Revisão Sistemática sobre a Validade da Ecoendoscopia no ...

FACULTY OF MEDICINE – UNIVERSITY OF PORTO 

Department of Biostatistics and Medical Informatics 

Introdução à Medicina 2005/2006 

Revisão Sistemática sobre a Validade da Ecoendoscopia no 

Estadiamento do Carcinoma do Esófago 

Ana Maria Reis, 

Ana Margarida Rodrigues, 

Ana Raquel Marçôa, 

Ana Raquel Freitas, 

med05133@med.up.pt 




Ana Raquel Marques, 

Ana Raquel Barreira, 

Ana Coelho, 

Ana Rita Linhas, 





Ana Rita Maia, 

Ana Rita Dias, 

Luís Gomes 

Miguel Castro 





Abstract 

Orientador: Mário Dinis Ribeiro, mario@med.up.pt, Turma: 3 

Introdução 

Fazer o estadiamento do carcinoma do esófago, depois deste ter sido estabelecido quer por biopsia quer 

por esofagoscopia, é um passo crítico. A Ecoendoscopia tem um papel central no estadiamento inicial do 

cancro do esófago, principalmente devido à sua precisão em determinar a profundidade da invasão 

tumoral e metástases nos gânglios a nível regional [4]. 

Objectivo 

Avaliar a consistência e a validade da EUS comparando com o espécime cirúrgico como “gold 

standard”. 

Métodos 

Foi realizada uma revisão sistemática para avaliar a validade da EUS. 

Os artigos foram procurados na base de dados da MEDLINE usando as seguintes palavras-chave: 

“endosonography” e “esophageal neoplams staging”, e na base da dados do SCOPUS. Cada artigo foi 

revisto por 2 revisores de acordo com os critérios de inclusão e de exclusão predefinidos. A avaliação da 

qualidade metodológica de cada estudo foi realizada usando uma escala baseada no STARD [20]. 

Resultados 

Um total de 10 artigos foram incluídos. A sua qualidade metodológica foi avaliada; mediana 16,5, 

mínimo 11 e máximo 20. No estadiamento de tumores T, a sensibilidade da ecoendoscopia foi de 0.99 

com um intervalo de confiança entre 0.97 to 1.00 (qui-quadrado = 9.02, p = 0.1727). Demonstrou ter 

uma especificidade de 0.88 com um intervalo de confiança de 0.81 a 0.94 (qui-quadrado = 10.94; p = 

0.0903). A sensibilidade da ecoendoscopia no estadiamento do N é de 0.82com um intervalo de confiança




de 0.75 até 0.88 (qui-quadrado = 36.60; p = 0.000). A especificidade no estadiamento do N é de 0.94 

com um intervalo de confiança entre 0.89 e 0.97 (qui-quadrado = 9.15; p = 0.575). 

Discussão 

A ecoendoscopia tem melhores resultados no estadiamento de tumores no estádio T do que no N. Apesar 

de ser heterogénea, apresenta resultados de especificidade e sensibilidade superiores a 0,80. A 

ecoendoscopia deve continuar a ser utilizada como teste de diagnóstico no estadiamento do carcinoma 

do esófago. 

Palavras-chave: endosonography, esophageal neoplasms, neoplasm staging, 

endoscopic ultrasound, reproducibility of results, meta analysis, esophageal carcinoma 

Introdução 

O cancro do esófago é o oitavo mais no mundo[1]. É uma doença que continua a ter 

menos de 10% de 5 anos de sobrevivência apesar dos avanços nas terapias multimodais. 

Assim que o diagnóstico do carcinoma for comprovado histologicamente a partir de 

uma esofagoscopia ou de uma biopsia, determinar o estadio do tumor é o passo seguinte 

para determinar o risco versus benefício das opções terapêuticas disponíveis, que 

incluem quimioterapia, radiação e cirurgia [2]. Entre os pacientes sem notória doença 

com metástases, as taxas de sobrevivência a longo prazo variam significativamente de 

acordo com a profundidade da invasão por parte do tumor na parede do esófago [3]. 

Existem múltiplas modalidades não-invasivas para ajudar na determinação do estadio 

do cancro esofágico, incluindo tomografia computorizada (CT), ressonância magnética 

(MRI), tomografia com emissão de positrões (PET) e a ecoendoscopia (EUS). 

Ecoendoscopia (EUS- endoscopic ultrasound) tem um papel fundamental 

inicialmente para a determinação do estadio do cancro esofágico, papel extremamente 

notável devido a sua acuidade ao determinar a profundidade da invasão tumoral e as 

metástases regionais de nódulos linfáticos [4]. 

O cancro esofágico é habitualmente tratado de acordo com o estadio do tumor como 

esta definido no sistema TNM, sistema desenvolvido pela “American Joint Commission 

on Cancer”. Tumores T 1 envolvem a mucosa ou a submucosa mas não a muscular




própria, tumores T 2 envolvem a muscular própria mas não a adventícia, tumores T 3 são 

muito espessos envolvendo os tecidos da adventícia e tumores T 4 envolvem órgãos 

adjacentes por invasão contagiosa [5]. Nos tumores N0 não há nódulos linfáticos 

regionais envolvidos, nos tumores N1 estão presentes nódulos linfáticos regionais. 

Tumores M0 não possuem metástases distantes, M1a têm metástases nos nódulos 

linfáticos celíacos se o tumor estiver no terço inferior do esófago, tumores M1b têm 

metástases nos nódulos linfáticos cervicais se o tumor estiver no terço superior do 

esófago, tumores M1b apresentam nódulos linfáticos não-regionais e/ou outras 

metástases distantes [19]. No sistema TNM, o estádio do cancro esofágico baseia-se 

primariamente na extensão anatómica da doença [4]. EUS apresenta resultados que 

variam muito e pode apenas fazer o estadiamento para T e N, nunca para estadiamento 

M. 

O objectivo deste estudo é avaliar a consistência e a validade da EUS (versus espécime 

cirúrgico). 

Participantes e Métodos 

Fonte dos Dados: 

Foi feita uma revisão sistemática para avaliar a validade da EUS. 

Os artigos foram procurados usando a base de dados da MEDLINE (www.pubmed.com) 

e a seguinte query: (("Endosonography"[MeSH] AND "Esophageal Neoplasms"[MeSH] 

staging) NOT cardia) AND (((((((((((("sensitivity and specificity"[All Fields]) OR 

"sensitivity and specificity/standards"[All Fields]) OR "specificity"[All Fields]) OR 

"screening"[All Fields]) OR "false positive"[All Fields]) OR "false negative"[All 

Fields]) OR "accuracy"[All Fields]) OR (((("predictive value"[All Fields] OR 

"predictive value of tests"[All Fields]) OR "predictive value of tests/standards"[All 

Fields]) OR "predictive values"[All Fields]) OR "predictive values of tests"[All 

Fields])) OR (("reference value"[All Fields] OR "reference values"[All Fields]) OR 

"reference values/standards"[All Fields])) OR ((((((((((("roc"[All Fields] OR "roc 

analyses"[All Fields]) OR "roc analysis"[All Fields]) OR "roc and"[All Fields]) OR "roc




area"[All Fields]) OR "roc auc"[All Fields]) OR "roc characteristics"[All Fields]) OR 

"roc curve"[All Fields]) OR "roc curve method"[All Fields]) OR "roc curves"[All 

Fields]) OR "roc estimated"[All Fields]) OR "roc evaluation"[All Fields])) OR 

"likelihood ratio"[All Fields]) AND notpubref [sb])). [21] 

Foi também utilizada a base de dados SCOPUS com a seguinte query: 

“Endoscopic Ultrasound” OR “endosonography” AND “Esophageal ultrasound” OR 

“esophageal neoplasm” AND NOT “cardia”. 

Para a revisão dos artigos foi definido um conjunto de critérios de inclusão e de 

exclusão. 

Critérios de Inclusão 

Os artigos escolhidos tinham de tratar o tema da ecoendoscopia e da sua importância no 

diagnóstico do cancro esofágico e do carcinoma. Os estudos também teriam de referir os 

resultados da cirurgia (gold standard). 

Critérios de Exclusão 

Os estudos relacionados com o carcinoma do cardia foram excluídos uma vez que não 

coincidiam com o objectivo primário desta revisão sistemática. Foram igualmente 

ignorados os artigos que não existiam em Inglês, Português, Francês ou Espanhol; 

estudos que não existem na PubMed assim como os datados de antes de 1985. Os 

estudos que não seguiam a classificação TNM relativamente aos tumores malignos 

foram eliminados. 

Todos os artigos foram lidos. Os artigos que possuíam pelo menos um dos critérios de 

exclusão foram excluídos. Esta revisão foi feita por 2 revisores independentemente. 

Seguidamente, eles juntaram-se para determinar se o artigo era excluído ou incluído. 

Em caso de discordância, existiria um terceiro revisor (um “expert”). Os artigos apenas 

eram aceites se respeitassem todos os critérios de inclusão (ver Figura 1).




Start 

Pubmed and 

Scopus Search 

Articles found : 181 

Revision of titles and 

abstracts 

Excluded by 2 

reviewers 

No 

Yes 

No 

127 excluded articles: 

- cardia (n 13); 

- articles not English, 

Portuguese, French or 

Spanish (n 9); 

- case reports (n= 25); 

- Other classification of 

staging other than TNM 

classification of malignant 

tumours (n= 46) 

- extracted data unable to 

fill a 2 by 2 table of results 

(n 37) 

- Articles not found (n 10) 

Included by 2 

reviewers 

Yes 

54 included article 

Read complete 

article 

Quality 

NO 

Included by a 3 rd 

reviewer 

Yes 

10 articles included 

Introduce dates in 

SPSS 

End 

Introduce dates in 

Metadisc 

Figura 1: Fluxograma descritivo dos passos metodológicos para obtenção dos artigos, extracção dos 

dados e sua análise. 

Critérios de qualidade para os artigos 

Depois de seleccionados, os artigos tiveram de ser avaliados quanto a sua qualidade 

metodológica de maneira a conferir a validade dos resultados e a possibilidade, ou não, 

de comparação entre os artigos. A avaliação da qualidade metodológica de cada estudo 

foi levada a cabo utilizando uma escala que vai doa 0 aos 24 pontos de acordo com os 

seguintes pontos, baseados no STARD [20] (ver Tabela 1):




Tabela 1: Check list para avaliar a qualidade dos artigos incluídos 

Secção 

Introdução 

Métodos 

Participantes 

Recolha 

dados 

dos 

Métodos do teste 

Métodos 

estatísticos 

Resultados 

Participantes 

Resultados 

teste 

Estimativas 

do 

Expõe as questões da investigação ou os objectivos do estudo 

Critérios de inclusão para a população em estudo 

Critérios de exclusão para a população em estudo 

Refere onde os dados foram recolhidos 

Local onde os dados foram recolhidos 

Os participantes foram seleccionados baseando-se apenas no 

diagnóstico e não em qualquer outro procedimento de estadiamento 

O diagnóstico clínico e a inclusão foram feitos antes do conhecimento 

de teste de referência 

Amostras consecutivas 

Antes ou depois dos “index tests” e teste de referência (estudos 

prospectivos ou retrospectivos) 

Reference standard (reference of TN of surgery) and its rationale 

Especificações técnicas do material (tipo de instrumento e/ou 

frequência do endoscópio) 

Como foram efectuadas as medidas 

Quando foram efectuadas as medidas 

Definição de categorias (T e N) “cut-off points” para o teste de 

referência ou resultados clínicos (morte, por exemplo) 

Leitores dos testes de referência e em estudo estavam ou não 

influenciados com o resultado de outros testes 

Métodos usados para calcular ou comparar medições da acuidade do 

diagnóstico, e métodos estatísticos usados para quantificar a incerteza 

Métodos para calcular a reprodutibilidade do teste, se isso foi feito 

Informação demográfica (idade, sexo) 

Características clínicas da população em estudo (espectro da doença) 

e severidade 

Número de participantes que satisfazem os critérios de inclusão que 

não foram submetidos ao “index test” e/ou “reference standard”; 

descreve porque os pacientes não foram submetidos a cada um dos 

testes 

Tabela de dupla entrada com os resultados do “index test” e os 

resultados do “reference standard” 

Tempo entre o “index test” e o “reference test”, e qualquer outro 

tratamento administrado entre os dois 

Estimativas da acuidade do diagnóstico e medições da incerteza 

estatística 

Estimativas da reprodutibilidade do teste, se isso foi feito 

Dados a ser extraídos 

Os dados foram extraídos de acordo com a classificação TN para a ecoendoscopia e 

para a cirurgia (ver tabela 2), e também com informação necessária para a análise de 

sub-grupos (ver tabela 3).




Tabela 2: Extracção dos dados relacionada com a classificação TN para a ecoendoscopia e cirurgia 

Cirurgia 

T1 

T2 

T3 

T4 

N0 

N1 

N2 

Ecoendoscopia 

T1 T2 T3 T4 N0 N1 N2 

Tabela 3: extracção de dados para análise futura de sub-grupos 

Frequência do endoscópio 

Tipo de instrumento 

Número (quantidade) e tipo do executor 

(specialist/trainee) 

Depois do tratamento (quimioterapia/cirurgia) 

Valor de “fine needle aspiration” 

Impacto (mudança de comportamentos/morte) 

Os dados foram introduzidos na base de dados do SPSS e do Metadisc. 

Análise Estatística 

Para fazer a análise estatística utilizou-se o software estatístico MetaDisc. Os dados dos 

artigos incluídos no trabalho foram utilizados para estimar a sensibilidade e a 

especificidade da ecoendoscopia, e o teste de qui-quadrado foi usado para verificar a 

existência de heterogeneidade entre os estudos. Valores de p < 0,05 foram considerados 

estatisticamente significativos. Ou seja, na presença destes valores, verificava-se 

heterogeneidade. Inicialmente, os estudos foram dispostos por ordem crescente de data 

mas na tentativa de identificar causas potenciais de heterogeneidade para a sensibilidade 

e especificidade separadamente, reordenaram-se os estudos por ordem crescente de 

frequência do instrumento e número de pacientes da amostra. Forest plots foram criados 

para permitir a comparação entre os estudos com um intervalo de confiança a 95%.




Resultados 

Avaliação Metodológica 

A qualidade metodológica dos 10 artigos incluídos foi avaliada de acordo com 24 

critérios. Os artigos foram classificados numa escala de 0 a 24 (ver Tabela 4 ). 

Tabela 4: qualidade metodológica dos artigos 

Artigo Introdução Métodos Resultados Total 

T. Lok Tio et al. 1989 1/1 7/16 6/7 14/24 

M. J. Hodijek et al. 1993 1/1 9/17 6/7 16/24 

S. Natsugoe et al. 1996 1/1 8/16 2/7 11/24 

Ernesto Laterza et al. 1999 1/1 13/16 6/7 20/24 

Gregory Zuccaro et al. 1999 1/1 12/16 5/7 18/24 

Jan Heidemann et al. 2000 1/1 11/16 2/7 14/24 

L. B. Nesje et al. 2000 1/1 12/16 4/7 17/24 

Enrique Vazquez-Sequeiros et al. 2001 1/1 11/16 3/7 15/24 

Sónia J. Wakelin et al. 2001 1/1 11/16 5/7 17/24 

Ishaan Kalha et al. 2004 1/1 13/16 6/7 20/24 

A classificação mais baixa é 11, sendo a mais alta 20. Todos os artigos, excepto um, têm 

mais de ½ da classificação total. Nos métodos, excepto 3 artigos, todos os outros tinham 

mais de 5/8 da classificação. As diferenças encontram-se principalmente nos métodos, o 

que se explica porque isto é uma avaliação de qualidade. 

Extracção dos dados 

Os dados relacionados com a frequência dos endoscópios, o tipo de instrumento 

utilizado, o número de observadores e o tamanho da amostra de pacientes utilizada, foi 

extraída de cada artigo (ver tabela 5) 

Artigos 

T. Lok Tio et 

al. 1989 

M. J. 

Hodijek et 

al. 1993 

S. Natsugoe 

et al. 1996 

Ernesto 

Laterza et 

Frequência do endoscópio 

Tabela 5: Dados extraídos dos 10 artigos 

7.5 MHz 12 MHz 20 MHz 

Sim Sim Não 

Tipo de instrumento 

Olympus 

Número 

de 

utilizador 

es 

Sim Não Não Olympus ___ 

Sim Não Não Toshiba ___ 

Sim Não Não ___ ___ 

3 

População 

171 

32 

37 

126




al. 1999 

Gregory 

Zuccaro et 

al. 1999 

Jan 

Heidemann 

et al. 2000 

L. B. Nesje 

et al. 2000 

Enrique 

Vazquez- 

Sequeiros et 

al. 2001 

Sónia J. 

Wakelin et 

al. 2001 

Ishaan 

Kalha et al. 

2004 

Sim Sim Não Olympus 1 

Sim Sim Não 

GFUM20 radial 

SCANNING device 

Sim Sim Sim Toshiba 1 or 2 

Sim Sim Não ___ ___ 

Sim Sim Não 

EUM 20 oblique 

echoendoscope 

Sim Sim Não Olympus 1 

4 

2 

97 

61 

107 

37 

29 

135 

Parâmetros T 

Sensibilidade 

Gráfico 2: Estimativas da sensibilidade dos 9 artigos quanto a validade da EUS no estadiamento 

dos tumores T. 

Sensibilidade da ecoendoscopia no estadiamento de tumores T é 0,97. O resultado é 

heterogéneo (p < 0,05). 

Especificidade




Gráfico 3: Estimativas da especificidade dos 9 artigos quanto a validade da EUS no estadiamento 

dos tumores T. 

Especificidade da ecoendoscopia no estadiamento de tumores T é 0,91. O resultado é 

heterogéneo (p < 0,05). 

Parâmetros N 

Sensibilidade 

Gráfico 4: Estimativas da sensibilidade dos 6 artigos quanto à validade da EUS no estadiamento de 

tumores N 

Sensibilidade da ecoendoscopia no estadiamento de tumores N é 0,83. O resultado é 

heterogéneo (p < 0,05).




Especificidade 

Gráfico 5: Estimativas da sensibilidade dos 6 artigos quanto à validade da EUS no estadiamento de 

tumores N 

Especificidade da ecoendoscopia no estadiamento de tumores N é 0,95. O result ado é 

homogéneo (p > 0,05). 

Discussão 

Foi aplicada uma meta-análise com o objective de avaliar a consistência e validade da 

EUS (versus o espécimen cirúrgico). 

Havia heterogeneidade entre os resultados. Então tentamos explicar a heterogeneidade 

mas nenhuma razão forneceu uma explicação consistente. 

Na especificidade de T o artigo com os resultados mais discrepantes é o L. B. Nesje et 

all. 2000. Os seus resultados podem ser explicados porque é o único que usa 20 MHz de 

frequência. Embora as frequências altas (15-20 MHz) permitam uma melhor 

visualização da parede do esófago, têm uma curta profundidade de penetração, 

limitando o campo de visão. Além disso, outros estudos mostraram que a acuidade no 

estadiamento dos tumores T diminui com o aumento do tamanho do tumor [4]. 

Os restantes resultados, nomeadamente do artigo Ernesto Laterza et all. 1999, podem 

sofrer outras limitações. A EUS possui a grande vantagem de permitir visualizar 

camadas distintas da parede esofágica. Com frequências baixas (5 a 12 MHz), a parede




esofágica pode ser visualizada como uma estrutura de 5 camadas. Apesar da acuidade 

geral da ecoendoscopia em determinar a profundidade da infiltração tumoral, existem 

limitações na capacidade da EUS prever o estádio T. Especialmente a baixas frequências 

de 5 a 12 MHz, pode ser difícil distinguir uma invasão mucosa de uma submocosa. A 

maioria dos artigos utilizava apenas baixas frequências. 

A razão da discrepância visualizada nos gráficos que se relacionam com a sensibilidade 

e a especificidade N pode ter a ver com as mudanças que a quimioterapia e radiação 

(tratamentos usados) têm nas camadas internas do esófago; mudanças que a EUS não é 

suficientemente sensível para distinguir de tumores. Estas mudanças envolvem 

inflamações e fibroses, que levam a artefactos de imagem na EUS [14]. 

EUS tem resultados inferiores no estadiamento de tumores N. Ela devia ser aliada com 

“fine needle aspiration” (EUS-FNA) já que poderia melhorar os resultados. EUS-FNA 

deve ser realizada quando há a suspeita de um nódulo linfático celíaco e o tumor está 

confinado ao esófago, mas há um factor primordial a considerar de realizar EUS-FNA 

de um nódulo linfático. È necessário assegurar que o percurso da agulha não atravessa o 

próprio tumor, dado que isso contaminaria os resultados [2]. 

As principais limitações do nosso trabalho foram: nem todos os artigos tinham ambas as 

classificações e T’s e N’s; os artigos que não se encontravam na Internet, na biblioteca 

da FMUP ou na biblioteca do IPO não foram incluídos. Enviamos e-mails aos autores 

dos artigos a pedir as informações que nos faltavam e, aos outros, a pedir os artigos que 

não encontramos. Alguns deles já não tinham acesso à informação que nós 

pretendíamos, e outros não responderam. 

Então, EUS é melhor no estadiamento de tumores T do que N apesar de apresentar 

valores elevados de sensibilidade e especificidade. 

EUS deve continuar a ser usada como teste de diagnóstico no estadiamento do 

carcinoma do esófago.




Agradecimentos 

Agradecemos ao Professor Altamiro Costa-Pereira pelas suas recomendações nas 

diferentes fases do trabalho. 

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