aborto seletivo e predação de sementes no feijão-da-praia sophora ...

ABORTO SELETIVO E PREDAÇÃO DE SEMENTES NOFEIJÃO-DA-PRAIA SOPHORA TOMENTOSA (FABACEAE)Gabriela PaiseINTRODUÇÃOSeleção sexual é a competição por encontros sexuais,na qual, objetiva-se maximizar a reproduçãoatravés da competição intrasexual e escolha de parceiros(Andersson 1994). A pressão de seleção sexualatua tanto em animais como em plantas (Wilson1979; Anderson 1994). Em plantas, a seleção sexualpode ocorrer em três fases: (1) na polinização, (2) nafertilização dos óvulos e (3) na maturação dos embriões(Wilson 1994). Durante a primeira fase ocorrecompetição entre grãos de pólen através de inibiçãoda germinação ou do crescimento dos tubospolínicos. Nessa fase, as características genéticasdos grãos de pólen determinam a velocidade de crescimentodo tubo polínico e o sucesso da competiçãopara fecundar os óvulos (Snow & Spira 1991). Grãosde pólen superiores geneticamente devem possuirmaior velocidade de crescimento e, portanto, devemter acesso mais rápido aos óvulos disponíveis no órgãofeminino (Spira et al. 1996). Nessa fase tambémocorre no gineceu a escolha e a aceitação diferencialdo parceiro sexual. O gineceu libera sinais químicosque guiam os tubos polínicos, e também nutrientese outras substâncias que mantêm o pH favorável aocrescimento dos tubos polínicos (Galen et al. 1986).Durante a fase da fertilização, o gineceu irádirecionar os nutrientes necessários para o desenvolvimentodos embriões, em função da paternidadediferenciada (Bookman 1984). Embriões superioresgeneticamente receberão maior quantidade de nutrientesdo que embriões geneticamente inferiores.Em seguida, na última fase, ocorre a maturaçãoseletiva ou o aborto de embriões, provavelmente comoresultado de diferenças na qualidade genética dosdoadores de grãos de pólen e do investimentonutricional materno (Arathi et al. 1999). Espera-seque o órgão feminino invista recursos alimentaressomente em embriões geneticamente superiores, fazendocom que eles sejam maiores e tenham maiorhabilidade de estabelecimento (Niesembaum 1999).Nessa fase pode ocorrer competição entre as sementesde um mesmo fruto por recursos maternos (Bawa& Buckley 1989). Assim, a semente localizada maispróxima do pedúnculo (fonte de recurso nutricional)será favorecida nutricionalmente em comparação àsoutras sementes do fruto. Essa competição deve sermais intensa em frutos tais como vagens, nos quaisa disposição linear das sementes pode limitar a passagemde recursos nutricionais às sementes localizadasna parte apical dos frutos (Bawa & Buckley1989).As leguminosas (Fabaceae) caracterizam-se por possuíremóvulos geralmente dispostos de forma linearentre o pedúnculo e o estigma da flor (Joly 1976;Souza & Lorenzi 2005). O fruto tem a forma de umavagem e, em algumas espécies, as sementes são separadasumas das outras por constrições daepiderme do fruto. Esse é o caso de Sophoratomentosa, uma espécie arbustiva abundante emáreas de restinga (Fig. 1). Os frutos dessa espéciesão atacados por besouros (Coleoptera) brocadores,cujas larvas se alimentam das sementes (Lima 1955;Sendoda et al. 2007). Sendoda et al. (2007) demonstraramque a seleção de recursos pelos brocadoresde S. tomentosa não ocorre nem no nível da plantanem do ramo. É possível, portanto, que o ataque dosbrocadores ocorra no nível do fruto e seja direcionadoàs sementes de maior qualidade, isto é, aquelas nasquais a planta-mãe investiu mais energia.Nesse trabalho investiguei as seguintes questões:(1) existe competição por recurso materno entre sementesdentro de um mesmo fruto de S. tomentosa?;(2) existe aborto seletivo de sementes em frutos deS. tomentosa?; (3) insetos brocadores atacam maissementes maiores do que menores em frutos dessaespécie? Minhas hipóteses e predições são: (1) existecompetição entre sementes, portanto, sementes localizadasmais próximas da região basal do frutodevem ser maiores do que sementes localizadas naregião mediana e apical do fruto, pois recebem maiorquantidade de recursos da planta-mãe; (2) existeaborto seletivo de sementes e, portanto, sementeslocalizadas na região basal do fruto devem ser maisabortadas do que sementes localizadas na regiãomediana e apical do fruto. Sementes localizadas naregião basal estão mais distantes do estigma e devemser frequentemente fecundadas por grãos depólen mais lentos e, supostamente, geneticamenteinferiores; (3) Insetos brocadores escolhem sementesmaiores e com mais recursos para ovipor, portanto,um maior número de sementes predadas ocorrerána região do fruto com sementes maiores, ouseja, na parte basal.1

MATERIAL E MÉTODOSÁrea de estudoRealizei o trabalho nos dias 16 e 17 de julho de 2007em uma área de restinga arbustiva localizada naplanície litorânea da Floresta Atlântica latu sensu,situada na Ilha do Cardoso (25°03’S; 47°53’W), municípiode Cananéia, litoral sul de São Paulo. Noperíodo de estudo, os indivíduos de S. tomentosa estavamcom frutos maduros. Os frutos em forma devagem de S. tomentosa facilitam a visualização detamanhos diferenciados de sementes, aborto epredação de sementes, pois a vagem evidencia o contornodas sementes. Além disso, como em outrasleguminosas, as sementes estão dispostas linearmentena vagem (Menn-Ali & Rocha 2005).Coleta de dadosColetei todos os frutos maduros (vagens) de oito indivíduosde S. tomentosa. Em seguida, medi o comprimentodos frutos e dividi o comprimento de cadavagem em três partes iguais (basal, mediana e apical,Fig. 1). Em cada parte do fruto contei o número desementes presentes. Medi o diâmetro de cada umadelas e quantifiquei o número de sementes abortadas.O aborto caracterizava-se como a ausência desementes ao longo do fruto (Fig. 1). Finalmente, classifiqueias sementes em predadas ou não predadas.As sementes predadas apresentavam orifícios na suasuperfície causados por besouros brocadores.Para cada fruto e em cada parte do fruto quantifiqueitambém as sementes abortadas. Para essa análiseutilizei somente frutos que apresentavam no mínimouma semente abortada. Calculei um índice deaborto (IA). O IA baseia-se na soma de sementesabortadas por parte, multiplicando as sementes abortadaspor parte pela parte onde elas se localizam(parte basal = 1; parte mediana = 2; parte apical =3) e dividindo esse valor pelo total de sementes abortadasem cada fruto. Reamostrei (n =1.000) os valoresdo IA para cada fruto (em cada parte) para sabera probabilidade do IA obtido ocorrer ao acaso. Esseíndice leva em consideração a disposição média dassementes abortadas localizadas em cada parte do frutoe varia de 1 a 3 para cada fruto. Quanto mais próximode 1, mais sementes abortadas ocorreram naparte basal do fruto e assim sucessivamente.Finalmente, para cada fruto e em cada parte do fruto,classifiquei as sementes em predadas ou nãopredadas. Para essa análise utilizei somente frutosque apresentavam no mínimo uma semente predada.Calculei um índice de predação (IP). O IP baseia-sena soma de sementes predadas por parte, multiplicandoas sementes predadas por parte pela parte ondeelas se localizam (parte basal = 1; parte mediana =2; parte apical = 3) e dividindo esse valor pelo totalde sementes predadas em cada fruto. Reamostrei (n= 1.000) os valores do IP para cada fruto (em cadaparte) para saber a probabilidade do IP obtido ocorrerao acaso. Esse índice leva em consideração a disposiçãomédia das sementes predadas localizadas emcada parte do fruto e varia de 1 a 3 para cada fruto.Quanto mais próximo de 1, mais sementes predadasocorreram na parte basal do fruto, e assim sucessivamente.Análise de dadosPara cada fruto e em cada parte do fruto (basal,mediana e apical), calculei o diâmetro médio dassementes. Em seguida, subtraí a média do diâmetrodas sementes presentes na parte basal pela médiadas sementes presentes na parte mediana. Subtraítambém, a média de diâmetro das sementes presentesna parte basal pela média das sementes presentesna parte apical. Calculei a média dessas diferençaspara cada fruto coletado. Reamostrei (n = 1.000)os valores de diâmetro medidos para cada fruto (emcada parte) para saber a probabilidade da média dasdiferenças obtida ocorrer ao acaso.Figura 1. Desenho esquemático da flor (A) e do fruto(B) de Sophora tomentosa (Fabaceae).RESULTADOSColetei 50 frutos maduros de oito indivíduos de S.tomentosa. O número de frutos por planta variou de1 a 23, sendo a média de 6,4 ± 7,2. O número desementes por fruto variou de 3 a 12, sendo a médiade 6,9 ± 2,6. O tamanho médio das 331 sementesmedidas foi de 7,8 ± 0,8 mm (mín: 4,2 mm e máx: de9,6 mm). A diferença média observada no tamanhodas sementes da parte basal e parte mediana foi de -0,05, sendo o tamanho médio das sementes da partebasal (7,8 mm) e da parte mediana (7,9 mm) bastantesimilares (p = 0,28). A diferença média observadado tamanho das sementes da parte basal eapical foi de 0,14, sendo o tamanho médio das se-2

mentes localizadas na parte basal (7,8 mm) maiordo que o tamanho médio das sementes localizadasna parte apical (7,6 mm) (p = 0,04).Dos 50 frutos analisados, 20 (40%) apresentavamno mínimo uma semente abortada. As sementesabortadas ocorreram nos frutos desde a parte basalaté o ápice (Fig. 2), sendo mais freqüente (45%) naparte mediana, seguido da parte basal (25%) e daparte apical (25%). Em apenas um fruto avaliado(5%) ocorreu aborto de sementes entre a parte basale mediana (Fig. 2). A média de IA observada foi de1,97, ou seja, houve uma concentração de abortomuito próximo à parte mediana. Entretanto achance de valores menores ou iguais a 1,97 ocorreremao acaso foi de 44%, indicando que o IA não foimaior na parte basal dos frutos do que nas partesmediana e apical.Frequência de frutos (%)504540353025201510501,0 - 1,4 1,5 - 1,9 2,0 - 2,4 2,5 - 3,0Índice de aborto (IA)Figura 2. 2 Distribuição da freqüência de frutos (n = 20),em porcentagem, nos índices de localização de sementesabortadas (IA) de Sophora tomenstosa (Fabaceae) nailha do Cardoso. Valores próximos de 1 indicam abortona parte basal do fruto e valores próximos de 3 indicamabortos na parte apical.Dos 50 frutos analisados, 41 (82%) apresentavamno mínimo uma semente predada. Além disso, frutoscom maior número de sementes possuíram maiornúmero de sementes predadas (R 2 = 0,53; n = 41;p < 0,001). Sementes predadas ocorreram desde aparte basal até a parte apical (Fig. 3), sendo maisFrequência de frutos (%)40353025201510501,0 - 1,4 1,5 - 1,9 2,0 - 2,4 2,5 - 3,0Índice de predação (IP)Figura 3. Distribuição da freqüência de frutos (n =41), em porcentagem, nos índices de localização dapredação de sementes (IP) de Sophora tomenstosa(Fabaceae) na ilha do Cardoso. Valores próximos de 1indicam sementes predadas na parte basal do fruto evalores próximos de 3 indicam sementes predadas naparte apical.freqüente (43,9%) na parte mediana que abrange ointervalo 2,0 a 2,4, seguido da parte basal (31,7%),que abrange o intervalo 1,0 a 1,4, e da parte apical(24,2%), que abrange o intervalo 2,5 a 3,0. A médiade IP observada foi de 1,86, ou seja, houve umaconcentração de predação muito próximo à partemediana. Entretanto, a chance de valores menoresou iguais a 1,86 ocorrerem ao acaso é de 11%, indicandoque o IP não foi maior na parte basal dos frutos(onde ocorrem sementes maiores) do que naspartes mediana e apical dos frutos avaliados.DISCUSSÃOA primeira hipótese levantada neste estudo era deque, em havendo competição entre as sementes deum fruto, aquelas localizadas mais próximas da regiãobasal do fruto deveriam receber mais nutrientese, portanto, deveriam ser maiores que as sementeslocalizadas na parte mediana e apical do fruto.Em S. tomentosa, a parte basal da vagem de fatoapresentou sementes com tamanhos maiores do quea parte apical. Já as sementes localizadas na partemediana dos frutos foram similares quanto ao tamanhoàs sementes localizadas na parte basal, indicandonão haver um gradiente decrescente de tamanhoao longo do fruto, mas sim uma diminuiçãoabrupta em direção à parte apical do fruto. Essamudança abrupta no tamanho das sementes podeindicar a existência de competição entre as sementesde um mesmo fruto por recursos maternos. Assementes localizadas mais próximas do pedúnculo(fonte de recurso nutricional) devem ser favorecidasnutricionalmente e, portanto, apresentam tamanhosmaiores em comparação às sementes localizadas noextremo oposto do fruto (Bawa & Buckley 1989).Nas flores de leguminosas, a posição dos óvulos emrelação ao ovário é muito importante para a ordemde fertilização (Menn-Ali & Rocha 2005). Alguns óvulosestão localizados mais próximos ao estigma (localde entrada dos grãos de pólen) do que ao ovário.Portanto, esses óvulos devem ser mais fertilizadospor tubos polínicos que apresentam crescimento maisrápido e que supostamente são geneticamente superiores(Bookman 1984). Outros óvulos, entretanto,estão localizados longe do estigma e devem ser fertilizadospor tubos polínicos com crescimento lento(geneticamente inferiores). No presente estudo, contrariamenteao sugerido por Menn-Ali & Rocha (2005)para Bauhinia ungulata (Fabaceae), parece não terhavido aborto seletivo nem favorecimento maternode nutrientes para embriões geneticamente superiores(embriões localizados na parte apical dos frutos)em S. tomentosa. Apesar de ocorrer aborto desementes em 40% dos frutos analisados, não houve3

diferença estatística entre a freqüência de abortosnas partes basal, mediana e apical dos frutos. Problemasde incompatibilidade entre os óvulos e os tubospolínicos podem ter causado abortos em algumassementes (Bookman 1984). Além disso, a existênciade sementes viáveis e abortadas em um mesmo frutopode ser devido à chegada antecipada de algunsgrãos de pólen em períodos em que o estigma estavaimaturo e não receptivo, resultando, posteriormente,no aborto desses embriões. Segundo Marshall(1998), a fertilização de sementes em estigmas madurosé três vezes maior do que em estigmas imaturos.O aporte nutricional do gineceu e a qualidade genéticapaterna provavelmente fazem com que algumassementes sejam mais nutritivas e maiores do queoutras (Niesembaum 1999). No presente estudo, insetosbrocadores não selecionaram sementes maiorespara a oviposição. Apesar da oviposição ter ocorridoem 82% dos frutos analisados, não houve diferençaestatística entre a freqüência de sementespredadas nas partes basal, mediana e apical. Emum estudo realizado anteriormente na ilha do Cardoso,Sendoda et al. (2007) demonstraram que a seleçãode recursos pelos brocadores de S. tomentosanão ocorre nem no nível da planta nem do ramo. Nopresente estudo, observei que a seleção de recursopode ocorrer ao nível do fruto. É possível, portanto,que o ataque dos insetos brocadores ocorra em frutosque possuem maior oferta de recurso (sementes),embora os insetos brocadores não selecionemsementes dentro dos frutos.Em conclusão, a ocorrência de sementes maioresmais próximas ao pedúnculo indica a presença decompetição por recursos maternos em sementes defrutos de S. tomentosa. Embora o aborto de sementesem frutos de S. tomentosa seja comum, aparentementenão está relacionado à seleção de parceirosreprodutivos, mas sim possivelmente a problemasna fertilização dos óvulos. A alta variação no númerode sementes/fruto e a relação positiva existenteentre o número de sementes e predação de sementes/frutodemonstram haver uma possível seleçãodos brocadores por frutos com maior número de sementes,embora não haja predação preferencial desementes dentro dos frutos.AGRADECIMENTOSAo Prof. Glauco Machado pela “semente” plantadadurante a qualificação. A colega Fabiana Piolli pelaajuda na triagem do material coletado e troca deidéias. Ao Prof. Paulo Inácio Prado pelo auxílio estatísticoe troca de idéias. Ao colega Tiago Carrijo pelosesclarecimentos entomológicos e desenho.BIBLIOGRAFIAAndersson, M.B. 1994. Sexual selection. PrincetonUniversity Press, Princeton.Arathi, H.S.; Ganshaiah, K.N.; Shaanker, U.R. &Hedge, S.G. 1999. Seed abortion in Pongamiapinnata (Fabaceae). American Journal of Botany86: 659-662.Bawa, K.S. & Buckley, D.P. 1989. Seed: ovules ratios,selective seed abortion and mating systems inLeguminosae. Monographs in Systematic Botanyfrom the Missouri Botanical Garden 29: 243-262.Bookman, S.S. 1984. Evidence for selective fruitproduction in Asclepias. Evolution 38: 72-86.Darwin, C. 1871. The descent of man and selectionin relation to sex. John Murray, London.Galen, C.; Shykoff, J.A. & Plowright, R.C. 1986.Consequences of stigma receptivity schedules forsexual selection in flowering plants. The AmericanNaturalist 127: 462-476.Sendoda, A.; Paise, G.; Nascimento, S.M. & Carrijo,T. 2007. A quantidade de recurso em Sophoratomentosa (Fabaceae) aumenta atração de fêmeasde besouros para oviposição? In: Livro do cursode campo “Ecologia da Mata Atlântica”. Universidadede São Paulo e Universidade Estadual deCampinas.Joly, A.B. 1976. Botânica. Introdução à taxonomiavegetal. Editora Nacional, São Paulo.Lima, C.A. 1955. Insetos do Brasil. Escola Nacionalde Agronomia, Rio de Janeiro.Marshall, D.L. 1998. Pollen donor performance canbe consistent across maternal plants in wildradish (Raphanus sativus, Brassicaceae): anecessary condition for the action of sexualselection. American Journal of Botany 85: 1389-1397.Niesembaum, R.A. 1999. The effects of pollen loadsize and donor diversity on pollen performance,selective abortion and progeny vigor in Mirabilisjalapa (Nyctaginaceae). American Journal ofBotany 86: 261-268.Snow, A.A. & Spira, T.P. 1991. Differential pollentubegrowth rates and nonramdom fertilizationin Hibiscus moscheutos (Malvaceae). AmericanJournal of Botany 78: 1419-1426.Souza, V.C. & Lorenzi, H. 2005. Botânica sistemática:guia ilustrado para identificação das famíliasde angiospermas da flora brasileira, baseado emAPG II. Instituto Plantarum, São Paulo.4

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