Três é demais? Relação entre a presença de aranhas e a eficiência ...

Três é demais? Relação entre a presença de aranhas ea eficiência do mutualismo formiga-plantaMarcos Vieira, Isabela Schwan, Letícia Biral de Faria & Maya MaiaRESUMO: Mecanismos de defesa biótica em plantas frequentemente envolvem uma associação mutualista com formigasem que a planta se beneficia da defesa contra herbívoros e as formigas se beneficiam de alimento ou abrigo oferecidopelas plantas. Em alguns casos, outras espécies associadas às plantas podem interferir negativamente nesse mutualismoe, portanto, na intensidade da herbivoria. Nesse estudo, buscamos entender o efeito de aranhas que constroem teiaspróximo aos nectários extraflorais de Taliparitipernambucense a intensidade da herbivoria nesta planta. Comparamosa proporção de área foliar consumida entre folhas de mesma idade com e sem aranhas. Não encontramos evidências deque a presença das aranhas afeta a herbivoria em T. pernambucense. É possível que as aranhas consumam herbívoroscom a mesma eficiência que as formigas, e assim compensem o potencial efeito negativo que teriam sobre a planta aoimpedir a atividade de defesa das formigas nas folhas.PALAVRAS-CHAVE: defesa biótica, herbivoria, ções inseto-planta, nectário extrafloral, Talipariti pernambucenseINTRODUÇÃOOs mecanismos de defesa vegetal contra a ação dosherbívoros se distribuem em diferentes categorias deacordo com a natureza da proteção conferida, sendo elasfísicas, químicas ou bióticas (Strauss & Zangerl, 2002).Mecanismos de defesa física incluem a produção de folhasresistentes, com tricomas, espinhos e/ou de compostoslipídicos cuticulares, dificultando mecanicamente a açãodos herbívoros (Strauss & Zangerl, 2002). Mecanismos dedefesa química envolvem a produção de compostos quedificultam a digestão da matéria vegetal por parte dos herbívorosou que são diretamente nocivos a eles (Chadwick& Goode, 1999). Em contraste com essas duas classes demecanismos, em que a defesa é mantida diretamente pelaprópria planta, mecanismos de defesa biótica envolvema associação entre a planta e um ou mais parceiros mutualistas,frequentemente formigas (Strauss & Zangerl,2002). Nesses casos, a planta pode oferecer ao parceirotanto abrigo, por meio de domáceas, quanto alimento,comumente por meio de nectários extraflorais (NEFs).Especificamente no caso dos NEFs, formigas carnívorasobtêm da planta o açúcar do néctar e fazem dos herbívorosassociados à planta a sua fonte de proteínas (Oliveira &Oliveira-Filho, 1991).O estabelecimento do mutualismo no sistema formigaplantapode criar oportunidades ecológicas para outrasespécies que forrageiam sobre as plantas. Certas aranhas,por exemplo, são predadoras especialistas de formigasenvolvidas na defesa de plantas (Rosa, 2008; Di Migueli etal., ). Outra possibilidade é que as aranhas se alimentem donéctar produzido pelos NEFs (Pollard et al., 1995; Taylor& Pfannenstiel, 2008). Em ambos os casos, é possível queo acesso das formigas aos nectários seja inibido ou impedidopela presença das aranhas, de modo que a atividadede defesa das formigas é diminuída. Assim, é possível queoutras espécies associadas às plantas interfiram no mutualismoformiga-planta e, consequentemente, influenciema intensidade da herbivoria sobre a planta (Rosa, 2008).Neste estudo, investigamos a relação entre a presençade aranhas e a herbivoria na planta Talipariti pernambucense(Arruda) Bovini (Malvaceae), que é um arbustocomumente encontrado em restingas e mangues da costabrasileira. Essa espécie está envolvida em interaçõesmutualísticas com formigas que ocorrem sobre ela, taiscomo Crematogaster ., Camponotus . e Odontomachus. (Lemos, 2011). As folhas possuem NEFs localizadosnas nervuras sobre a face abaxial das folhas. Aranhas dediferentes famílias constroem teias próximo aos NEFs,e a proximidade com os nectários sugere que as aranhaspodem inibir ou impedir o acesso das formigas a eles, ouaté mesmo predá-las. Assim, dado que a ocorrência dasaranhas nas folhas poderia inibir a atividade de defesa dasformigas, testamos a hipótese (H 1) de que a presença dasaranhas aumenta a herbivoria sobre T. pernambucense. Deacordo com essa hipótese, prevemos que a proporção deárea foliar consumida deveria ser maior em folhas de T.pernambucensecom evidências de ocupação por aranhasdo que em folhas sem evidências da presença delas. Poroutro lado, é possível que as aranhas, ainda que impeçamo acesso das formigas aos nectários, consumam herbívoroscom maior eficiência do que as formigas. Também épossível que os herbívoros evitem folhas com aranhas demodo a evitar o risco de serem predados por elas. Assim,testamos a hipótese alternativa (H 2) de que a presença dearanhas diminui a herbivoria sobre T. pernambucense. Deacordo essa hipótese, prevemos que a proporção de áreafoliar consumida ser menor em folhas de T. pernambucensecomevidências de ocupação por aranhas do que emfolhas sem evidências da presença delas.Curso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo1

MATERIAL & MÉTODOSColeta de dadosRealizamos o trabalho na restinga da Praia do Arpoador,na Estação Ecológica Juréia-Itatins (24°32’S; 47°15’O),município de Peruíbe, litoral sul do estado de São Paulo.Percorremos uma faixa de vegetação de cerca de 200 m aolongo da praia, coletando folhas de T. pernambucensequecontinham aranhas ou evidências da ocupação recentepor elas (daqui para frente, “folha com aranha”). Consideramosa presença de teias como evidência de ocupaçãopor aranhas. Na maioria dos casos em que as aranhasestavam presentes, também as coletamos para posterioridentificação no menor nível taxonômico possível. Paracada folha com aranha coletada, coletamos, no ramo maispróximo, uma folha sem evidências da presença de aranha(“folha sem aranha”) em posição correspondente à dafolha com aranha. Com esse procedimento, procuramosminimizar diferenças de idade entre as folhas, que poderiamresultar em diferenças de herbivoria em decorrênciado tempo de exposição das folhas à ação dos herbívoros.Restringimos as análises às aranhas das famílias , Araneidaee Linyphiidae,que utilizam teias para capturar suaspresas, descartando folhas onde encontramos aranhasdas famílias Thomisidae e Salticidae, que são visitantesesporádicos dos NEFs. Nessas condições, encontramos38 folhas com aranhas.Em laboratório, quantificamos, para cada par, a diferençana proporção de área foliar consumida entre a folha comaranha e a folha sem aranha. Para isso, fotografamos cadauma das folhas com a face abaxial voltada para cima esob uma placa de vidro que a mantinha completamenteesticada. Usamos um tripé para que as fotos fossem tiradasperpendicularmente e a uma distância fixa da folha.Esses cuidados foram tomados a fim de padronizar asestimativas da proporção de área foliar consumida entreos pares de folhas. Não houve necessidade de usarmosuma escala nas fotografias, uma vez que a nossa variáveloperacional é baseada em uma proporção de número depixels. Consideramos a área foliar ausente como sendoárea consumida por herbívoros. Para estimar a proporçãode área foliar consumida em cada folha, estimamos a razãoentre o número de pixels correspondentes à área foliarconsumida e o número de pixels correspondente ao limbofoliar inteiro. Quando o dano foliar ocorreu na margemda folha, estimamos o contorno externo original, usandoa forma da outra folha do par. Fizemos todas as análisesfotográficas usando o programa Adobe Photoshop CS3 ® .Análises de dadosPara testar nossas hipóteses, construímos um modelo nuloem que as proporções de área foliar consumida dentro decada par de folhas foram aleatorizadas. Esse procedimentoelimina qualquer efeito da ocorrência de aranhas sobre astaxas de herbivoria observadas. Comparamos a média dasdiferenças observadas na proporção de área foliar consumidacom a distribuição de valores médios produzida pelomodelo nulo em 10.000 aleatorizações. De acordo com ahipótese 1, prevemos que a média observada esteja entreos 2,5% maiores valores encontrados na distribuição nula.De acordo com a hipótese 2, prevemos que a média observadaesteja entre os 2,5% menores valores encontradosna distribuição nula.Figura . Porcentagem de área foliar consumida para paresde folhas de Talipariti pernambucense com e sem a presençade aranhas. Linhas conectam observações de ummesmo par. As observações em que a proporção de áreafoliar consumida foi maior nas folhas com aranha estãorepresentadas pelas linhas de cor cinza. Em linha pretatracejada, as observações em que a proporção não diferiuDISCUSSÃONão encontramos evidências de que a presença das aranhasafeta a herbivoriaem T. pernambucense. Esse resultadorejeita as nossas hipóteses de que a presença das aranhasaumenta (H 1) ou diminui (H 2) a herbivoria sobre T. pernambucense.Por outro lado, Rosa (2008) mostrou queaárea foliar consumida na planta Hirtella myrmecophila(Chrysobalanaceae) consistentemente maior nas folhasem que aranha mirmecófaga Dipoena bryantae() presente.Enquanto nós pressupusemos que as aranhas no nossoestudo impedem o acesso das formigas aos nectários,sem necessariamente predá-las, é sabido que D. bryantaeé um predador formigas associadas a plantas mirmecófitas(Rosa, 2008). Assim, o impacto das aranhas sobre aintensidade da herbivoria nas folhas pode depender nãosó da restrição de acesso das formigas ao nectário, comotambém de predação das formigas pelas aranhas.É possível que a nossa premissa seja inválida e que as aranhasdo nosso estudo não impeçam o acesso das formigasaos NEFs. Nesse caso, folhas com aranhas estariam tãobem defendidas pelas formigas quanto folhas sem aranhas.Migueli(2009) que a presença de D. bryantae ão a atividadede defesa da formiga Allomerus octoarticulatusassociadaà planta H. myrmecophila. Outra possibilidade éque as aranhas de fato impedem o acesso das formigas,mas consomem herbívoros com a mesma eficiência. Nessecaso, o potencial efeito negativo da aranha sobre a plantaao impedir o acesso das formigas seria compensado pelaprópria aranha.Uma maneira de distinguir entre as duas possibilidadesapresentadas seria impedir experimentalmente o acesso dasformigas às folhas com aranhas. Se as aranhas consomemherbívoros com a mesma eficiência que as formigas, aherbivoria deve ser a mesma entre as folhas cujo acessodas formigas foi impedido e as folhas com acesso livre.Estudos futuros deveriam também considerar a possibilidadede que a aranha se estabeleça na folha quando ela jáestá madura, e, portanto, menos dependente das formigaspara a defesa contra herbivoria (Lemos, 2008). Nesse caso,não deveria haver diferença na intensidade da herbivoriaentre folhas com e sem a presença de aranhas.Curso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo2

Neste estudo, mostramos que a intensidade da herbivoriaem T. pernambucense não é afetada pelo estabelecimentode aranhas próximas ao nectário. que investiguem a interaçãoentre a aranha e a formiga podem elucidar se essaausência de interferência sobre a herbivoria depende deum efeito compensatório por parte da aranha ao predarherbívoros. Em todo caso, mostramos que, ao contráriodo que sugerem outros estudos, o efeito de um predadorexterno ao mutualismo formiga-planta sobre a eficiência dadefesa contra a herbivoria não é necessariamente negativopara a planta.indireto da presença da aranha mirmecófagaDipoena bryantae (Araneae: Theridiidae) noaumento da herbivoria em Hirtella myrmecophila(Chrysobalanaceae). Em: Livro do cursode campo “Ecologia da Floresta Amazônica”(G. Machado & J.L.C. Camargo, eds.). PDBFF/INPA, Manaus.Strauss, S.Y. & A.R. Zangerl. 2002. Plant-insect interactionsin terrestrial ecosystems, pp. 77-106.Em: Plant-animal interactions: an evolutionaryapproach (C.M. Herrera & O. Pellmyr, eds.).Blackwell Science, Oxford.Taylor, R.M & R.S. Pfannenstiel. 2008. Nectarfeeding by wandering spiders on cotton plants.Environmental Entomology, 37:996-1002.Orientação: Gustavo “Billy” Requena & Luiz Ernesto Costa-SchmidtAGRADECIMENTOSAgradecemos ao Marcel, pela ajuda na identificação deT. pernambucense, aos orientadores Billy e Ernesto, pelassugestões e apoio indispensáveis, aos colegas de curso,pelos comentários e sugestões feitos após a apresentação,e ao Glauco, Adriano e Gustavo, pela ajuda nas análisesestatísticas.REFERÊNCIASChadwick, D.J. & J.A. Goode. 1999. Insect-plantinteractions and induced plant defence. JohnWiley & Sons, Chichester.Di Migueli, C.O.; P.F.R. Ribeiro; G.G. Mazzochini& J.D. Ribeiro-Neto. 2009. O inimigo mora aolado: a presença de um predador de topo podeexercer efeito sobre a interação mutualísticaentre formigas e plantas? Em: Livro do cursode campo “Ecologia da Floresta Amazônica”(P.E.C. Peixoto & G. Machado, eds.). PDBFF/INPA, Manaus.Lemos, P. 2011. Distribuição espacial e co-ocorrênciade formigas mutualísticas em arbustosde Hibiscus pernambucencis(Malvaceae)? Em:Livro do curso de campo “Ecologia da MataAtlântica” (G. Machado; P.I.K.L. Prado &A.M.Z. Martini, eds.). Universidade de SãoPaulo, São Paulo.Oliveira, P.S. & A.T. Oliveira-Filho. 1991. Distributionof extrafloral nectaries in the woodyflora of tropical communities in western Brazil,pp. 163-175. Em: Plant-animal interactions:evolutionary ecology in tropical and temperateregions (P.W. Price; T.M. Lewinsohn; G.W.Fernandes & W.W. Benson, eds.). John Wiley& Sons, New York.Pollard, S.D.; M.W. Beck & G.N. Dodson. 1995.Why do male crab spiders drink nectar? AnimalBehaviour, 49:1443-1448.Rosa, C. 2008. Um estranho no ninho: efeitoCurso de Pós-Graduação em Ecologia - Universidade de São Paulo3