Herbivoria em folhas sob diferentes intensidades de estresse na ...
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<strong>Herbivoria</strong> <strong>em</strong> <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>diferentes</strong> <strong>intensida<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong><strong>estresse</strong> <strong>na</strong> restingaINTRODUÇÃOThiago Mitonori PereiraRESUMO: Avaliei o efeito <strong>diferentes</strong> <strong>intensida<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> <strong>na</strong> herbivoria. Consi<strong>de</strong>rei duas hipóteses,uma <strong>de</strong> acordo com a hipótese do <strong>estresse</strong> vegetal (HEV) e outra <strong>de</strong> acordo preferência dos herbívorospor <strong>folhas</strong> menos <strong>de</strong>nsas. Estimei o índice <strong>de</strong> herbivoria (IH) e área foliar específica (AFE), proprieda<strong>de</strong>inversamente proporcio<strong>na</strong>l à <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong>, para <strong>folhas</strong> <strong>de</strong> 25 ramos <strong>de</strong> Dalbergia ecastophyllum <strong>em</strong> áreasmais próximas do mar (i.e., mais estressadas) e mais afastadas (i.e., menos estressadas). Encontrei que<strong>folhas</strong> submetidas a maior <strong>estresse</strong> apresentaram maior IH e menor AFE que locais menos perturbados.Assim, <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intenso foram mais consumidas apesar <strong>de</strong> ser<strong>em</strong> mais <strong>de</strong>nsas. Os resultadosrefutam a hipótese que <strong>folhas</strong> mais <strong>de</strong>nsas seriam menos atrativas e corroboram a HEV que <strong>folhas</strong>sujeitas a maior <strong>estresse</strong> são mais vulneráveis a herbívoros. Para elucidar os mecanismos por trás daHEV, sugiro a análise dos nutrientes e das <strong>de</strong>fesas <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intenso.PALAVRAS-CHAVE: ambiente costeiro, área foliar específica, Dalbergia ecastophyllum, salinida<strong>de</strong>,ventoQualquer fator ambiental, biótico ou abiótico, po<strong>de</strong>ser um fator <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> para plantas se a suadosag<strong>em</strong> for muito alta ou muito baixa (Lüttge,1997). Assim, condições abióticas severas comot<strong>em</strong>peraturas extr<strong>em</strong>as, alta salinida<strong>de</strong>, ventosintensos e déficit <strong>de</strong> nutrientes e luz pod<strong>em</strong> serconsi<strong>de</strong>radas fatores estressantes para as plantas(Larcher, 1986). Plantas submetidas a condições<strong>de</strong> <strong>estresse</strong> realizam ajustes a<strong>na</strong>tômicos, fisiológicos,morfológicos e moleculares para evitarou tolerar as restrições impostas (Lüttge, 1997).Porém plantas pod<strong>em</strong> investir seus recursos <strong>em</strong>ajustes para <strong>de</strong>termi<strong>na</strong>do fator <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> e setor<strong>na</strong>r<strong>em</strong> mais suscetíveis a outros fatores. Porex<strong>em</strong>plo, uma planta po<strong>de</strong> crescer estiolada <strong>na</strong>sombra, diminuindo a síntese <strong>de</strong> compostos secundários(Larcher, 1986) ficando mais vulnerável aoconsumo <strong>de</strong> herbívoros. Por outro lado, um ajustepara <strong>de</strong>termi<strong>na</strong>do fator <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> po<strong>de</strong> gerarbenefícios secundários frente a outros fatores.Sob alta radiação, por ex<strong>em</strong>plo, uma folha po<strong>de</strong>produzir cera e aumentar a grossura da pare<strong>de</strong>celular e, consequent<strong>em</strong>ente, ser menos atrativaaos herbívoros.Como fatores <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> influenciam a herbivoriaainda é uma questão <strong>em</strong> aberto <strong>na</strong> interação plantaherbívoro (Stamp, 2003). A principal explicaçãopara respon<strong>de</strong>r a essa questão é hipótese do <strong>estresse</strong>vegetal (HEV) (White, 1984 apud Price,1991). De acordo com a HEV, a vulnerabilida<strong>de</strong> àherbivoria aumenta com a frequência ou intensida<strong>de</strong>do <strong>estresse</strong> ao qual a planta está submetida(White, 1984 apud Price, 1991). Dado que os custosda produção <strong>de</strong> <strong>de</strong>fesas <strong>em</strong> condições restritivassão elevados, é provável que plantas submetidasa condições <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> sejam menos capazes <strong>de</strong>sintetizar <strong>de</strong>fesas químicas e físicas contra herbívoros(Rhoa<strong>de</strong>s, 1979 apud Price, 1991). Sob<strong>estresse</strong> intenso, plantas estão sujeitas a <strong>de</strong>gradação<strong>de</strong> enzimas ricas <strong>em</strong> nitrogênio (Larcher,1986). A <strong>de</strong>gradação enzimática reduz a síntese<strong>de</strong> proteí<strong>na</strong>s <strong>na</strong>s <strong>folhas</strong> e tal redução leva a umamaior concentração <strong>de</strong> aminoácidos (White, 1984apud Price, 1991). Folhas com mais aminoácidose compostos <strong>de</strong> nitrogênio orgânico livres são maisnutritivas e, portanto, mais atrativas para herbívoros(Price, 1991).Embora a HEV seja principal explicação paraherbivoria <strong>em</strong> condições <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> algumas evidênciassão contrárias a essa hipótese (Price, 1991).Uma é a preferência dos herbívoros <strong>em</strong> relação aotipo <strong>de</strong> folha. Sob condições <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> intenso e/ou frequente, é comum que plantas invistam <strong>em</strong><strong>folhas</strong> mais duráveis ou resistentes, através dalignificação das estruturas (Körner & Reinhardt,1987; Lüttge, 1997; Valladares & Pug<strong>na</strong>ire, 2007).A lignificação aumenta a biomassa da folha e,consequent<strong>em</strong>ente, aumenta a <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> das <strong>folhas</strong>.Folhas <strong>de</strong>nsas estão associadas a uma série<strong>de</strong> características pouco atrativas aos herbívorosCurso <strong>de</strong> Pós-Graduação <strong>em</strong> Ecologia - Universida<strong>de</strong> <strong>de</strong> São Paulo1
(Valladares & Pug<strong>na</strong>ire, 2007). Portanto, plantas<strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> tend<strong>em</strong> a possuir <strong>folhas</strong> mais <strong>de</strong>nsase menos atrativa para herbívoros. Nesse sentido,proponho uma hipótese alter<strong>na</strong>tiva à HEV <strong>de</strong> queuma planta <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intenso apresenta <strong>folhas</strong>mais <strong>de</strong>nsas e menos atrativas a herbívoros, d<strong>em</strong>odo que <strong>folhas</strong> sujeitas a <strong>estresse</strong>s mais intensos<strong>de</strong>v<strong>em</strong> ser menos consumidas.Na restinga, plantas estão sujeitas a <strong>diferentes</strong><strong>estresse</strong>s como alta t<strong>em</strong>peratura e luminosida<strong>de</strong>,alagamentos esporádicos durante ressacas e ventointenso que, juntamente com o sal e a areia, po<strong>de</strong>causar danos mecânicos <strong>na</strong>s <strong>folhas</strong> (McLachlan& Brown, 2006 apud Ulian et al., 2012). Assim,plantas <strong>de</strong> restinga mais próximas ao mar estãosujeitas a <strong>estresse</strong> mais intenso que plantas maisafastadas (Scarano et al., 2001). O gradiente <strong>de</strong>exposição ao vento e <strong>de</strong>posição <strong>de</strong> sal <strong>de</strong> acordo coma distância do mar existente <strong>na</strong> restinga (Castanhoet al., 2012) faz <strong>de</strong>la um ambiente i<strong>de</strong>al paratestar as hipóteses que relacio<strong>na</strong>m herbivoria ao<strong>estresse</strong>. Dessa forma, meu objetivo é investigarcomo <strong>diferentes</strong> <strong>intensida<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> <strong>na</strong> restingainfluenciam a herbivoria, testando duas hipótesesalter<strong>na</strong>tivas. De acordo com a HEV, <strong>folhas</strong>sujeitas a <strong>estresse</strong> mais intenso <strong>de</strong>v<strong>em</strong> ser maisconsumidas. Segundo essa hipótese é esperado que<strong>folhas</strong> mais próximas ao mar apresent<strong>em</strong> maioresindícios <strong>de</strong> consumo por herbívoros que as <strong>folhas</strong>mais distantes. A segunda hipótese é baseada <strong>na</strong>preferência dos herbívoros <strong>em</strong> relação à <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong>da folha, <strong>na</strong> qual <strong>folhas</strong> sujeitas a <strong>estresse</strong> maisintenso <strong>de</strong>v<strong>em</strong> ser menos consumidas. A previsãoda segunda hipótese é que as <strong>folhas</strong> mais próximas<strong>de</strong>v<strong>em</strong> apresentar menos indícios <strong>de</strong> consumo queas <strong>folhas</strong> mais distantes.MATERIAL & MÉTODOSÁrea <strong>de</strong> estudoDesenvolvi meu estudo <strong>em</strong> uma área <strong>de</strong> restingalocalizada <strong>na</strong> Reserva <strong>de</strong> Desenvolvimento SustentávelBarra do U<strong>na</strong>, no município <strong>de</strong> Peruíbe,litoral sul do estado <strong>de</strong> São Paulo. A restinga daBarra do U<strong>na</strong> caracteriza-se por uma região <strong>de</strong>du<strong>na</strong>s, com indivíduos isolados, e uma restingaarbustiva ou escrube, com agregados <strong>de</strong> indivíduos<strong>de</strong> <strong>diferentes</strong> espécies ou monoespecíficos <strong>de</strong> Dalbergiaecastophyllum (Fabaceae) formando moitas<strong>de</strong> 30 a 60 m <strong>de</strong> comprimento.Coleta <strong>de</strong> dadosUtilizei como mo<strong>de</strong>lo <strong>de</strong> estudo indivíduos da espécieDalbergia ecastophyllum, planta arbustiva com<strong>folhas</strong> alter<strong>na</strong>s dísticas, típica das vegetações <strong>de</strong>transição entre du<strong>na</strong>s e restinga arbustiva (Souza& Capellari Jr., 2004). Essa espécie é uma daspoucas lenhosas capazes <strong>de</strong> colonizar a região <strong>de</strong>du<strong>na</strong>s e, <strong>em</strong> geral, é a mais abundante <strong>na</strong>s moitasda restinga arbustiva da Barra do U<strong>na</strong> (Correia,2013).Realizei as coletas <strong>em</strong> 50 pontos <strong>de</strong> amostrag<strong>em</strong>,sendo 25 mais próximos do mar e 25 pontos <strong>de</strong>amostrag<strong>em</strong> mais distantes do mar, protegidosda alta <strong>de</strong>posição <strong>de</strong> sal e da alta intensida<strong>de</strong> dosventos por moitas. Os pontos <strong>de</strong> amostrag<strong>em</strong>, distantes15 m entre si, eram separados por moitas ouconjuntos <strong>de</strong> moitas <strong>de</strong>scontínuas que variavam <strong>de</strong>30 a 60 m (Figura 1). Em cada ponto <strong>de</strong> amostrag<strong>em</strong>,coletei todas as <strong>folhas</strong> <strong>em</strong> uma secção <strong>de</strong> 20cm <strong>de</strong> um ramo <strong>de</strong> D. ecastophyllum. Folhas coma presença <strong>de</strong> galhas foram <strong>de</strong>scartadas.Figura 1. Esqu<strong>em</strong>a dos pontos <strong>de</strong> amostrag<strong>em</strong> próximose distantes do mar, ao longo da restinga da praia Barrado U<strong>na</strong>.Utilizei o método proposto por Dirzo & Dominguez(1995) para estimar o índice <strong>de</strong> herbivoria (IH) <strong>na</strong>s<strong>folhas</strong> coletadas. Esse método permite a análise<strong>de</strong> gran<strong>de</strong> quantida<strong>de</strong> <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> <strong>em</strong> pouco t<strong>em</strong>po.Atribuí visualmente o IH <strong>de</strong> cada folha <strong>de</strong> acordocom categorias propostas pelo método: 0 (0%), 1(0,1-6%), 2 (6,1-12%), 3 (12,1-25%), 4 (25,1-50%) e5 (> 50%). O IH <strong>de</strong> cada ramo foi calculado atravésda média pon<strong>de</strong>rada dos IH <strong>folhas</strong> coletadas <strong>em</strong>cada secção.Para estimar a <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> utilizei a áreafoliar específica (AFE), a razão da área foliar pelamassa seca da folha, que é inversamente proporcio<strong>na</strong>là <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> (Valladares & Pug<strong>na</strong>ire, 2007).Para cada ramo calculei AFE através da áreafoliar total do ramo, obtida através <strong>de</strong> análise dasfotografias das <strong>folhas</strong>, dividida pela massa seca <strong>de</strong>todas as <strong>folhas</strong> do ramo, pesada <strong>em</strong> balança comprecisão <strong>de</strong> 0,01 g.Curso <strong>de</strong> Pós-Graduação <strong>em</strong> Ecologia - Universida<strong>de</strong> <strong>de</strong> São Paulo2
Análise <strong>de</strong> dadosAntes <strong>de</strong> a<strong>na</strong>lisar a herbivoria, testei a pr<strong>em</strong>issa<strong>de</strong> que <strong>folhas</strong> mais próximas do mar são mais<strong>de</strong>nsas, possuindo menor AFE do que <strong>folhas</strong> maisdistantes. A diferença entre a média das AFEs dosramos mais próximos do mar e mais distantes foi aminha estatística <strong>de</strong> interesse. Construí o cenárionulo através <strong>de</strong> 10.000 aleatorizações das AFEs<strong>de</strong> cada ramo in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<strong>em</strong>ente da distância domar. Calculei a probabilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> rejeitar a hipótesenula contando o número <strong>de</strong> vezes que encontreivalores maiores ou iguais ao observado e dividindopelo número total <strong>de</strong> aleatorizações.Para testar as hipóteses alter<strong>na</strong>tivas, a diferençaentre a média IH dos ramos mais próximos domar e mais distantes foi a minha estatística <strong>de</strong>interesse. Construí o cenário nulo através 10.000aleatorizações dos valores <strong>de</strong> IH <strong>de</strong> cada ramo in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<strong>em</strong>enteda distância do mar. Calculei aprobabilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> rejeitar a hipótese nula contandoo número <strong>de</strong> vezes que encontrei valores menoresou iguais ao observado e dividindo pelo númerototal <strong>de</strong> aleatorizações.RESULTADOSComo o esperado, a AFE é menor <strong>na</strong>s <strong>folhas</strong> maispróximas do que <strong>na</strong>s <strong>folhas</strong> mais distantes do mar,protegidas pelas moitas (p = 0,007; Figura 2a).Entretanto, <strong>folhas</strong> mais próximas da praia apresentarammaior IH do que as <strong>folhas</strong> mais distantes(p = 0,0073; Figura 2b).Figura 2. (a) Área foliar específica das <strong>folhas</strong> <strong>de</strong>Dalbergia ecastophyllum mais próximas e mais distantesdo mar. (b) Índice <strong>de</strong> herbivoria das <strong>folhas</strong> <strong>de</strong> Dalbergiaecastophyllum mais próximas e mais distantes domar. As caixas representam 50% dos dados. As barrashorizontais <strong>de</strong>ntro das caixas representam as media<strong>na</strong>s,as linhas tracejadas representam o 1º e o 4º quartis. Oscírculos representam pontos extr<strong>em</strong>os.DISCUSSÃOFolhas mais expostas ao <strong>estresse</strong>, apesar <strong>de</strong> possuír<strong>em</strong>uma <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> maior, são mais consumidasque <strong>folhas</strong> menos <strong>de</strong>nsas <strong>de</strong> áreas menos expostas.Portanto, meus resultados corroboram a HEV(White, 1984 apud Price, 1991) e refutam a hipótese<strong>de</strong> que <strong>folhas</strong> sujeitas a maior intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong><strong>estresse</strong> são menos consumidas por ser<strong>em</strong> mais<strong>de</strong>nsas. Assim, a <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> da folha <strong>em</strong> ambientes<strong>de</strong> restinga não limita o consumo por herbívoros.Adicio<strong>na</strong>lmente, <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intenso <strong>de</strong>v<strong>em</strong>apresentar algumas vantagens para os herbívoros,pois foram mais atrativas ao consumo.Um dos aspectos relevantes <strong>de</strong>ste estudo é terevidência da HEV para plantas submetidas aosmesmo fatores <strong>de</strong> <strong>estresse</strong>, porém <strong>em</strong> <strong>diferentes</strong><strong>intensida<strong>de</strong>s</strong>. Testar a HEV <strong>em</strong> ambientes distintos,tal como no estudo <strong>de</strong> Zuluaga et al. (2013),t<strong>em</strong> uma série <strong>de</strong> limitações, pois os <strong>diferentes</strong>ambientes pod<strong>em</strong> ter um conjunto <strong>de</strong> espécies <strong>de</strong>herbívoros <strong>diferentes</strong> e <strong>diferentes</strong> histórias evolutivasdas interações herbívoro planta (Fine et al.,Curso <strong>de</strong> Pós-Graduação <strong>em</strong> Ecologia - Universida<strong>de</strong> <strong>de</strong> São Paulo3
2004). Além disso, ambientes distintos possu<strong>em</strong>fatores <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> <strong>diferentes</strong>, <strong>de</strong> modo que afirmarqual ambiente é mais estressante quando exist<strong>em</strong>muitos fatores <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> envolvidos po<strong>de</strong> não serconfiável.A HEV foi corroborada apesar <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong>intenso possuír<strong>em</strong> maior <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong>. De acordocom meus resultados, <strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intensosão mais atraentes aos herbívoros mesmo possuindouma maior proporção carbono por nitrogênio,dada pela lignificação. Entretanto, a razão para<strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> intenso ser<strong>em</strong> mais atraentesmesmo sendo estruturalmente mais resistentesainda precisa ser estudada. A explicação <strong>de</strong> que<strong>folhas</strong> <strong>sob</strong> <strong>estresse</strong> seriam mais nutritivas porter mais compostos nitroge<strong>na</strong>dos livres po<strong>de</strong> sercontestada. Dado que <strong>em</strong> condições estressantesuma planta sofre mais risco <strong>de</strong> per<strong>de</strong>r as <strong>folhas</strong>,seria esperado um menor investimento <strong>em</strong> nitrogênionessas <strong>folhas</strong>, especialmente <strong>em</strong> ambientespobres <strong>em</strong> nutrientes como a restinga (Körner &Reinhardt, 1987; Vaz et al., 2013).Uma explicação alter<strong>na</strong>tiva para o resultado encontradoé que <strong>folhas</strong> <strong>de</strong> maior <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> pod<strong>em</strong>acumular os danos da herbivoria ao longo do t<strong>em</strong>pos<strong>em</strong> ser<strong>em</strong> <strong>de</strong>scartadas. Folhas expostas ao <strong>estresse</strong>intenso pod<strong>em</strong> ser consumidas mais lentamentedada as imposições da resistência estrutural das<strong>folhas</strong> <strong>de</strong>nsas. A durabilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> <strong>de</strong>nsas(Pug<strong>na</strong>ire & Valladares, 2007) levaria ao acúmulodos indícios <strong>de</strong> herbivoria. Desse modo, as <strong>folhas</strong>submetidas a <strong>estresse</strong> intenso aparentam ser maisconsumidas, mas <strong>na</strong> verda<strong>de</strong> o que é visto é umacúmulo <strong>de</strong> danos à folha não percebido <strong>em</strong> <strong>folhas</strong><strong>de</strong> <strong>sob</strong> condições ame<strong>na</strong>s.Concluí que a maior <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> das <strong>folhas</strong> não éum mecanismo que explica o padrão <strong>de</strong> herbivoria<strong>em</strong> <strong>folhas</strong> submetidas a <strong>diferentes</strong> <strong>intensida<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong><strong>estresse</strong>. Os resultados encontrados suportam aHEV, entretanto, o mecanismo <strong>de</strong> como o <strong>estresse</strong>tor<strong>na</strong> a planta mais vulnerável ainda precisa seresclarecido. Dado que a teoria que suporta HEVsupõe que <strong>folhas</strong> fisiologicamente estressadassão mais nutritivas e t<strong>em</strong> menor capacida<strong>de</strong> <strong>de</strong>produzir compostos químicos <strong>de</strong>fensivos (Price,2001), sugiro a análise das proprieda<strong>de</strong>s nutricio<strong>na</strong>ise das <strong>de</strong>fesas químicas <strong>de</strong> <strong>folhas</strong> submetidasa condições <strong>de</strong> <strong>estresse</strong> intenso afim <strong>de</strong> elucidar osmecanismo por trás da HEV.AGRADECIMENTOSAgra<strong>de</strong>ço aos m<strong>em</strong>bros do GAFE e do costão gostosopor todo conhecimento compartilhado e apoiodurante o curso, <strong>em</strong> especial à Karine pela ajuda <strong>na</strong>secag<strong>em</strong> das <strong>folhas</strong>, ao Glauco e à Sara pela ajudacom as imagens das <strong>folhas</strong> e aos revisores Sara eJosé Pedro que, além <strong>de</strong> sugestões importantíssimas,foram <strong>de</strong> uma atenção ímpar.REFERÊNCIASColey, P.D. & J.A. 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