Distribuição espacial e ecologia da comunidade para-epígea ... - ICB

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAISPÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃOE MANEJO DA VIDA SILVESTREEntradas de cavernas: interfaces de biodiversidadeentre ambientes externos e subterrâneosDistribuição dos artrópodes da Lapa do Mosquito, Minas GeraisXavier ProusDissertação apresentada ao Instituto deCiências Biológicas da Universidade Federalde Minas Gerais como requisito parcial para aobtenção do título de Mestre em Ecologia,Conservação e Manejo da Vida Silvestre.Área de concentração: Ecologia de Cavernas.Orientador: Dra. Claudia Maria JacobiCo-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes FerreiraBelo HorizonteDezembro de 2005

AbstractCave entrances are transition zones with intermediate characteristics betweenepigean environments, which bear lower environmental stability, and hypogeanenvironments, with lower food resources. Associated to these interfaces there is aspecific community, capable of exploring its unique and intermediatecharacteristics, known as para-epigean community. Although they are part of thecave system as a whole, no ecological study ever addressed cave entrance zonescomprehensively. This work investigated the para-epigean community of Lapa doMosquito, MG, identifying its arthropod species composition and spatial distribution,and exploring its relationships with climatic and structural environmentcharacteristics and trophic relations. Spatially constrained clustering, speciesdiversity and similarity indices were used to map the distribution of the species andhabitat features, and to detect zones of rapid changes on species richness andtotal arthropod abundance. The first 80 m of the main conduct of the cave and theexternal area surrounding the cave entrance were divided into 418 square sections(4 m 2 ). In each one, ground arthropods were collected, and temperature, moisture,light, organic matter and structural habitat complexity were measured. The totalnumber of arthropods was 12,438, distributed in 483 morpho-species. A paraepigeancommunity was identified, composed of 155 species, of which 55 wereexclusive of this community, 49 were shared with the epigean community, 37 withthe hypogean community, and 14 were found in the three communities. Althoughdetritus is the base of the para-epigean trophic web, light allows the establishmentof some producers, and even herbivores. The para-epigean community waspresent in the region comprised between 0 and 36m from the cave entrance.Species richness varied between 4 and 8 in sectors of the hypogean region,increasing gradually towards the entrance, and reaching values of approximately15 species in the epigean environment. Species diversity was intermediate to thatof the adjacent environments. Light is the main filter that acts near the caveentrance and determines the presence and distribution of several species in thepara-epigean community. Therefore, this community is an integral part of the caveecosystem as a whole. Cave conservation and management strategies shouldincorporate actions to study and protect para-epigean communities.Keywords: arthropods, cave, community, ecotone, neotropics, para-epigean.Comunidade Para-epígea5

2003) sendo raros os casos onde estes são os principais fornecedores deenergia na base da teia trófica. Desta forma, quase todos os nutrientespresentes nos ambientes cavernícolas são provenientes dos ambientesexternos (epígeos). A importação da matéria orgânica do ambiente externopara as cavernas se dá por agentes físicos ou biológicos (Culver 1982, Ferreirae Martins 1999, Howarth 1983). Rios e enxurradas podem transportar grandequantidade de matéria orgânica na forma de folhas, troncos, e carcaças deanimais (Souza-Silva 2003). Já as águas de percolação podem conter umasérie de compostos orgânicos dissolvidos enquanto infiltrava-se pelo solo(Gibert et al. 1994). Fezes e carcaças de animais que se abrigam em cavernasou que entram acidentalmente são também importantes fontes de recursos,principalmente em cavernas onde não há a presença de água (Culver 1982,Howarth 1983, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999).Uma vez que não existem produtores primários fotossintetizantes emcavernas, a base da teia alimentar são detritos. Mesmo presente, a matériaorgânica apresenta-se, em geral, pouco disponível, já que deve ser processadapor microorganismos que não são tão abundantes quanto no meio externo.Além disso, as fezes já tiveram grande parte de seu conteúdo orgânicoaproveitado, sendo mais pobre que o alimento de origem. Assim, teias tróficasbaseadas em organismos detritívoros em cavernas são freqüentementeconsideradas simples em comparação às do ambiente epígeo, nãocomportando vários níveis tróficos com predadores de segunda ou terceiraordem, por exemplo (Culver 1982, Howarth 1983, Trajano 2000, Poulson 2005).As fortes pressões ambientais existentes nas cavernas podem levar osorganismos a uma série de modificações evolutivas de caráter morfológico,Comunidade Para-epígea7

fisiológico e comportamental. Os organismos cavernícolas podem seragrupados em três categorias segundo suas modificações evolutivas (Culver eWilkens 2000, modificado do sistema Schinner-Racovitza): i) Troglóxenos sãoaqueles organismos que habitam as cavernas, mas que obrigatoriamente têmque sair dela em algum momento de seu ciclo de vida (exemplo típico são osmorcegos). ii) Troglófilos são os animais que podem completar todo seu ciclode vida tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo. iii) Troglóbios são asespécies mais especializadas possuindo, em geral, caracteres adaptativos(morfológicos, fisiológicos e comportamentais) e tendo seu ciclo de vida restritoao abmbiente cavernícola. Tais organismos em geral exibem a tendência àredução de estruturas oculares e asas, e/ou alongamento de apêndicessensoriais, que evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes emcavernas ou à ausência de pressões seletivas presentes no meio epígeo (eg.luz).As comunidades cavernícolas terrestres podem ser agrupadas em trêscategorias segundo sua distribuição espacial e dependência de recursosalimentares: na zona hipógea estão presentes as recurso-espaço-dependentese as recurso–espaço-independentes, enquanto que na zona para-epígea(próximas as entradas) além destas existem as comunidades para-epígeas(Ferreira e Martins 2001). As comunidades recurso-espaço-dependentes sãocompostas geralmente por organismos pequenos (alguns milímetros), de poucamobilidade e de ocorrência preferencial junto ao recurso (manchas de guanode morcego, troncos em decomposição). Nas comunidades recurso-espaçoindependentesos organismos não estão restritos a uma mancha de recursoapenas, sendo capazes de se deslocar entre manchas ao longo da caverna emComunidade Para-epígea8

Ries et al. (2004) identificaram quatro fatores essenciais à determinação dapresença de espécies nas zonas de ecótone: i) fluxo ecológico, ii) acesso arecursos separados espacialmente, iii) distribuição dos recursos e iv)interações entre espécies. Ries et al. (2004) descrevem modelos gerais queprevêem as possíveis respostas destes fatores a diferentes situações naszonas de ecótone entre diferentes habitats. Entre estas situações, descrevemas possíveis respostas em uma zona de ecótone entre um habitat rico emrecursos e outro pobre, situação encontrada nas entradas de cavernas. Nestascondições, os fatores-chave podem ser suplementares, ou seja, aquelespresentes no habitat pobre também estão presentes no habitat rico. Isto gerariaum efeito transicional na disponibilidade de recursos, sendo o efeito negativono habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave ao seaproximar da transição, e positivo no ambiente pobre, aumentando o fatorchaveao se aproximar da zona de transição. Ao invés de suplementares, osrecursos podem ser complementares, ou seja, há recursos no habitat pobreque não existem no habitat rico. Nesta situação, há um efeito positivo nosfatores-chave na zona de transição dos dois habitats, aumentando localmentea disponibilidade de recursos na transição (Figura 1).Habitat“rico”Habitatpobrea) Suplementares(mesmos recursos)NegativoPositivob) Complementares(recursos diferentes)PositivoPositivoFigura 1: Modelo preditivo de resposta dos fatores-chave na zona de ecótone em diferentessituações: a) não há nenhum fator-chave novo no habitat pobre, assim a resposta na zona decontato é negativa no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave, epositivo no habitat pobre, aumentando o fator-chave. b) o habitat pobre tem fatores-chaveComunidade Para-epígea10

diferentes daqueles presentes no habitat rico, assim, na zona de contato há uma soma destesfatores, sendo positivo para os dois habitats. (modificado de Ries et al. 2004).Características como elevada diversidade, influência no fluxo de energiaentre os ambientes adjacentes e a falta de conhecimento sobre os efeitos dasalterações antrópicas sobre estes ambientes fazem dos ecótones importantesáreas para o desenvolvimento de estudos ecológicos (Risser 1990 e 1995,Fagan et al. 1999, Fagan et al. 2003, Cadenasso et al. 2003, Strayer et al.2003).Apesar de serem reconhecidamente importantes (Gibert 1997), estudosabordando a transição entre os ambientes epígeos e hipógeos são raros.Grandes avanços ocorreram nos últimos anos na identificação e compreensãodos processos biológicos e abióticos que ocorrem nos ecótones entre riosepígeos e hipógeos (Gibert et al. 1990, Gibert et al. 1994, Gibert et al. 1997,Gibert et al. 2000). No entanto, estudos sobre ecótones terrestres entreambientes epígeos e hipógeos continuam escassos (Culver e Poulson 1970,Prous et al. 2004).Estudos que abordem aspectos da distribuição espacial da comunidade,dos recursos e a interação entre estes são primordiais na compreensão dofuncionamento dos ecótones. As comunidades presentes nas entradas decavernas constituem um dos principais componentes dos ecótones entre osambientes epígeos e hipógeos. O contato entre os organismos dos ambientesepígeos e hipógeos ocorre nas zonas de entrada. Do mesmo modo, os filtrospresentes nas chamadas membranas de permeabilidade seletiva e que agemsobre os organismos, permitindo ou não a colonização e fixação de populaçõesnos ambientes cavernícolas, atuam principalmente nestas zonas. Assim, antesde tentar compreender como é o funcionamento da zona de ecótone e, atéComunidade Para-epígea11

mesmo, o funcionamento de todo o ecossistema cavernícola, é primordial acompreensão de como é a estrutura e funcionamento das entradas dascavernas. No entanto, nenhum trabalho jamais investigou as zonas de entradade cavernas de forma abrangente, abordando os aspectos de estrutura dacomunidade, distribuição das populações e relações tróficas. No presenteestudo foram investigadas a entrada e regiões adjacentes de uma caverna afim de avançar na compreensão do funcionamento dos ecossistemascavernícolas como um todo.2 – Objetivos2.1 – Objetivo geralEste trabalho tem como objetivo geral estudar as comunidades deartrópodes nas regiões externa, da entrada e interna da Lapa do Mosquito,identificando-as quanto à composição e distribuição espacial de suas espécies,bem como explorar suas possíveis relações com características climáticas eestruturais do ambiente e relações tróficas. Para tanto foram exploradas asseguintes hipóteses e suas predições:Hipótese 1 – Ambientes epígeos e hipógeos são extremos quanto àestabilidade ambiental e características tróficas.Predição i – Por estarem localizadas entre estes dois ambientes, as zonas deentrada de caverna são ecótones com características ambientais e tróficasúnicas e intermediárias àquelas encontradas nos ambientes adjacentes.Predição ii – Existem espécies de artrópodes na zona de entrada de cavernas,compondo uma comunidade para-epígea, capaz de explorar as característicaspeculiares e transicionais deste ambiente.Comunidade Para-epígea12

Hipótese 2 – Ecótones localizados entre ambientes com diversidadesextremas, um muito diverso e outro pouco diverso, a diversidade éintermediária.Predição – Por estar entre um ambiente com alta diversidade (epígeo) e outrocom baixa diversidade (hipógeo) as entradas de caverna têm diversidadebiológica intermediária a estes.Hipótese 3 – Ecótones funcionam como membranas de permeabilidadeseletiva permitindo a passagens de algumas espécies e não de outras.Predição i – Existem filtros que atuam na membrana.Predição ii – Espécies diferentes têm capacidades (facilidade) diferentes deatravessar a zona de entrada de uma caverna (ecótone) e estabelecerpopulações em seu interior.Comunidade Para-epígea13

0 Km 5 Km 10 Km3 – Área de estudoO estudo foi realizado na Lapa do Mosquito (18°37‟34‟‟S, 44°24‟45‟‟W),uma caverna calcária localizada no município de Curvelo, MG (Figura 2). Aregião tem clima predominantemente seco, com temperatura média de 28°C.Cerrado senso estrito é a principal formação vegetal, mas existem grandesáreas com plantações de eucaliptos nas proximidades. A Lapa do Mosquitoestá localizada em um fragmento de floresta subcaducifólia, com estratoarbóreo-arbustivo.Figura 2: Imagem de satélite da região de Curvelo (MG), com destaque para a localização daLapa do Mosquito em um fragmento florestal (fonte: Google Earth 3.0).Descrição física da cavidadeA caverna tem uma projeção horizontal de mais de 1.000 metros, compelo menos três entradas. A maior das entradas, e objeto deste estudo, temaproximadamente 50 metros de largura e 20 metros de altura. Após umaconstrição por depósitos de carbonato de cálcio a 30 metros da entrada iniciaseo principal conduto da caverna com largura média de aproximadamente 20metros. Nos primeiros 150 metros deste conduto o piso é coberto porsedimento terroso extremamente ressequido, devido à ausência de drenagemComunidade Para-epígea14

à exceção de alguns pontos de gotejamento. Após percorrer aproximadamente150 metros, este conduto se conecta a outro percorrido por uma drenagemexterna que penetra na caverna pela entrada inferior.Na entrada principal, blocos de abatimento formam um aglomerado quedeclina tanto para o interior da caverna como para fora, sendo o ponto maiselevado deste aglomerado bem abaixo da projeção vertical da frente calcária.Internamente, os blocos estão dispostos até 20 metros da entrada. Após osblocos de abatimento, o piso do conduto principal da caverna é coberto porterra e algumas pedras esparsas. O córrego que originalmente penetrava nacaverna por sua entrada principal sofreu um desvio em conseqüência desteabatimento. Atualmente esta drenagem entra na caverna por uma aberturatopograficamente rebaixada situada a 50 metros da entrada principal. Apóspercorrer 150 metros pela nova entrada, o córrego intercepta o condutoprincipal e nele segue até seu sumidouro. Uma terceira entrada localizada a800 metros das duas outras consiste de uma clarabóia (entrada vertical) que seabre na mata que recobre toda a região.Condição tróficaNa zona de entrada da caverna, uma vegetação arbóreo-arbustivarecobre o aglomerado de blocos de abatimento. Serapilheira recobre todo oaglomerado de blocos na área externa e, por ser um declive acentuado,também cobre parte dos blocos abatidos já no interior da caverna, atéaproximadamente 10 metros. Briófitas e algas são encontradas nas paredes eblocos até aproximadamente 30 metros da entrada, onde ainda há a presençaconsiderável de luz. Uma grande colônia de morcegos, onde coexistemindivíduos hematófagos (Desmodus rotundus), carnívoros (ChrotopterusComunidade Para-epígea15

auritus) e onívoros (Phyllostomus elongatus), é responsável pelo aporte deuma grande quantidade de guano, depositado principalmente em um salãosituado a 200 metros da entrada. Esta grande mancha é heterogênea, comáreas mais antigas e outras recém depositadas, além de possuir áreas comgrande quantidade de sementes e outras com apenas guano de hematófagosou carnívoros. Manchas esparsas de guano são encontradas por toda aextensão da caverna. Junto ao leito do córrego são encontrados bancos dematéria orgânica (eg. folhas, troncos) provenientes de pulsos de inundaçõesfreqüentes nos períodos chuvosos.Uso histórico da cavidadeO primeiro mapa da Lapa do Mosquito foi feito por Peter Lund e AndreasBrandt. A Lapa do Mosquito foi local de escavação daquele que é consideradoo pai da Paleontologia brasileira, Peter Lund. Entre os anos de 1830 e 1840Lund retirou da Lapa do Mosquito centenas de peças fósseis da megafauna doPleistoceno. Naquela oportunidade foi montada na entrada da caverna todauma infra-estrutura para a manutenção da equipe de escavação. Foramconstruídos currais para os animais que carregavam as cargas, áreas paradepósito de materiais, área para o preparo da alimentação e locais deprocessamento do material retirado da caverna (Figura 3). Assim, a entrada daLapa do Mosquito sofreu uma possível desestruturação na sua condiçãooriginal quando dos trabalhos desenvolvidos há mais de 150 anos e ainda hojeé possível encontrar material abandonado pela equipe.Comunidade Para-epígea16

Figura 3a: Desenho da entrada da Lapa do Mosquito feito por Brant durante as escavações daequipe de Peter Lund na caverna.Figura 3b: Foto atual da entrada da Lapa do Mosquito.Comunidade Para-epígea17

4 – Materiais e métodos4.1 – Levantamento de dadosO estudo foi realizado no período de chuvas, entre janeiro e abril de2004. A detecção de padrões espaciais na distribuição das espécies deartrópodes de solo e das características ambientais na Lapa do Mosquitodependem de um mapeamento detalhado de toda a área da entrada, focoprincipal deste estudo. A fim de possibilitar o uso de métodos de análisesespaciais, uma rede de quadrículas de 4m² foi traçada no piso por toda a áreapróxima à entrada da caverna, incluindo o ambiente epígeo (figura 4 e figura 5).A quadriculação se estendeu no ambiente hipógeo até o ponto em que aluminosidade atingiu o valor de 0 Lux. Como isto ocorreu a 68m de distância daentrada, toda a área interna localizada entre a entrada e os primeiros 68 metrosda caverna foi quadriculada.Uma amostragem das variáveis bióticas e abióticas no ambiente epígeoera fundamental para a identificação e compreensão das peculiaridades naregião da entrada da caverna. No entanto, uma quadriculação em uma grandeárea externa inviabilizaria o estudo, uma vez que a quantidade de organismosencontrados e de quadrículas necessitaria de um tempo muito extenso paraseu processamento. A fim de viabilizar o estudo, era necessário um desenhoamostral que permitisse a coleta em uma grande área externa, mas quereduzisse o número de quadrículas. Assim, foram traçados 5 raios de 20m apartir do ponto central da entrada da caverna, sendo um a 0° (perpendicular àlinha da entrada) e outros quatro a 30°, 60°, 300° e 330°. Nestes raios foramtraçados transectos de quadrículas, sendo que o transecto localizado no raiode 0° tinha largura de 8m (4 quadrículas), os de raio 30° e 330°, largura de 6m(3 quadrículas) e os de raio 60° e 300°, largura de 4m (2 quadrículas). OComunidade Para-epígea18

começo da caverna foi definido a partir da linha de gotejamento (“dripline”), queé formada a partir do gotejamento proveniente da rocha localizada acima daentrada.Cada uma das quadrículas recebeu uma identificação numérica. Foramtraçadas 294 quadrículas no interior da caverna e 124 na área externa,totalizando 418 quadrículas.0m10mFigura 4: Croqui esquemático da área de estudo, mostrando as quadrículas numeradas naárea interna e externa da cavernaComunidade Para-epígea19

Figura 5: Área quadriculada próxima à entrada da Lapa do Mosquito4.1.1 – Variáveis abióticasEm cada uma das quadrículas foram medidas a temperatura e umidadecom auxílio de termo-higrômetro, a luminosidade com um luxímetro e,finalmente, a estrutura do habitat. Para medir esta variável, cada quadrícula de4m² foi dividida em 100 parcelas de 400cm². Cada uma destas parcelas foiclassificada de acordo com o substrato predominante: clastos, terra, rocha,Comunidade Para-epígea20

serapilheira, tronco, guano, árvore, espeleotema e raiz (Figura 6). Assim, foipossível uma estimativa de porcentagem de cobertura de cada quadrícula de4m² por cada tipo de substrato. Isto permitiu também uma estimativa daporcentagem de cobertura de cada quadrícula por matéria orgânica em geral,sendo esta a soma de guano, raízes, serapilheira, troncos e árvores.Figura 6: Divisão e contagem do tipos de substrato em cada parcelas de 400 cm². Em a)pode-se notar terra e clastos e em b) serapilheira, terra e clastos.A diversidade estrutural do habitat foi obtida a partir do índice dediversidade de Shannon,cH’= -Σ pi ln(pi)ionde C é o número de categorias (tipos de cobertura) e pi é a proporção dacategoria i na amostra.A queda de uma árvore que encobriu 37 quadriculas na área externaimpossibilitou as medições de estrutura de habitat neste local (Figura 7).Comunidade Para-epígea21

abFigura 7: Gameleira localizada na entrada da Lapa do Mosquito: a) de pé e b) após tombarsobre a área de estudo.4.1.2 – Amostragem de artrópodes de soloEm cada uma das quadrículas foi feita uma busca minuciosa por todosos artrópodes presentes e, com o auxílio de pinças e pincéis, foram coletadostodos aqueles não identificados no local. Aquelas espécies identificadas nomomento da coleta eram apenas contadas e um indivíduo era coletado comotestemunho. Todos os organismos coletados eram colocados dentro de vidroscontendo álcool 70% e identificados com o número de cada quadrícula.Na área externa da caverna as buscas foram direcionadas a ambientescom características microclimáticas semelhantes às do ambiente cavernícola,como debaixo de pedras e troncos.Em laboratório todos os organismos coletados foram identificados até omenor nível taxonômico possível e separados em morfoespécies. Pelaimpossibilidade de identificação das larvas e seus respectivos adultos, todas aslarvas foram consideradas morfoespécies à parte.Comunidade Para-epígea22

Todos os organismos coletados estavam de acordo com a licençafornecida pelo IBAMA/CECAV (n° 02015.02006.212003-55) para a realizaçãodesta pesquisa.4.1.3 – Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticasMapas com a distribuição de cada uma das espécies mais freqüentes edas variáveis abióticas foram confeccionados com o auxílio do programaBoundarySeer versão 1.2.0 (TerraSeer Inc.‟s Software for GeographicBoundary Analysis, http://www.terraseer.com). As cores em cada uma dasquadrículas simbolizam o valor da variável mapeada, correspondendo tonsclaros a baixos valores e escuros a altos valores. Como os valores deluminosidade eram muito discrepantes, desde valores muito elevados a valoresmuito baixos, estes foram logaritmizados (ln) e depois multiplicados por 10 parapermitir seu mapeamento.4.2 – Análises4.2.1 – Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGREA divisão em zonas climáticas, tipos predominantes de habitat e deespécies de artrópodes na comunidade foi feita através de Análise de GruposRestrita Espacialmente - AGRE. A análise de agrupamentos tradicional(“Cluster analysis”) une objetos baseada na proximidade dos valores dasvariáveis (similaridade), independentemente de sua localização espacial. Já aAGRE leva em consideração também a posição espacial do ponto em relaçãoa um grupo. Assim, este ponto fará parte do grupo apenas se estiverespacialmente próximo a este. Pontos distantes espacialmente, mesmo queComunidade Para-epígea23

com valores similares ao grupo, não farão parte dele. A AGRE identifica, assim,áreas com relativa homogeneidade, produzindo mapas com grupos fechados.Algoritmos de ligaçãoEm análises de agrupamentos, inicialmente cada elementos representaum grupo, e a distância entre os elementos é obtida pela medida de distânciadefinida, como o índice de Bray-Curtis, por exemplo. No entanto, a medida quevários elementos são ligados e reunidos em grupos é necessária uma regraque defina quando dois grupos, sejam eles compostos de um único elementosou vários, são suficientemente similares para serem unidos em um mesmogrupo (Legendre e Legendre 1998).Existem diferentes algoritmos que definem como devem ser conectadosos diferentes grupos. O algoritmo de ligação simples (Single Linkage), tambémchamado de “vizinho mais próximo”, une dois grupos desde que quaisquer doiselementos presentes nestes sejam mais próximos entre si do que de outrosgrupos. O algoritmo de Ligação completa (Complete linkage) une dois gruposdesde que a distância entre os dois elementos mais distantes destes gruposseja menor do que a maior distância destes elementos em relação aos deoutros grupos. No presente estudo a ligação completa não seria a maisadequada por ser muito restritiva, o que poderia levar a um número muitogrande de pequenos grupos, sendo de difícil interpretação. A ligação simplestampouco era adequada por ser muito flexível, o que geraria grupos muitoheterogêneos e pouco informativos.Assim, um terceiro algoritmo, de ligação intermediária, que permitequalquer escolha entre a ligação simples e a ligação completa, foi utilizado.Optou-se por uma ligação próxima da completa, a fim de obter gruposComunidade Para-epígea24

epresentativos e informativos. Enfatizou-se assim a importância da construçãode grupos coesos, com menor variabilidade entre os objetos de um mesmogrupo.As distâncias entre os pares de amostras foram calculadas usando-se oíndice de similaridade de Bray-Curtis abaixo:B =p2Σmin(z’ i – z” i )I=ip pΣz’ i + Σz” ii=i i=1Onde p representa o número de categorias, Z‟ i é o valor da categoria ino primeiro ponto, e Z” i é o valor da categoria i no segundo ponto. O índice deBray-Curtis, também chamado de Sørensen quantitativo, tem a vantagem deser auto-normalizante, onde os valores variam de 0 a 1.Definição do número de gruposUm problema recorrente em análises de agrupamentos é a decisão dequantos grupos devem ser divididos seus dados. Várias estratégias paradefinição do número ideal de grupos ou de número ideal de elementos em cadagrupo existem (Fraley e Raftery, 1998). Para estimar o número ideal de grupospara a análise usou-se o índice de Gordon (Fortin e Dale 2005):G(k) = [B/(k-1)] / [W/(n-k)]onde B é a variância inter-grupo, W é a variância intra-grupo, k é onumero de grupos e n é o número de pontos.O método inicia-se com k grupos pré-determinados e, a partir daí,realoca-se os elementos entre os diferentes grupos com o objetivo deComunidade Para-epígea25

minimizar as diferenças dentro de um mesmo grupo e de maximizar a diferençaentre os grupos.Definiu-se que o índice seria aplicado sobre grupos entre 3 e 30, umavez que mais de 30 grupos poderia tornar a interpretação difícil e poucoinformativa. Após aplicar o índice, um gráfico de dispersão foi gerado com umvalor obtido pelo índice para cada conjunto de grupos definido. Os conjuntos degrupos que têm maior valor obtido pelo índice são os mais indicados para aanálise de agrupamento. A fim de minimizar a presença de grupos compostospor uma quadrícula optou-se pelo menor número de agrupamentos dentreaqueles que geraram picos a partir do índice de Gordon.Para viabilizar a análise da comunidade de artrópodes por AGRE foramconsideradas apenas aquelas espécies presentes em pelo menos 10% dasquadrículas, ou seja em mais de 41 quadrículas. Assim, procurou-se restringir aanálise às espécies mais freqüentes no ambiente epígeo e hipógeo. Adicionouseas larvas de formiga-leão (Myrmeleontidae) às demais espécies por ser estaum possível filtro biológico da zona de entrada da Lapa do Mosquito.As AGRE foram realizadas usando-se o programa Boundary-Seer(versão 1.2.0), TerraSeer Inc.‟s Software for Geographic Boundary Analysis(http://www.terraseer.com).4.2.2 – Matriz de SimilaridadeUtilizando-se a metodologia modificada a partir de Prous et al. (2004),definiu-se os limites da distribuição das comunidades epígea e para-epígea nointerior da Lapa do Mosquito. O método original consiste em comparar asespécies presentes em setores eqüidistantes da entrada da caverna, o quepermite uma delimitação do ecótone na entrada da caverna.Comunidade Para-epígea26

No presente trabalho dois setores de referência foram definidos para setraçar a similaridade entre estes e os demais setores. Cada setor consiste naárea compreendida pelas quadrículas de uma mesma linha a uma determinadadistância da entrada. Ou seja, todas as quadrículas eqüidistantes em linha retada entrada fazem parte de um mesmo setor.Os dois setores de referência são o mais externo, com a menorinfluencia possível do ambiente hipógeo, e o setor localizado no início dacaverna (logo abaixo da linha de gotejamento – setor de entrada). Paraidentificar a presença de organismos epígeos na caverna, foi comparada asimilaridade entre a fauna do setor de referência externo com a dos demaissetores. Já a similaridade entre a fauna presente no setor de referência daentrada e demais setores da caverna foi usada para delimitar a distribuição dacomunidade para-epígea.Para determinar a similaridade entre os setores foi empregado o índicede Sørensen qualitativo, S = 2c/a+b, onde c é o número de espécies comuns aambas as amostras (setores), a é o número total de espécies na amostra A, b éo número total de espécies na amostra B. O índice de Sørensen qualitativo levaem conta apenas a presença ou ausência das espécies, não importando suaabundância. Uma vez que buscava-se apenas a similaridade quanto àpresença de espécies, este índice foi mais adequado que um quantitativo.A matriz foi feita usando-se o programa BioDiversity Pro (The ScottishAssociation for Marine Science, http://www.sams.ac.uk/index.htm) e os valoresforam expressos em porcentagem de similaridade.4.2.3 – Riqueza e DiversidadeComunidade Para-epígea27

A riqueza e diversidade foram calculadas para cada setor definido comodescrito para a matriz de similaridade. A diversidade foi calculada usando-se oíndice de Shannon.4.2.4 – Relações entre as variáveis ambientais e espéciesAs relações entre as diferentes variáveis ambientais, assim como asrelações entre algumas das espécies mais abundantes e as variáveisambientais foram analisadas através de regressões lineares múltiplas (Zar1986).5 – Resultados5.1 – Variáveis ambientaisA luminosidade medida em cada quadrícula variou em um gradiente demaior luminosidade fora e menor dentro. A luminosidade atingiu valor de 0 Luxa aproximadamente 68 metros da entrada da Lapa do Mosquito. Deste pontoaté o exterior foi possível identificar um aumento gradativo, sendo que na bocada caverna a luminosidade teve valores bem similares àqueles de pontosexternos (maiores que 2000 Lux ) (Figura 8).A temperatura média no interior da caverna (19,8°C) foi inferior à externa(26,6°C). Uma evidente tendência à constância da temperatura foi observadanas porções mais distantes da entrada da caverna, (variando de 18°C a22°C)de enquanto que o ambiente externo mostrou uma grande amplitudetérmica até mesmo entre quadrículas próximas (variando de 21°C a 35°C)(Figura 9a). A umidade exibiu um padrão inverso à temperatura, sendo maiselevada no interior da caverna (média de 63%) e baixa na região externaComunidade Para-epígea28

(média de 50%). A zona localizada entre 20 e 40 metros no interior da cavernateve a maior umidade relativa do ar (média de 73%). Nesta região haviapequenas poças de água formadas a partir de água de percolação que gotejamconstantemente (Figura 9b).Todo o ambiente epígeo e a entrada da caverna tiveram diversidade dehabitat mais elevados que o interior da caverna e valores próximos. Após 30metros de distância da entrada, a diversidade de habitat teve uma queda,atingindo valores mais baixos a partir dos 40 metros (Figura 10a). A matériaorgânica (MO) encontrada nas quadrículas externas foi principalmentecomposta por serapilheira, alguns troncos caídos e poucos troncos de árvores.Todas as quadrículas externas tiveram parte de sua superfície coberta por MO,variando de 30% a 98% de cobertura (Figura 10b).Internamente poucas manchas de matéria orgânica foram encontradas.Duas quadrículas se destacaram por ter 40% e 58% de sua superfície cobertapor guano de morcegos hematófagos (Figura 11a). As demais quadrículasapresentaram apenas uma pequena porcentagem de sua superfície cobertapor MO, em geral raízes ou pequenos troncos. Na entrada da caverna umgrande número de quadrículas ainda estava coberto por serapilheira trazida porvento ou gravidade a partir do ambiente externo, facilitado por um acentuadodeclive causado pelos blocos de abatimento (Figura 11b).O vento é um veículo pouco eficiente quanto à distância de transporte departículas grandes, assim a maior parte desta matéria orgânica está localizadalogo nos primeiros metros da caverna, onde há um grande declive. Após 10mda entrada, os recursos alimentares tornam-se escassos restando apenasalguns poucos troncos, raízes e pequenas e manchas de guano jáComunidade Para-epígea29

depauperadas. A maior parte da matéria orgânica presente no interior da Lapado Mosquito parece ser importada através do córrego localizado em umasegunda entrada, ou via terrestre, na forma de fezes de morcego. Assim, aentrada da Lapa do Mosquito, apesar de grande, é um ambiente pobre emmatéria orgânica quando comparado ao ambiente epígeo, pois a maior parte dorecurso alimentar que entra ou está restrito aos primeiros metros da caverna ousão transportados diretamente às regiões mais distantes da entrada pelosmorcegos.Os substratos predominantes no piso da caverna foram terra e clastos.As quadrículas situadas a mais de 30 metros de distancia da entrada eramquase que inteiramente cobertas por terra, enquanto que aquelas localizadaspróximas da entrada (de 0 a 30 metros da caverna) tinham uma grandequantidade de clastos recobrindo o piso (Figura 12a e 12b).As regressões demonstraram relação significativa positiva entreluminosidade e temperatura (r 2 = 0,4821; p = 0,0000) e relação significativanegativa entre temperatura e umidade (r 2= 0,6302; p = 0,0000) entre asvariáveis climáticas de temperatura, umidade e luminosidade (Figuras 13 e 14).Houve relação significativa negativa entre umidade e luminosidade, porém aporcentagem da variação dos dados explicados pela regressão foi muito baixa(r 2 = 0,1679; p = 0,0000).Comunidade Para-epígea30

Luminosidade (ln Lux x 10)Figura 8: Mapa da luminosidade (ln Lux X 10).Comunidade Para-epígea31

Temperatura (°C)Umidade (%)abFigura 9: Mapas da a) temperatura (°C) e b) umidade relativa do ar (%).Comunidade Para-epígea32

aDiversidade de habitat (H‟ x 100)b% de cobertura de MOTFigura 10: Mapas da a) diversidade de habitat (H’) e b) cobertura por matéria orgânica total (guano, raízes, serapilheira e troncos).Comunidade Para-epígea33

Guano (% de cobertura)Serapilheira (% de cobertura)abFigura 11: Mapas indicando porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Guano, b) Serapilheira.Comunidade Para-epígea34

Terra (% de cobertura)Clastos (% de cobertura)abFigura 12: Mapas indicando a porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Terra, b) Clastos..Comunidade Para-epígea35

36r 2 = 0.4821; p = 00.0000; y = 18.0783486 + 0.855173697*x343230Temperatura (°C)2826242220180 2 4 6 8 10 12Luminosidade (ln Lux)Figura 13: Regressão linear simples entre temperatura e luminosidade.80r 2 = 0.6302; p = 00.0000; y = 106.134866 - 2.15486605*x70Umidade (%)6050403018 20 22 24 26 28 30 32 34 36Temperatura (°C)Figura 14: Regressão linear simples entre umidade e temperatura.Comunidade Para-epígea36

5.2 – Principais grupos faunísticos encontradosAo todo foram encontrados 12.438 indivíduos, distribuídos em 483morfoespécies (Apêndice 1) dos seguintes taxa: Araneae (96 spp), Acari (28spp), Pseudoscorpiones (5 spp), Opiliones (4 spp), Palpigradi (1 sp), Isopoda (2spp), Coleoptera (97 spp), Collembola (20 spp), Dermaptera (1 sp), Dictyoptera(9 spp), Diplura (4 spp), Diptera (49 spp), Ephemeroptera (1 sp), Heteroptera(17 spp), Homoptera (12 spp), Hymenoptera (62 spp), Isoptera (2 spp),Lepidoptera (24 spp), Neuroptera (1 sp), Orthoptera (5 spp), Psocoptera (19spp), Thysanoptera (2 spp), Diplopoda (8 spp), Chilopoda (7 spp), Symphyla (2spp), Pauropoda (2 spp), Platyhelminthes (1 sp), Oligochaeta (1 sp) e Hirudinea(1 sp).Dos aracnídeos, Araneae foi a ordem com maior riqueza, com 96morfoespécies distribuídas em pelo menos 27 famílias. Theridiidae foi a famíliacom maior riqueza, 27 morfoespécies, enquanto que as espécies maisabundante foram Loxosceles similis (n = 3.439) (Sicariidae) e Oecobius navus(n = 1.927) (Oecobidae).Já entre os insetos, a ordem com maior riqueza foi Coleoptera, com 97morfoespécies distribuídas em, no mínimo, 18 famílias. A família com maiorriqueza foi Staphylinidae, com 37 morfoespécies, e a morfoespécie maisabundante foi uma larva de Tenebrionidae (95 indivíduos).A grande maioria das espécies foi encontrada em menos de 40quadrículas amostradas, sendo que apenas 20 estavam presentes em pelomenos 10% das quadrículas. Estas espécies são: Loxosceles similis (287quadrículas), Oecobius navus (212 quadrículas), Zelurus sp1 (180 quadrículas),Tineidae larva sp1 (126 quadrículas), Psylipsocidae sp2 (121 quadrículas),Comunidade Para-epígea37

Pholcidae sp1 (109 quadrículas), Theridiidae sp5 (90 quadrículas), Tineidaesp1 (76 quadrículas), Pseudoescorpiones sp3 (69 quadrículas), Entomobryidaesp1 (64 quadrículas), Coleoptera larva sp1 (59 quadrículas), Acarina sp1 (57quadrículas), Polyxenida sp2 (53 quadrículas), Psocoptera sp2 (50quadrículas), Acarina sp7 (49 quadrículas), Milichiidae sp1 (47 quadrículas),Opiliones sp1 (46 quadrículas), Formicidae sp5 (44 quadrículas), Acarina sp10(42 quadrículas) e Campodeidae sp1 (42 quadrículas).5.3 – Análise de Grupos Restrita EspacialmenteNúmero de agrupamentosA partir dos gráficos gerados pelo índice de Gordon, escolheu-se 8grupos como divisão ideal para a estrutura de habitat, 14 grupos para acomunidade de artrópodes,6 grupos para luminosidade e 7 grupos paratemperatura e umidade.5.3.1 – LuminosidadeO mapa de agrupamentos apresenta seis grupos de luminosidade naLapa do Mosquito (Figura 15a). O grupo 1 tem uma luminosidade média de77,79 ln Lux x 10 e é uma grande área composta por 235 elementos que une aárea externa e o início da cavidade, onde ainda existe uma incidência direta deluz (zona eufótica). O grupo 2 é composto de 95 elementos com luminosidademédia de 31,67 ln Lux x 10 e está disposto logo após o primeiro grupo,seguindo no conduto principal da caverna, região que recebe luz refletida dazona eufótica. Os grupos 3 e 4 são compostos por 38 e 45 elementos e têmluminosidade média de 0,47 e 1,83 ln Lux x 10 respectivamente, sendo queapenas algumas quadrículas têm luminosidade em intensidade muito baixa, eComunidade Para-epígea38

as demais afóticas. Apesar de seus valores muito próximos, os grupos 3 e 4não podem ser fundidos por estarem separados espacialmente pelo grupo 2. Ogrupo 5 é uma única quadrícula que teve uma luminosidade de 7 ln Lux x 10 eo grupo 6 é composto por 4 quadrículas com luminosidade zero.5.3.2 – Estrutura de habitatO mapa da AGRE de estrutura de habitat é dividido em 8 grupos (Figura15b). O grupo 1 é composto por 98 quadrículas localizadas principalmente nomeio externo à caverna, conseqüentemente o substrato mais abundante éserapilheira. O grupo 2 tem 66 quadrículas que se estendem desde a entrada aaté aproximadamente 30 metros no interior da caverna. O substratopredominante no agrupamento são clastos, resultado dos abatimentosocorridos na entrada da caverna. O grupo 3 é o maior dos agrupamentos,composto por 184 quadrículas. As quadrículas deste grupo englobampraticamente toda a área quadriculada interna a partir dos 30 metros dedistância da entrada da caverna. As quadrículas são cobertas principalmentepor terra.Os grupos 4, 5 e 8 são pequenos grupos de 3, 2 e 1 quadrículas, sendoseus substratos predominantes rocha, serapilheira e clastos respectivamente.Os grupos 6 e 7 são grupos de 14 e 13 quadrículas onde terra e espeleotemapredominam.De maneira geral, é possível distinguir três grandes áreas quanto àestrutura do habitat, uma predominantemente coberta por serapilheira (grupo 1)e localizada no ambiente externo, outra coberta por clastos (grupo 2),Comunidade Para-epígea39

localizada na entrada da caverna, e outra com substrato predominantementeterroso (grupo 3) localizada no interior da caverna (Tabela 1).Tabela 1: Porcentagem média de cobertura de uma quadrícula por cada tipo de estrutura e número dequadrículas em cada agrupamento.Grupo Nº quadriculas Árvore Espeleotema Serapilheira Guano Clasto Raiz Rocha Terra Tronco1 98 3,0 0,0 61,6 0,0 32,3 4,2 6,0 11,7 6,32 66 0,0 28,6 26,2 0,0 64,7 0,0 28,3 22,8 5,73 184 0,0 12,6 40,0 8,3 12,0 5,6 15,0 84,4 2,64 3 0,0 0,0 22,7 0,0 17,0 0,0 69,5 13,5 15,05 2 0,0 46,0 63,0 0,0 14,0 0,0 0,0 0,0 0,06 14 0,0 37,9 6,0 0,0 21,7 0,0 31,0 50,3 3,87 13 0,0 64,3 3,0 5,0 14,8 0,0 0,0 33,5 1,08 1 0,0 0,0 0,0 0,0 85,0 0,0 0,0 15,0 0,05.3.3 – EspéciesDos quatorze grupos obtidos a partir das espécies determinadas, trêsgrupos se destacam (Figura 15c). O maior deles é composto por 166quadrículas e se estende desde o ambiente epígeo até o hipógeo, a umadistância de aproximadamente 50 metros da entrada. Neste grande grupo, aespécie predominante é Loxosceles similis (abundância média de 19,62indivíduos por quadrícula), seguido de Diptera larva sp3 e Oecobius navus,com abundância média de 7,63 e 7,18 indivíduos por quadrícula,respectivamente.O segundo maior grupo tem 153 quadrículas e está na caverna. Nestegrupo, a espécie predominante é O. navus (abundância média de 10,52indivíduos por quadrícula), seguido de Entomobryidae sp1 e L. similis, comabundância média de 9,71 e 7,23 indivíduos por quadrícula, respectivamente.O terceiro grande grupo é composto por 56 quadrículas distribuídasentre o ambiente epígeo e a entrada da caverna. Este grupo possui apenasuma espécie que se destaca em abundância, Myrmeleontidae sp1 (abundânciamédia de 6,0 indivíduos por quadrícula).Comunidade Para-epígea40

Os demais agrupamentos são de no máximo 13 quadrículas, sendo quevários destes são compostos apenas por uma quadrícula. Estes grupos de umaquadrícula em geral se diferenciam daquele pelo qual está rodeado por possuiruma abundância elevada de uma determinada espécie.Comunidade Para-epígea41

31213a b c2Figura 15: Grupos obtidos a partir das AGRE e os fatores principais de cada grupo: a) Luminosidade; b) Diversidade de habitat: 1-serapilheira, 2 – clastos, 3 - terra; e c) Comunidade de artrópodes: 1 – L.similis, 2 - O. navus, 3 – MyrmeleontidaeComunidade Para-epígea42

5.4 – Delimitação da comunidade para-epígea5.4.1 – SimilaridadeA similaridade entre o setor de referência externo e demais setores eentre o de referência da entrada e demais setores da caverna está apresentadana Figura 16.A similaridade entre a fauna do setor de referência externo e demaissetores diminui lentamente até a entrada da caverna. A partir da entrada dacaverna há uma queda brusca nos valores de similaridade, atingindo valoresmuito baixos a partir de 10 metros no interior da caverna. Os valores desimilaridade entre o setor de referencia externo e os setores localizados entre10 metros e 36 metros no interior da caverna oscilam entre 0% a 2,75%.Quando comparado com os setores distantes a mais de 36 metros da entradada caverna, a similaridade entre o setor de referência é zero. Assim, a partir de38 metros da entrada da caverna não há representantes das espécies no setorde referência externo.A fauna presente no setor de referência da entrada tem similaridade comtodos os demais setores cavernícolas. Inicialmente, a similaridade diminuigradativamente de 26,39% quando comparado com o setor a 4 metros daentrada, a até 10,53% no setor localizado a 36 metros da entrada da caverna.A similaridade entre o primeiro setor da caverna (setor de entrada) e os setoreslocalizados a partir de 38 metros da entrada exibe uma tendência àestabilização dos valores, que flutuaram entre 5,17% e 9,62%. Estes últimosvalores não atingiram zero principalmente pela presença de L. similis, Zelurussp. e O. navus, em quase todas as quadrículas amostradas.Comunidade Para-epígea43

Sobrepondo-se os valores de similaridade do setor de referência externocom os demais e os valores de similaridade do setor de referência da entradacom os demais percebe-se uma congruência na posição onde as similaridadesatingem seus valores mais baixos. Ou seja, a partir de 38 metros da entrada éobservada uma ausência de espécies epígeas, além da ausência de espécieslocalizadas na entrada, exceção feita a algumas espécies presentes em todo oambiente cavernícola. Assim, a comunidade para-epígea da Lapa do Mosquitocorresponde à zona compreendida entre 0 metros e 38 metros a partir daentrada da caverna (Figura 16). A comunidade epígea esta na área externa e acomunidade hipógea após os 38 metros iniciais da caverna.Comunidade Para-epígea44

Distância da entrada (m)Índice de Similaridade de Sorensen (%)2018 37,6916 37,8014 29,7912 34,3110 31,548 26,816 22,864 23,482 18,64-2 11,61-4 26,39 6,35-6 26,47 6,61-8 15,87 3,57-10 15,52 0,92-12 13,79 1,87-14 11,67 0,92-16 9,09 0,00-18 5,88 0,00-20 13,79 1,87-22 13,04 1,68-24 9,62 0,00-26 8,51 0,00-28 7,81 2,75-30 10,00 1,03-32 11,48 1,83-34 12,28 0,94-36 10,53 1,92-38 5,26 0,00-40 8,93 0,00-42 5,17 0,00-44 5,88 0,00-46 6,12 0,00-48 5,77 0,00-50 5,77 0,00-52 5,88 0,00-54 5,77 0,00-56 5,77 0,00-58 5,88 0,00-60 9,62 0,00-62 5,66 0,00-64 9,26 0,00-66 7,41 0,00-68 6,90 0,00Figura 16: Similaridade (índice de Sorensen) entre o setor de referência externo (em azul) edemais setores, e entre o setor de referência interno (em verde) e demais setores da caverna.O setor em amarelo indica o setor final da distribuição da comunidade para-epígea.Comunidade Para-epígea45

Riqeza5.5 – Riqueza e Diversidade de artrópodes por setorPadrões similares foram observados para riqueza e diversidade nossetores. No interior da caverna os dois apresentaram baixos valorescomparados aos do exterior. No entanto, na região localizada na entrada háuma transição gradual entre os ambientes epígeo e hipógeo. Esta região detransição compreende aproximadamente 20 metros, sendo 10 metros nacaverna e 10 metros no exterior.Pode-se observar uma certa estabilidade na riqueza nos setores internosmais distantes da entrada da caverna, que tinham valores variando entre 4 e 8espécies por setor. A partir dos 10 metros iniciais da caverna tem-se umaumento acentuado do número de espécies, chegando a 19 espécies no setorlocalizado a 8 metros no ambiente epígeo. Segue-se então uma quedaacentuada no número de espécies, atingindo-se uma riqueza de 11 espéciesno setor mais externo, a 20 metros da entrada da caverna (Figura 17).20161284020100-10-20-30-40-50-60-70Distância da entrada (m)Figura 17: Riqueza média de espécies por quadrícula de cada setor da Lapa do Mosquito.Comunidade Para-epígea46

Diversidade (H')Assim como a riqueza, a diversidade foi baixa e relativamente constantenos setores internos mais distantes da entrada da caverna, oscilando entre 0,6e 1,0. Já na zona da entrada, a partir dos primeiros 6m da caverna, há umacentuado aumento na diversidade, atingindo um patamar de 1,8 no setorexterno localizado a 6 metros da entrada. Deste setor em diante a diversidadepermanece por volta de 1,8 até o ultimo setor externo, a 20 metros da entrada(Figura 18).21,81,61,41,210,80,60,420100-10-20-30-40-50-60-70Distância da entradaFigura 18: Diversidade de Shannon (H‟) nos setores da Lapa do Mosquito.A regressão múltipla indicou relações significativas e positivas (r 2 =0,509;p=0,000) entre a riqueza nas quadriculas e diversidade de habitat (=0,104),luminosidade (=0,135) e temperatura (=0,419).5.6 – Distribuição das espécies de artrópodes nos compartimentos epígeo,para-epígeo e hipógeoMuitas espécies (165) só foram encontradas em uma quadrícula. Agrande maioria das espécies (372 espécies ou 77%) se restringiu a apenas umcompartimento, sendo que 63% destas estavam presentes apenas noComunidade Para-epígea47

compartimento epígeo, 15% no para-epígeo e 22% no hipógeo. Ao todo, 14espécies estavam presentes em todos os três compartimentos, 49 espéciesestavam presentes nos compartimentos epígeo e para-epígeo, 37 espécies noscompartimentos hipógeo e para-epígeo e 11 espécies estavam presentesexclusivamente no compartimento hipógeo e epígeo (Tabela 2, Apêndice 1).Tabela 2: Número de espécies encontradas nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito.Hipógeo Para-epígeo Epígeo14493711* 11*2365582* Ao todo foram encontradas 11 espécies em comumnos compartimentos hipógeo e epígeo5.7 – Distribuição das 21 populações utilizadas nas análises de agrupamentosTanto as larvas de Diptera sp3 (figura 22a) quanto Diplura sp2 (figura22b) foram encontradas apenas no ambiente epígeo, sempre de baixo depedras. Já Formicidae sp5 foi encontrada no ambiente externo e alguns poucosindivíduos nos primeiros metros da caverna (figura 23a). Entomobryidae sp1 foiobservado no ambiente epígeo, na área abrangida pela comunidade paraepígea(figura 27b), sendo que na zona para-epígea, foram observados apenasem uma região onde existem pequenas poças de água formadas pelogotejamento de água de percolação. Dípteros Milichiidae sp1 foram observadosexclusivamente no compartimento hipógeo, sendo que a grande maioria dosindivíduos foi encontrada em zonas afóticas (figura 28a).Os indivíduos de Myrmeleontidae sp1 foram todos encontrados emquadrículas localizadas nos metros iniciais da caverna (de 0 a 10 metros)Comunidade Para-epígea48

(figura 25a), área coberta por terra. As larvas de Tineidae sp1 estavamdistribuídas por toda a extensão da área amostrada. Na área externa, estãodistribuídas de forma esparsa, enquanto que no interior da caverna as larvasestavam localizadas principalmente na porção central do conduto principal(figura 28b). Os psocópteros Psyllipsocidae sp1 foram todos encontradosapenas no interior da caverna, sendo observados inicialmente já na regiãopara-epígea, aumentando sua abundância nas regiões mais distantes daentrada (figura 29b). Zelurus sp. foi encontrado exclusivamente no interior dacaverna, sendo que sua maior abundancia registrada após a zona para-epígea,localizada em uma região onde a superfície é coberta predominantemente porterra (figura 30b).Dos aracnídeos, Quase todos os indivíduos de Mesabolivar sp1(Pholcidae) foram encontrados nos compartimentos para-epígeo e epígeo, emgeral, associados a vãos de pedras ou à parede da caverna (figura 26a).Theridiidae sp5 é uma aranha pequena (1 cm aproximadamente) queencontrada principalmente na área externa, sendo que apenas alguns poucosindivíduos ocorriam nos primeiro 4 metros da caverna (figura 26b). Em geral,estas aranhas foram encontradas em pedras ou em espaços e fissuras dasmesmas. A distribuição de Oecobius navus (Oecobidae) também se restringiuao interior da caverna. Foi observada uma distribuição mais uniforme por todaa área quadriculada, com um aumento na abundância na região hipógea (figura29a). A população de aranhas-marrons (L. similis) praticamente se restringiu aoambiente cavernícola, sendo poucos indivíduos encontrados no ambienteepígeo. Apesar de presente em quase toda a caverna, L. similis foi encontradaComunidade Para-epígea49

em maior abundância na região para-epígea (figura 30a), zona com maiorconcentração de clastos no ambiente.Pseudoscorpiones sp3 foi encontrado exclusivamente no ambienteepígeo, tendo ocorrido indivíduos por quase toda a área externa amostrada(figura 23a), distribuição bem similar à de Opiliones sp1 (figura 25b). Entre osácaros, Acarina sp7 (figura 24a) e Acarina sp 10 (figura 24b) foramencontrados principalmente no ambiente externo, enquanto Acarina sp1 (figura27a) foi encontrado de forma mais dispersa desde o ambiente externo até ointerior da caverna.A regressão múltipla entre a abundância de L. similis e as demaisvariáveis indicou relações significativas (r 2 =0,53; p=0,000) positivas comdiversidade de habitat (=0,253), luminosidade (=0,389), abundância deZelurus sp. (=0,268) e abundância total (=0,274).A regressão múltipla entre a abundância de Zelurus sp. e as demaisvariáveis indicou relações significativas (r 2 =0,31; p=0,000) positivas comsubstrato terroso (=0,436), umidade (=0,317) e abundância de L. similis(=0,396), e negativa com luminosidade (= - 0,47) (Figura 19).Figura 19: Mapas de distribuição evidenciando as áreas de maior abundância de Zelurus sp. emenor luminosidade.Comunidade Para-epígea50

A distribuição da população de O. navus demonstrou-se independentedas variáveis medidas e da presença de L. similis ou de Zelurus sp. uma vezque nenhuma relação significativa foi encontrada entre a abundância destaespécie nas quadrículas e outros fatores.Comunidade Para-epígea51

aRiquezabAbundância totalFigura 20: Mapas de a) riqueza e b) abundância de artrópodes encontrados nas quadrículas.Comunidade Para-epígea52

aAbundância de predadoresbAbundância de detritívorosFigura 21: Mapas de a) abundância de predadores e b) abundância de detritívoros encontrados nas quadrículas.Comunidade Para-epígea53

aAbundância de Diptera larva sp3bAbundância de Diplura sp2Figura 22: Mapas com a distribuição das populações de a) Diptera larva sp3 e b) Diplura sp2.Comunidade Para-epígea54

aAbundância de Formicidae sp5bAbundância dePseudoescorpiones sp3Figura 23: Mapas com a distribuição das populações de a) Formicidae sp5 e b) Pseudoescorpiones sp3.Comunidade Para-epígea55

aAbundância de Acari sp10bAbundância de Acari sp7Figura 24: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp10 e b) Acari sp7.Comunidade Para-epígea56

aAbundância de Myrmeleontidae sp1bAbundância de Opiliones sp1Figura 25: Mapas com a distribuição das populações de a) Myrmeleontidae sp1 e b) Opiliones sp1.Comunidade Para-epígea57

abAbundância de Mesabolivar sp1Abundância de Theridiidae sp5Figura 26: Mapas com a distribuição das populações de a) Mesabolivar sp1 e b) Theridiidae sp5.Comunidade Para-epígea58

aAbundância de Acari sp1bAbundância de Entomobryidae sp1Figura 27: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp1 e b) Entomobryidae sp1.Comunidade Para-epígea59

aAbundância de Milichiidae sp1bAbundância de Tineidae larva sp1Figura 28: Mapas com a distribuição das populações de a) Milichiidae sp1 e b) Tineidae larva sp1.Comunidade Para-epígea60

aAbundância de Oecobius navusbAbundância de Psyllipsocidae sp1Figura 29: Mapas com a distribuição das populações de a) Oecobius navus e b) Psyllipsocidae sp1.Comunidade Para-epígea61

aAbundância de Loxosceles similisbAbundância de Zelurus sp1Figura 30: Mapas com a distribuição das populações de a) Loxosceles similis e b) Zelurus sp1.Comunidade Para-epígea62

5.8 – Teias tróficasProdutores primários e detritos eram a base da teia trófica no ambienteepígeo, sendo consumidos por uma variedade muito grande de organismosherbívoros e detritívoros, entre eles os mais comuns foram formigas,colêmbolos e larvas de dípteros. Estes herbívoros e detritívoros são presas deum grande número de predadores, principalmente aranhas (as mais comunseram Theridiidae) e coleópteros (Staphilinidae).Na comunidade para-epígea, produtores primários foram escassos eapenas um pequeno número de herbívoros ainda foi encontrado. A maior parteda base trófica era constituída por detritos, consumida por organismosdetritívoros. Predadores com estratégias diversificadas de caça foramencontrados em grande número. As estratégias de caça vão desde espéciespraticamente sedentários que constroem armadilhas, como Myrmeleontidae, aaranhas que constroem teias, como Mesabolivar sp1, e caçadores cursoriaisque vagam a procura da presa, como Zelurus sp. e Loxosceles similis (Figura31).Na comunidade hipógea da Lapa do Mosquito, a base trófica constituisueprincipalmente de matéria orgânica morta trazida via córrego ou guano demorcegos, sendo também encontrados poucos locais com raízes expostas.Uma grande variedade de organismos detritívoros estava associada àsmanchas de matéria orgânica, enquanto outros estavam dispersos por todo oconduto da caverna, se deslocando entre as manchas de recurso alimentar. Ospredadores eram abundantes ao longo de toda a caverna, sendo a predaçãoativa a mais freqüente. Os principais predadores foram aranhas (Sicariidae,Comunidade Para-epígea63

Theridiidae), pseudoescorpiões (Chernetidae) e heterópteros (Reduviidae,Ploiaridae).Vários organismos estavam presentes em mais de uma região, algumasvezes desempenhando funções de grande importância nas diferentescomunidades. L. similis foi um predador abundantemente encontrado tanto nascomunidades hipógea quanto na para-epígea, assim como O. navus e Zelurussp. Já Mesabolivar (Pholcidae), outra espécie predadora, foi encontrada emgrande número nas regiões para-epígea e epígea. A presença de váriosorganismos cursoriais em mais de um compartimento, como alguns dospredadores descritos acima, indica que estes podem estar se movimentandode um compartimento ao outro. Este fato indica uma conexão entre osdiferentes compartimentos tróficos, envolvendo inclusive um compartilhamentode organismos e, conseqüentemente de energia.Comunidade Para-epígea64

HerbívorosColeopteraChrysomelidaeCurculionidaeHeteropteraEnsiferaCaeliferaHomopteraCicadellidaeHymenopteraFormicidaeHeteropteraReduviidae (Zelurus)PloiaridaeNeuropteraMyrmeleontidaePseudoscorpionesChernetidaeAcarinaPredadoresAranaeAraneidaeAgelenidaePholcidae(Mesabolivar)TheridiidaeTheridiosomatidaeUloboridaeCtenidae (Ctenus)SalticidaeScytodidaeSicariidae(Loxosceles similis)Oecobidae(Oecobius navus)OonopidaeTetrablemmidaeCaponidaeLepidopteraNoctuidaeTineidaeHymenopteraApidaeBraconidaemicro-HymenopteraIsopteraTermitidaeNasutitermitidaeDictyopteraBlattellidaeDetritívorosDipteraCulicidaeDrosophilidaeMilichiidaeMycethophilidaePhoridaePsychodidae(Lutzomia)TipulidaeEnsifera(Endecous)CaeliferaCollembolaEntomobryidaeSminthuridaePsocopteraLyposcelidaePseudocaecilidaePsylipsocidaeAcarinaPara-epígeoVegetaçãoSerapilheiraMatéria Orgânica TotalPredação intraguildaPredaçãoFigura 31: Provável teia trófica da comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito.Comunidade Para-epígea65

6 – DiscussãoA maioria dos trabalhos em ambientes cavernícolas abordaprincipalmente os organismos troglóbios e muitas vezes generalizaçõesecológicas são feitas com base nestas espécies (Sket 1999, Schneider eCulver 2004, Culver e Sket 2000, Christman e Culver 2001, Gibert e Deharveng2002, Deharveng 2005, Hobbs III 2005, Humphreys 2005, Gibert e Culver2005) e, como ressaltado por Ferreira (2004), desconsideram o resto dacomunidade da caverna.A freqüente ênfase dada a espécies troglóbias pode ser importante parase discutir padrões ecológicos de organismos desta categoria, mas não sãosignificativas quando se pretende avaliar a comunidade cavernícola como umtodo. Ferreira (2004) observa que tal ênfase em organismos troglóbiosdemonstra a pouca importância que as pesquisas vêm dispensando àcompreensão do funcionamento dos ambientes cavernícolas em geral,analisando apenas alguns componentes do ecossistema cavernícola como umtodo. Mais recentemente surgiram alguns estudos abrangendo as interrelaçõesde toda a comunidade cavernícola e suas relações com o ambiente,especialmente no meio aquático (Edington 1984, Humphreys 1991, Galas et al.1996, Jasinska et al. 1996, Simon et. al 2003, Souza-Silva 2003, Ferreira2004).Apesar de entradas de cavernas fazerem parte do sistema cavernícolacomo um todo, pouca atenção vem sendo dada a estas regiões. Poucosestudos abordam as relações dos organismos ali presentes com o ambiente eentre eles (Culver e Poulson 1970; Peck 1976; Gers 1998; Prous et al. 2004,Ducarme et al. 2004). Este é o primeiro estudo a identificar especificamenteComunidade Para-epígea66

quem são os componentes da comunidade para-epígea, avaliando suadistribuição espacial e relações tróficas.6.1 – Ambiente físico da entradaPoucos estudos abordaram os aspectos climáticos das entradas decavernas (Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet 1977; Pentecost e Zhaohui2001). A estabilidade climática nas regiões mais distantes das entradas já foiregistrada em vários estudos (di Russo et al 1999; Pentecost e Zhaohui 2001,Ferreira 2004). A entrada da Lapa do Mosquito é uma zona de evidentetransição entre os ambientes epígeos e hipógeos onde, em direção ao interior,as amplitudes são amenizadas. Este mesmo efeito já foi observado em váriosoutros trabalho (di Russo et al 1999; Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet1977; Pentecost e Zhaohui 2001).O uso de critérios diferentes para a delimitação das zonas de penumbra,de temperatura variável e de temperatura constante (Mohr e Poulson 1966,Poulson e White 1969) acaba por gerar um conflito para sua aplicação. Gambleet al. (2000) ressaltam que esta zonação, a princípio sugerida para cavernasem ambientes temperados, dificilmente pode ser adotada em cavernastropicais. Tais autores afirmam que as entradas de cavernas tropicais estãosujeitas a maiores amplitudes diárias de temperatura e umidade que emcavernas temperadas, assim, a zonação variaria ao decorrer de um mesmo dia.Na entrada da Lapa do Mosquito, a regressão mostrar uma relação evidenteentre a luminosidade e temperatura, mas apenas até uma determinadaintensidade de luminosidade (aproximadamente 5 ln Lux). Em intensidadesinferiores a esta, a temperatura se estabiliza, contrariamente à luminosidadeque continua a baixar, impossibilitando a adoção da zonação descrita acima.Comunidade Para-epígea67

Resultados semelhantes foram encontrados por Pentecost e Zhaohui (2001),que observaram uma constância da temperatura e umidade ainda em umazona de penumbra. Além disso, deve-se avaliar qual a importância efetiva queestes fatores têm para os diferentes componentes biológicos da caverna.Uma vez que a presença de luz nas entradas de caverna é fatorprimordial para a presença de uma série de organismos (Serena e Meluzzi1997; Pentecost e Zhaohui 2001), a definição de zonas baseada nesta variávelpode ser mais interessante do ponto de vista biológico. Culver (1982) descreveuma zonação composta pelas zonas eufótica (onde há incidência direta de luz),disfótica (onde há incidência de luz refletida) e áfotica. Os valores deluminosidade inferiores a 5 ln Lux (a partir do qual há a estabilização datemperatura) ocorrem por volta dos 30 metros de distância da entrada ecorresponde ao inicio do segundo grupo da AGRE de luminosidade, que éjustamente a região disfótica, reforçando a consistência desta zonação. Assim,o uso desta zonação parece ser mais coerente para a entrada da Lapa doMosquito.6.2 – Estrutura trófica em cavernasAs entradas das cavernas são muito importantes como locais de aportede matéria orgânica do ambiente epígeo para o hipógeo, que tem basedetritívora (Gibert 1997, Prous et al. 2004, Culver 2005). Além dos de recursosalimentares trazidos de forma abiótica (gravitacional, enxurradas, córregos etc)e por morcegos, os próprios invertebrados presentes em cavernas podemfuncionar como importadores de alimento. Opiliões do gênero Goniosomaforam observados deixando as cavernas onde habitavam para se alimentar nasComunidade Para-epígea68

copas de árvores próximas às entradas nos períodos noturnos (Gnaspini 1996,Santos e Gnaspini 2002, Machado et al 2001). Da mesma forma, grilos sãofreqüentemente apontados como organismos que abandonam as cavernaspara se alimentar, retornando em seguida (Reichle 1963, Reichle et al. 1965,Gnaspini e Hoenen 1999, Poulson 2005, Taylor et al. 2004). Em geral estestroglóxenos ao retornar defecam, são presas ou morrem disponibilizando aenergia obtida no ambiente epígeo para o consumo dentro da caverna. Assim,as comunidades de invertebrados cavernícolas têm uma ligação evidente como ambiente externo, e as entradas das cavernas são justamente uma das maisimportantes conexões entre o ambiente epígeo e hipógeo.A ausência permanente de luz em cavernas restringe as teiasalimentares a dois grupos, os detritívoros e os predadores (Mohr e Poulson1966), a exceção de alguns casos de teias baseadas em microorganismosquimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Poulson 2005, Summers 2005) e emraízes (Howarth 1983, Jasinska et al. 1996; Poulson e Lavoie 2000, SouzaSilva 2003, Stone et al. 2005). Além das teias tróficas cavernícolas serem, emgeral, restritas a dois grupos (detritívoros e predadores) alguns autoressugerem que estas possam ser ainda mais simples, considerando uma granderedução no número de predadores que podem até mesmo deixar de existir(Gibert e Deharveng 2002). Há alguns casos de predadores típicos emambiente epígeos que no interior de cavernas passam a ser detritívoros, comoo isópode intersticial Stenasellus virei que normalmente se alimenta deartrópodes vivos e em cavernas se alimenta principalmente de detritospresentes no sedimento (Magniez 1975), ou os coleópteros do gêneroAphaenops que, apesar de seu aparelho bucal altamente especializado àComunidade Para-epígea69

predação, se alimenta de madeira em decomposição e terra (Gers 1995). Emgeral, os predadores presentes na Lapa do Mosquito são generalistas, o quecorrobora a idéia de que uma comunidade baseada troficamente em recursosefêmeros (como comunidades de guano ou cavernas em geral) é pobre empredadores especializados (Ostfeld e Keesing 2000, Gibert e Deharveng 2002).O grande número de predadores e de detritívoros no interior da Lapa doMosquito, quando comparada a cavernas temperadas, se deve provavelmenteà disponibilidade elevada de recursos alimentares. Em geral, a quantidade dealimento é maior em cavernas tropicais que em temperadas, pois a biomassano ambiente epígeo é maior nos trópicos e sua produção é contínua ao longode todo o ano (Poulson e Lavoie 2000; Souza Silva 2003, Hüpop 2005). Assim,a freqüente grande redução ou inexistência de predadores em cavernas comodescrito por Gibert e Deharveng (2002) dificilmente ocorre em cavernastropicais, como pode ser observado em um grande número de estudos comvários predadores em suas teias tróficas (Trajano 2000, Ferreira e Martins1999, Souza Silva 2003, Gnaspini 2005) e pelos inúmeros predadoresnormalmente encontrados em trabalhos de levantamento da fauna cavernícola(Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini e Trajano 1994, Ferreira e Martins 1998,Ferreira e Martins 1999, Ferreira et al. 2000).A presença de luz nas zonas de entrada de cavernas permite oestabelecimento de vários organismos fotossintetizantes como algas, briófitas eangiospermas (Serena e Meluzzi 1997, Dobat 1998, Pentecost e Zhaohui2001). Assim, a teia trófica da comunidade associada à entrada da Lapa doMosquito se diferencia da teia trófica do interior da caverna principalmente pelapresença de espécies herbívoras. Além destas espécies herbívoras, a teiaComunidade Para-epígea70

trófica da entrada da Lapa do Mosquito pode ter ainda espécies que exploremrecursos no ambiente epígeo e que se abriguem na entrada da caverna, comojá observado para algumas espécies de opilião e grilos (Gnaspini 1996, Santose Gnaspini 2002, Machado et al. 2001, Taylor et al. 2004). O provável aumentona quantidade de alimento disponível permite um aumento no número deespécies detritívoras e de predadores.6.2 – Padrões espaciais de diversidade e riqueza na Lapa do MosquitoAo se abordar a diversidade geral das comunidades cavernícolas, énotório que esta é baixa quando comparada com o ambiente epígeo. Sket(1999) salienta três razões para explicar esta baixa diversidade:1 - Acesso limitado ao habitat: de forma geral, uma caverna tem umaárea muito maior do que as áreas abrangidas pelas possíveis fontes deentrada. Assim, a zona de contato entre os ambientes epígeos e hipógeos épequena, restringindo a possibilidade de um determinado organismo encontraresta entrada e adentrá-la.2 - A homogeneidade relativa do habitat: uma caverna pode ter umadiversidade grande de habitats, no entanto, quando comparado ao ambienteepígeo, esta diversidade é pequena uma vez que não existem plantas em seuinterior que, associado à variação de condições climáticas, poderiam agregarum número incontável de habitats.3 - A baixa disponibilidade de energia: a ausência de produtoresprimários, com exceção de alguns quimioautotróficos, restringe adisponibilidade de recurso alimentar. Assim, em geral, cavernas não suportamespécies ou grandes populações que necessitem de grande quantidade dealimento.Comunidade Para-epígea71

As baixas diversidade e riqueza encontradas na região hipógea da áreaestudada na Lapa do Mosquito, quando comparadas com o ambiente epígeo,podem ser reflexo da relativa homogeneidade do habitat nas áreas maisdistantes da entrada e da baixa disponibilidade de recursos alimentares, comoprevisto por Sket (1999). Vários estudos demonstram que a complexidadeestrutural do habitat tem relações positivas importantes na diversidade deartrópodes (Greenstone 1984, Davidowitz e Rosenzweig 1998, Halaj et al.2000, Romero-Alcaraz e Ávila 2000, Tanabe et al. 2001, Tews et al. 2004)incluindo cavernas (Culver 1969, Poulson e Culver 1969). Nas regiões maisdistantes da entrada da Lapa do Mosquito o piso da caverna era coberto quaseque exclusivamente por terra. Além disto, temperatura, umidade eluminosidade eram fatores ambientais pouco variáveis. Estes fatores resultamem uma diversidade de habitat pequena nesta região.Uma vez que entradas de caverna são considerados ecótones (Prous etal. 2004, Culver 2005) e que uma das características típicas de ecótones é apresença de espécies dos ambientes adjacentes, somada a espéciesexclusivas, seria natural admitir que esta zona é a mais diversa (Trajano eAndrade 2005).A diversidade na entrada da Lapa do Mosquito, no entanto, foiintermediária àquelas dos ambientes epígeo e hipógeo. Estes resultadoscorroboram as predições de Hansen e colaboradores (1988a), que afirmam quediversidades intermediárias podem ser encontradas em ecótones entreambientes onde em um deles existe uma diversidade muito superior ao outro.Prous et al. (2004), Culver e Poulson (1970) e Gers (1998) tambémobservaram que a diversidade em ecótones localizados nas entradas deComunidade Para-epígea72

caverna é intermediária àquelas encontradas no ambiente epígeo e hipógeo.Hansen e colaboradores (1988a) também sugerem que uma diversidade maisbaixa pode ser encontrada em ecótones que sejam áreas que sofram grandese constantes distúrbios. Peck (1976) observou uma biodiversidade menor nazona de entrada de uma caverna localizada em uma região temperada(Alabama - EUA), e que vivencia fortes amplitudes térmicas anuais. Até opresente, ainda não há estudos que tenham constatado que a diversidade émaior na entrada de cavernas.A riqueza total da Lapa do Mosquito, 248 morfoespécies, é muitoelevada quando comparada a cavernas inventariadas em vários estudos járealizados no Brasil (Dessen et al. 1980, Chaimowicz 1984, Trajano 1987,Trajano e Gnaspini-Netto 1991, Trajano e Moreira 1991, Trajano 1992, Trajano1996, Trajano 1998, Bichuette e dos Santos 1998, Trajano 2000, Ferreira eHorta 2001, Zeppelini Filho et al. 2003, Chagas et al. 2004). No entanto, agrande diferença de riqueza na Lapa do Mosquito pode ser reflexo da diferençaentre as metodologias empregadas nos levantamentos. No presente estudo,além da inclusão da comunidade para-epígea como parte integrante dacomunidade cavernícola, grande atenção foi dispensada aos micro-habitats.Outros trabalhos que utilizaram metodologias similares encontraram tambémriquezas bem elevadas, como Souza-Silva (2003) que encontrou mais de 200espécies de artrópodes na Lapa Ribeirão dos Porcos (GO), e Ferreira (2004)que registrou mais de 100 espécies em 6 cavernas de Minas Gerais. Assim, agrande riqueza da Lapa do Mosquito é, na verdade, o resultado de uminventário minucioso. Ferreira (2005) ressalta apouca atenção quetradicionalmente vem sendo dispensada aos micro-habitats durante inventáriosComunidade Para-epígea73

em cavernas, fato provavelmente resultante da concepção errônea de que osorganismos cavernícolas não buscam abrigos com condições microclimáticasespecíficas, uma vez que estas condições já estão presentes no ambientecavernícola (ausência de luz, elevada umidade, temperatura constante). Comoconseqüência deste descaso com micro-habitats a maioria dos inventáriosresultam em uma riqueza sub-estimada dos ambientes hipógeos.6.3 – Distribuição espacial de algumas populações de predadoresA distribuição de algumas espécies na entrada da Lapa do Mosquitoapresenta indícios de uma estruturação espacial. Três destas espécies sãopredadores muito abundantes na Lapa do Mosquito, sendo duas delas comunstambém em muitas outras cavernas de Minas Gerais, L. similis e Zelurus sp.(Ferreira e Martins 1998, Ferreira 2004, Pinto-da-Rocha 1995). Oecobius foiregistrado em duas outras cavernas em Minas, Lapa Nova de Maquiné (O.navus, Ferreira 2004) e em uma caverna no município de Poté (Oecobius sp.Souza Silva com. pess.). Ao contrário da Lapa do Mosquito, apenas poucosindivíduos de O. navus foram encontrados na Lapa Nova de Maquiné, mas emPoté foi encontrada uma grande população de Oecobius sp. Apesar destas trêsespécies estarem presentes em quase todas as quadrículas amostradas nacaverna, as regiões de maior abundância de cada uma delas se localizam emáreas distintas. A distribuição destas espécies pode estar vinculada acaracterísticas físicas do habitat.L. similis é geralmente encontrada junto a pedras ou frestas em rochas,locais que permitem a instalação de sua teia residencial (Bucherl 1961, Ferreiraet al. 2005). A grande quantidade de pedras e blocos abatidos presentes naComunidade Para-epígea74

entrada da Lapa do Mosquito oferece um aumento na diversidade de habitat e,consequentemente, na quantidade de micro-habitats ideais para a instalaçãode suas teias, sendo que em áreas mais distantes da entrada estes microhabitatsjá não são tão freqüentes Entre as presas potenciais de Loxoscelesestão heterópteros, coleópteros, lepidópteros, diplópodes e ortópteros (Levi eSpilman 1961, Hite et al 1996, Fischer 1996, Ferreira et al 2005). Ferreira et al.(2005) observaram uma maior quantidade de L. similis nas regiões próximas àentrada da Gruta da Lavoura (MG), conseqüência provável da maiordisponibilidade de presas nesta região que em outras partes da caverna.Assim, a maior abundância de presas potenciais na entrada da Lapa doMosquito também podem ser a causa da maior abundância de L. similis nestaregião.O. navus constrói sua teia em pequenas depressões, seja nas rochas ouem pedras, e também é encontrada sobre ou em fissuras nas manchas deguano (Ferreira e Martins 1998). Na Lapa do Mosquito, O. navus se distribuiupraticamente por toda a área amostrada, assim como observado por Ferreira eMartins (1998) com uma população na caverna Morrinho (BA). A presença delocais favoráveis à instalação de sua teia residencial por toda a cavernapermite que O. navus ocupe toda a extensão da Lapa do Mosquito.Zelurus sp. é um heteróptero que tem por hábito se cobrir de terra (oualguns outros sedimentos). As áreas mais distantes da entrada da Lapa doMosquito são as regiões onde uma percentagem maior do solo é coberta porsedimento terroso, ideal para que Zelurus sp. se cubra. No entanto, adistribuição de Zelurus sp. aparenta ser fortemente influenciada pelaluminosidade, uma vez que estes evitam áreas cobertas por sedimento terrosoComunidade Para-epígea75

e que ainda estão expostas a luz refletida (zona disfótica), concentrando-se nasregiões praticamente afóticas.6.4 – Comunidade para-epígea e os filtros ecológicosA zona da entrada da Lapa do Mosquito é um mosaico composto porblocos abatidos, terra, serapilheira e outras estruturas. Somando-se a variaçãoclimática a estas estruturas, surge um número alto de micro-habitats quepodem ser explorados por diferentes organismos. Associado a isso, existe naentrada da caverna uma grande abundância de recursos alimentares quandocomparado ao interior da caverna, e uma relativa estabilidade ambientalquando comparado ao exterior. Assim, o efeito combinado de fatoresessenciais que ocorre em ecótones entre áreas complementares, comoproposto por Ries et al. (2004), é facilmente distinguível na entrada da Lapa doMosquito. Este mesmo efeito foi descrito por Prous et al. (2004) nas entradasdas grutas Dona Rita e do Retiro (MG), o que pode apontar para um padrãogeral, ao menos para cavernas tropicais.Os organismos móveis, que precisam buscar por seus recursosespacialmente espalhados, encontram maior quantidade de recursos ao seaproximar da entrada da caverna. Já os sedentários, que não vão a busca deseus recursos, vivenciam um fluxo de recursos maior na entrada que no interiorda caverna (como aranhas que constroem teias, eg. Mesabolivar e Theridiidae,e larvas de formiga-leão). A distribuição dos recursos de maneira diferente daencontrada no interior da caverna possivelmente faz com que as espéciestambém estejam distribuídas de forma diferente. A mudança na distribuição dasespécies na entrada da caverna pode levar a novas interações, o que implicariaComunidade Para-epígea76

em novas mudanças de abundancia e distribuição destas espécies, além dapossibilidade de fixação de novas espécies. A soma de todas estas mudançasem composição, interação e distribuição das espécies tem como resultado aestruturação da comunidade para-epígea.O grande número de espécies exclusivas da comunidade para-epígea,55 espécies de um total de 248, demonstra a capacidade deste ecótone emabrigar espécies que não são viáveis nos ambientes adjacentes, oferecendouma variedade de recursos ausentes tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo(Hansen et al. 1988a). O número maior de espécies comuns às comunidadespara-epígea e epígea (49 espécies), quando comparado às espécies comuns àpara-epígea e hipógea (37 espécies), assemelha-se ao encontrado por Prouset al. (2004). Este fato indica que em ambientes tropicais o ambiente epígeo émais importante como fonte de espécies para a comunidade para-epígea doque o hipógeo. Contrariamente, Culver e Poulson (1970), encontraram umasimilaridade maior entre as comunidades localizada na entrada da cavernaCathedral (Kentucky – USA) e aquela hipógea. Possivelmente casos como estesão mais comuns em cavernas temperadas, onde ambientes epígeos estãosob influencia de grandes amplitudes térmicas anuais (Prous et al. 2004).Espécies que estavam presentes apenas no ambiente hipógeo e epígeo,mas não no para-epígeo, são indícios da importância das diferentes entradascomo vias de colonização da Lapa do Mosquito. Opiliones, Palpigradi eIsopoda são grupos que normalmente são encontrados em regiões desubstrato mais úmido. O substrato na entrada estudada é extremamenteressequido, salvo exceções de pequenos gotejamentos. A colonização dointerior da caverna pode ter ocorrido pelas outras entradas da Lapa. Uma delasComunidade Para-epígea77

é um conduto com substrato bem úmido, sendo que em períodos de chuva háuma drenagem que percorre todo o conduto e que leva ao conduto principal dacaverna. A outra entrada é uma clarabóia localizada em meio a mata quecircunda toda a caverna. A colonização pode ainda ter ocorrido pela entradaprincipal mas, por ser uma área pouco favorável ao estabelecimento depopulações destes grupos (muito seca), as espécies atravessaram-na porcompleto fixando população apenas no interior da caverna.Ecótones são descritos como membranas de permeabilidade seletiva(Hansen et al. 1988a e 1988b, Wiens et al.1985, Johnston e Naiman 1987,Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Faganet al. 1999, Prous et al. 2004). A queda no número de espécies herbívoras natransição do ambiente epígeo para o hipógeo, assim como a diminuição nariqueza em geral, indica que a entrada da Lapa do Mosquito funciona comouma membrana de permeabilidade seletiva, assim como sugerido por Prous etal. (2004) para entradas de caverna em geral.Segundo Strayer et al. (2003) esta membrana (ou ecótones) pode atuarsobre espécies, matéria ou energia de diferentes formas, podendo transmiti-lasparcialmente, transformá-las, absorvê-las, refleti-las, amplificá-las ou atuar deforma neutra. Os filtros presentes nestas membranas podem ser biológicos oufísicos. A maioria das espécies do ambiente epígeo e hipógeo da Lapa doMosquito não são capazes de atravessar esta membrana localizada naentrada. A entrada da Lapa do Mosquito funciona para estas espécies comouma membrana impermeável, não permitindo a passagem de organismos deum ambiente a outro, uma vez que esta entrada é seca em comparação comos ambientes adjacentes. Este efeito de impermeabilidade das áreas deComunidade Para-epígea78

transição sobre animais já é bem documentado (Wiens et al. 1985, Duelli et al.1990, Fagan et al. 1999, Lidicker 1999).Várias espécies de predadores (eg. Salticidae) e herbívoros (eg.Cicadelidae) são absorvidas pela comunidade para-epígea, sendo capazes dese estabelecer na zona de entrada onde ainda existe luminosidade suficienteque permita a predação visual e a presença de fotossintetizantes, masincapazes de colonizar o ambiente hipógeo. Já populações de algumasespécies de predadores muito comuns no ambiente hipógeo, como L. similis,Zelurus sp. e Ctenus sp, podem ter sido amplificadas quando colonizaram ascavernas. As fortes pressões seletivas do ambiente cavernícola, como baixaabundância de presas potenciais e a ausência de luz, restringem a colonizaçãoe estabelecimento de populações no interior da caverna a poucos predadoresgeneralistas pré-adaptados às condições hipógeas. A redução na riqueza depredadores (e respectiva competição inter-específica e predação intra-guilda)possibilita então o aumento no tamanho das populações das espécies capazesde colonizar o ambiente hipógeo quando comparadas àquelas populações doambiente epígeo.A luz parece ser um dos filtros mais importantes desta membrana,impossibilitando a presença no interior da caverna de quaisquer organismos(predador, herbívoro e detritívoro) que dela dependam. Uma evidência disto é aclara sobreposição da distribuição da comunidade para-epígea com a área demaior luminosidade da AGRE. No entanto, caso a presença de luz fosse oúnico filtro era de se esperar que as espécies tivessem sua distribuiçãogradualmente reduzida a medida que se entra na caverna, assim como a luz.Comunidade Para-epígea79

No entanto, as espécies estão distribuídas de forma irregular, o que apontapara a presença de outros filtros.Algumas espécies já estabelecida na zona de entrada podem funcionarcomo filtros biológicos. A presença de larvas de neurópteros (formigas-leão)em uma área é fortemente influenciada por fatores ambientais comotemperatura e compactação do solo, freqüência de distúrbio da armadilha(queda de folhas, chuva) e presença de presas (Gotelli 1993, Gatti e Farji-Brener 2002, Farji-Brener 2003). Espécies como as formigas-leão têm grandebenefício ao se abrigar na entrada da caverna, diminuindo os riscos dedestruição de sua armadilha por chuva ou folhas que caem das árvores e aoabrigo de um insolação intensa. Aliado a este ganho em estabilidade ambiental,está a relativa freqüência de presas potenciais, como formigas, presentes emgrande número no ambiente epígeo e que por ali transitam. Apesar daabundância de presas não ser considerado fator determinante na distribuiçãodas populações de formigas-leão (Gotelli 1993, Crowley e Linton 1999), éprovável que a colonização do ambiente hipógeo por estas espécies éimpedida pela escassez na abundância de espécies cursoriais, sendo este umfiltro para formiga-leão. Dos dois registros de larva de formiga-leão no interiorde cavernas, estas estavam sobre manchas de guano e não construíamarmadilhas do tipo funil (Ferreira e Martins 1999 na Toca do Morrinho - BA, eFerreira com. pessoal em Coromandel - MG). No entanto, o comportamento depredação não foi visualizado.Interações entre espécies também são filtros biológicos. A grandeabundância de Loxosceles similis (Ferreira et al. 2005) e de formiga-leão noComunidade Para-epígea80

piso das entradas de cavernas pode funcionar como um filtro absorvendo asespécies cursoriais epígeas que “aventuram-se” a tentar entrar nas cavernas.Desta forma, as entrada de caverna funcionam como membranas depermeabilidade seletiva, atuando de diferentes formas sobre diferentesespécies. A combinação entre os diferentes filtros, biológicos ou não, éresponsável pela presença e distribuição das espécies tanto nas entradas dascavernas quanto no interior destas.Uma vez que o arranjo espacial da comunidade para-epígea depende dacombinação de vários fatores, entre eles climáticos, é importante ressaltar quevariações sazonais podem levar a mudanças na comunidade ao longo dotempo. Provavelmente as comunidade para-epígeas são dinâmicas,modificando sua estrutura espacial em resposta às variações externas.6.5 – Considerações finaisAções humanas têm levado a modificações no funcionamento dosecossistemas cavernícolas como: supressão de cavernas, alteração dasdinâmicas hídricas, eutrofização de cursos d‟água, mudanças no aporte dealimentos entre outros (Gilbert et al. 1995, Trajano 2000, Ferreira e Martins2001, Ferreira 2004, Elliott 2005). Entradas de cavernas são regiões quefreqüentemente sofrem alterações de natureza antrópica como a instalação decurrais, depósitos de material, construção de residências, barragens,santuários, infra-estrutura turística e, até mesmo, pesquisas cientificas (eg.escavações paleontológicas e arqueológicas) (Figura 32). Os impactosprovocados pelas diferentes ações antrópicas variam desde pontuais, como opisoteio de uma visitação esporádica, a até impactos de grandes proporções,Comunidade Para-epígea81

como inundações e escavações, que podem provocar a desestruturaçãocompleta das entradas de cavernas e conseqüentemente das comunidadespara-epígeas.abcdefFigura 32: Impactos antrópicos em entradas de caverna, a) residência, b) barragem e bombapara captação de água, c) curral, d) depósito de materiais, e) e f) santuários.A própria entrada da Lapa do Mosquito foi local de profundos impactosdurante os anos de escavações paleontológicas conduzidas por Peter Lund.Comunidade Para-epígea82

Apesar das escavações em si não terem ocorrido na entrada, toda uma infraestruturafoi montada para manter a equipe no local. A construção de curraispara seus animais de carga, a presença das fogueiras para cozinhar asrefeições da equipe, o pisoteio e a introdução de vários materiais “estranhos”ao ambiente cavernícola provavelmente provocaram profundas alterações nacomunidade para-epígea da entrada estudada. No entanto, houve umapossível reestruturação desta comunidade ao longo dos mais de 150 anos quedecorreram desde então. É impossível definir o grau de reestruturação, umavez que não se sabe o que havia antes, mas a presença de uma comunidadepara-epígea e de suas relações ecológicas demonstra que ao menos há umarecuperação funcional da entrada da caverna.Vários estudos já evidenciaram como os sistemas cavernícolasdependem dos ambientes epígeos para manter sua estrutura, principalmentecomo fornecedores de recursos alimentares (Ferreira e Horta 2001, Ferreira eMartins 2001, Souza-Silva 2003, Ferreira 2004). Apesar da grande importânciadas entradas de cavernas como interface entre os ambientes epígeos ehipógeos, influenciando no fluxo de nutrientes, na estrutura da comunidadepara-epígea e na estrutura da comunidade cavernícola como um todo, estudosabordando de que maneira modificações no ambiente epígeo podem afetar aszonas de entradas e suas respectivas comunidades ainda são muito escassos,a maioria se restringindo a ambientes aquáticos (Gilbert et al. 1995, Gillieson eThurgate 1999, Neil 2004). Esta negligência com as entradas de caverna sedeve a várias razões como:i) aplicação incorreta de pressupostos, assumindo, por exemplo, queesta é uma região que pouco pode contribuir para a comunidadeComunidade Para-epígea83

hipógea, ou ainda, assumindo que, por ser uma zona de ecótone,têm uma maior diversidade;ii) dificuldade de se trabalhar em tais ambientes, uma vez que deixamde ser ambientes estáveis e simplificados como o meio hipógeo,considerado um laboratório ideal para estudos ecológicos (Culver1982);iii) maior interesse histórico nas espécies troglóbias, que tendem a sedistribuir em regiões mais distantes de entradas;iv) maior interesse nas espécies do que nas relações entre elas e nofuncionamento do ecossistema.As cavernas devem ser consideradas como uma unidade funcional,composta por diferentes espécies, com diferentes graus de especialização eque dependem de processos ecológicos (Ferreira 2004). Sob esta perspectiva,estudos sobre as entradas de cavernas e suas respectivas comunidades paraepígeasão primordiais para quaisquer ações que visem à conservação emesmo o manejo de cavernas.7 – ConclusõesEm relação às predições referentes às diferentes hipóteses envolvidasneste estudo, conclui-se que:– As entradas de caverna são ecótones entre os ambientes epígeos ehipógeos, e possuem características ambientais e tróficas tanto intemediárias aestes quanto características exclusivas. A relativa estabilidade ambiental,quando comparada ao ambiente epígeo, e elevada disponibilidade de recursosComunidade Para-epígea84

alimentares, quando comparada ao ambiente hipógeo, são característicasintermediárias da região para-epígea.– Existe uma comunidade para-epígea na entrada da Lapa do Mosquito,composta por espécies exclusivas desta região e por espécies dos ambientesadjacentes, com capacidades diferenciadas de explorar as característicasdesta região.– A diversidade biológica na entrada da Lapa do Mosquito foiintermediária aos ambientes adjacentes. No entanto, a casos onde adiversidade nas entradas de cavernas pode ser inferior. Ainda não existemcasos relatados de entradas de caverna com diversidade biológica superior aosambientes adjacentes.– Vários filtros foram identificados na entrada da Lapa do Mosquito.Filtros ecológicos, como presença de espécies predadoras, e físicos, comoluminosidade, atuam em conjunto determinando a presença e distribuição daspopulações de diferentes espécies.– Os filtros presentes na entrada da Lapa do Mosquito atuam de formadistinta sobre as diferentes espécies, podendo amplificar, absorver ou refletir asespécies.Comunidade Para-epígea85

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Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491AracnidaAranae- Aranae sp4 X- Aranae sp6 X X- Aranae sp11 X- Aranae sp15 X- Aranae sp19 X X- Aranae sp27 X- Aranae sp29 X- Araneidae sp2 X X- Araneidae sp3 X- Araneidae sp4 X- Araneidae sp6 X- Araneidae sp9 X- Araneidae sp10 X- Araneidae sp11 X- Araneidae sp12 X- Araneidae sp13 X- Agelenidae sp1 X- Anyphenidae sp1 X- Anyphenidae sp2 X- Anyphenidae sp3 X- Anyphenidae sp4 X- Anyphenidae sp5 X- Caponidae sp1 X- Caponidae sp2 X- Caponidae sp3 X- Corinidae sp1 X- Ctenidae sp1 X X X- Ctenidae sp2 X- Dipluridae sp1 X- Dipluridae sp2 X- Gnaphosidae sp1 X- Gnaphosidae sp2 X- Gnaphosidae sp3 X- Gnaphosidae sp4 X- Hahniidae sp1 X- Hahniidae sp2 X- Loxosceles similis X X X X- Lycosidae sp1 X- Lycosidae sp2 X- Mimetidae sp1 X- Oecobius navus X X X- Oonopidae sp1 X X- Oonopidae sp2 X X- Oonopidae sp3 X X- Oonopidae sp4 X- Oonopidae sp5 X- Oonopidae sp6 X- Oonopidae sp7 X XComunidade Para-epígea100

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Mesabolivar sp1 X X X- Pholcidae sp2 (NI) X X X- Pholcidae sp2 X- Plato sp1 X- Salticidae sp1 X X- Salticidae sp2 X X- Salticidae sp3 X- Salticidae sp4 X- Scytodidae sp1 X- Scytodidae sp2 X- Segestridae sp1 X- Sparassidae sp1 X- Synphitognathidae sp1 X- Tetrablemmidae sp1 X X- Tetrablemmidae sp2 X- Tetrablemmidae sp3 X- Tetragnathidae sp1 X- Theridiidae sp1 X X X- Theridiidae sp2 X X- Theridiidae sp3 X X- Theridiidae sp4 X X- Theridiidae sp5 X X- Theridiidae sp6 X- Theridiidae sp7 X- Theridiidae sp8 X- Theridiidae sp9 X- Theridiidae sp11 X- Theridiidae sp13 X- Theridiidae sp14 X- Theridiidae sp15 X- Theridiidae sp16 X- Theridiidae sp17 X- Theridiidae sp18 X- Theridiidae sp19 X- Theridiidae sp20 X- Theridiidae sp21 X- Theridiidae sp22 X- Theridiidae sp23 X- Theridiidae sp24 X- Theridiidae sp25 X- Theridiidae sp26 X- Theridiidae sp27 X X- Theridiidae sp28 X- Theridiidae sp29 X- Theridiosomatidae sp3 X- Theridiosomatidae sp5 X- Thomisidae sp1 X- Uloboridae sp1 X XComunidade Para-epígea101

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491Pseudoescorpiones- Pseudoescorpiones sp1 X X- Pseudoescorpiones sp2 X- Pseudoescorpiones sp3 X- Pseudoescorpiones sp4 X X- Pseudoescorpiones sp5 XAcari- Acari sp1 X X X- Acari sp2 X X- Acari sp3 X X- Acari sp4 X X- Acari sp5 X X- Acari sp6 X X X- Acari sp7 X X- Acari sp8 X- Acari sp9 X- Acari sp10 X X- Acari sp11 X- Acari sp12 X- Acari sp13 X- Acari sp14 X- Acari sp15 X- Acari sp16 X- Acari sp17 X- Acari sp18 X- Acari sp19 X- Acari sp20 X- Acari sp21 X- Acari sp22 X- Acari sp23 X- Acari sp24 X- Acari sp25 X- Acari sp26 X- Acari sp27 X- Ornithodorus sp1 XOpiliones- Opiliones sp1 X X- Opiliones sp2 X- Opiliones sp3 X- Opiliones sp4 X XPalpigradi- Eukoenenia sp1 X XCrustaceaIspoda- Isopoda sp1 X XComunidade Para-epígea102

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Isopoda sp2 XInsectaColeoptera- Carabidae sp1 X X- Carabidae sp2 X- Carabidae sp3 X- Carabidae sp4 X- Carabidae sp5 X- Carabidae sp6 X- Chrysomelidae sp1 X X- Chrysomelidae sp2 X- Coccinelidae sp1 X- Coccinelidae sp2 X- Coccinelidae sp3 X- Curculionidae sp1 X- Curculionidae sp2 X- Driopidae sp1 X- Driopidae sp2 X- Driopidae sp3 X- Dytiscidae sp1 X- Elmidae sp1 X- Histeridae sp1 X X- Histeridae sp2 X- Histeridae sp3 X- Leptodiridae sp1 X- Leiodidae sp1 X- Nitidulidae sp1 X- Platipodidae sp1 X X- Pselaphidae sp1 X- Pselaphidae sp2 X- Pselaphidae sp3 X- Pselaphidae sp4 X- Pselaphidae sp5 X- Pselaphidae sp6 X- Pselaphidae sp7 X- Ptilodactylidae sp1 X- Ptilodactylidae sp2 X- Ptilodactylidae sp3 X- Scarabeidae sp1 X- Scarabeidae sp2 X- Scarabeidae sp3 X- Scydmaenidae sp1 X- Scydmaenidae sp2 X- Scydmaenidae sp3 X- Staphylinidae sp1 X- Staphylinidae sp2 X- Staphylinidae sp3 X- Staphylinidae sp4 X XComunidade Para-epígea103

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Staphylinidae sp5 X- Staphylinidae sp6 X- Staphylinidae sp7 X- Staphylinidae sp8 X- Staphylinidae sp9 X- Staphylinidae sp10 X- Staphylinidae sp11 X- Staphylinidae sp12 X- Staphylinidae sp13 X- Staphylinidae sp14 X- Staphylinidae sp15 X X- Staphylinidae sp16 X- Staphylinidae sp17 X- Staphylinidae sp18 X- Staphylinidae sp19 X- Staphylinidae sp20 X- Staphylinidae sp21 X- Staphylinidae sp22 X- Staphylinidae sp23 X- Staphylinidae sp24 X- Staphylinidae sp25 X- Staphylinidae sp26 X- Staphylinidae sp27 X- Staphylinidae sp28 X- Staphylinidae sp29 X- Staphylinidae sp30 X- Staphylinidae sp31 X- Staphylinidae sp32 X- Staphylinidae larva sp1 X- Staphylinidae larva sp2 X- Coleoptera sp1 X X- Coleoptera sp2 X- Coleoptera sp3 X- Coleoptera sp4 X- Coleoptera sp5 X- Coleoptera sp6 X- Coleoptera sp7 X- Col 18 HMPTRA??? X- Coleoptera sp8 X- Coleoptera sp9 X- Coleoptera sp10 X- Coleoptera sp11 X X- Tenebrionidae larva sp1 X X- Coleoptera larva sp2 X- Coleoptera larva sp3 X- Coleoptera larva sp4 X- Coleoptera larva sp5 X- Coleoptera larva sp6 X- Coleoptera larva sp7 XComunidade Para-epígea104

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Coleoptera larva sp8 X- Coleoptera larva sp9 X- Lampiridae larva sp1 XCollembola- Entomobryidae sp1 X X X- Entomobryidae sp2 X X- Entomobryidae sp3 X- Entomobryidae sp4 X- Entomobryidae sp5 X- Entomobryidae sp6 X- Entomobryidae sp7 X- Entomobryidae sp8 X- Entomobryidae sp9 X- Entomobryidae sp10 X- Entomobryidae sp11 X- Entomobryidae sp12 X- Entomobryidae sp13 X- Entomobryidae sp14 X- Entomobryidae sp15 X- Sminthuridae sp1 X- Sminthuridae sp2 X- Poduridae sp1 X- Poduridae sp2 X- Poduridae sp3 XDermaptera- Dermaptera sp1 XDictyoptera- Dictyoptera sp1 X X X- Dictyoptera sp2 X- Dictyoptera sp3 X X- Dictyoptera sp4 X- Dictyoptera sp5 X X- Dictyoptera sp6 X- Dictyoptera sp7 X- Dictyoptera sp8 X- Dictyoptera sp9 XDiplura- Campodeidae sp1 X- Diplura sp1 X X X- Diplura sp3 X- Diplura sp4 XDiptera- Culicidae sp1 X X- Culicidae sp2 XComunidade Para-epígea105

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Culicinae sp1 X X- Culicinae sp2 X X- Culicinae sp3 X X- Dipetra sp1 X X- Dipetra sp2 X X- Dipetra sp3 X- Dipetra sp4 X- Dipetra sp5 X- Dipetra sp6 X- Dipetra sp7 X- Dipetra sp8 X- Dipetra sp9 X- Dipetra sp10 X- Dipetra sp11 X- Dipetra sp12 X- Dipetra sp13 X- Dipetra sp14 X- Dipetra sp15 X- Diptera larva sp1 X X X- Diptera larva sp2 X X- Diptera larva sp3 X X- Diptera larva sp4 X X- Diptera larva sp5 X- Diptera larva sp6 X- Diptera larva sp7 X- Diptera larva sp8 X- Diptera larva sp9 X- Diptera larva sp10 X- Diptera larva sp11 X- Diptera larva sp12 X- Dolichopodidae sp1 X- Drosophilidae sp1 X X X- Loncheidae sp1 X X- Lutzomia sp1 X X X- Milichiidae sp1 X X X- Mycethophilidae sp1 X X X- Mycethophilidae sp2 X- Mycethophilidae sp3 X- Phoridae sp1 X X X- Phoridae sp2 X X- Phoridae sp3 X- Phoridae sp4 X- Psychodidae sp1 X X X- Sarchophagidae sp1 X- Tipulidae sp1 X X- Tipulidae sp2 X- Trichoceridae sp1 XEphemeropteraComunidade Para-epígea106

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Ephemeroptera sp1 XHeteroptera- Heteroptera sp1 X X- Heteroptera sp2 X X- Heteroptera sp3 X- Heteroptera sp4 X- Heteroptera sp5 X- Heteroptera sp6 X- Heteroptera sp7 X- Heteroptera sp8 X- Heteroptera sp9 X- Heteroptera sp10 X- Heteroptera sp11 X- Heteroptera sp12 X- Ploiaridae sp1 X- Ploiaridae sp2 X- Ploiaridae sp3 X- Ploiaridae sp4 X- Zelurus sp1 X X X XHomoptera- Cicadellidae sp1 X X- Cicadellidae sp2 X- Cicadellidae sp3 X- Cicadellidae sp4 X- Cicadellidae sp6 X- Homoptera sp1 X- Homoptera sp2 X- Homoptera sp3 X- Homoptera sp4 X- Homoptera sp5 X- Homoptera sp6 X- Membracidae sp1 XHymenoptera- Apidae sp1 X- Braconidae sp1 X X- Formicidae sp1 X- Formicidae sp2 X X- Formicidae sp3 X X- Formicidae sp4 X X- Formicidae sp5 X X- Formicidae sp6 X X- Formicidae sp7 X- Formicidae sp8 X- Formicidae sp9 X- Formicidae sp10 X- Formicidae sp11 XComunidade Para-epígea107

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Formicidae sp12 X- Formicidae sp13 X X- Formicidae sp14 X- Formicidae sp15 X- Formicidae sp16 X- Formicidae sp17 X- Formicidae sp18 X- Formicidae sp19 X- Formicidae sp20 X- Formicidae sp21 X- Formicidae sp22 X- Formicidae sp23 X- Formicidae sp24 X- Formicidae sp25 X- Formicidae sp26 X- Formicidae sp27 X- Formicidae sp28 X X- Formicidae sp29 X- Formicidae sp30 X- Formicidae sp31 X- Formicidae sp32 X- Formicidae sp33 X- Formicidae sp34 X- Formicidae sp35 X X- Formicidae sp37 X- Formicidae sp38 X- Formicidae sp39 X- Formicidae sp40 X- Formicidae sp41 X- Formicidae sp42 X- Formicidae sp43 X- Formicidae sp44 X- Formicidae sp45 X- Formicidae sp46 X- Formicidae sp47 X- Formicidae sp48 X- Hymenoptera larva sp1 X- Hymenoptera sp1 X X X- Hymenoptera sp2 X- Hymenoptera sp3 X- Hymenoptera sp4 X- Hymenoptera sp5 X- Hymenoptera sp6 X- Hymenoptera sp7 X- Hymenoptera sp8 X- Hymenoptera sp9 X- Hymenoptera sp10 X- Hymenoptera sp11 X- Mymaridae sp1 XComunidade Para-epígea108

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491Isoptera- Isoptera sp1 X X- Isoptera sp2 X XLepidoptera- Lepidoptera larva sp1 X- Lepidoptera larva sp2 X X- Lepidoptera larva sp3 X- Lepidoptera larva sp4 X- Lepidoptera larva sp5 X X- Lepidoptera larva sp6 X- Lepidoptera larva sp7 X- Lepidoptera larva sp8 X- Lepidoptera larva sp9 X- Lepidoptera larva sp10 X- Lepidoptera larva sp11 X- Lepidoptera larva sp12 X- Lepidoptera sp1 X X- Lepidoptera sp2 X- Lepidoptera sp3 X- Microlepidoptera sp1 X- Microlepidoptera sp2 X- Noctuidae sp1 X X- Noctuidae sp2 X- Tineidae larva sp1 X X X X- Tineidae larva sp2 X- Tineidae sp1 X X X- Tineidae sp2 X- Tineidae sp3 XNeuroptera- Myrmeleontidae sp1 XOrthoptera- Acrididae sp1 X X- Ensifera sp1 X X- Endecous sp1 X X- Ensifera sp2 X- Grylacridiidae sp1 XPsocoptera- Lyposcelidae sp1 X X- Lyposcelidae sp2 X- Lyposcelidae sp3 X- Pseudocaecilidae sp1 X X- Pseudocaecilidae sp2 X X- Pseudocaecilidae sp3 X X- Pseudocaecilidae sp4 X- Pseudocaecilidae sp5 XComunidade Para-epígea109

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa doMosquito. Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: EpígeoTaxa Interno 1-131 132-287 288-491- Psocoptera sp1 X X X- Psocoptera sp2 X X- Psocoptera sp3 X X- Psocoptera sp4 X X X- Psocoptera sp5 X- Psocoptera sp6 X X- Psocoptera sp7 X X- Psocoptera sp8 X- Psocoptera sp9 X- Psylipsocidae sp1 X X X- Psylipsocidae sp2 X X XThysanoptera- Thysanpotera sp1 X- Thysanpotera sp2 XDiplopoda- Pyrgodesmida sp1 X- Polydesmida sp1 X- Polydesmida sp2 X- Polydesmida sp3 X- Polyxenida sp2 X- Spirobolida sp1 X X- Spirostreptida sp1 X X X- Polyxenida sp1 X XChilopoda- Chilopoda sp1 X- Chilopoda sp2 X- Chilopoda sp3 X- Geophilomorpha sp1 X X- Geophilomorpha sp2 X- Geophilomorpha sp3 X- Lithobiomorpha sp1 XSymphyla- Symphyla sp1 X- Symphyla sp2 XPauropoda- Pauropoda sp1 X- Pauropoda sp2 XPlathyelminthes- Planaria sp1 XOligochaeta- Oligochaeta sp1 XHirudinea- Hirudinea sp1 XComunidade Para-epígea110