A efemeridade da água acumulada em bromélias influencia a ...

A efemeridade da água acumulada em broméliasinfluencia a escolha de locais de oviposição delibélulas (Odonata: Zygoptera)?Enrico FrigeriRESUMO: A escolha do local de oviposição pode aumentar a sobrevivência da prole. Algumas libélulasovipõem no fitotelma, considerado um ambiente efêmero que pode afetar negativamente a sobrevivênciadas ninfas de libélulas, não resistentes à dessecação. Neste estudo, foi testado se a efemeridade do fitotelmada bromélia Aechmea nudicaulis influencia negativamente a oviposição de libélulas e se a abundância deninfas em bromélias é decorrente apenas da efemeridade do ambiente. Obteve-se a ocorrência e abundânciade ninfas em 38 bromélias de diferentes tamanhos, inclinações em relação ao solo e volume de fitotelma.Utilizou-se estas diferenças para estimar diferenças de efemeridade entre fitotelmas. Foi encontrado que:(1) há uma relação positiva entre o volume de água e a probabilidade de encontrar ninfas; (2) a abundânciade ninfas está relacionada apenas com o volume de água da bromélia. Desta forma, a escolha de sítios paraoviposição é influenciada negativamente pela efemeridade do fitotelma, e não é influenciada pela presençade competidores no ambiente, possivelmente, por que o recurso alimentar não é limitante.PALAVRAS-CHAVE: Bromeliaceae, competição intraespecífica, fitotelma, seleção de sítios de oviposiçãoINTRODUÇÃOA seleção de hábitat consiste na escolha ativa dehábitats que favoreçam a sobrevivência e/ou areprodução dos indivíduos (Krebs & Davies, 1993).A escolha de um local de oviposição, uma forma deseleção de hábitat, é fundamental para asobrevivência da prole (da Silva & Giaretta, 2008).O local escolhido para oviposição pode fornecer, aosovos e aos indivíduos jovens, abrigos com boascondições térmicas e hídricas (Osses et al., 2008). Aescolha do local de oviposição também podeaumentar a aptidão da prole, tanto por um aumentonas chances de obtenção de alimento, quanto poruma redução na chance de encontrar competidorese predadores (Bernardo, 1996; Mousseau & Fox,1998; Osses et al., 2008).Diversos grupos animais, como anuros einvertebrados, depositam ovos em ambientesefêmeros, como por exemplo poças de água ou a águaacumulada em bromélias (Seale, 1982; Judd, 1998;Bourne et al., 2001). A efemeridade do ambiente podediminuir a riqueza e a abundância da fauna local,visto que pode expor os indivíduos a condições físicase químicas desfavoráveis. Além disso, para espéciespredadoras, esta diminuição na abundância da faunalocal pode significar uma diminuição na quantidadede presas disponíveis, o que afetaria indiretamentea sobrevivência dos predadores. Em ambientesefêmeros, a sobrevivência dos predadores tambémpode ser afetada pela presença de competidores, vistoque nesses ambientes efêmeros os efeitos dacompetição podem ser potencialmente maiores. Sendoassim, de maneira geral, durante a escolha do localde oviposição, por fêmeas, ambientes mais constantesno tempo e com menor abundância de competidorespodem ser mais favoráveis para a sobrevivência daprole. Um exemplo de fêmeas que evitam ovipor emambientes efêmeros ocorre com a espécie Lithobatessylvaticus (Anura:Ranidae), cujas fêmeas desovamem poças de água de grande tamanho, reduzindo osriscos de dessecação (Seale, 1982). Já as fêmeas deEdalorhina perezi (Anura:Ranidae) escolhem oslocais de oviposição de forma a minimizar acompetição com girinos coespecíficos (Murphy, 2003).A água que se acumula em rosetas de bromélias,conhecida como fitotelma, também está sujeita àevaporação e caso não ocorra uma coleta de águafreqüente nas bromélias, pode secar, sendoconsiderado um ambiente efêmero. Libélulas,também conhecidas como donzelinhas(Odonata:Zygoptera), são insetos alados cujas fêmeasusam corpos d’água para a realizar a oviposição(Carvalho & Calil, 2000). Algumas espécies delibélulas ovipõem no fitotelma (Frank & Lounibos,2009). Após a oviposição, os ovos se desenvolvem emCurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo1

ninfas, as quais permanecem no fitotelma (Frank& Lounibos, 2009). Essas ninfas possuemdesenvolvimento aquático e são predadoras vorazesde diversos grupos de organismos, como artrópodes(Fincke et al., 1997).Considerando que a sobrevivência das ninfas delibélulas depende da existência de recurso alimentare que a efemeridade do fitotelma pode diminuir asobrevivência das ninfas, este estudo avaliou se aefemeridade do fitotelma influencia a escolha de locaisde oviposição de libélulas. Testou-se a hipótese deque a efemeridade das poças influencianegativamente a oviposição de libélulas, visto queas fêmeas evitam ovipor em locais mais efêmeros,para maximizar a sobrevivência da prole. Da mesmaforma, considerando que a competição entre ninfasde libélulas pode diminuir a sobrevivência dasmesmas e que, por isso, as fêmeas poderiam evitarovipor em bromélias onde outras ninfas estejampresentes, também foi testado se a abundância deninfas nas bromélias decorre apenas docomportamento das fêmeas de evitar ovipor emambientes efêmeros, ou se também é decorrente daescolha de locais com menos ninfas, portanto commenor competição.MATERIAL & MÉTODOSÁrea de estudoO trabalho foi realizado nos arredores da sede donúcleo Arpoador da Estação Ecológica Juréia-Itatins(24ˆ38’71’’S; 47ˆ01’73’’O), no município de Peruíbe,São Paulo. A área ao redor da sede é gramada, possuiaproximadamente 893m², apresenta poucas espéciesde árvores de pequeno porte, dispostas de maneiraesparsa e também rochas expostas por todo o terreno.Sobre as rochas e árvores há algumas espécies debromélias, que normalmente formam touceiras.Foram selecionados apenas indivíduos de Aechmeanudicaulis (L.) Griseb, uma espécie de broméliaabundante, que possui um único funil central, ondese acumula água. Na água acumulada no funilcentral de A. nudicaulis é encontrada umacomunidade diversificada de artrópodes (dos Santoset al., 2011). Além disso, ao menos uma espécie delibélula utiliza esta água para ovipor (dos Santos etal., 2011).Coleta de dadosPara testar se a efemeridade de poças de água embromélias influencia a escolha de locais de oviposiçãode libélulas foram utilizadas três característicasconspícuas da bromélia, que devem estarcorrelacionadas com a efemeridade do fitotelma e quepoderiam ser usadas por fêmeas de libélula comopistas sobre a qualidade do sítio de oviposição. Aprimeira característica foi o volume total de águapresente no copo central da bromélia. Considerandouma taxa constante de evaporação, bromélias commenor volume de água secam mais rapidamente doque bromélias com maior volume de água, sendoassim, o fitotelma de bromélias com menor volumede água é mais efêmero. A segunda medida utilizadafoi o diâmetro do copo de A. nudicaulis. Broméliascom maiores copos capturam e armazenam umamaior quantidade de água e conseqüentemente, ofitotelma é menos efêmero. Por último, utilizei ainclinação da bromélia em relação ao solo. Ainclinação da bromélia variou de 0°, quando aabertura do funil central estava direcionada para ochão, a 180°, quando a abertura do funil centralestava direcionada para o dossel das árvores.Bromélias com inclinações próximas de 180° podemcaptar maior quantidade de água da chuva, quandocomparadas com bromélias de mesmo tamanho comoutras inclinações (Osses et al., 2008). Sendo assim,é esperado que tanto a probabilidade de encontrarninfas de libélulas, quanto a abundância destas, sejamaior em bromélias com mais água, com maiordiâmetro do funil central e ainda em bromélias maisperpendiculares em relação ao solo, ou seja, embromélias onde o fitotelma é menos efêmero.Foram selecionados 38 indivíduos de Aechmeanudicaulis por meio de um sorteio, de forma aabranger indivíduos de diferentes tamanhos e sóforam considerados indivíduos de bromélia quepossuíam água em seu interior. O diâmetro do funilcentral foi medido com um paquímetro. A inclinaçãoda bromélia em relação ao solo foi medida com umclinômetro. Em seguida, a planta foi coletada e todoo conteúdo de água foi despejado em uma bandeja. Aágua coletada em cada um dos indivíduos foitransferida para um pote e o volume foi estimadocom o auxílio de uma seringa, graduada a cada 1ml. Em laboratório, as rosetas foram desfolhadas etodas as folhas foram lavadas para a coleta das ninfasde libélula, as quais ficam aderidas nas estruturasinternas da roseta da bromélia. A presença e aabundância de ninfas de libélulas foram registradaspara cada uma das bromélias coletadas. Todas asninfas encontradas eram muito similares, epossivelmente devem ser da mesma espécie delibélula.Análise de dadosPara investigar qual a importância do diâmetro docopo central, inclinação e volume de água no copocentral da bromélia sobre a probabilidade deocorrência de ninfas de libélula usei regressõesCurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo2

logísticas, que são modelos lineares generalizadoscom erros binomiais. A presença ou ausência deninfas de libélula em cada bromélia foi utilizada comovariável dependente na seleção de modelos. Já odiâmetro da bromélia, o volume de água da mesmae a sua inclinação foram utilizados como variáveisindependentes. Essas regressões foram comparadaspor seleção de modelos. Os modelos candidatosincluíram um modelo nulo, ou seja, em que não háinfluência de nenhum das três medidas, três modelossimples contendo cada um apenas uma daspreditoras (diâmetro, inclinação da bromélia evolume de água no copo central da bromélia) e cincomodelos múltiplos contendo todas as combinaçõesaditivas possíveis entre essas três variáveis.Os modelos generalizados com erros binomiais foramcomparados através do Critério de Informação deAkaike, corrigido para amostras pequenas (AICc),calculado a partir da verossimilhança e do númerode parâmetros de cada modelo. O modelo com o menorAICc é considerado a descrição mais plausível dosdados (Burnham & Anderson, 2002). A plausibilidadedos demais modelos é expressa pela diferença entreseus AIC e aquele do melhor modelo (“AICc), sendoque valores de “AICd”2 indicam modelos igualmenteplausíveis (Burnham & Anderson, 2002). Tambémfoi calculado para cada modelo o peso de evidênciaem favor do modelo (wi), que é uma normalização dovalor de AICc de forma que a soma dos wi de todosos modelos é igual a 1 (Burnham & Anderson, 2002).Todas as análises e gráficos foram realizados com oprograma R.2.11.0 (R Foundation for StatisticalComputing, 2011).Simulação computacional de seleção de sítiosde oviposição por libélulasPara testar se um modelo simples da escolha do sítiode oviposição por libélulas poderia reproduzir opadrão de abundância de ninfas encontrado nasbromélias, foi construída uma simulaçãocomputacional de seleção de sítios de oviposição.Nesta simulação a escolha do local de oviposição pelalibélula depende apenas dos atributos que a seleçãode modelos indicou como importantes. A simulaçãoseguiu o pseudo-código a seguir e foi realizada com oprograma R.2.11.0 (R Foundation for StatisticalComputing, 2011). O código utilizado para fazer talsimulação encontra-se no apêndice 1.1-Calculou-se a probabilidade de ocorrência deoviposição por libélulas para cada uma das 38bromélias. Esta probabilidade é oriunda do modeloselecionado na seleção de modelos linearesgeneralizados com erros binomiais;2-25 simulações de seleção de sítios deoviposição por libélulas, mesmo número de ninfasde libélulas encontradas nas bromélias reais, foramrealizadas. Nessas simulações, foi considerado quecada libélula consegue ovipor apenas um ovo;3-Uma das 38 bromélias foi sorteada ao acaso;4-Realizou-se um sorteio para verificar se ocorreriaou não oviposição na bromélia previamente sorteada.As probabilidades de ocorrência de ninfas delibélulas, fornecidas pelo modelo selecionado, foramutilizadas como a probabilidade da bromélia receberovos de libélulas. Já a probabilidade de não ocorreroviposição foi calculada como a probabilidadecomplementar da probabilidade de oviposição;5-Se ocorrer oviposição, o ciclo se inicia novamentecom outra simulação de seleção de sitio de oviposição;5’-Se não ocorrer oviposição, outra bromélia ésorteada ao acaso e sorteia-se novamente paraverificar se ocorre oviposição. O ciclo repete atéocorrer oviposição;6-O ciclo é feito até as 25 libélulas oviporem emalguma das 38 bromélias.Esta simulação foi repetida 10.000 vezes e em cadasimulação foi contado o número de oviposições porbromélia. Foi calculado, considerando todas as 10.000simulações, o número médio de bromélias quereceberam de zero a quatro ovos, número máximode ninfas observado nas bromélias coletadas. Paraverificar se a escolha do sítio de oviposição porlibélulas poderia ser reproduzida pela simulação, onúmero médio de bromélias com zero a quatrooviposições foi comparado, através de um gráfico,com os valores de abundância de ninfas encontradosnos indivíduos de A. nudicaulis.RESULTADOSForam encontradas 25 ninfas de libélulas em 18(47,4%) dos 38 indivíduos de A. nudicaulisanalisados. A seleção de modelos resultou em doismodelos como mais plausíveis para descrever aprobabilidade de ocorrência de ninfas em A.nudicaulis (Tabela 1). Ambos os modelos selecionadoscontinham o volume com influência positiva, ou seja,o aumento do volume de água de dentro da broméliaaumenta a probabilidade de ocorrência de ninfas delibélulas (Figura 1). Já o diâmetro da bromélia estevepresente, no segundo modelo mais plausível(“AICc=0,7), com influência negativa, ou seja,segundo este modelo aumentando-se o diâmetrodiminui-se a chance de ocorrência de ninfas. Omodelo que continha apenas o volume da broméliafoi considerado mais plausível para explicar aprobabilidade de ocorrência de ninfas de libélula. ACurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo3

seleção deste modelo seguiu dois critérios: (1)parcimônia, visto que era o modelo com menosparâmetros; (2) coerência do efeito dos modelos comas premissas, ou seja, no segundo modelo selecionadoo diâmetro tem efeito negativo sobre a probabilidadede ocorrência de ninfas, o que não é coerente comuma das premissas deste estudo.Tabela 1. Seleção de modelos logísticos que descrevema ocorrência de ninfas de libélulas em bromélias daespécie Aechmea nudicaulis. Os modelos estão ordenadosa partir do mais plausível (do menor para o maior valorde AICc). Os modelos selecionados (ÄAICc d” 2)encontram-se em destaque. Para cada modelo, foraminformados o número de parâmetros (K), o peso deevidência (wi), a diferença entre o AIC do modeloconsiderado e do melhor modelo (ÄAICc), e o coeficientede cada variável (+ positivo; - negativo).Simulação computacional de seleção de sítiosde oviposição por libélulasO modelo selecionado que contém a influência positivado volume de água da bromélia sobre a probabilidadede presença de ninfas de libélulas produziu aprobabilidade prevista de ocorrência de oviposiçãoem cada uma das bromélias. O padrão gerado pelomodelo criado nesta simulação foi similar aos dadosobservados, sugerindo que tal simulação descrevebem o comportamento de oviposição de libélulas(Figura 2). Desta forma a probabilidade de oviposiçãode uma bromélia depende apenas da quantidade deágua dentro da bromélia e não depende de fatorescomo diâmetro, inclinação da bromélia, ou até mesmoa presença de outras ninfas de libélula na bromélia.Figura 1. Relação entre o volume total dentro de cadabromélia (Aechmea nudicaulis) e a ocorrência de ninfasde libélulas nas bromélias. A ocorrência é representadapelo número um, e a ausência pelo número zero. A linhacontínua representa o ajuste do modelo aos dados, oqual foi selecionado na seleção de modelos linearesgeneralizados com erros binomiais. A linha mostra oaumento previsto da probabilidade de ocorrência deninfas de libélulas com o aumento do volume de águapresente na bromélia.Figura 2. Número de bromélias (Aechmea nudicaulis) ea respectiva abundância de ninfas de libélulas em seufitotelma. O círculo não preenchido representa os dadosobservados, e o círculo preenchido representa aabundância prevista pelo modelo que considera que aoviposição seja decorrente apenas do volume de águadentro da bromélia. As barras verticais representam odesvio padrão dos valores encontrados na simulação.As linhas contínuas e pontilhadas apenas são uma formade facilitar a visualização do gráfico, e não representamvalores numéricos.DISCUSSÃOA seleção do sítio de oviposição é uma das escolhasmais importantes de artrópodes que ovipõem, emuitas espécies exibem uma seleção precisa dossítios de oviposição (Figueira & Vasconcellos-Neto,1993; Morse & Stephens, 1996). Este trabalhomostrou que bromélias com maior volume de águaem seu interior têm maior probabilidade de seremCurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo4

usadas como sítio de oviposição por libélulas. Nem odiâmetro da bromélia nem a sua inclinação foramimportantes para a escolha do local de oviposiçãodas libélulas. O maior volume de água da broméliapode garantir tanto um ambiente menos efêmero,quanto uma maior disponibilidade de presas, assim,as fêmeas de libélula escolheriam tais bromélias paraovipor. A distribuição de ovos pelas bromélias foi bemreproduzida por um modelo simples que consideraque as libélulas escolhem seu local de oviposiçãoapenas considerando o volume de água da bromélia.Dessa forma, o modelo ajustado parece, de fato, serum bom modelo mínimo da seleção de sítios deoviposição por libélulas, portanto as fêmeas delibélulas não parecem evitar fortemente broméliasjá ocupadas por outras ninfas.Bromélias com maior quantidade de água estãomenos sujeitas à evaporação total do fitotelma, sendoambientes menos efêmeros. Sabe-se que a escassezde água em bromélias pode diminuir a sobrevivênciade ninfas de libélulas, visto que nem as ninfas nemsuas presas são resistentes à dessecação (Heckman,2008). Por essa razão, no momento de oviposição afêmea de libélula deve procurar por ambientes commaior quantidade de água, tentando maximizar aprobabilidade de sobrevivência de sua prole. Já sesabe que as fêmeas de algumas espécies de libélulaspodem submergir na água para depositar os ovos.Talvez durante esta submersão as fêmeas consigamavaliar a quantidade de água da bromélia, escolhendoassim bromélias com mais água e menos efêmera.Caso a quantidade de água das bromélias estiverpositivamente relacionada com a abundância dasespécies, principalmente de espécies que são predadaspor ninfas de libélulas, a escolha das fêmeas delibélulas por um ambiente com mais água, além depropiciar uma ambiente mais constante no tempo,também propiciaria uma maior abundância derecursos alimentares. Por isso, a escolha porbromélias com mais água poderia garantir tanto umambiente menos efêmero quanto uma altadisponibilidade de recursos alimentares,maximizando a sobrevivência da prole.Já se sabe que a redução da chance da proleencontrar competidores e predadores é um fatorimportante para a escolha do local de oviposição(Resetarits & Wilbur, 1989; Crump,1991; Petrankaet al., 1994). Por exemplo, para fêmeas de Ranajaponica parece haver um balanço entre o tamanhodo corpo d’água e a competição intra-específica nomomento de escolha do local de postura dos ovos. Asfêmeas evitam poças pequenas que contenham ovose girinos coespecíficos, o que não ocorre entre poçasmaiores (Matsushima & Kawata, 2005). Da mesmaforma, as fêmeas de libélulas poderiam evitarbromélias onde já existam outras ninfas, evitandoque sua prole tenha que competir por recursosalimentares com outras ninfas. Sendo assim, apresença de uma ninfa de libélula em uma bromélia,poderia diminuir a chance de oviposição por outralibélula. No entanto, o presente trabalho evidenciouque as libélulas estudadas não escolhem o sítio deoviposição a partir da presença ou ausência decompetidores para suas ninfas. Talvez, dada agrande abundância de artrópodes que se desenvolvemna fitotelma, o recurso alimentar para as ninfas nãoseja limitante. Dessa forma, a alta abundância depresas, ou seja, a grande disponibilidade de recursosalimentares atenuaria a competição entre as ninfasde libélulas. Esta suposição explicaria o fato dasfêmeas de libélulas não escolherem o sitio deoviposição, em função da presença ou ausência decompetidores.Conclui-se que a escolha de sítios para oviposiçãopor fêmeas de libélula é influenciada pela efemeridadedo fitotelma. Sugiro que estudos futuros investiguemse o volume de água das bromélias está relacionadoà abundância das espécies predadas por ninfas delibélulas, assim será possível analisar se a escolhado local de oviposição por fêmeas de libélulas éinfluenciada também pela quantidade de presasdisponíveis para sua prole. Os resultados destesestudos poderiam ajudar a embasar a hipótese debaixa competição entre ninfas de libélulas nofitotelma, caso os recursos alimentares não sejamlimitantes. Também sugiro que outros estudosavaliem se a escolha do local de oviposição por fêmeasde bromélias é influenciada pela presença nabromélia de animais que podem predar a ninfa delibélula, como sapos.AGRADECIMENTOSAgradeço ao Glauco Machado e ao Paulo Inácio portoda a ajuda tanto nas análises de dados, quanto naformulação deste trabalho, e também durante aredação do mesmo. Agradeço também a ambos pelaprontidão em ajudar sempre que necessário, pororganizar e realizar um belo trabalho na disciplinaEcologia de Campo, propiciando o aprendizado e aconstrução de novas amizades. Agradeço ao Murilopela correção e pelos comentários no manuscrito.Agradeço a Babi e Treta pela ajuda em todos osrelatórios, as dicas, e o companheirismo. Agradeçoa todos os funcionários da E.E.J.I. pela disposiçãoem ajudar e por permitir a realização do estudo.Agradeço aos companheiros de curso pelas boasrisadas nos momentos de descontração e pela ajudanos momentos de trabalho. Agradeço a todos osCurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo5

APÊNDICE 1. Código utilizado no programa R.2.11.0 (R Foundation for Statistical Computing, 2011) paraa simulação computacional de seleção de sítios de oviposição por libélulas.#Calculando a probabilidade de cada bromélia receber ovo, com base no modelo selecionado.p.oviposicao=fitted(modeloselecionado)#Criando uma matriz para salvar os resultados.results=matrix(ncol=32,nrow=1000, dimnames=list(NULL,0:31))#Ciclo para fazer 10.000 vezes a simulação.for(i in 1:1000){m1=matrix(0,nrow=25, ncol=31)#Ciclo para fazer todas as 25 libélulas oviporem em uma das 38 bromélias.for(lib in 1:25) {ovo=0#Argumento para fazer o ciclo repetir até que ocorra oviposição em uma bromélia.while(ovo==0){#Sorteia-se uma das 38 bromélias.j=sample(1:38, size=1)#Utilizando a probabilidade de oviposição para definir se a bromélia sorteada vai ou não receber ovo dalibélula. Caso a oviposição não ocorra, outra bromélia é sorteada.ovo=sample(c(0,1), size=1, prob=c(1- p.ov[j],p.ov[j]))}#Salvando o resultado na matriz.m1[lib,j]= m1[lib,j]+ovo}#Calculando o número de oviposições em cada bromélia.totmarg=apply(m1,2,sum)#Calculando o número médio de bromélias com cada valor de oviposição encontrado.results[i,]=table(factor(totmarg,levels=0:31))}Curso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo7