Dinâmica do forrageamento da hemiparasita ... - ICB/UFMG
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<strong>Dinâmica</strong> <strong>do</strong> <strong>forrageamento</strong> <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus<br />
flexicaulis Mart.(Loranthaceae) e sua influência na estrutura<br />
<strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal de campos rupestres ferruginosos –<br />
MG<br />
Fabiana Alves Mourão<br />
Orienta<strong>do</strong>ra: Profa. Dra. Claudia Maria Jacobi<br />
Co-orienta<strong>do</strong>r: Prof. Dr. José Eugênio Côrtes Figueira
Universi<strong>da</strong>de Federal de Minas Gerais<br />
Instituto de Ciências Biológicas<br />
Programa de Pós-graduação em Ecologia, Conservação e Manejo <strong>da</strong> Vi<strong>da</strong> Silvestre<br />
Tese de Doutora<strong>do</strong><br />
<strong>Dinâmica</strong> <strong>do</strong> <strong>forrageamento</strong> <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus flexicaulis<br />
Mart.(Loranthaceae) e sua influência na estrutura <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal<br />
de campos rupestres ferruginosos – MG<br />
Fabiana Alves Mourão<br />
Orienta<strong>do</strong>ra: Profa. Dra. Claudia Maria Jacobi<br />
Co-orienta<strong>do</strong>r: Prof. Dr. José Eugênio Côrtes Figueira<br />
Belo Horizonte, fevereiro de 2011<br />
Tese apresenta<strong>da</strong> à Universi<strong>da</strong>de Federal de<br />
Minas Gerais, como pré-requisito para a<br />
obtenção <strong>do</strong> título de Doutora em Ecologia.
Dedico este trabalho aos meus pais Heliana e<br />
Ronal<strong>do</strong> e ao Rick, pelo amor incondicional.<br />
ii
Agradecimentos<br />
A Claudia Maria Jacobi, minha orienta<strong>do</strong>ra queri<strong>da</strong> e amiga, que me conduziu<br />
tão bem e com tanto carinho durante to<strong>do</strong>s estes anos. Obriga<strong>da</strong> Claudia por ser meu<br />
exemplo, aprendi com você muito mais que teorias ecológicas e desenvolvimento de<br />
projetos.<br />
A José Eugênio Côrtes Figueira (o Zé), meu co-orienta<strong>do</strong>r, por ser brilhante,<br />
ético, gentil e amigo. Obriga<strong>da</strong> Zé, por ter me acompanha<strong>do</strong> desde a graduação, me<br />
apoian<strong>do</strong> sempre e me fazen<strong>do</strong> acreditar que eu podia chegar lá. Sua amizade, carinho e<br />
dedicação foram essenciais durante to<strong>do</strong>s esses anos.<br />
Ao prof. Ronald Dickman, por compartilhar gentilmente seus avança<strong>do</strong>s<br />
conhecimentos sobre modelos matemáticos e nos permitir conhecer um pouquinho <strong>do</strong><br />
mun<strong>do</strong> <strong>da</strong> física. Obriga<strong>da</strong> Dickman por suas valiosas aulas particulares e por to<strong>do</strong><br />
auxilio que recebemos durante a elaboração e desenvolvimento <strong>do</strong> modelo de<br />
simulação.<br />
Ao Júlio Cesar Mansur Filho, meu amigo <strong>da</strong> física, inteligente, gentil, prestativo<br />
e paciente. Sua aju<strong>da</strong>, dedicação e infinitas explicações foram fun<strong>da</strong>mentais para a<br />
elaboração e conclusão <strong>do</strong> capítulo 2 desta tese.<br />
Aos meus queri<strong>do</strong>s estagiários e ver<strong>da</strong>deiros amigos que tornaram possível a<br />
realização deste trabalho: Manuel Gontijo, Rafael Barros, Arthur Dias e Matheus<br />
Scarpelli. Agradeço também aos estagiários de finais de semana: Cecília, Juliana, Luiza,<br />
Fernan<strong>do</strong>, que abdicaram de alguns sába<strong>do</strong>s para nos aju<strong>da</strong>r com a coleta de <strong>da</strong><strong>do</strong>s.<br />
Aos professores membros <strong>da</strong> banca: Rafael Arru<strong>da</strong>, Tadeu Guerra, Fernan<strong>do</strong><br />
Vale, Frederico Neves, Maria Auxilia<strong>do</strong>ra Drumond e Clemens Schlindwein, que<br />
gentilmente aceitaram avaliar este trabalho.<br />
Ao Programa ECMVS pelo apoio recebi<strong>do</strong> nas saí<strong>da</strong>s de campo. À secretaria <strong>do</strong><br />
curso por resolver pacientemente to<strong>da</strong>s as minhas dificul<strong>da</strong>des. Aos professores e<br />
colegas <strong>do</strong> curso pelos ensinamentos e amizade.<br />
Ao IEF pela licença de coleta, aos funcionários <strong>do</strong> Parque Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong><br />
Rola Moça pelo apoio logístico e ao CNPq pelo auxílio financeiro (Bolsa).<br />
iii
Aos amigos <strong>da</strong> Biotrópicos e aos milhões de amigos <strong>do</strong> <strong>ICB</strong> e <strong>do</strong> Parque<br />
Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Rola Moça!!!<br />
Aos meus pais Heliana e Ronal<strong>do</strong>, e minha avó Terezinha, que não entendem<br />
muito bem o que eu faço, mas sempre torceram pelo meu sucesso. Às minhas irmãs<br />
Renata e Luciana, por serem motivos de muitas alegrias. A minha afilhadinha Ana<br />
Luiza e meu sobrinho Gui, presentes de Deus. Ao meu primo Fernan<strong>do</strong> (In memorian)<br />
que sempre torceu por mim e estaria muito feliz por este dia ter chega<strong>do</strong>!<br />
A Rick, minha razão de viver, meu porto seguro nos momentos de maior<br />
dificul<strong>da</strong>de e para quem eu sempre quero voltar para compartilhar a alegria de uma<br />
vitória!<br />
A to<strong>do</strong>s aqueles que de alguma forma contribuíram para meu crescimento<br />
pessoal e profissional e a alguém que eventualmente eu tenha me esqueci<strong>do</strong> de<br />
agradecer.<br />
OBRIGADA!!!<br />
iv
APOIO:<br />
v
SUMÁRIO<br />
Resumo 1<br />
Abstract 2<br />
Introdução Geral 3<br />
Relevância deste estu<strong>do</strong> 5<br />
Referências Bibliográficas 8<br />
Capítulo 1 – Forrageamento direciona<strong>do</strong> <strong>da</strong> parasita Struthanthus flexicaulis 13<br />
Resumo 14<br />
Introdução 15<br />
Materiais e Méto<strong>do</strong>s 17<br />
Resulta<strong>do</strong>s 21<br />
Discussão 26<br />
Referências bibliográficas 29<br />
Anexo 1 - Diferentes fenofases de Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) 33<br />
Capítulo 2 - Modelagem espacial <strong>do</strong> espalhamento <strong>da</strong> parasita Struthanthus<br />
flexicaulis em paisagens de afloramentos ferruginosos, Brasil.<br />
Resumo 35<br />
Introdução 36<br />
Materiais e Méto<strong>do</strong>s 38<br />
Resulta<strong>do</strong>s 47<br />
Discussão 51<br />
Referências bibliográficas 54<br />
vi<br />
34
Capítulo 3 - Alocação de recursos <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus flexicaulis<br />
(Loranthaceae) em condições de estresse hídrico <strong>do</strong> ambiente.<br />
Resumo 59<br />
Introdução 60<br />
Materiais e Méto<strong>do</strong>s 62<br />
Resulta<strong>do</strong>s 65<br />
Discussão 70<br />
Referências bibliográficas 74<br />
Capítulo 4 - Efeito top-<strong>do</strong>wn <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus flexicaulis<br />
(Loranthaceae) e seu papel chave na estruturação de comuni<strong>da</strong>des vegetais em<br />
afloramentos ferruginosos <strong>do</strong> Quadrilátero Ferrífero, Brasil.<br />
Resumo 78<br />
Introdução 79<br />
Materiais e Méto<strong>do</strong>s 81<br />
Resulta<strong>do</strong>s 85<br />
Discussão 91<br />
Referências bibliográficas 96<br />
Anexo 2A - Lista <strong>da</strong>s espécies vegetais - área de altas densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita 102<br />
Anexo 2B - Lista <strong>da</strong>s espécies vegetais - área de baixas densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita 103<br />
Considerações Finais 104<br />
vii<br />
58<br />
77
Resumo<br />
O objetivo principal <strong>do</strong> estu<strong>do</strong> foi investigar a importância <strong>da</strong> planta<br />
<strong>hemiparasita</strong> Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) na estrutura de comuni<strong>da</strong>des<br />
vegetais em afloramentos ferruginosos, por meio de uma abor<strong>da</strong>gem integran<strong>do</strong> <strong>da</strong><strong>do</strong>s<br />
de alocação de recursos e de modelagem <strong>da</strong> sua dispersão. Para isso a tese foi<br />
estrutura<strong>da</strong> em quatro capítulos que contemplaram respectivamente os seguintes<br />
objetivos específicos: 1) determinar os possíveis fatores que influenciam o<br />
espalhamento de S. flexicaulis na comuni<strong>da</strong>de vegetal e verificar se esta <strong>hemiparasita</strong><br />
apresenta comportamento de <strong>forrageamento</strong> direciona<strong>do</strong>; 2) modelar o espalhamento<br />
desta <strong>hemiparasita</strong> usan<strong>do</strong> o modelo de Gás em Rede em uma paisagem com densi<strong>da</strong>de<br />
<strong>da</strong> hospedeira Mimosa calodendron semelhante à encontra<strong>da</strong> na área de estu<strong>do</strong>s, 3)<br />
comparar a alocação de recursos de S. flexicaulis em diferentes condições de estresse<br />
hídrico <strong>do</strong> ambiente; e 4) avaliar os efeitos <strong>do</strong> parasitismo na comuni<strong>da</strong>de (Top-<strong>do</strong>wn e<br />
Espécie-chave). A densi<strong>da</strong>de de hospedeiras influenciou o espalhamento de S.<br />
flexicaulis nesta comuni<strong>da</strong>de. O sucesso de propagação vegetativa dependeu <strong>da</strong> altura<br />
<strong>da</strong>s hospedeiras, bem como o distanciamento entre suas copas. O <strong>forrageamento</strong><br />
direciona<strong>do</strong> <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> foi comprova<strong>do</strong>, já que alteravam<br />
significativamente suas trajetórias de crescimento in<strong>do</strong> de encontro à nova fonte de<br />
recursos. Os resulta<strong>do</strong>s <strong>da</strong> simulação reforçaram a importância <strong>da</strong> distância entre<br />
hospedeiras, e também <strong>da</strong> dispersão ornitocórica na veloci<strong>da</strong>de de espalhamento <strong>da</strong><br />
parasita. S. flexicaulis alocou recursos de maneira diferencia<strong>da</strong> nas estações seca e<br />
chuvosa: investiu mais no crescimento vegetativo nos meses secos, em detrimento de<br />
estruturas reprodutivas, mais abun<strong>da</strong>ntes na chuva. Esta <strong>hemiparasita</strong> causou um efeito<br />
top-<strong>do</strong>wn e foi considera<strong>da</strong> espécie-chave nesta comuni<strong>da</strong>de, pois, embora não tenha<br />
modifica<strong>do</strong> a diversi<strong>da</strong>de ou composição de espécies, provocou grande impacto na<br />
cobertura vegetal de algumas espécies importantes no afloramento ferruginoso<br />
estu<strong>da</strong><strong>do</strong>.<br />
1
Abstract<br />
The main objective of this study was to establish the importance of the<br />
hemiparasitic plant Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) in the structure of plant<br />
communities on ironstone outcrops, by means of an approach that integrated <strong>da</strong>ta on<br />
resource allocation and dispersal modeling. To achieve this, the dissertation was<br />
structured in four chapters with the following specific objectives: 1) to determine the<br />
possible factors that influence the spread of S. flexicaulis in the plant community and<br />
verify of the parasite has an oriented foraging behavior; 2) to model the spatial dispersal<br />
of the parasite by means of a lattice gas automata model across a landscape of its main<br />
host (Mimosa calodendron) similar to that found in the study area; 3) to compare<br />
resource allocation of S. flexicaulis in different environmental water stress conditions,<br />
and 4) to evaluate the effects of parasitism in the community (top-<strong>do</strong>wn and keystone<br />
species). Host density influenced the spread of S. flexicaulis in the community. The<br />
vegetative propagation depended on host height as well as distance among hosts.<br />
Oriented branch foraging behavior was confirmed, since branches significantly altered<br />
their growth trajectories towards new resource points. The simulation results reinforced<br />
the importance of distance among hosts as well as ornitochory on the speed of parasite<br />
spread. S. flexicaulis allocated resources differentially between the dry and wet seasons:<br />
it invested more in vegetative growth during the dry months, in detriment of<br />
reproductive structures, more abun<strong>da</strong>nt during the rainy period. This parasite caused a<br />
negative top-<strong>do</strong>wn effect and was considered a keystone species in its community<br />
because, although it did not modify diversity or species composition, it exerted a great<br />
impact on the percent cover of some important hosts.<br />
2
Introdução geral<br />
As plantas parasitas constituem um interessante grupo para estu<strong>do</strong>s ecológicos,<br />
pois podem modificar a estrutura e dinâmica <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de onde estão inseri<strong>da</strong>s,<br />
reduzin<strong>do</strong> a biomassa e alteran<strong>do</strong> a alocação de recursos <strong>da</strong>s espécies parasita<strong>da</strong>s<br />
(Tennakoon & Pate 1996; Lei 2001, Press & Phoenix 2005, Shen et al. 2006). Elas<br />
podem afetar negativamente processos fisiológicos, reprodutivos e ecológicos de suas<br />
hospedeiras (Press et al. 1999, Lei 1999, 2001) interferin<strong>do</strong> no balanço de água e<br />
nutrientes, reduzin<strong>do</strong> as taxas de fotossíntese e respiração e, em algumas situações,<br />
poden<strong>do</strong> levá-las à morte (Aukema 2003). Apesar <strong>do</strong> efeito negativo nas espécies<br />
parasita<strong>da</strong>s, podem também desempenhar papel benéfico na comuni<strong>da</strong>de por que são<br />
utiliza<strong>da</strong>s como fonte de recursos para uma varie<strong>da</strong>de de animais vertebra<strong>do</strong>s, entre eles<br />
poliniza<strong>do</strong>res e dispersores de sementes (Watson 2001, Aukema 2003, Kelly et al.<br />
2004). As plantas parasitas podem exercer um efeito top <strong>do</strong>wn em suas hospedeiras e<br />
permitir a existência de espécies competitivamente subordina<strong>da</strong>s (Press, 1998),<br />
principalmente se as espécies mais parasita<strong>da</strong>s forem as <strong>do</strong>minantes.<br />
Devi<strong>do</strong> a estes efeitos, já foram considera<strong>da</strong>s espécies-chave <strong>da</strong>s suas<br />
comuni<strong>da</strong>des (Press & Phoenix 2005) e até determinantes <strong>da</strong> diversi<strong>da</strong>de alfa (Watson<br />
2001). São também aponta<strong>da</strong>s como importantes elementos na paisagem porque<br />
aumentam a complexi<strong>da</strong>de estrutural <strong>do</strong> ambiente (Bennets et al. 1996). Com exceção<br />
destas referências recentes, o seu papel e sua conservação têm si<strong>do</strong> bastante ignora<strong>do</strong>s<br />
em diversos estu<strong>do</strong>s de comuni<strong>da</strong>des vegetais (Norton & Reid 1997), e a maioria <strong>do</strong>s<br />
estu<strong>do</strong>s ecológicos são realiza<strong>do</strong>s em laboratório ou com espécies considera<strong>da</strong>s pragas<br />
agrícolas, em lugar de comuni<strong>da</strong>des naturais (Pennings e Callaway 2002).<br />
A especifici<strong>da</strong>de por hospedeiras é um fator chave no estu<strong>do</strong> <strong>do</strong> grupo de plantas<br />
parasitas e muitos padrões já foram observa<strong>do</strong>s (Norton & De Lange 1999, Arru<strong>da</strong> et al.<br />
2009). Em ambientes homogêneos como florestas de coníferas (Shaw et al. 2004), a<br />
especifici<strong>da</strong>de pode ser vantajosa, pois aumentaria a eficiência na retira<strong>da</strong> de água e sais<br />
minerais <strong>da</strong> hospedeira. Neste tipo de paisagem a planta parasita teria sua dispersão<br />
vegetativa garanti<strong>da</strong> por meio <strong>do</strong> espalhamento <strong>do</strong>s ramos, pois to<strong>da</strong>s as hospedeiras<br />
(única espécie) poderiam ser facilmente infecta<strong>da</strong>s. Entretanto, ser especialista em<br />
ambientes heterogêneos pode ser desvantajoso, pois aumenta a dificul<strong>da</strong>de – seja por<br />
parte <strong>da</strong> planta ou <strong>do</strong> agente dispersor – de encontrar o hospedeiro específico, tornan<strong>do</strong><br />
inviável a sobrevivência em um ambiente onde esta hospedeira ocorre em baixas<br />
3
densi<strong>da</strong>des (Norton & Carpenter 1998, Arru<strong>da</strong> et al. 2006). Foi sugeri<strong>do</strong> que o grau de<br />
especifici<strong>da</strong>de está relaciona<strong>do</strong> não somente à abun<strong>da</strong>ncia local como também ao grau<br />
de constância <strong>da</strong>s hospedeiras no tempo e no espaço (Norton & Carpenter 1998, Norton<br />
& De Lange 1999), complementan<strong>do</strong> a hipótese <strong>da</strong> fragmentação <strong>do</strong> recurso proposta<br />
por Janzen (1981).<br />
A facili<strong>da</strong>de de encontrar hospedeiras é somente um <strong>do</strong>s fatores que contribuem<br />
para a especifici<strong>da</strong>de <strong>da</strong>s parasitas, junto com outros anatômicos e até químicos que<br />
promovem o reconhecimento <strong>da</strong>s plantas e a formação de haustórios, raízes altamente<br />
especializa<strong>da</strong>s capazes de retirar água e sais minerais de suas hospedeiras (Rodl & Ward<br />
2002, Press & Phoenix 2005, Arru<strong>da</strong> et al. 2006, Shen et al. 2006). Assim, muitas<br />
plantas parasitas são generalistas e atacam um grande número de espécies (Pennings &<br />
Callaway 2002), e podem aumentar a infestação <strong>do</strong> parasitismo em hospedeiras que<br />
oferecem maiores condições de sobrevivência e reprodução. As leguminosas são as<br />
hospedeiras preferi<strong>da</strong>s devi<strong>do</strong> à capaci<strong>da</strong>de de fixação de nitrogênio (Ra<strong>do</strong>miljac et<br />
al.1999, Bowie & Ward 2004).<br />
Entre as plantas parasitas melhor conheci<strong>da</strong>s estão famílias como Loranthaceae e<br />
Viscaceae que também ocorrem no Brasil. Os principais dispersores de sementes <strong>da</strong>s<br />
mais de suas 1200 espécies são aves, motivo pelo qual são vulgarmente conheci<strong>da</strong>s<br />
como ervas-de-passarinho (Kujt 1969, Barboza 2000, Cazetta & Galetti 2003, Arru<strong>da</strong> et<br />
al. 2012). Muitas espécies destas famílias são <strong>hemiparasita</strong>s, pois possuem folhas<br />
clorofila<strong>da</strong>s capazes de realizar fotossíntese e retiram água e sais minerais de suas<br />
hospedeiras, em lugar de produtos fotoassimila<strong>do</strong>s (Calder & Bernardt 1983). Outras,<br />
geralmente aclorofila<strong>da</strong>s, não são capazes de realizar fotossíntese e são chama<strong>da</strong>s de<br />
holoparasitas.<br />
A família Loranthaceae é constituí<strong>da</strong> de 75 gêneros (Calvin & Wilson 2006),<br />
distribuí<strong>do</strong>s em to<strong>do</strong>s os continentes, exceto nos pólos (Calder & Bernardt 1983). No<br />
Brasil foram descritas cerca de 100 espécies, distribuí<strong>da</strong>s em dez gêneros (Souza &<br />
Lorenzi 2005). São considera<strong>da</strong>s epiparasitas porque infectam os ramos aéreos de suas<br />
hospedeiras e a presença de raízes epicorticais que ocorre em to<strong>da</strong>s as espécies <strong>do</strong><br />
gênero Struthanthus, crescem ao longo <strong>do</strong>s galhos <strong>da</strong>s hospedeiras forman<strong>do</strong> haustórios<br />
espaça<strong>da</strong>mente, com potencial de crescimento clonal em decorrência <strong>da</strong> fragmentação<br />
<strong>do</strong>s ramos (Ehleringer et al. 1985, Calvin & Wilson 2006). O interesse primário no<br />
estu<strong>do</strong> de Loranthaceae no Brasil tem si<strong>do</strong> os aspectos anatômicos e embriológicos <strong>da</strong><br />
sua relação com hospedeiras (Venturelli 1981, Venturelli 1984, Venturelli & Kraus<br />
4
1989, Mourão 2007, Amaral et al. 2011, Mourão et al.- submeti<strong>do</strong>), enquanto que as<br />
interações ecológicas <strong>hemiparasita</strong>-hospedeiras têm si<strong>do</strong> comparativamente pouco<br />
estu<strong>da</strong><strong>da</strong>s. No entanto, sugere-se que representantes desta família sejam generalistas em<br />
regiões tropicais, pois usam com sucesso uma grande varie<strong>da</strong>de de espécies hospedeiras<br />
(Arru<strong>da</strong> et al. 2006, Mourão et al. 2006, Mourão 2007, Fadini 2011).<br />
Embora diversos aspectos <strong>da</strong> ecologia <strong>da</strong>s ervas-de-passarinho têm si<strong>do</strong> estu<strong>da</strong><strong>do</strong>s<br />
em diferentes ecossistemas (Davi<strong>da</strong>r 1983, Sargent 1995), especialmente a dispersão de<br />
sementes (Sutton 1951, Davi<strong>da</strong>r 1978, Overton 1994, del Rio et al. 1996, López-de-<br />
Buen e Ornelas 1999, Aukema & del Rio 2002) e a especifici<strong>da</strong>de de parasitismo (Kuijt<br />
1963, Barlow & Wiens 1977, Thomson & Mahal 1983, Hoffman et al. 1986), ou sua<br />
condição fisiológica (Dean et al. 1994, Bickford et al. 2005), ain<strong>da</strong> há poucos estu<strong>do</strong>s<br />
quantitativos sobre a dinâmica populacional <strong>da</strong>s Loranthaceae a qual, obrigatoriamente,<br />
está vincula<strong>da</strong> à distribuição espacial <strong>da</strong>s suas hospedeiras (Shaw et al. 2004, Teo<strong>do</strong>ro<br />
et al., <strong>da</strong><strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s). Diante disso, torna necessária uma abor<strong>da</strong>gem de pesquisa<br />
em que a paisagem de hospedeiras esteja defini<strong>da</strong>, tanto na composição de espécies<br />
quanto nas suas quali<strong>da</strong>des como recurso para a parasita.<br />
Compara<strong>do</strong>s com campos quartzíticos <strong>do</strong> Quadrilátero Ferrífero (MG), e embora<br />
sujeitos a um grau muito maior de degra<strong>da</strong>ção devi<strong>do</strong> ao seu interesse comercial (Viana<br />
& Lombardi 2007, Mourão & Stehmann 2007) os afloramentos ferruginosos (campos<br />
rupestres sobre canga) têm si<strong>do</strong> muito pouco estu<strong>da</strong><strong>do</strong>s, seja em levantamentos<br />
florísticos ou em estu<strong>do</strong>s ecológicos (Jacobi et al. 2007, Mourão 2007). Neste senti<strong>do</strong>, o<br />
presente estu<strong>do</strong> fará uso de uma paisagem natural para descrever a densi<strong>da</strong>de de<br />
hospedeiras, sua configuração espacial (presença ou ausência de rochas expostas) e<br />
frequência de parasitismo (que determina a mortali<strong>da</strong>de diferencial de hospedeiras) para<br />
simular o espalhamento de S. flexicaulis nestes afloramentos ferruginosos (canga).<br />
Relevância <strong>do</strong> estu<strong>do</strong><br />
O ecossistema escolhi<strong>do</strong> para a realização deste trabalho foi o campo rupestre<br />
sobre canga couraça<strong>da</strong>, também conheci<strong>do</strong> como afloramento ferruginoso. A canga é<br />
um substrato de distribuição restrita, e no Brasil encontra-se principalmente concentra<strong>da</strong><br />
no Quadrilátero Ferrífero (QF), região de ecótone de <strong>do</strong>is hotspots brasileiros, o<br />
Cerra<strong>do</strong> e a Mata Atlântica, que têm si<strong>do</strong> profun<strong>da</strong>mente ameaça<strong>do</strong>s e modifica<strong>do</strong>s<br />
pelas ativi<strong>da</strong>des humanas. A canga vem sofren<strong>do</strong> impactos constantes devi<strong>do</strong> à<br />
5
exploração <strong>do</strong> minério de ferro e à urbanização, com enormes per<strong>da</strong>s na biodiversi<strong>da</strong>de<br />
local e regional (Viana & Lombardi 2007, Jacobi & Carmo 2008). Ao contrário <strong>do</strong> que<br />
se pensava até pouco tempo atrás, as comuni<strong>da</strong>des vegetais <strong>do</strong>s campos rupestres sobre<br />
canga são bastante ricas. Um recente estu<strong>do</strong> mostrou que em apenas 100 ha foram<br />
encontra<strong>da</strong>s 430 espécies de angiospermas pertencentes a 78 famílias, que<br />
correspondem a 36% de to<strong>da</strong>s as famílias de angiospermas brasileiras (Jacobi et al.<br />
2007). Devi<strong>do</strong> às ameaças relata<strong>da</strong>s acima e ao restrito conhecimento sobre os campos<br />
rupestres sobre canga, as espécies vegetais ali localiza<strong>da</strong>s são prioritariamente indica<strong>da</strong>s<br />
para o desenvolvimento de estu<strong>do</strong>s ecológicos, incluin<strong>do</strong> padrões de riqueza e de<br />
distribuição <strong>da</strong>s espécies (Jacobi & Carmo, 2008).<br />
Este estu<strong>do</strong> apresenta uma nova abor<strong>da</strong>gem tanto no que se refere à modelagem <strong>do</strong><br />
espalhamento de uma planta parasita quanto suas interações ecológicas, poden<strong>do</strong> ser o<br />
primeiro a evidenciar o efeito top-<strong>do</strong>wn através <strong>do</strong> parasitismo em plantas como um<br />
possível fator estrutura<strong>do</strong>r <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal. Estu<strong>do</strong>s recentes têm demonstra<strong>do</strong><br />
poucas evidências <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn em comuni<strong>da</strong>des terrestres (Schmitz et al. 2000).<br />
A maioria destes estu<strong>do</strong>s procura demonstrar este efeito através <strong>da</strong> pre<strong>da</strong>ção (Atlegrim<br />
1989, Chase 1998, Marquis & Whelan 1994, Fonseca 1994, Oliveira 1997, Beckerman et<br />
al. 1997, Kneitel & Miller 2002) e alguns poucos através de parasitóides (Gomez &<br />
Zamora 1994). O termo top-<strong>do</strong>wn surgiu na déca<strong>da</strong> de 60 quan<strong>do</strong> Hairston e<br />
colabora<strong>do</strong>res (1960) difundiam a ideia de cascata trófica onde um controle <strong>da</strong> cadeia<br />
poderia ser realiza<strong>do</strong> “de cima para baixo”, ou seja, herbívoros controlan<strong>do</strong> a abundância<br />
de plantas. Os conceitos top-<strong>do</strong>wn e bottom-up foram utiliza<strong>do</strong>s em diversos trabalhos<br />
que consideravam <strong>do</strong>is, três ou mais níveis tróficos. Grande parte <strong>do</strong>s experimentos<br />
envolven<strong>do</strong> mais níveis tróficos tem si<strong>do</strong> realiza<strong>da</strong> em ambientes aquáticos por<br />
apresentarem uma composição menos complexa <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de ou uma melhor<br />
definição <strong>da</strong> cadeia trófica (Strong 1992). Os experimentos no ambiente terrestre,<br />
entretanto, usam cadeias de forma incompleta, dificilmente passam de três níveis<br />
tróficos, e geralmente envolvem remoção ou adição de pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res.<br />
Além disso, este estu<strong>do</strong> utiliza o modelo físico de difusão de partículas<br />
(Autômatos Celulares) conheci<strong>do</strong> como de Gás em Rede, para estu<strong>da</strong>r o espalhamento<br />
de S. flexicaulis sobre a vegetação. Este modelo tem si<strong>do</strong> pouco explora<strong>do</strong> por biólogos,<br />
mas alguns trabalhos utilizaram-no para investigar a dinâmica de pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res e suas<br />
presas e para estu<strong>da</strong>r a mobili<strong>da</strong>de de organismos (Satulovsky & Tome 1994, Chen et<br />
al. 2006, Rodrigues & Tomé 2008). Este modelo é capaz de incorporar características<br />
6
<strong>da</strong> paisagem natural e informações sobre os indivíduos, fornecen<strong>do</strong> padrões espaciais de<br />
distribuição de espécies semelhante às observações de campo. Os <strong>da</strong><strong>do</strong>s sobre<br />
interações em ambientes de afloramentos ferruginosos são escassos e aspectos como o<br />
efeito de parasitas na estrutura e funcionamento de comuni<strong>da</strong>des vegetais nesses<br />
ecossistemas, por exemplo, são totalmente desconheci<strong>do</strong>s, dificultan<strong>do</strong> qualquer<br />
tentativa de conservação e manejo destas áreas. Neste senti<strong>do</strong>, através <strong>do</strong>s resulta<strong>do</strong>s<br />
gera<strong>do</strong>s neste trabalho, poderão ser elabora<strong>da</strong>s ações de manejo que visem a<br />
conservação <strong>da</strong>s espécies vegetais que vivem sobre a canga.<br />
7
Referências bibliográficas<br />
Amaral, M. M. D. & Ceccantini, G. C. T. 2011. The en<strong>do</strong>parasite Pilostyles ulei<br />
(Apo<strong>da</strong>nthaceae Cucurbitales) influences wood structure in three host species of<br />
Mimosa. IAWA Journal, 32: 1-13.<br />
Arru<strong>da</strong>, R.; Carvalho, L. N. & Del-Claro, K. 2006. Host specificity of a Brazilian<br />
mistletoe, Struthanthus aff. polyanthus (Loranthaceae), in cerra<strong>do</strong> tropical savanna.<br />
Flora, 201: 127-134.<br />
Arru<strong>da</strong>, R.;Fadini, R. F.; Mourão, F. A. ; Jacobi, M. J. & Teo<strong>do</strong>ro, G. S. 2009. Natural<br />
History and Ecology of neotropical mistletoe. Encyclopedia of Life Support Systems,<br />
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13
CAPÍTULO 1<br />
Forrageamento direciona<strong>do</strong> <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong><br />
Struthanthus flexicaulis<br />
Fabiana Alves Mourão 1 , Claudia Maria Jacobi 1 & José Eugenio Cortes Figueira 1<br />
1 Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, Universi<strong>da</strong>de<br />
Federal de Minas Gerais.<br />
13
Resumo<br />
As plantas parasitas podem se dispersar vegetativamente e esse tipo de crescimento tem<br />
como finali<strong>da</strong>de colonização de novas áreas ou captação de recursos (<strong>forrageamento</strong>).<br />
Se a busca de uma hospedeira for direciona<strong>da</strong>, a parasita estaria forragean<strong>do</strong>. O objetivo<br />
desse trabalho foi determinar os possíveis fatores que influenciam a propagação<br />
vegetativa <strong>da</strong> parasita Struthanthus flexicaulis na comuni<strong>da</strong>de vegetal e verificar se<br />
apresenta <strong>forrageamento</strong> direciona<strong>do</strong>. Foram demarca<strong>da</strong>s três áreas para a realização<br />
<strong>da</strong>s observações. Nas duas menores que apresentavam diferentes densi<strong>da</strong>des de Mimosa<br />
calodendron - sua principal hospedeira em afloramentos ferruginosos, foram avalia<strong>do</strong>s<br />
os efeitos <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de dessas plantas na propagação de ramos (contágio). Na maior<br />
área foram avalia<strong>do</strong>s: 1) a influência <strong>da</strong> distância entre copas de hospedeiras nas<br />
passagens <strong>do</strong>s ramos; 2) o sucesso de propagação vegetativa <strong>do</strong>s ramos e 3) o<br />
<strong>forrageamento</strong> (mu<strong>da</strong>nça na direção <strong>do</strong>s ramos). A área de maior densi<strong>da</strong>de de<br />
hospedeiras apresentou uma distância média de bor<strong>da</strong> entre vizinhas mais próximas de<br />
27,8 ± 38,2 cm e na área de menor densi<strong>da</strong>de essa distância foi de 140,7 ±123,7 cm.<br />
Quanto menor a distância maior foi a chance de transmissão <strong>da</strong> parasita. Esta é uma<br />
relação exponencial negativa. A propagação vegetativa de ramos ocorreu mais<br />
frequentemente na área com maior densi<strong>da</strong>de de mimosas, em que 89% <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong><br />
parasita tiveram sucesso ao encontrar uma nova hospedeira. Já na área menos densa<br />
apenas 21% conseguiram explorar novas copas. A propagação vegetativa para duas ou<br />
três hospedeiras consecutivas foi mais comum na área de maior densi<strong>da</strong>de (30%); na de<br />
menor densi<strong>da</strong>de somente cerca de 5% <strong>do</strong>s ramos passavam para mais de uma<br />
hospedeira (χ 2 =226,5; gl=1; p
Introdução<br />
Aspectos importantes em estu<strong>do</strong>s populacionais como recrutamento,<br />
sobrevivência e reprodução <strong>do</strong>s organismos possibilitam compreender o destino de uma<br />
espécie na comuni<strong>da</strong>de (Crawley 2007). Estas informações se tornam ain<strong>da</strong> mais<br />
completas se os mecanismos de dispersão <strong>do</strong>s indivíduos forem estu<strong>da</strong><strong>do</strong>s. A dispersão<br />
é fun<strong>da</strong>mental para os organismos e é particularmente difícil para as plantas parasitas.<br />
Esta dificul<strong>da</strong>de não se resume a apenas atrair o agente dispersor, que em muitos casos<br />
são aves (Barlow 1983), mas também suas sementes precisam ser deposita<strong>da</strong>s e fixa<strong>da</strong>s<br />
em galhos de hospedeiras compatíveis (Ladley & Kelly 1996). A compatibili<strong>da</strong>de existe<br />
se as hospedeiras não apresentarem defesas efetivas contra os processos de fixação,<br />
germinação e a penetração <strong>do</strong> haustório, que são raízes especializa<strong>da</strong>s em captar<br />
nutrientes (Yan 1993; Roxburgh & Nicolson 2005; Calvin & Wilson 2006).<br />
As plantas parasitas, cujos haustórios são <strong>do</strong> tipo epicorticais, podem formar<br />
clones por meio <strong>da</strong> fragmentação quan<strong>do</strong> dispersam vegetativamente (Calvin & Wilson<br />
2006). A dispersão vegetativa tem como finali<strong>da</strong>de a colonização de novas áreas, como<br />
em plantas aquáticas cujos rametes se destacam (Grace 1993) ou a captura de recursos<br />
através <strong>do</strong> <strong>forrageamento</strong> (de Kroon et al. 2009). Para muitos pesquisa<strong>do</strong>res o<br />
<strong>forrageamento</strong> é de fun<strong>da</strong>mental importância para compreender as interações de uma<br />
comuni<strong>da</strong>de, pois pode determinar a dinâmica <strong>da</strong> competição entre as espécies (Pianka<br />
1981), as relações entre pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res e suas presas (Fryxell & Lundberg 1994, Krivan &<br />
Sikder 1999), bem como as interações indiretas entre as espécies (Wootton 1992).<br />
O <strong>forrageamento</strong> em plantas tem si<strong>do</strong> discuti<strong>do</strong> amplamente por diversos autores<br />
(de Kroon & Schieving 1990; Karban 2008; Kembel et al. 2008; de Kroon et al, 2009;<br />
McNickle et al. 2009). Segun<strong>do</strong> de Kroon e colabora<strong>do</strong>res (2009) o <strong>forrageamento</strong> em<br />
plantas pode ser defini<strong>do</strong> como plastici<strong>da</strong>de fisiológica ou alterações morfológicas que<br />
direta ou indiretamente melhoram a captura de recursos essenciais. Em ambientes<br />
heterogêneos as folhas e raízes <strong>da</strong>s plantas são posiciona<strong>da</strong>s de maneira não aleatória,<br />
visan<strong>do</strong> captar ativamente os nutrientes essenciais, a água e a luz (Kaban 2008). Esse<br />
comportamento remete à teoria de <strong>forrageamento</strong> ótimo, em que os organismos<br />
procuram maximizar a absorção de energia por uni<strong>da</strong>de de tempo. Isso significa que<br />
estes organismos devem gastar o mínimo de energia para encontrar, capturar, manipular<br />
e consumir uma presa que possa maximizar a eficiência <strong>da</strong> alimentação. Para alguns<br />
autores como Runyon e colabora<strong>do</strong>res (2006) e Kaban (2008) o <strong>forrageamento</strong> de<br />
16
plantas parasitas seria semelhante ao de animais, pois enquanto elas localizam suas<br />
fontes de alimento através <strong>do</strong> reconhecimento de compostos químicos libera<strong>do</strong>s por<br />
hospedeiras, os animais utilizam a visão para capturar suas presas. Os animais podem<br />
assumir comportamentos distintos ora exploran<strong>do</strong> ativamente um habitat em busca de<br />
recursos, ora assumin<strong>do</strong> um comportamento mais passivo de senta e espera;<br />
analogamente as plantas podem apresentar diferentes padrões de comportamento sob<br />
diferentes condições ambientais devi<strong>do</strong> a sua plastici<strong>da</strong>de morfológica (de Kroon &<br />
Hutchings 1995).<br />
Entretanto, os padrões de <strong>forrageamento</strong> em plantas parecem ser mais<br />
complexos que em animais (de Kroon & Schieving 1990). Os animais podem se<br />
deslocar de um local com baixa para outro com alta disponibili<strong>da</strong>de de recursos,<br />
gastan<strong>do</strong> certa quanti<strong>da</strong>de energia (Norberg 1997). As plantas, por outro la<strong>do</strong>, precisam<br />
investir em crescimento para alongar suas partes vegetativas na tentativa de escapar de<br />
um local pobre em recursos, tais como nutrientes, água e luz (Kroon & Schieving 1990;<br />
McNickle et al. 2009). As plantas parasitas, por exemplo, podem responder rapi<strong>da</strong>mente<br />
a mu<strong>da</strong>nças na quali<strong>da</strong>de <strong>da</strong> hospedeira (Calvin & Wilson 2006), alteran<strong>do</strong> seus padrões<br />
de crescimento quan<strong>do</strong> atacam preferencialmente algumas espécies de plantas na<br />
tentativa de aumentar a eficiência na aquisição de recursos (Salzman 1985; Slade &<br />
Hutchings 1987; Kelly 1990). A Convolvulaceae Cuscuta subinclusa emite ramos<br />
exploratórios que se enrolam nos galhos <strong>da</strong>s hospedeiras com a finali<strong>da</strong>de de reconhecê-<br />
las antes de investir na formação de haustórios (Kelly 1990). Além disso, foi<br />
comprova<strong>do</strong> experimentalmente que esta mesma parasita produziu mais haustórios em<br />
hospedeiras que ofereciam melhores condições nutricionais (Kelly 1990).<br />
Apesar <strong>do</strong> que foi exposto acima, os padrões de <strong>forrageamento</strong> de plantas<br />
parasitas são pouco estu<strong>da</strong><strong>do</strong>s e pouco se sabe sobre os mecanismos envolvi<strong>do</strong>s na<br />
localização e seleção de hospedeiras (Kelly 1992; Runyon et al. 2006). Como as plantas<br />
parasitas dependem <strong>do</strong>s recursos de outras plantas para sua própria sobrevivência<br />
(Runyon et al. 2006), podem afetar negativamente processos fisiológicos, reprodutivos<br />
e ecológicos <strong>da</strong>s hospedeiras, causan<strong>do</strong> grande impacto na comuni<strong>da</strong>de (Tennakoon &<br />
Pate 1996, Press et al. 1999, Lei 1999, 2001, Press & Phoenix 2005, Shen et al. 2006).<br />
Desta maneira, compreender seus padrões de <strong>forrageamento</strong> significa ter a capaci<strong>da</strong>de<br />
de prever a estratégia de busca por recursos, como também determinar possíveis efeitos<br />
<strong>do</strong> parasitismo sobre a comuni<strong>da</strong>de vegetal.<br />
17
O objetivo desse trabalho foi determinar os possíveis fatores que influenciam a<br />
propagação vegetativa Struthanthus flexicaulis na comuni<strong>da</strong>de vegetal e verificar se esta<br />
parasita apresenta <strong>forrageamento</strong> direciona<strong>do</strong>. Para isso as seguintes hipóteses foram<br />
testa<strong>da</strong>s: 1) A dispersão <strong>da</strong> parasita na paisagem depende <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de de potenciais<br />
hospedeiras e seus tamanhos; 2) O crescimento de ramos de S. flexicaulis é afeta<strong>do</strong> pelo<br />
encontro com uma nova fonte de recursos. As predições para estas hipóteses foram<br />
respectivamente: 1) S. flexicaulis se espalhará mais rapi<strong>da</strong>mente na comuni<strong>da</strong>de vegetal<br />
quanto maior a densi<strong>da</strong>de e altura de potenciais hospedeiras e menor a distância entre<br />
suas copas; 2) os ramos <strong>da</strong> parasita mu<strong>da</strong>rão sua trajetória em busca de novas fontes de<br />
recursos quan<strong>do</strong> um <strong>do</strong>s ramos formar haustórios em outras hospedeiras. De acor<strong>do</strong><br />
com Campbell et al. (1991) o <strong>forrageamento</strong> em plantas pode ser defini<strong>do</strong> como a<br />
habili<strong>da</strong>de <strong>da</strong>s espécies em proliferar suas raízes em manchas de solo mais ricas<br />
nutricionalmente. Este conceito foi toma<strong>do</strong> como base para avaliar e discutir o<br />
<strong>forrageamento</strong> de S. flexicaulis através <strong>do</strong> crescimento direciona<strong>do</strong> de seus ramos.<br />
Meto<strong>do</strong>logia<br />
Local de estu<strong>do</strong><br />
O estu<strong>do</strong> foi desenvolvi<strong>do</strong> numa área protegi<strong>da</strong> <strong>do</strong> Parque Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong><br />
Rola Moça, localiza<strong>da</strong> na porção sul <strong>da</strong> Cadeia <strong>do</strong> Espinhaço- Brasil, uma longa cadeia<br />
de montanhas paralela ao oceano Atlântico. Esta área é composta por afloramentos<br />
ferruginosos e está localiza<strong>da</strong> no Quadrilátero Ferrífero (20° 03’ 60”S, 44° 02’ 00” W,<br />
1300 m). O clima <strong>da</strong> região é mesotérmico, <strong>do</strong> tipo Cwa de acor<strong>do</strong> com a classificação<br />
de Köppen (Nimer & Brandão 1989). A precipitação anual é de 1000 a 1500 mm, com<br />
uma pronuncia<strong>da</strong> estação seca de abril a setembro, e temperatura média anual de 25°C<br />
(Rizzini 1997). Os ventos constantes e altos índices de radiação ultravioleta contribuem<br />
para a severi<strong>da</strong>de <strong>do</strong> ambiente, agrava<strong>da</strong> durante a estação seca. A vegetação é baixa,<br />
composta por poucos indivíduos de porte arbóreo, <strong>do</strong>mina<strong>da</strong> por eudicotiledôneas como<br />
Asteraceae, Fabaceae e Myrtaceae, e monocotiledôneas como Poaceae, Cyperaceae e<br />
Orchi<strong>da</strong>ceae (Viana & Lombardi 2007, Jacobi et al. 2007). Na área de estu<strong>do</strong>s M.<br />
calodendron (Fabaceae) é uma <strong>da</strong>s espécies arbustivas mais abun<strong>da</strong>nte (Jacobi et al.<br />
2007) e frequentemente parasita<strong>da</strong> por Sthuthanthus flexicaulis (Mourão et al. 2009).<br />
Espécie-alvo<br />
18
Struthanthus flexicaulis Mart. (Loranthaceae) é uma <strong>da</strong>s parasitas brasileiras<br />
mais comuns, com ampla distribuição nas áreas de cerra<strong>do</strong> <strong>do</strong> Brasil Central (Rizzini<br />
1980). A espécie generalista e na área de estu<strong>do</strong>s pode parasitar 44 espécies<br />
pertencentes a 19 famílias na área de estu<strong>do</strong>s (Mourão et al. 2006). Possui ramos longos<br />
e flageliformes. Ca<strong>da</strong> ramo pode <strong>da</strong>r origem a outros laterais de até segun<strong>da</strong> ordem.<br />
Estes ramos laterais podem algumas vezes crescer mais que o ramo principal. Esta<br />
espécie possui folhas oblongo-abova<strong>da</strong>s, é dióica sen<strong>do</strong> composta por ramos com flores<br />
pequenas (3-4 mm) exclusivamente masculinas e femininas e frutos pequenos (6-7<br />
mm). O pico de frutificação ocorre ao final <strong>da</strong> estação chuvosa entre os meses de março<br />
e abril (F. A. Mourão, obs. pess.). Os frutos são muito consumi<strong>do</strong>s pela guaracava-de-<br />
topete-uniforme Elaenia cristata (Tyranni<strong>da</strong>e), seu principal dispersor em algumas<br />
áreas <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Espinhaço (Guerra 2005).<br />
Méto<strong>do</strong>s<br />
Foram demarca<strong>da</strong>s duas áreas mediram 900 m 2 (30 x 30m) e diferiram quanto à<br />
densi<strong>da</strong>de de M. calodendron caracteriza<strong>da</strong> pela distância entre copas (N = 281; Z = -<br />
8,505; p < 0,0001). Nestas duas áreas foram realiza<strong>da</strong>s observações <strong>do</strong> efeito <strong>da</strong><br />
densi<strong>da</strong>de sobre a propagação vegetativa <strong>da</strong>s parasitas. Outra área com<br />
aproxima<strong>da</strong>mente 1400m 2 (40 x 35m) foi marca<strong>da</strong> aleatoriamente para observar a<br />
influência <strong>da</strong> distância de hospedeiras no alcance <strong>do</strong>s ramos e o <strong>forrageamento</strong> <strong>da</strong><br />
parasita. As observações <strong>do</strong> efeito <strong>da</strong> distância e <strong>forrageamento</strong> foram realiza<strong>da</strong>s<br />
durante quatro dias na estação chuvosa, e as <strong>do</strong> efeito <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de foram realiza<strong>da</strong>s<br />
durante <strong>do</strong>is dias na estação seca. Neste estu<strong>do</strong>, a referência às hospedeiras remete<br />
exclusivamente a M. calodendron.<br />
Efeito <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de sobre a propagação vegetativa <strong>da</strong> parasita<br />
Para avaliar o efeito <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de de plantas na propagação vegetativa de ramos<br />
(contágio), foram seleciona<strong>da</strong>s duas áreas: A com alta densi<strong>da</strong>de de M. calodendron e B<br />
com baixa densi<strong>da</strong>de. Nessas áreas, foram seleciona<strong>do</strong>s visualmente indivíduos de M.<br />
calodendron cujas copas estavam totalmente cobertas pelos ramos <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong>.<br />
Como estes <strong>da</strong><strong>do</strong>s foram coleta<strong>do</strong>s durante a estação seca e estas hospedeiras<br />
apresentavam sinais níti<strong>do</strong>s de per<strong>da</strong> de folhas, foi assumi<strong>do</strong> que os ramos <strong>da</strong> parasita<br />
teriam necessariamente que forragear até encontrar uma nova hospedeira para garantir<br />
sua sobrevivência. Em ca<strong>da</strong> indivíduo, os ramos foram acompanha<strong>do</strong>s para verificar se<br />
19
haviam se estabeleci<strong>do</strong> (formação de haustórios) em novos indivíduos de M.<br />
calodendron. Em caso afirmativo o número de conexões consecutivas (passagens) era<br />
conta<strong>do</strong>. Nas duas áreas, o número de passagens consecutivas de ramos foi compara<strong>do</strong><br />
pelo teste <strong>do</strong> Qui-quadra<strong>do</strong>.<br />
Efeito <strong>da</strong> distância, sucesso de propagação vegetativa e <strong>forrageamento</strong> <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong><br />
parasita<br />
Para avaliar a influência <strong>da</strong> distância entre hospedeiras nas passagens <strong>do</strong>s ramos<br />
<strong>da</strong> parasita foram seleciona<strong>do</strong>s 28 grupos totalizan<strong>do</strong> 259 indivíduos de M.<br />
calodendron. Em ca<strong>da</strong> agrupamento foram identifica<strong>do</strong>s os indivíduos infecta<strong>do</strong>s por S.<br />
flexicaulis, cujos ramos poderiam partir <strong>da</strong>s copas e parasitar outras hospedeiras. Estes<br />
indivíduos de M. calodendron parasita<strong>do</strong>s foram chama<strong>do</strong>s de “fonte de ramos”. A<br />
partir <strong>do</strong>s indivíduos fonte foram toma<strong>da</strong>s as seguintes medi<strong>da</strong>s: distância entre as<br />
bor<strong>da</strong>s <strong>da</strong>s vizinhas mais próximas e sucesso de propagação vegetativa de ramos<br />
(formação de haustórios). O número de passagens bem sucedi<strong>da</strong>s foi conta<strong>do</strong> e<br />
distribuí<strong>do</strong> em 12 classes de distâncias que variaram de 10 em 10 cm. Foi feita uma<br />
regressão linear após a transformação logarítmica para ambos os eixos.<br />
Para avaliar a probabili<strong>da</strong>de de contágio de novas plantas foram seleciona<strong>da</strong>s 30<br />
M. calodendron parasita<strong>da</strong>s com alturas que variaram de 60 a 90 centímetros, pois a<br />
altura média dessas hospedeiras na área de estu<strong>do</strong>s é de 50 cm. Nessas mimosas, a<br />
altura <strong>da</strong> saí<strong>da</strong> <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita era medi<strong>da</strong>, bem como a distância que estes ramos<br />
percorriam até tocar o substrato. Essas medi<strong>da</strong>s foram feitas em três pontos: altura<br />
inicial (medi<strong>da</strong> logo após a saí<strong>da</strong> <strong>do</strong> ramo e onde a distância=0); altura média (onde a<br />
metade <strong>da</strong> distância foi percorri<strong>da</strong> pelo ramo) e altura final (altura=0 e a distância é a<br />
máxima percorri<strong>da</strong> pelo ramo). Curvas exponenciais negativas foram ajusta<strong>da</strong>s aos<br />
pontos de altura máxima e mínima relacionan<strong>do</strong> as alturas às distâncias. As equações<br />
dessas curvas permitem determinar uma região onde qualquer copa dentro <strong>do</strong>s limites<br />
máximos e mínimos <strong>da</strong>s curvas poderá ser parasita<strong>da</strong>, pois elas descrevem dispersão de<br />
ramos sain<strong>do</strong> <strong>da</strong>s alturas máximas e mínimas. Essas equações foram utiliza<strong>da</strong>s para<br />
determinar a probabili<strong>da</strong>de de contágio de outras mimosas situa<strong>da</strong>s a diferentes<br />
distâncias <strong>da</strong> hospedeira de onde partem ramos <strong>da</strong> parasita, através <strong>da</strong> relação:<br />
(Y(X)máx. – Y(X) min)/79, onde Y(X) máx. = altura <strong>do</strong>s ramos mais altos; Y(X) min =<br />
altura <strong>do</strong>s ramos mais baixos e 79 é a altura máxima prevista, pelo modelo de regressão,<br />
para um ramo ao sair <strong>da</strong> copa <strong>da</strong>s hospedeiras de 90 cm de altura. Um gráfico de<br />
20
probabili<strong>da</strong>de foi calcula<strong>do</strong> consideran<strong>do</strong> variações de distância de 0 a 100 cm<br />
(intervalos de 5 em 5 cm de distância).<br />
Para avaliar <strong>forrageamento</strong> <strong>do</strong>s ramos foram seleciona<strong>do</strong>s outros 30 indivíduos de<br />
M. calodendron parasita<strong>do</strong>s. No centro de suas copas foi coloca<strong>do</strong> um octógono (Fig. 1)<br />
dividi<strong>do</strong> em oito setores numera<strong>do</strong>s, onde ca<strong>da</strong> um correspondia a um ângulo de 45<br />
graus. Em to<strong>da</strong>s as copas o setor 1 foi volta<strong>do</strong> para o norte. To<strong>do</strong>s os ramos que saíam<br />
<strong>da</strong>s copas eram conta<strong>do</strong>s e separa<strong>do</strong>s por setor. Foi verifica<strong>do</strong> se estes ramos passavam<br />
para outras hospedeiras quan<strong>do</strong> houvesse a formação de haustórios. O programa Systat<br />
foi usa<strong>do</strong> para representar graficamente a densi<strong>da</strong>de de ramos por setores de 45 graus.<br />
A concentração de ramos associa<strong>do</strong>s a setores onde a passagem de ramos foi bem<br />
sucedi<strong>da</strong>s foi compara<strong>da</strong>, por teste t parea<strong>do</strong>, com a concentração nos demais setores.<br />
Para verificar se outras variáveis, tais como a posição <strong>do</strong> sol ou direção <strong>do</strong>s ventos <strong>da</strong><br />
região, poderiam interferir no direcionamento, comparou-se a saí<strong>da</strong> <strong>do</strong> número de ramos<br />
em ca<strong>da</strong> setor por meio de análise de variância (ANOVA) cujas variáveis foram: setores<br />
(posicionamento) e número de ramos.<br />
Fig. 1- Octógono coloca<strong>do</strong> sobre a copa <strong>da</strong>s hospedeiras para quantificar a saí<strong>da</strong> de<br />
ramos <strong>da</strong> parasita. Ca<strong>da</strong> parte colori<strong>da</strong> (setor) corresponde a um ângulo de 45 graus. As<br />
setas brancas indicam os ramos fora <strong>da</strong>s copas (exploratórios).<br />
Resulta<strong>do</strong>s<br />
A densi<strong>da</strong>de de mimosas intensificou a transmissão de ramos (Fig. 2). A área de<br />
maior densi<strong>da</strong>de de hospedeiras (2,1 indivíduos/m 2 ; N=201) apresentou uma distância<br />
21
de bor<strong>da</strong> média entre vizinhas mais próximas de 27,8 e desvio padrão de ± 38,2 cm e a<br />
mediana foi de 5 cm (n=201). Já na área de menor densi<strong>da</strong>de (0,8 indivíduos/m 2 ; N=81)<br />
essa distância foi de 140,7 e desvio padrão de ± 123,7 cm e a mediana de 131 cm<br />
(n=81). A propagação vegetativa de ramos para outras hospedeiras ocorreu mais<br />
frequentemente na área com maior densi<strong>da</strong>de de mimosas sen<strong>do</strong> que 89% <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong><br />
parasita tiveram sucesso em encontrar uma nova planta e formar haustórios. Nessa área<br />
a propagação para duas ou três hospedeiras consecutivas foi mais comum, totalizan<strong>do</strong><br />
mais de 30% <strong>da</strong>s observações. Em contraparti<strong>da</strong>, na área menos densa apenas 21%<br />
conseguiram explorar novas copas e somente cerca de 5% <strong>do</strong>s ramos passavam para<br />
mais de uma hospedeira. Houve diferença significativa no número de passagens de<br />
ramos entre duas áreas (χ 2 =226,5; gl=1; p
Log Propagação vegetativa bem sucedi<strong>da</strong><br />
100<br />
80<br />
60<br />
40<br />
20<br />
20<br />
40<br />
Log Distância (cm)<br />
60<br />
80 100120140<br />
Fig. 3- Relação entre a distância entre bor<strong>da</strong>s <strong>da</strong>s copas <strong>da</strong>s mimosas e propagação<br />
vegetativa de ramos <strong>da</strong> parasita. Esta relação é descrita pela equação <strong>da</strong> reta Y= 6,684 –<br />
1,182 X.<br />
A probabili<strong>da</strong>de de propagação vegetativa de ramos variou conforme a altura de<br />
sua saí<strong>da</strong> <strong>da</strong>s copas <strong>da</strong>s hospedeiras. As saí<strong>da</strong>s de ramos <strong>da</strong>s alturas máximas e mínimas<br />
delimitaram uma região onde qualquer copa situa<strong>da</strong> dentro destes limites tem chance de<br />
ser parasita<strong>da</strong> (Fig. 4). Nesse modelo, a altura máxima de saí<strong>da</strong> <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong>s copas <strong>da</strong>s<br />
hospedeiras foi de 79 cm e a mínima foi de 36 cm. As curvas exponenciais negativas<br />
foram descritas em seu limite superior pela equação Y = ln (4,371 – 0,065 * Distância)<br />
e por Y = ln (3,585 – 0,059 * Distância), em seu limite inferior (Fig. 4). Estas equações<br />
são pareci<strong>da</strong>s, refletin<strong>do</strong> elastici<strong>da</strong>de semelhante <strong>do</strong>s ramos. A altura <strong>da</strong>s hospedeiras<br />
influenciou a probabili<strong>da</strong>de de propagação vegetativa de ramos, pois plantas que se<br />
encontravam muito próximas <strong>da</strong>s hospedeiras (distâncias entre bor<strong>da</strong>s <strong>da</strong>s copas<br />
menores que 10 cm) a probabili<strong>da</strong>de de ser atingi<strong>da</strong> variou de 36 a 70%. Estas<br />
probabili<strong>da</strong>des caíram bastante quan<strong>do</strong> a distância entre copas foi superior a 20 cm<br />
varian<strong>do</strong> entre 18 e 0,07%.<br />
23
A<br />
B<br />
Altura (cm)<br />
Probabili<strong>da</strong>de de passagem<br />
80<br />
60<br />
40<br />
20<br />
80<br />
70<br />
60<br />
50<br />
40<br />
30<br />
20<br />
10<br />
0<br />
0 10 20 30 40 50 60 70<br />
Distância (cm)<br />
0<br />
0 20 40 60 80 100 120<br />
Distância (cm)<br />
Fig. 4 – Sucesso de propagação vegetativa de ramos. Em A estão representa<strong>da</strong>s as<br />
curvas descritas pelas equações que relacionam altura <strong>do</strong>s ramos com as distancias as<br />
bor<strong>da</strong>s <strong>da</strong> copa e em B a probabili<strong>da</strong>de de contágio de outras plantas com copas situa<strong>da</strong>s<br />
a diferentes alturas e em diferentes distancias.<br />
As observações na área de 1400m 2 constataram que os ramos apresentaram<br />
<strong>forrageamento</strong> direciona<strong>do</strong>, pois após o encontro de um ramo com uma nova hospedeira<br />
e a formação <strong>do</strong> primeiro haustório, tanto os ramos laterais quanto os vizinhos<br />
alteravam suas trajetórias de crescimento in<strong>do</strong> de encontro à nova fonte de recursos.<br />
24
Este crescimento não teve nenhuma relação com outras variáveis tais como a posição <strong>do</strong><br />
sol ou direção <strong>do</strong>s ventos <strong>da</strong> região, uma vez que não houve diferenças significativas<br />
entre os setores em relação ao número de ramos que saíam <strong>da</strong>s copas <strong>da</strong>s hospedeiras<br />
(F=0,8941, gl=72, p=0,52). O estímulo parece ocorrer após a formação <strong>do</strong> haustório<br />
(t=8,788; n=30; p
Fig. 5B – Detalhe <strong>do</strong> crescimento direciona<strong>do</strong> <strong>do</strong>s ramos quan<strong>do</strong> há a formação <strong>do</strong><br />
primeiro haustório (representa<strong>do</strong> pela letra H). As letras H corresponderam aos setores<br />
onde havia pelo menos uma passagem de ramos (formação de haustório em uma nova<br />
hospedeira).<br />
26
Discussão<br />
Enquanto a deposição de sementes de plantas parasitas depende quase que<br />
exclusivamente <strong>do</strong> comportamento e <strong>da</strong>s escolhas por poleiros pelas aves dispersoras<br />
(Aukema 2003) e está correlaciona<strong>da</strong> à frequência de plantas na paisagem (del Rio et al.<br />
1996), a propagação vegetativa é favoreci<strong>da</strong> pela densi<strong>da</strong>de de hospedeiras (Mourão<br />
2007, Mourão et al. 2009). Isso foi corrobora<strong>do</strong> neste trabalho uma vez que a<br />
propagação vegetativa de ramos de mimosas parasita<strong>da</strong>s para vizinhas foi favoreci<strong>da</strong><br />
pela proximi<strong>da</strong>de entre suas copas. Na área de maior densi<strong>da</strong>de, quase to<strong>da</strong>s as parasitas<br />
conseguiram se estender para outras plantas quan<strong>do</strong> suas hospedeiras apresentavam<br />
níti<strong>do</strong>s sinais de caducifolia, garantin<strong>do</strong> assim a sua sobrevivência. Além <strong>da</strong> distância<br />
entre bor<strong>da</strong>s, a altura <strong>da</strong>s hospedeiras influenciou indiretamente as chances de contágio<br />
por ramos <strong>da</strong> parasita. Os ramos que saiam de copas mais altas percorriam um caminho<br />
mais longo até tocar o substrato influencian<strong>do</strong> o sucesso de sua propagação para outras<br />
plantas. No entanto, na área de menor densi<strong>da</strong>de de M. calodendron a propagação de<br />
ramos ficou comprometi<strong>da</strong>, e apenas uma pequena fração <strong>da</strong> população de parasitas<br />
conseguiu atingir outras hospedeiras. Como a distância dificulta a propagação <strong>do</strong>s<br />
ramos, os mal sucedi<strong>do</strong>s tendem a permanecer na mesma planta e devem morrer junto<br />
com suas hospedeiras. Em paisagens com baixas densi<strong>da</strong>des de plantas, as copas estão<br />
mais distantes e a forma de propagação mais eficaz seria a dispersão ornitocórica.<br />
Hospedeiras mais altas são as preferi<strong>da</strong>s <strong>da</strong>s aves, pois estas são as mais atrativas como<br />
poleiro (Aukema & Del Rio 2002).<br />
O efeito combina<strong>do</strong> <strong>da</strong> distância e altura de hospedeiras foi determinante para o<br />
sucesso de propagação <strong>da</strong> parasita. A emissão de ramos de S. flexicaulis desde alturas<br />
maiores <strong>da</strong>s copas <strong>da</strong>s hospedeiras permite percorrer uma maior distância antes de tocar<br />
no chão, favorecen<strong>do</strong> a propagação vegetativa desses ramos para outras plantas. O<br />
tamanho <strong>da</strong> hospedeira é um ótimo preditor <strong>da</strong> probabili<strong>da</strong>de de parasitismo de uma<br />
planta (Overton 1994), pois hospedeiras maiores são mais atrativas para as aves e<br />
também favoreceriam propagação vegetativa <strong>do</strong>s ramos para outras plantas. Além disso,<br />
copas maiores a seriam alvos mais fáceis para os ramos de S. flexicaulis. Estes<br />
resulta<strong>do</strong>s remetem ao modelo de metapopulação, em que um conjunto de sub-<br />
populações locais interage através <strong>da</strong> dinâmica <strong>do</strong> fluxo de indivíduos (Hanski 1991,<br />
Teo<strong>do</strong>ro 2010). Assim como no estu<strong>do</strong> de Overton (1994), que comparou a dispersão <strong>da</strong><br />
parasita Phrygilanthus sonorae em árvores <strong>do</strong>s gêneros Bursera e Cytocarpa, e de<br />
27
Teo<strong>do</strong>ro (2010) que comparou a de Psittacanthus robustos em Vochysia thyrsoidea , a<br />
propagação de S. flexicaulis pode ser equipara<strong>da</strong> à dinâmica de uma metapopulação.<br />
Essas parasitas são compostas por sub-populações isola<strong>da</strong>s espacialmente em<br />
fragmentos de habitat (hospedeiras) e estão uni<strong>da</strong>s por fluxos biológicos, seja por<br />
dispersão vegetativa ou ornitocórica. A dinâmica de ambas depende <strong>da</strong> distribuição<br />
espacial de suas plantas hospedeiras que podem estar isola<strong>da</strong>s espacialmente numa<br />
matriz de habitat desfavorável. O fluxo de plantas parasitas entre as hospedeiras se <strong>da</strong>ria<br />
em função <strong>da</strong> altura e distância entre suas copas (dispersão vegetativa) ou seus<br />
tamanhos/altura (especialmente na dispersão ornitocórica, veja Guerra 2005). Quan<strong>do</strong><br />
as hospedeiras morrem, morrem também as suas parasitas, a não ser que seus ramos<br />
tenham atingi<strong>do</strong> outras plantas vizinhas por dispersão vegetativa, ou suas sementes<br />
tenham si<strong>do</strong> leva<strong>da</strong>s a plantas mais distantes por aves. A paisagem pode ser vista como<br />
uma coleção de manchas temporariamente favoráveis ao parasitismo (hospedeiras vivas,<br />
parasita<strong>da</strong>s ou não) e de manchas favoráveis à propagação <strong>da</strong> parasita, dispersas numa<br />
matriz de solo inóspito (Overton 1994).<br />
Apesar de algumas plantas poderem se movimentar e crescer em resposta à luz ou<br />
outros estímulos ambientais (Kaban 2008), os ramos de S. flexicaulis não apresentaram<br />
este tipo de comportamento, pelo menos no ambiente aberto <strong>da</strong> canga onde luz não<br />
parece ser limitante. Os ramos apresentaram um padrão aleatório de crescimento quan<strong>do</strong><br />
não havia a formação de haustório em uma nova hospedeira. Eles saíam <strong>da</strong>s copas,<br />
geralmente em várias direções, indican<strong>do</strong> uma tentativa de cobrir uma maior área de<br />
busca. Como as plantas têm crescimento modular, ca<strong>da</strong> série de uni<strong>da</strong>des repetitivas<br />
(módulos) pode simultaneamente ter um comportamento de <strong>forrageamento</strong> diferente,<br />
como proposto por McNickle et al. (2009) para raízes. Este mo<strong>do</strong> de <strong>forrageamento</strong> foi<br />
compara<strong>do</strong> ao <strong>do</strong>s insetos sociais, onde a seleção deve favorecer comportamentos que<br />
aumentem a aptidão total <strong>da</strong> colônia, ou, no caso de plantas, de to<strong>do</strong> o indivíduo, e não<br />
de ca<strong>da</strong> uni<strong>da</strong>de modular (McNickle et al. 2009). Diferentemente de outras plantas, que<br />
precisam manter uma conexão entre as raízes e o resto, as parasitas podem se<br />
multiplicar por fragmentação, após a formação <strong>do</strong>s haustórios em novas hospedeiras,<br />
rompen<strong>do</strong> sua ligação com o indivíduo que o originou.<br />
Após o encontro com uma nova hospedeira e a formação de haustórios, ocorre a<br />
proliferação de novos ramos laterais também em direção à hospedeira, apresentan<strong>do</strong> um<br />
crescimento direciona<strong>do</strong>. Esse crescimento aumenta a eficiência na obtenção de<br />
recursos, como previsto pela Teoria <strong>do</strong> Forrageamento Ótimo. Outros ramos vizinhos<br />
28
parecem receber estímulos que modificam o direcionamento de suas trajetórias visan<strong>do</strong><br />
a captura de recursos, crescen<strong>do</strong> para o mesmo local <strong>da</strong> formação <strong>do</strong>s haustórios. Como<br />
os haustórios <strong>da</strong>s plantas parasitas respondem às substâncias químicas libera<strong>da</strong>s por<br />
outras espécies, permitin<strong>do</strong> o reconhecimento e ataque a hospedeiras apropria<strong>da</strong>s<br />
(Kaban 2008), um mecanismo semelhante poderia ser responsável por emitir e captar<br />
estímulos de reconhecimento de novas hospedeiras e causar mu<strong>da</strong>nças de trajetória e/ou<br />
a proliferação de novos ramos. Com base em evidências empíricas <strong>da</strong> literatura, de<br />
Kroon et al. (2005) argumentam que os comportamentos que envolvem decisões sobre<br />
frequência de ramificação de raízes, crescimento <strong>do</strong>s entrenós e aumento no eixos de<br />
raízes, ocorrem em níveis modulares, e as respostas são induzi<strong>da</strong>s por sinais que são<br />
percebi<strong>do</strong>s localmente. Da mesma forma, é possível que os ramos de parasita, S.<br />
flexicaulis se comuniquem e influenciem o direcionamento de ramos vizinhos. Esta<br />
seria uma estratégia eficiente que otimizaria a busca por recursos. No caso de plantas<br />
parasitas o encontro com uma nova hospedeira significa usufruir de uma nova fonte de<br />
recursos e com isso ampliar a capaci<strong>da</strong>de <strong>da</strong> sua população crescer, se reproduzir e<br />
colonizar novos ambientes.<br />
29
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33
Anexo 1 – Diferentes fenofases de Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart.<br />
(Loranthaceae)<br />
Retira<strong>do</strong> de Mourão 2007.<br />
A<br />
B<br />
D<br />
Fig.1- Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. A) Ramos longos e flageliformes com folhas verdes<br />
oblongo-abovala<strong>da</strong>s de tamanhos varia<strong>do</strong>s; B) Botões e flores; C) Frutos; D) Germinação <strong>da</strong><br />
semente; E) Apressórios (indica<strong>do</strong>s pela setas). Escala: Barra = 1cm.<br />
C<br />
E<br />
34
CAPÍTULO 2<br />
Modelagem espacial <strong>do</strong> espalhamento <strong>da</strong> planta<br />
parasita Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) em<br />
paisagens de afloramentos ferruginosos, Brasil.<br />
Fabiana Alves Mourão 1 , Júlio César Mansur Filho 2 , Claudia Maria Jacobi 1 , José<br />
Eugênio Côrtes Figueira 1 e Ronald Dickman 2<br />
1 Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, Universi<strong>da</strong>de<br />
Federal de Minas Gerais.<br />
2 Departamento de Física, Instituto de Ciências Exatas, Universi<strong>da</strong>de Federal de Minas<br />
Gerais.<br />
34
Resumo<br />
A utilização de modelos matemáticos em estu<strong>do</strong>s ecológicos auxilia na<br />
compreensão <strong>do</strong>s padrões de dispersão de organismos na paisagem. Modelos de<br />
simulação de espalhamento de plantas parasitas já têm si<strong>do</strong> propostos, principalmente<br />
para avaliar a dispersão ornitocórica. Este estu<strong>do</strong> se propõe utilizar <strong>do</strong> modelo de Gás<br />
em Rede na simulação <strong>da</strong> dinâmica <strong>do</strong> espalhamento de Struthanthus flexicaulis em<br />
uma paisagem virtual com características semelhantes à <strong>da</strong> área de estu<strong>do</strong>s. A dinâmica<br />
<strong>da</strong> propagação <strong>da</strong> parasita foi modela<strong>da</strong> em duas etapas: 1) definição <strong>da</strong> paisagem para<br />
seu espalhamento e 2) escolha <strong>do</strong>s parâmetros <strong>do</strong> modelo. Na construção <strong>da</strong> paisagem<br />
foi considera<strong>do</strong> apenas um tipo de hospedeira. A paisagem gera<strong>da</strong> manteve as<br />
características de densi<strong>da</strong>des e distribuição espacial de hospedeiras semelhante às que<br />
foram determina<strong>da</strong>s em campo. Os parâmetros avalia<strong>do</strong>s foram a veloci<strong>da</strong>de de<br />
propagação <strong>da</strong> parasita e o número de hospedeiras infecta<strong>da</strong>s após a saturação. Os<br />
parâmetros demográficos <strong>da</strong> população de hospedeiras foram desconsidera<strong>do</strong>s. A<br />
dispersão ornitocórica foi a principal maneira de infestação na paisagem durante os<br />
primeiros 12 meses. As áreas de maiores agrupamentos de hospedeiras foram as que<br />
mais recebem ramos através <strong>da</strong> dispersão vegetativa. Ao final de 192 meses, mimosas<br />
isola<strong>da</strong>s raramente foram parasita<strong>da</strong>s. Os resulta<strong>do</strong>s desta simulação demonstram a<br />
importância <strong>da</strong> agregação de hospedeiras no espalhamento <strong>da</strong> parasita, sen<strong>do</strong> a<br />
dispersão ornitocórica fun<strong>da</strong>mental para acelerar o processo de espalhamento na<br />
paisagem simula<strong>da</strong>.<br />
Palavras-chave: autômatos celulares, densi<strong>da</strong>de de hospedeiras, dispersão vegetativa e<br />
ornitocórica, Gás em Rede, parasita.<br />
35
Introdução<br />
Os padrões de dispersão de organismos na paisagem possibilitam compreender os<br />
aspectos ecológicos e evolutivos de uma espécie e estão relaciona<strong>do</strong>s à distribuição,<br />
dinâmica e interações com outros organismos (Kareiva 1994). Esses padrões podem ser<br />
modela<strong>do</strong>s matematicamente através de duas abor<strong>da</strong>gens: paisagens espacialmente<br />
implícitas ou explícitas. Em uma abor<strong>da</strong>gem espacialmente implícita considera-se que<br />
to<strong>da</strong>s as manchas (fragmentos de habitat) na paisagem são iguais e igualmente<br />
acessíveis para to<strong>do</strong>s os organismos, como no modelo de metapopulações inicialmente<br />
proposto por Richard Levins (Levins 1970, Hanski & Simberloff 1997). Já na<br />
abor<strong>da</strong>gem espacialmente explícita, as manchas são localiza<strong>da</strong>s em coordena<strong>da</strong>s<br />
geográficas fixas permitin<strong>do</strong> a avaliação <strong>da</strong>s distâncias de dispersão <strong>do</strong>s organismos e a<br />
relação entre populações dentro de manchas de habitat e outras características <strong>da</strong><br />
paisagem (Dunning et al. 1995). Um exemplo dessa abor<strong>da</strong>gem são os modelos<br />
basea<strong>do</strong>s em indivíduos (MBI) (Huston et al. 1988) que permitem acompanhar o<br />
destino de ca<strong>da</strong> indivíduo de uma população separa<strong>da</strong>mente (Caswell & Etter 1993,<br />
Mistro & Jacobi 1999, Cumming 2002; Cannas et al. 2003) e por isso adquirem um<br />
grau de realismo maior, poden<strong>do</strong> incorporar características biológicas distintas<br />
associa<strong>da</strong>s à i<strong>da</strong>de, tamanho ou estágio de desenvolvimento de ca<strong>da</strong> indivíduo na<br />
população.<br />
Modelos de simulação de espalhamento de plantas parasitas em que a paisagem é<br />
um mapa de diferentes hospedeiras já têm si<strong>do</strong> propostos, mas principalmente para<br />
caracterizar o comportamento <strong>da</strong>s aves que dispersam suas sementes (Overton 1996;<br />
Vallauri 1998; Lavorel et al. 1999). Os modelos que consideram populações<br />
estrutura<strong>da</strong>s espacialmente aju<strong>da</strong>ram a entender mecanismos envolvi<strong>do</strong>s na dispersão,<br />
por aves, <strong>da</strong>s sementes <strong>da</strong>s Loranthaceae Phrygilanthus sonorae (Overton 1994) e<br />
Amyema preissii (Lavorel et al. 1999) entre as árvores de uma floresta real cujos <strong>da</strong><strong>do</strong>s<br />
coleta<strong>do</strong>s em campo foram utiliza<strong>do</strong>s para compor uma paisagem simula<strong>da</strong>. As espécies<br />
vegetais não estão presentes no ambiente apenas em decorrência <strong>da</strong> quali<strong>da</strong>de <strong>do</strong><br />
habitat-matriz, mas sim devi<strong>do</strong> a uma distribuição diferencia<strong>da</strong> de recursos, o que<br />
resulta em aproveitamentos diferentes <strong>da</strong> paisagem. No estu<strong>do</strong> de estrutura de<br />
metacomuni<strong>da</strong>des em um ecossistema aquático, Cottenie e de Meester (2004)<br />
destacaram a quali<strong>da</strong>de <strong>do</strong>s recursos como o principal fator influencian<strong>do</strong> a distribuição<br />
36
de fitoplâncton, para justificar o comportamento de dispersão de populações entre<br />
fragmentos.<br />
De forma semelhante aos resulta<strong>do</strong>s encontra<strong>do</strong>s por Cottenie e de Meester<br />
(2004), a comuni<strong>da</strong>de vegetal de afloramentos ferruginosos tem sua distribuição<br />
limita<strong>da</strong> pela escassez de água e nutrientes, temperaturas eleva<strong>da</strong>s e reduzi<strong>da</strong> cama<strong>da</strong> de<br />
solo, e deve enfrentar o efeito combina<strong>do</strong> desses e outros fatores estressantes (Silva et<br />
al. 1996, Klein 2000, Rosière & Chemale 2000, Vilela et al. 2004). A fina cama<strong>da</strong> de<br />
solo, quan<strong>do</strong> existente, é constituí<strong>da</strong> de metais pesa<strong>do</strong>s e minério de ferro (Benites et al.<br />
2007) e se acumula em fissuras e reentrâncias <strong>da</strong> rocha. A vegetação adere-se a essas<br />
fissuras (onde a água pode ficar algum tempo reti<strong>da</strong> na estação chuvosa, Silva 1991),<br />
crescen<strong>do</strong> entre as fen<strong>da</strong>s e em pequenos acúmulos de matéria orgânica (Barth 1987).<br />
Como as fissuras na rocha aparecem irregularmente na paisagem, permitem a formação<br />
de um mosaico onde eventualmente estão presentes ilhas de vegetação (Barth 1987). O<br />
solo influencia a sobrevivência <strong>da</strong>s plantas em ca<strong>da</strong> ilha contribuin<strong>do</strong> para a<br />
heterogenei<strong>da</strong>de fisionômica <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de (Vincent 2004).<br />
A distribuição de plantas parasitas é menos afeta<strong>da</strong> por condições edáficas,<br />
hidrológicas e nutricionais, devi<strong>do</strong> à sua capaci<strong>da</strong>de de retirar água e nutrientes <strong>da</strong>s<br />
hospedeiras. Entretanto, suas hospedeiras podem sofrer variações demográficas em<br />
larga escala espacial e temporal provenientes <strong>da</strong> disponibili<strong>da</strong>de diferencial de recursos,<br />
limitan<strong>do</strong> por sua vez a distribuição <strong>da</strong>s parasitas (Ehleringer & Marshall, 1995). Ain<strong>da</strong><br />
há poucos estu<strong>do</strong>s quantitativos sobre sua dinâmica populacional, que são<br />
obrigatoriamente vincula<strong>da</strong>s à distribuição espacial <strong>da</strong>s suas hospedeiras (Shaw et al.<br />
2004, Teo<strong>do</strong>ro 2010, Arru<strong>da</strong> & van der Berg <strong>da</strong><strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s). A ecologia <strong>da</strong>s<br />
plantas parasitas têm si<strong>do</strong> estu<strong>da</strong><strong>da</strong> em diferentes ecossistemas (Arru<strong>da</strong> et al. in press.),<br />
focan<strong>do</strong> especialmente a dispersão de sementes (Sutton 1951, Davi<strong>da</strong>r 1978, Overton<br />
1994, del Rio et al. 1996, López-de-Buen e Ornelas 1999, Aukema & del Rio 2002,<br />
Amico et al. 2009) e a especifici<strong>da</strong>de de parasitismo (Kuijt 1963, Barlow & Wiens<br />
1977, Thomson & Mahal 1983, Hoffman et al. 1986, Mourão et al. 2006, Arru<strong>da</strong> et al.<br />
2006, Fadini 2011), ou sua condição fisiológica (Dean et al. 1994, Bickford et al. 2005).<br />
Muitos modelos propostos na Física têm si<strong>do</strong> a<strong>da</strong>pta<strong>do</strong>s e usa<strong>do</strong>s em sistemas<br />
biológicos, pois têm relativa simplici<strong>da</strong>de e procuram explicar os fenômenos de forma<br />
objetiva com eleva<strong>do</strong> rigor matemático (Giacomini 2007). Um exemplo é o modelo de<br />
Gás em Rede. Este modelo faz parte de uma família de modelos conheci<strong>do</strong>s como<br />
Autômatos Celulares, que li<strong>da</strong> com difusão de partículas que se movem em uma rede<br />
37
discreta. Ca<strong>da</strong> partícula pode se propagar para sítios vizinhos, moven<strong>do</strong>-se através de<br />
saltos de um sítio para outro, em um espaço de tempo determina<strong>do</strong> (Wolf 2002). O<br />
modelo de Gás em Rede tem si<strong>do</strong> utiliza<strong>do</strong> para investigar a dinâmica de pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res e<br />
suas presas (Satulovsky & Tome 1994, Chen et al. 2006), e para estu<strong>da</strong>r a mobili<strong>da</strong>de<br />
de organismos (Rodrigues & Tomé 2008). Este modelo é capaz de incorporar padrões<br />
espaciais de distribuição de espécies, bem como outras características importantes <strong>do</strong><br />
sistema estu<strong>da</strong><strong>do</strong> (Rodrigues & Tomé 2008), utilizan<strong>do</strong> regras e condições iniciais<br />
muito simples, característica que o torna bastante interessante para simular sistemas<br />
mais complexos. O objetivo deste trabalho foi construir e utilizar o modelo de Gás em<br />
Rede na simulação <strong>da</strong> dinâmica <strong>do</strong> espalhamento de S. flexicaulis em uma paisagem<br />
virtual com características semelhantes à <strong>da</strong> área natural, comparan<strong>do</strong> sua dispersão<br />
ornitocórica e vegetativa. A principal hipótese é que a dispersão ornitocórica,<br />
responsável por novos focos de parasitismo, potencializará a veloci<strong>da</strong>de de<br />
espalhamento <strong>da</strong> parasita, enquanto a dispersão vegetativa será responsável pela<br />
colonização <strong>do</strong>s agrupamentos, levan<strong>do</strong> à saturação <strong>do</strong> sistema.<br />
Material e Méto<strong>do</strong>s<br />
A construção <strong>do</strong> modelo <strong>da</strong> dinâmica <strong>da</strong> propagação <strong>da</strong> parasita S. flexicaulis na<br />
paisagem foi feita em duas etapas. A primeira consistiu em definir a paisagem e a<br />
segun<strong>da</strong> em estabelecer os parâmetros <strong>do</strong> modelo de espalhamento. Na construção <strong>da</strong><br />
paisagem foi considera<strong>do</strong> apenas um tipo de hospedeira, Mimosa calodendron<br />
(Fabaceae), que é mais abun<strong>da</strong>nte e mais parasita<strong>da</strong> na área de estu<strong>do</strong> (Mourão et al.<br />
2006; 2009). Esta espécie é endêmica <strong>do</strong>s afloramentos ferruginosos <strong>do</strong> Quadrilátero<br />
Ferrífero (Barneby 1991; Jacobi & Carmo 2012), apresenta porte arbustivo e suas<br />
populações são agrega<strong>da</strong>s, aparecen<strong>do</strong> como grandes manchas verdes na paisagem<br />
(Mourão et al. 2009). Por se tratar de uma leguminosa, M. calodendron possivelmente<br />
contribui para o enriquecimento de nitrogênio <strong>do</strong> solo <strong>do</strong>s afloramentos que são pobres<br />
em nutrientes. Sua copa densa aju<strong>da</strong> a reduzir as altas temperaturas <strong>do</strong> substrato e a<br />
aumentar significativamente a formação de solo, através <strong>da</strong> incorporação de matéria<br />
orgânica (Jacobi et al. 2007).<br />
Construção <strong>da</strong> Paisagem para a simulação<br />
Para criar a paisagem <strong>da</strong> simulação foi tira<strong>da</strong> uma fotografia aérea de uma área de<br />
aproxima<strong>da</strong>mente 8200 m 2 , que depois de impressa foi subdividi<strong>da</strong> em 16 partes onde<br />
38
sobre ca<strong>da</strong> uma foi coloca<strong>da</strong> sob uma rede quadra<strong>da</strong> (L x M) de 10 x 10 cm 2 dividi<strong>da</strong><br />
em intervalos de 0,5 cm (quadrículas)(Fig. 1A). Foram determina<strong>do</strong>s: 1) o número total<br />
de quadrículas, representan<strong>do</strong> to<strong>do</strong>s os sítios possíveis para a localização de hospedeiras<br />
(N constante = 400 por que to<strong>da</strong>s as partes possuíam tamanhos de rede iguais) e 2) em<br />
ca<strong>da</strong> parte, o número <strong>da</strong>s quadrículas que foram preenchi<strong>da</strong>s por 50% ou mais pelas<br />
hospedeiras (mimosas). Estas últimas representam os sítios que efetivamente foram<br />
encontra<strong>da</strong>s hospedeiras e, portanto são favoráveis à presença <strong>da</strong> parasita. Para<br />
determinar a densi<strong>da</strong>de de M. calodendron (ρ), o número de sítios favoráveis foi<br />
dividi<strong>do</strong> pelo total de sítios possíveis (favoráveis e não favoráveis).<br />
Para descobrir a fração de pares vizinhos (o grau de agregação <strong>da</strong>s hospedeiras na<br />
paisagem) calculou-se o r1,1. Este parâmetro descreve a probabili<strong>da</strong>de de se ter vizinhos<br />
ocupa<strong>do</strong>s por hospedeiras (quadrícula esquer<strong>da</strong> e/ou superior conforme a figura 1B).<br />
A B<br />
Quadrícula<br />
Quadrícula<br />
Figura 1 – Representação esquemática <strong>da</strong> obtenção <strong>do</strong>s valores de densi<strong>da</strong>de de<br />
hospedeiras e de pares de vizinhos em: A) Rede de 6 x 6 cm coloca<strong>da</strong> sobre a foto aérea<br />
mostran<strong>do</strong> a localização de hospedeiras. A barra lateral em amarelo corresponde a 1 cm<br />
na figura e o centro de uma quadrícula à outra corresponde a 1 m em escala real. Esta<br />
imagem foi quadricula<strong>da</strong> para estimar sua densi<strong>da</strong>de e probabili<strong>da</strong>de de se encontrar<br />
vizinhas; B) representação esquemática <strong>da</strong> estratégia utiliza<strong>da</strong> para a contagem <strong>do</strong><br />
número de hospedeiras vizinhas sem repeti-las. Os senti<strong>do</strong>s <strong>da</strong>s setas indicam como os<br />
pares de vizinhas foram determina<strong>do</strong>s.<br />
Ca<strong>da</strong> quadrícula pode ter zero, um ou <strong>do</strong>is vizinhos ocupa<strong>do</strong>s (sítios favoráveis).<br />
Após analisar ca<strong>da</strong> quadrícula e determinar o número de vizinhos existentes, calculou-se<br />
o número de pares de vizinhos possíveis que é <strong>da</strong><strong>do</strong> por 2LM – (L+M); sen<strong>do</strong> L =<br />
número de quadrículas na vertical e M = número de quadrículas na horizontal. A fração<br />
39
de pares vizinhos (r1,1) foi calcula<strong>do</strong> dividin<strong>do</strong>-se o número de vizinhos encontra<strong>do</strong>s<br />
pelo número de pares de vizinhos possíveis (Fig. 1).<br />
Uma vez calcula<strong>da</strong> a densi<strong>da</strong>de de partículas (hospedeiras) e a ocorrência de pares<br />
vizinhos, foi utiliza<strong>do</strong> o modelo de difusão de partículas de Gás em Rede, que na sua<br />
forma mais simples, possui o número de partículas (hospedeiras) fixo e as interações<br />
somente ocorrem entre pares de vizinhos. A paisagem gera<strong>da</strong> manteve as características<br />
de densi<strong>da</strong>des e distribuição espacial de hospedeiras de forma semelhante às que foram<br />
determina<strong>da</strong>s em campo. Neste modelo a interação entre partículas (hospedeiras) pode<br />
ser descrita por potenciais repulsivos de curto alcance (repulsão de partículas) com a<br />
energia escrita <strong>da</strong> seguinte forma:<br />
Onde σ i,j = 1 ou 0 caso o sítio esteja ocupa<strong>do</strong> ou vazio e σ k,l = posição de ca<strong>da</strong> sítio.<br />
Devi<strong>do</strong> a esse tipo de interação, ca<strong>da</strong> sítio (quadrícula) pode conter apenas uma<br />
partícula (hospedeira) e o espaçamento de rede representa o raio <strong>da</strong> mesma. Na<br />
paisagem real, o centro de uma quadrícula à outra corresponde a aproxima<strong>da</strong>mente 1 m.<br />
Para fins de ilustração pode-se imaginar que o centro de ca<strong>da</strong> hospedeira está situa<strong>do</strong><br />
nos vértices <strong>da</strong> rede (Fig. 2). O valor <strong>da</strong> energia <strong>do</strong> sistema (E) corresponderá à<br />
paisagem real, pois leva em consideração a densi<strong>da</strong>de de hospedeiras e a probabili<strong>da</strong>de<br />
de formação de agrupamento (número de pares vizinhos). Um paralelo pode ser traça<strong>do</strong><br />
entre a energia de repulsão de partículas e o substrato <strong>do</strong>s afloramentos ferruginoso, em<br />
que maior energia de repulsão (valor absoluto) significaria substratos mais compactos<br />
(sem fissuras nas rochas e solos, quan<strong>do</strong> existentes, pouco profun<strong>do</strong>s). Como as<br />
hospedeiras se estabelecem em fissuras ou fen<strong>da</strong>s no substrato, intuitivamente áreas de<br />
menor densi<strong>da</strong>de de hospedeiras e menores probabili<strong>da</strong>des de formação de<br />
agrupamentos devem apresentar maior energia de repulsão de partículas.<br />
Figura 2- Ilustração <strong>da</strong> posição espacial <strong>da</strong>s hospedeiras em uma rede quadra<strong>da</strong>.<br />
40
A energia de repulsão é influencia<strong>da</strong> pela Temperatura (T), uma grandeza física<br />
que mede a energia cinética de ca<strong>da</strong> uma <strong>da</strong>s partículas de um sistema em equilíbrio. É<br />
possível variar a paisagem modifican<strong>do</strong> apenas os valores de temperatura e manten<strong>do</strong> os<br />
de densi<strong>da</strong>de de partículas (hospedeiras) e número de pares vizinhos (Fig. 3). Este<br />
procedimento é necessário para determinar em que temperatura o modelo irá ro<strong>da</strong>r as<br />
simulações, já que a paisagem gera<strong>da</strong> deve se assemelhar à paisagem real. De acor<strong>do</strong><br />
com o comportamento de partículas de gás na Física quan<strong>do</strong> a temperatura é alta, menor<br />
agrupamento de partículas é espera<strong>do</strong>. Neste estu<strong>do</strong> isso corresponderia a regiões ca<strong>da</strong><br />
vez menos apropria<strong>da</strong>s para a propagação vegetativa <strong>da</strong> parasita, já que as mimosas<br />
estariam dispostas de maneira mais isola<strong>da</strong> na paisagem.<br />
Foi usa<strong>do</strong> o teste de Monte Carlo para simular a dinâmica de interação de<br />
partículas, e a paisagem foi aceita quan<strong>do</strong> a energia de repulsão de partículas foi menor<br />
ou igual à energia gera<strong>da</strong> com os <strong>da</strong><strong>do</strong>s de campo. Para encontrar este parâmetro foram<br />
usa<strong>da</strong>s diferentes Temperaturas (T). A implementação <strong>do</strong> algoritmo computacional <strong>do</strong><br />
processo foi feito pelo méto<strong>do</strong> Markoviano, que é um processo estocástico e tem como<br />
proprie<strong>da</strong>de a falta de memória, sen<strong>do</strong> sua evolução de um tempo tn a tn+1 dependente<br />
apenas <strong>do</strong> seu valor no presente.<br />
Neste modelo as N partículas foram distribuí<strong>da</strong>s aleatoriamente numa rede<br />
quadra<strong>da</strong> L x L sítios com condições de contorno periódicos. Isso significa que as<br />
partículas localiza<strong>da</strong>s em uma <strong>da</strong>s bor<strong>da</strong>s <strong>da</strong> rede fazem contato com as outras <strong>do</strong> la<strong>do</strong><br />
oposto, de mo<strong>do</strong> que to<strong>da</strong>s as partículas tenham iguais condições de se tornarem<br />
contamina<strong>da</strong>s e de transmitir propágulos <strong>da</strong> parasita. A configuração final <strong>da</strong> paisagem<br />
foi <strong>da</strong><strong>da</strong> após o tempo de relaxação (estabilização), quan<strong>do</strong> o sistema chega a um esta<strong>do</strong><br />
de equilíbrio de menor energia (Fig. 3).<br />
Depois de fixa<strong>do</strong> o valor <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de, os valores de r1,1 correspondentes ao <strong>da</strong><br />
paisagem real foram estima<strong>do</strong>s a partir <strong>da</strong> variação de temperatura para definir qual ou<br />
quais deveriam ser usa<strong>da</strong>s no modelo (Fig. 4). Os resulta<strong>do</strong>s <strong>da</strong> variação <strong>do</strong>s valores de<br />
r1,1 estão dentro <strong>do</strong>s limites <strong>da</strong> variação encontra<strong>da</strong> para a paisagem real (Tabela 1). A<br />
partir destes resulta<strong>do</strong>s definiu-se o tamanho <strong>da</strong> rede L= 100 que foi usa<strong>da</strong> no modelo e<br />
a temperatura de 0,53 e L=50 e temperatura de 0,525 já que apresentaram agrupamentos<br />
de partículas melhor distribuí<strong>da</strong>s na paisagem, semelhante à paisagem rea<br />
41
Figura 3 – Paisagens gera<strong>da</strong>s pelo modelo de Gás em Rede em uma rede quadra<strong>da</strong> L x L<br />
sítios com L = 400. A densi<strong>da</strong>de de hospedeiras foi ρ = 0,2. Os padrões para ca<strong>da</strong><br />
temperatura foram gera<strong>do</strong>s após 150.000 permutações <strong>do</strong> teste de Monte Carlo. As<br />
variações de temperatura permitem modificar a agregação <strong>da</strong>s partículas (hospedeiras),<br />
sen<strong>do</strong> mais agrega<strong>da</strong>s em temperaturas menores. Estes padrões podem ser visualiza<strong>do</strong>s<br />
na sequencia acima, que parte de agrega<strong>do</strong>s compacta<strong>do</strong>s com bor<strong>da</strong>s suaves até uma<br />
total desagregação.<br />
42
Tabela 1 – Valores de r1,1 calcula<strong>do</strong>s a partir <strong>da</strong> variação de temperatura e que se<br />
encontra dentro <strong>do</strong> erro espera<strong>do</strong> para a paisagem real, para os tamanhos de rede L = 50,<br />
L = 100, L = 200 e L = 400.<br />
A B<br />
Figura 4 – Estimativa <strong>do</strong>s valores de probabili<strong>da</strong>de de formação de pares de vizinhos<br />
(r1,1) com a variação de temperatura no modelo (T). A legen<strong>da</strong> representa o tamanho <strong>da</strong>s<br />
redes discretas utiliza<strong>da</strong>s. Em A a área destaca<strong>da</strong> mostra a variação <strong>do</strong>s valores de r 1,1<br />
em função <strong>da</strong>s temperaturas e em B tem-se uma ampliação desta área. Note que os<br />
valores de r1,1 escolhi<strong>do</strong>s são próximos ao encontra<strong>do</strong> para a paisagem real e sua<br />
variação está de acor<strong>do</strong> com o erro encontra<strong>do</strong>.<br />
Figura 4 – Estimativa <strong>do</strong>s valores de probabili<strong>da</strong>de de formação de pares de vizinhos<br />
(r1,1) com a variação de temperatura no modelo (T). A legen<strong>da</strong> representa o tamanho <strong>da</strong>s<br />
redes discretas utiliza<strong>da</strong>s. Na figura <strong>da</strong> esquer<strong>da</strong> a área destaca<strong>da</strong> mostra a variação <strong>do</strong>s<br />
valores de r 1,1 em função <strong>da</strong>s temperaturas e à direita tem-se uma ampliação desta área.<br />
Note que os valores de r1,1 escolhi<strong>do</strong>s são próximos ao encontra<strong>do</strong> para a paisagem real e<br />
sua variação está de acor<strong>do</strong> com o erro encontra<strong>do</strong>.<br />
Parâmetros <strong>do</strong> modelo de propagação <strong>da</strong> parasita<br />
Após a germinação, as plântulas de S. flexicaulis emitem ramos em forma de<br />
flagelos, com pequenas folhas e fixa<strong>do</strong>s à planta hospedeira espaça<strong>da</strong>mente por<br />
43
haustórios, e gradualmente ocupam a copa <strong>da</strong> hospedeira. A partir <strong>da</strong>s bor<strong>da</strong>s desta copa,<br />
os ramos de S. flexicaulis podem alcançar a copa de outra hospedeira, <strong>da</strong> mesma ou de<br />
outra espécie, situa<strong>da</strong> em diferentes distâncias com probabili<strong>da</strong>des que variam de 70 a<br />
0% (Cap. 1 – figura 4B). Na área de estu<strong>do</strong> há variações notáveis na densi<strong>da</strong>de de<br />
plantas e, portanto, nas chances de crescimento de S. flexicaulis. A chance de passar de<br />
uma hospedeira para outra depende <strong>do</strong> distanciamento de entre copas e quan<strong>do</strong> a<br />
distância é superior a 1m pode interromper localmente o crescimento vegetativo<br />
(Mourão <strong>da</strong><strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s).<br />
Algumas características <strong>do</strong>s afloramentos ferruginosos e <strong>da</strong> parasita<br />
supostamente influenciam diretamente o processo de expansão deverão obrigatoriamente<br />
compor o algoritmo que simulará a expansão de S. flexicaulis. Nesta versão preliminar<br />
<strong>do</strong> modelo foram incluí<strong>da</strong>s as seguintes características 1) agrupamento de hospedeiras;<br />
2) desenvolvimentos de ramos exploratórios; 3) contágio de novas hospedeiras<br />
dependente <strong>da</strong> distância; 4) morte <strong>do</strong>s ramos ocorren<strong>do</strong> quan<strong>do</strong> em contato direto com a<br />
superfície <strong>do</strong> afloramento ferruginoso que, durante o dia, pode atingir temperaturas<br />
bastante eleva<strong>da</strong>s; 5) rochas nuas. Futuramente poderão ser incluí<strong>do</strong>s no modelo outros<br />
parâmetros tais como: 1) preferências <strong>da</strong> ave por local de alimentação (altura e<br />
agrupamento <strong>da</strong>s hospedeiras); 2) diferentes regras para o contágio de novas hospedeiras<br />
que depende: <strong>da</strong> altura, diâmetro, distância e tipo de hospedeira; 3) modificações na<br />
quali<strong>da</strong>de <strong>da</strong> matriz através <strong>do</strong> acréscimo de diferentes porcentagens de rochas nuas e<br />
presença de outras plantas; 4) variações na densi<strong>da</strong>de de hospedeiras; 5) morte,<br />
nascimento e crescimento de hospedeiras.<br />
Uma vez defini<strong>da</strong> a paisagem, o modelo considera sítios saudáveis (Ns) quan<strong>do</strong><br />
há ocorrência de mimosas não infecta<strong>da</strong>s e sítios infecta<strong>do</strong>s (Ninf). Em ca<strong>da</strong> iteração, os<br />
sítios poderão ser infecta<strong>do</strong>s até os terceiros vizinhos (Fig. 5).<br />
Figura 5 – Desenho esquemático <strong>do</strong> número de vizinhos e seu posicionamento na rede.<br />
44
A simulação <strong>do</strong> espalhamento de S. flexicaulis num mosaico ambiental<br />
representan<strong>do</strong> a varie<strong>da</strong>de de hospedeiras de tamanhos iguais e solo nu típicos <strong>da</strong> área<br />
ocorre quan<strong>do</strong> uma hospedeira é sortea<strong>da</strong> como fonte <strong>da</strong> parasita (dispersão<br />
ornitocórica) e a partir dela ocorrerá a expansão de ramos vegetativamente, inician<strong>do</strong> a<br />
simulação. O tempo de ca<strong>da</strong> iteração no modelo correspondeu a 1 mês e neste mesmo<br />
tempo os ramos <strong>da</strong> parasita podem atingir um crescimento médio de 20 cm (F. A.<br />
Mourão, obs. pess.).<br />
A infecção de uma hospedeira pode ocorrer de duas maneiras: 1) propagação por<br />
aves, que independe <strong>da</strong> distância de uma mimosa infecta<strong>da</strong> e assumiu-se que a taxa de<br />
dispersão ornitocórica seria de µ=0,005/mês e 2) propagação vegetativa, onde<br />
assumin<strong>do</strong>-se que a taxa seria de λ = 0,1/mês. A taxa de espalhamento (dispersão<br />
ornitocórica + vegetativa) foi <strong>da</strong><strong>da</strong> por: R= 4 ctλ Ninf + µ Ns , onde ct= 1 + 1/√2 + ½;<br />
Ninf = número de sítios infecta<strong>do</strong>s (hospedeiras infecta<strong>da</strong>s) e Ns = número de sítios<br />
saudáveis (mimosas que podem ser infecta<strong>da</strong>s). Após a escolha e infecção <strong>da</strong>s<br />
hospedeiras (sítios saudáveis), os ramos <strong>da</strong>s hospedeiras infecta<strong>da</strong>s poderão atingir<br />
outras plantas (Fig. 6). Caso parte de um ou mais ramos se posicione dentro <strong>da</strong> copa de<br />
outra hospedeira a transmissão terá si<strong>do</strong> bem sucedi<strong>da</strong> e o processo se reiniciará.<br />
Figura 6- Esquema <strong>do</strong> funcionamento <strong>do</strong> modelo de propagação.<br />
45
A expansão pode ser interrompi<strong>da</strong> caso a hospedeira já esteja infecta<strong>da</strong> ou os<br />
ramos não se posicionem dentro de sítios considera<strong>do</strong>s bons (copas de mimosas). Nesse<br />
caso, será investiga<strong>do</strong> como alterações na estrutura <strong>da</strong> paisagem poderiam afetar a<br />
veloci<strong>da</strong>de de espalhamento e o número de plantas virtuais parasita<strong>da</strong>s.<br />
A ca<strong>da</strong> uni<strong>da</strong>de de tempo, a propagação de ramos pode ocorrer na horizontal,<br />
vertical e diagonal, e poderá atingir primeiros, segun<strong>do</strong>s e terceiros vizinhos com<br />
probabili<strong>da</strong>des diferencia<strong>da</strong>s. Essas probabili<strong>da</strong>des de infecção são maiores para os<br />
primeiros vizinhos, sen<strong>do</strong> 0,7 vezes menor para segun<strong>do</strong>s e 2 vezes menor para<br />
terceiros.<br />
As regras para a simulação foram:<br />
1) Escolher um <strong>do</strong>s quatro primeiros vizinhos <strong>do</strong> sítio infecta<strong>do</strong> e se estiver saudável<br />
infecta-lo;<br />
2) Escolher um <strong>do</strong>s quatro segun<strong>do</strong>s vizinhos e se estiver saudável, infectá-lo;<br />
3) Escolher um <strong>do</strong>s quatro terceiros vizinhos e se estiver saudável, infectá-lo;<br />
4) Caso exista um sítio saudável entre o sítio central infecta<strong>do</strong> e seu terceiro vizinho,<br />
infectá-lo também.<br />
5) Atualizar o tempo.<br />
O modelo guar<strong>da</strong>rá o número de sítios (hospedeiras) infecta<strong>do</strong>s a ca<strong>da</strong> simulação<br />
para os padrões gera<strong>do</strong>s usan<strong>do</strong> uma paisagem de L=100, e as taxas µ=0,005/mês e<br />
λ=0,1/mês. As simulações foram feitas para tempo t = 12, 24, 36, 48, 60 e 192 meses.<br />
No tempo t=0, ocorre o sorteio <strong>da</strong>s quadrículas que serão infecta<strong>da</strong>s por dispersão<br />
ornitocórica (deposição de sementes), numa taxa de µ* Ns. Em segui<strong>da</strong>, os ramos <strong>da</strong><br />
parasita começam seu desenvolvimento, levan<strong>do</strong> 10 meses para atingir uma vizinha. A<br />
ca<strong>da</strong> iteração, novos focos de parasitismo são sortea<strong>do</strong>s. Pelas regras <strong>do</strong> modelo<br />
hospedeiras já infecta<strong>da</strong>s não podem mais ser sortea<strong>da</strong>s. Esta regra superestima a<br />
dispersão ornitocórica já que em uma situação real as aves podem depositar sementes<br />
nas mesmas hospedeiras. Este algoritmo poderia ser melhora<strong>do</strong> se fossem coleta<strong>do</strong>s<br />
<strong>da</strong><strong>do</strong>s de campo para calcular a probabili<strong>da</strong>de de deposição de sementes na mesma<br />
hospedeira, em hospedeiras mortas, em agrupamentos e em plantas isola<strong>da</strong>s.<br />
Para obter a veloci<strong>da</strong>de de expansão foi calcula<strong>da</strong> a média de hospedeiras<br />
infecta<strong>da</strong>s de 10 amostras de paisagens diferentes, inician<strong>do</strong> a partir de ca<strong>da</strong> uma <strong>da</strong>s<br />
280 mimosas na rede não infecta<strong>da</strong> (ρ*L 2 ) para uma rede quadra<strong>da</strong> L=50, t=0,525 e ρ =<br />
0,112, manten<strong>do</strong> as mesmas características <strong>da</strong> paisagem real. No final temos ρ(t)<br />
calcula<strong>do</strong> para 2800 amostras. As iterações foram até 1000 meses (aproxima<strong>da</strong>mente 83<br />
46
anos). O desvio padrão <strong>da</strong> média para esta densi<strong>da</strong>de foi <strong>da</strong> ordem de 10 -4 ou menores,<br />
deixan<strong>do</strong> a barra de erro insignificante. A taxa de λ = 0,1/mês para a dispersão<br />
vegetativa foi manti<strong>da</strong> fixa durante a simulação, pois a propagação via passagem de<br />
ramos deve se manter relativamente constante ao longo <strong>do</strong> tempo. Mas a dispersão<br />
ornitocórica é incerta, pois depende <strong>da</strong> área de ocorrência <strong>da</strong>s aves, o tamanho de sua<br />
população, suas preferencias alimentares, seu comportamento, dentre outros fatores.<br />
Assim, variou-se a taxa µ de 0,005/mês, em 10 (0,0005/mês) e em 100 (0,00005/mês)<br />
vezes.<br />
Nesta simulação foram desconsidera<strong>do</strong>s a mortali<strong>da</strong>de de hospedeiras<br />
infecta<strong>da</strong>s, o recrutamento de novas hospedeiras, seu crescimento ao longo <strong>do</strong> tempo e<br />
seus diferentes tamanhos. Tampouco foram incorpora<strong>do</strong>s <strong>da</strong><strong>do</strong>s sobre estocastici<strong>da</strong>de<br />
demográfica e ambiental nos cálculos. Por exemplo, sabe-se que a morte <strong>da</strong> hospedeira<br />
pode interromper localmente o crescimento vegetativo, provocan<strong>do</strong> a morte <strong>da</strong> parasita<br />
quan<strong>do</strong> esta não consegue emitir ramos capazes de atingir outra hospedeira. A chance<br />
de passar de uma hospedeira para outra depende também <strong>do</strong> tamanho e <strong>da</strong> arquitetura de<br />
suas copas, já que copas maiores são “alvos” mais fáceis de serem alcança<strong>do</strong>s pelos<br />
ramos que copas menores. Entretanto, no modelo to<strong>da</strong>s as mimosas tiveram chances<br />
iguais de serem infecta<strong>da</strong>s pelos ramos <strong>da</strong> parasita, pois não diferem quanto ao tamanho<br />
e i<strong>da</strong>de. A passagem <strong>do</strong>s ramos é interrompi<strong>da</strong> quan<strong>do</strong> a parasita se propaga para um<br />
sítio inapropria<strong>do</strong>, ou seja, que não contém uma mimosa.<br />
Resulta<strong>do</strong>s<br />
Paisagem<br />
A paisagem apresentou vários agrupamentos de hospedeiras muito semelhantes<br />
aos encontra<strong>do</strong>s na área de estu<strong>do</strong>. Em uma área de apenas 16 m 2 foi possível encontrar<br />
até 36 hospedeiras, demonstran<strong>do</strong> o alto padrão de agregação (Mourão 2007). A<br />
densi<strong>da</strong>de média de hospedeiras (ρ) encontra<strong>da</strong> para a paisagem real foi de 0,112 ±<br />
0,005 e a probabili<strong>da</strong>de média de agregação (r1,1) foi de 0,061 ± 0,007. A escolha <strong>do</strong><br />
tamanho <strong>da</strong> rede de L = 50 e L = 100 foram basea<strong>da</strong>s no tempo de simulação e<br />
disposição <strong>da</strong>s hospedeiras na paisagem virtual (Fig. 7).<br />
47
Figura 7 – Características <strong>da</strong> paisagem gera<strong>da</strong> pela temperatura escolhi<strong>da</strong> (T=0,53). O<br />
tamanho <strong>da</strong> rede de L=100 e r1,1 = 0,061±0,002. O agrupamento de hospedeiras (em<br />
verde) foi semelhante ao <strong>da</strong> área de estu<strong>do</strong>.<br />
Simulação<br />
Na simulação, durante os primeiros 12 meses a dispersão ornitocórica foi a<br />
principal maneira de infestação na paisagem, já que os ramos <strong>da</strong> parasita levariam 10<br />
meses aproxima<strong>da</strong>mente para atingir o centro de uma quadrícula susceptível à infecção<br />
(Fig. 8a). Já após 24 meses ficou evidente que as áreas de maiores densi<strong>da</strong>des de<br />
hospedeiras foram as que mais recebem ramos através <strong>da</strong> dispersão vegetativa (Figs. 8b<br />
e c). Essas manchas são completamente toma<strong>da</strong>s com a passagem <strong>do</strong> tempo (Figs. 8c-f).<br />
Como as hospedeiras continuam receben<strong>do</strong> sementes <strong>da</strong>s aves, novos pontos de<br />
infestação iniciam-se, elevan<strong>do</strong> a veloci<strong>da</strong>de de espalhamento <strong>da</strong> parasita e aumentan<strong>do</strong><br />
sua área de atuação. É interessante notar que ao final de 192 meses mimosas isola<strong>da</strong>s<br />
raramente foram infecta<strong>da</strong>s (Fig. 8f). A distância acima de 2 m entre as hospedeiras<br />
impediu a passagem de ramos, já que neste modelo foi desconsidera<strong>da</strong> a existência de<br />
outras plantas. Neste caso, estas hospedeiras isola<strong>da</strong>s só poderiam ser infecta<strong>da</strong>s apenas<br />
via dispersão por aves.<br />
48
Figura 8 – Paisagens simula<strong>da</strong>s com propagação <strong>da</strong> parasita para rede L= 100 e<br />
intervalos de tempo t= 12, 24, 36, 48, 60 e 192 meses. Pontos verdes representam<br />
mimosas saudáveis, os azuis as mimosas infecta<strong>da</strong>s por pássaros (dispersão<br />
ornitocórica) e os vermelhos as mimosas infecta<strong>da</strong>s por passagem de ramos (dispersão<br />
vegetativa).<br />
Veloci<strong>da</strong>de de espalhamento<br />
As curvas de veloci<strong>da</strong>de de espalhamento <strong>da</strong> parasita são <strong>do</strong> tipo sigmoide,<br />
apresentan<strong>do</strong>-se lento inicialmente, segui<strong>do</strong> por um rápi<strong>do</strong> aumento exponencial e<br />
finalmente estabilizan<strong>do</strong> quan<strong>do</strong> o sistema está satura<strong>do</strong>. O espalhamento lento ocorreu<br />
quan<strong>do</strong> plantas sadias foram infecta<strong>da</strong>s basicamente por deposição de “sementes <strong>da</strong><br />
parasita” nos galhos <strong>da</strong>s hospedeiras (dispersão ornitocórica), e a duração desta fase<br />
dependeu <strong>da</strong> taxa de dispersão ornitocórica (Fig. 9). Quan<strong>do</strong> essa taxa foi de 0,005/mês,<br />
a fase exponencial teve seu fim próximo a 98 meses, mas quan<strong>do</strong> foi reduzi<strong>da</strong> em 100<br />
vezes, teve seu fim em aproxima<strong>da</strong>mente 500 meses. Durante o aumento exponencial as<br />
duas dispersões atuaram simultaneamente, aceleran<strong>do</strong> o espalhamento <strong>da</strong> parasita na<br />
paisagem. A saturação <strong>do</strong> sistema ocorreu quan<strong>do</strong> praticamente to<strong>do</strong>s os agrupamentos<br />
foram parasita<strong>do</strong>s (Fig. 8f), limitan<strong>do</strong> a passagem de ramos.<br />
(meses)<br />
Fig. 9. Densi<strong>da</strong>de média de mimosas infecta<strong>da</strong>s, os valores de λ e µ correspondem às<br />
taxas de propagação vegetativa e infecção espontânea (dispersão ornitocórica). As<br />
linhas colori<strong>da</strong>s indicam variações em uma destas taxas.<br />
50
Manten<strong>do</strong> as taxas de dispersão vegetativa e ornitocórica propostas para este<br />
modelo, em aproxima<strong>da</strong>mente 98 meses a densi<strong>da</strong>de média de hospedeiras infecta<strong>da</strong>s<br />
seria de 80% e chegaria a 90% em 500 meses (Fig. 9). Quan<strong>do</strong> a taxa <strong>da</strong> dispersão<br />
ornitocórica foi reduzi<strong>da</strong> em 10 vezes (linha azul marinho <strong>da</strong> Fig. 9), demorou 200<br />
meses para que a população de mimosas se tornasse 70% infecta<strong>da</strong> e a porcentagem<br />
máxima ficou em torno de 78% em 1000 meses. Já quan<strong>do</strong> foi reduzi<strong>da</strong> em 100 vezes<br />
(linha verde <strong>da</strong> Fig. 9), em 500 meses haveria cerca de 50% de mimosas infecta<strong>da</strong>s.<br />
Discussão<br />
A dispersão ornitocórica foi fun<strong>da</strong>mental para acelerar o processo de<br />
espalhamento <strong>da</strong> parasita na paisagem simula<strong>da</strong>. O papel <strong>da</strong> ave dispersora tem grande<br />
importância no ciclo de vi<strong>da</strong> destas plantas, pois suas sementes necessitam <strong>da</strong> remoção<br />
<strong>do</strong> seu exocarpo para germinar (Ladley & Kelly 1996). As aves contribuem para a<br />
reprodução sexua<strong>da</strong> <strong>da</strong> parasita garantin<strong>do</strong> o aumento <strong>da</strong> diversi<strong>da</strong>de gênica na espécie<br />
através <strong>da</strong> propagação de sementes. Como recompensa as aves obtém energia<br />
consumin<strong>do</strong> frutos de S. flexicaulis que são provavelmente ricos em lipídios (Watson<br />
2001, Guerra 2005).<br />
Na natureza, a agregação de hospedeiras pode facilitar a localização de manchas<br />
na paisagem por aves dispersoras e aumentar as chances de deposição de sementes<br />
(dispersão ornitocórica) (Aukema & Martinez del Rio 2002). O comportamento <strong>da</strong> ave<br />
foi de certa maneira retrata<strong>do</strong> no modelo, quan<strong>do</strong> a agregação de partículas aumentou a<br />
chance de novos focos de parasitismo iniciar em agrupamentos. A dispersão<br />
ornitocórica, que depende exclusivamente <strong>do</strong> comportamento <strong>da</strong>s aves, pode atingir<br />
regiões mais distantes. Sabe-se que a ave Elaenia cristata (Tyranni<strong>da</strong>e), principal<br />
dispersora de S. flexicaulis em um afloramento rupestre no sudeste <strong>do</strong> Brasil, foi capaz<br />
de dispersar sementes desta parasita a uma distância de até 86 metros (Guerra 2005). A<br />
atuação <strong>da</strong>s aves depositan<strong>do</strong> sementes a grandes distâncias na paisagem é uma<br />
explicação plausível para o acelera<strong>do</strong> processo de dispersão. Este mesmo fenômeno foi<br />
observa<strong>do</strong> por Clark et al. (1998) quan<strong>do</strong> descreveu a importância <strong>do</strong>s eventos raros de<br />
dispersão de sementes quan<strong>do</strong> são carrega<strong>da</strong>s para muito longe <strong>da</strong> planta-mãe, inician<strong>do</strong><br />
novas colonizações e aceleran<strong>do</strong> o processo de migração de árvores após a era glacial.<br />
De acor<strong>do</strong> com este autor, a distância percorri<strong>da</strong> por estas sementes pode ser descrita<br />
51
por uma curva de cau<strong>da</strong> longa e estes raros eventos são os responsáveis pelo acelera<strong>do</strong><br />
avanço <strong>da</strong> população de plantas na paisagem.<br />
O espalhamento de S. flexicaulis em curtas distâncias se deveu principalmente à<br />
dispersão vegetativa. Como o crescimento de ramos é limita<strong>do</strong>, não ultrapassan<strong>do</strong> 1,5<br />
m/ano (F. A. Mourão obs. pes.), esse tipo de dispersão tem curto alcance. A dispersão<br />
vegetativa é favoreci<strong>da</strong> quan<strong>do</strong> as copas <strong>da</strong>s hospedeiras estão muito próximas, já que<br />
os ramos <strong>da</strong> parasita podem passar de uma hospedeira à outra dentro de uma mesma<br />
mancha. Quan<strong>do</strong> as hospedeiras se encontravam isola<strong>da</strong>s, a dispersão vegetativa tendeu<br />
a zero, sen<strong>do</strong> a dispersão ornitocórica praticamente o único mo<strong>do</strong> de infecção de plantas<br />
na paisagem.<br />
Obviamente, pelas regras <strong>do</strong> modelo, manchas isola<strong>da</strong>s não transmitem parasitas<br />
via dispersão vegetativa e não podem infectar novas hospedeiras localiza<strong>da</strong>s em outras<br />
manchas. Isso só foi possível quan<strong>do</strong> as aves depositavam sementes em manchas não<br />
infecta<strong>da</strong>s, inician<strong>do</strong> o espalhamento em outras áreas. Em uma comuni<strong>da</strong>de real, a<br />
permeabili<strong>da</strong>de <strong>da</strong> matriz é maior <strong>do</strong> que a considera<strong>da</strong> nesta simulação, já que outras<br />
plantas fazem parte <strong>do</strong> ambiente e poderiam ser infecta<strong>da</strong>s ou até mesmo servir como<br />
uma “ponte” entre uma mimosa e outra. Os ramos <strong>da</strong> parasita teriam maior mobili<strong>da</strong>de<br />
de espalhamento, minimizan<strong>do</strong> o efeito <strong>do</strong> substrato inóspito (Overton 1994),<br />
conectan<strong>do</strong> as manchas espacialmente isola<strong>da</strong>s e aceleran<strong>do</strong> a dispersão.<br />
Sabe-se que a altura <strong>da</strong>s hospedeiras tende a ser positivamente correlaciona<strong>da</strong><br />
com a intensi<strong>da</strong>de de infestação (Overton 1994; Aukema 2003; Mourão 2007). Na<br />
dispersão vegetativa, hospedeiras mais altas tem maior sucesso na passagem de ramos,<br />
pois estes podem atingir plantas vizinhas de diferentes tamanhos e os ramos podem se<br />
crescer, tocar o substrato e morrer (F. A. Mourão, <strong>da</strong><strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s). Já na<br />
dispersão ornitocórica, a propagação de sementes se dá em função <strong>da</strong> escolha <strong>do</strong> poleiro<br />
pelas aves, sen<strong>do</strong> as maiores as preferi<strong>da</strong>s (Aukema & Del Rio 2002). Nesta simulação<br />
o modelo não considerou características individuais <strong>da</strong>s hospedeiras como altura,<br />
diâmetro e mortali<strong>da</strong>de. Tampouco variou a densi<strong>da</strong>de e agregação de hospedeiras. Mas<br />
por se tratar de um modelo flexível (Lee & Yang 1952, Chen et al. 1992, Romano<br />
2002), tais parâmetros poderiam ser facilmente incorpora<strong>do</strong>s ao modelo, o que iria<br />
torná-lo mais realístico, embora extremamente complexo. Futuros cenários serão<br />
propostos para avaliar como a veloci<strong>da</strong>de de expansão desta parasita pode variar em<br />
função destes parâmetros.<br />
52
A simulação utilizan<strong>do</strong> o modelo de Gás em Rede sugere que tanto a dispersão<br />
ornitocórica quanto a vegetativa desempenham papeis fun<strong>da</strong>mentais e diferencia<strong>do</strong>s no<br />
espalhamento de S. flexicaulis na área estu<strong>da</strong><strong>da</strong>. Enquanto a dispersão ornitocórica<br />
carrega as sementes <strong>da</strong> parasita e as deposita em para manchas mais distantes, a<br />
dispersão vegetativa garante a colonização <strong>da</strong> nova área.<br />
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57
CAPÍTULO 3<br />
Alocação de recursos <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus<br />
flexicaulis (Loranthaceae) em condições de estresse<br />
hídrico <strong>do</strong> ambiente.<br />
Fabiana Alves Mourão 1 , Claudia Maria Jacobi 1 & José Eugenio Cortes Figueira 1<br />
1 Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, Universi<strong>da</strong>de<br />
Federal de Minas Gerais.<br />
58
Resumo<br />
Padrões de alocação de recursos em plantas podem variar em função <strong>do</strong>s<br />
estresses ambientais aos quais estão submeti<strong>da</strong>s. Entretanto, plantas parasitas poderiam<br />
não sofrer consequências já que usufruem permanentemente <strong>do</strong>s nutrientes retira<strong>do</strong>s de<br />
suas hospedeiras. O objetivo desse trabalho foi verificar isto, comparan<strong>do</strong> a alocação de<br />
recursos <strong>da</strong> parasita Struthanthus flexicaulis em diferentes condições de estresse hídrico<br />
<strong>do</strong> ambiente. Foram marca<strong>do</strong>s 347 ramos principais que tiveram seu crescimento<br />
acompanha<strong>do</strong> por 9 meses. Estes ramos parasitavam 32 indivíduos de Mimosa<br />
calodendron, sua principal hospedeira em afloramentos ferruginosos. Mediu-se o<br />
comprimento de ca<strong>da</strong> ramo principal, sua localização (dentro ou fora <strong>da</strong> copa), o<br />
número de ramos laterais, de folhas, de estruturas reprodutivas (botões, flores e frutos) e<br />
de ramos <strong>da</strong>nifica<strong>do</strong>s por herbivoria ou ressecamento. Além disso, foram compara<strong>do</strong>s<br />
ramos que cresciam em hospedeiras com três categorias de infestação. O crescimento de<br />
ramos foi maior na estação seca <strong>do</strong> que na estação chuvosa, contrariamente ao número<br />
de folhas. A mortali<strong>da</strong>de foi semelhante nos <strong>do</strong>is perío<strong>do</strong>s, mas as causas foram<br />
diferentes. A sobrevivência <strong>do</strong>s ramos exploratórios (fora <strong>da</strong>s copas) foi maior <strong>do</strong> que a<br />
<strong>do</strong>s internos (dentro <strong>da</strong>s copas). Na estação seca não houve diferença significativa entre<br />
o crescimento, número de estruturas reprodutivas e de folhas entre os ramos<br />
exploratórios e internos. Já na estação chuvosa os ramos exploratórios cresceram mais e<br />
produziram mais estruturas reprodutivas, sem, no entanto, diferir <strong>do</strong>s ramos internos<br />
quanto ao número de folhas. Entre junho e agosto, os ramos em hospedeiras pouco<br />
parasita<strong>da</strong>s apresentaram menor crescimento quan<strong>do</strong> compara<strong>do</strong>s aos de hospedeiras<br />
muito parasita<strong>da</strong>s. O número de folhas seguiu o mesmo padrão e o de estruturas<br />
reprodutivas foi semelhante entre as três categorias. Já entre os meses de novembro a<br />
janeiro o crescimento não diferiu, mas os ramos que cresciam sobre as mimosas com<br />
parasitismo intermediário tiveram maior número de estruturas reprodutivas e de folhas.<br />
S. flexicaulis demonstrou sinais de estresse hídrico durante a estação seca, porque,<br />
apesar de ter investi<strong>do</strong> mais em crescimento vegetativo, não produziu estruturas<br />
reprodutivas que são energicamente mais custosas. A parasita a<strong>do</strong>tou diferentes<br />
estratégias para garantir sua sobrevivência quan<strong>do</strong> alocou recursos para realizar<br />
diferentes funções durante as estações seca e chuvosa.<br />
Palavras-chave: alocação de recursos, disponibili<strong>da</strong>de de água, seca.<br />
59
Introdução<br />
Os padrões de alocação de recursos em plantas influenciam sua habili<strong>da</strong>de de<br />
aquisição de nutrientes (Poorter et al. 1990), interações competitivas (Bazzaz et al.<br />
1987), crescimento vegetativo e reprodução (de Jong & Klinkhamer 2005). Durante o<br />
crescimento, a fase vegetativa é o perío<strong>do</strong> de maior ganho de biomassa (Shaver &<br />
Chapin 1991, Larcher 2006). É nesta etapa que as plantas alongam raízes e partes aéreas<br />
e ain<strong>da</strong> investem em estruturas clonais como, por exemplo, os estolões, bulbos e<br />
rametes (Grace 1993, Larcher 2006). O decréscimo no crescimento vegetativo é<br />
observa<strong>do</strong> quan<strong>do</strong> se inicia a fase reprodutiva. Isso sugere que os recursos requeri<strong>do</strong>s<br />
para a reprodução são os mesmos utiliza<strong>do</strong>s para o crescimento (Bazzaz et al. 1987).<br />
Essas mu<strong>da</strong>nças na alocação de biomassa afetam a sobrevivência, o crescimento e a<br />
reprodução <strong>da</strong>s plantas (McConnaughay & Coleman 1999).<br />
A alocação de recursos pode variar em função <strong>do</strong>s estresses ambientais aos quais<br />
as plantas estão submeti<strong>da</strong>s, tais como a falta de água, variações extremas de<br />
temperatura e variações nas concentrações de nutrientes (Bloom et al. 1985). O estresse<br />
hídrico, que ocorre quan<strong>do</strong> a disponibili<strong>da</strong>de de água no solo é baixa e a temperatura é<br />
capaz de causar per<strong>da</strong>s contínuas por transpiração ou evaporação (Jaleel et al. 2008),<br />
por exemplo, pode provocar a redução <strong>da</strong>s taxas fotossintéticas e de respiração,<br />
distúrbios no metabolismo e até mesmo a morte <strong>do</strong> indivíduo (Jaleel et al. 2008, Farooq<br />
et al. 2009). As respostas <strong>da</strong>s plantas ao estresse podem ser rápi<strong>da</strong>s e diretas visan<strong>do</strong><br />
aumentar as chances de sobrevivência imediata (Mooney et al. 1991). O rápi<strong>do</strong><br />
fechamento <strong>do</strong>s estômatos em resposta à seca pode evitar a per<strong>da</strong> de água, mas também<br />
interfere na assimilação de carbono (Mooney et al. 1991). Em longo prazo, se as<br />
condições desfavoráveis persistirem, as plantas passam a realocar os recursos<br />
disponíveis para o desenvolvimento de mecanismos complexos envolven<strong>do</strong> fenômenos<br />
moleculares, bioquímicos e fisiológicos, afetan<strong>do</strong> seu crescimento e reprodução<br />
(Razmjoo et al. 2008).<br />
Os efeitos <strong>do</strong> estresse hídrico sobre as plantas parasitas parecem não ser tão<br />
acentua<strong>do</strong>s quanto em outras plantas. Elas assumem o controle homeostático de água de<br />
suas hospedeiras e intensificam a retira<strong>da</strong> de recursos (Glatzel & Geils 2009). Muitas<br />
parasitas tem a capaci<strong>da</strong>de de realizar fotossíntese e investem mais em crescimento<br />
quan<strong>do</strong> retiram grandes quanti<strong>da</strong>des de água e nutrientes <strong>do</strong> xilema de suas hospedeiras<br />
60
(Aukema 2003). Como o transporte de água e nutrientes ocorre devi<strong>do</strong> a pressões<br />
negativas no topo <strong>da</strong> planta pela evapotranspiração nas folhas (Glatzel & Geils 2009), as<br />
hospedeiras sofrem duplamente com a falta de água e podem morrer principalmente<br />
durante o perío<strong>do</strong> seco. Para que a parasita possa manter as taxas adequa<strong>da</strong>s de seu<br />
crescimento sem por em perigo a sobrevivência <strong>da</strong> hospedeira, é espera<strong>do</strong> um balanço<br />
entre a quanti<strong>da</strong>de de recurso disponível e o que é efetivamente retira<strong>do</strong> (Tennakoon &<br />
Pate 1996). Mas quan<strong>do</strong> a limitação de água e nutrientes é severa as parasitas buscam<br />
novas fontes de recursos infectan<strong>do</strong> mais de uma planta (Marvier 1996).<br />
Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. (Loranthaceae) é uma <strong>da</strong>s <strong>hemiparasita</strong>s<br />
brasileiras mais comuns, com ampla distribuição nas áreas de cerra<strong>do</strong> <strong>do</strong> Brasil Central<br />
(Rizzini 1980). A espécie é generalista e pode parasitar diversas plantas vasculares<br />
(Mourão et al. 2006). Seus ramos longos e flageliformes dispersam-se vegetativamente<br />
e podem se fragmentar, forman<strong>do</strong> novos rametes. Em fitofisionomias com eleva<strong>da</strong>s<br />
densi<strong>da</strong>des de plantas a dispersão vegetativa é tão ou mais importante que a<br />
ornitocórica, porque os ramos <strong>da</strong> parasita são capazes de infectar as copas de plantas<br />
vizinhas espalhan<strong>do</strong>-se no ambiente (Mourão et al. 2009), favorecen<strong>do</strong> a colonização de<br />
novas hospedeiras e seu <strong>forrageamento</strong>. Esta espécie é dióica e possui folhas pequenas,<br />
com flores e frutos pequenos (3-4 mm e 6-7 mm respectivamente).<br />
O objetivo desse trabalho foi comparar a alocação de recursos de S. flexicaulis<br />
em diferentes condições de estresse hídrico <strong>do</strong> ambiente. Devi<strong>do</strong> à dificul<strong>da</strong>de de se<br />
distinguir indivíduos, optou-se por a<strong>do</strong>tar como uni<strong>da</strong>de amostral os ramos <strong>da</strong> parasita.<br />
As hipóteses que nortearam este trabalho foram: 1) A alocação de recursos <strong>do</strong>s ramos de<br />
S. flexicaulis e sua mortali<strong>da</strong>de são influencia<strong>da</strong>s pela disponibili<strong>da</strong>de de água no<br />
ambiente; 2) A alocação de recursos é afeta<strong>da</strong> quan<strong>do</strong> a infestação de parasitas for<br />
eleva<strong>da</strong>; 3) A sobrevivência <strong>do</strong>s ramos varia em função de sua posição com relação às<br />
copas (dentro-internos ou fora-exploratórios) e 4) O crescimento de ramos é<br />
influencia<strong>do</strong> por de sua posição com relação às copas (dentro-internos ou fora-<br />
exploratórios). Acredita-se que na estação chuvosa os ramos de S. flexicaulis crescerão<br />
mais, produzirão mais folhas e mais estruturas reprodutivas. A mortali<strong>da</strong>de deverá ser<br />
menor. A alocação para os ramos que crescem sobre as copas de hospedeiras muito<br />
parasita<strong>da</strong>s deverá ser menor, pois é espera<strong>da</strong> uma competição por recursos disponíveis<br />
entre os ramos <strong>da</strong> parasita. Além disso, a sobrevivência deverá ser maior dentro <strong>da</strong>s<br />
copas já que seus ramos ficam menos expostos à pre<strong>da</strong>ção e <strong>da</strong>nos como quebra de suas<br />
61
extremi<strong>da</strong>des. Os ramos exploratórios (fora <strong>da</strong>s copas) deverão investir mais em<br />
crescimento linear porque se supõe que estes estejam à procura de novas hospedeiras.<br />
Material e méto<strong>do</strong>s<br />
Local de estu<strong>do</strong><br />
O estu<strong>do</strong> foi desenvolvi<strong>do</strong> numa área de afloramentos ferruginosos <strong>do</strong> Parque<br />
Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Rola Moça (20° 03’ 60”S, 44° 02’ 00” W, 1300 m), localiza<strong>do</strong> na<br />
porção sul <strong>da</strong> Cadeia <strong>do</strong> Espinhaço- Brasil, uma longa cadeia de montanhas paralela ao<br />
oceano Atlântico. O clima <strong>da</strong> região é <strong>do</strong> tipo mesotérmico, de acor<strong>do</strong> com a<br />
classificação de Köppen, é <strong>do</strong> tipo Cwa (Nimer & Brandão 1989). A precipitação anual<br />
é de 1000 a 1500 mm, com uma pronuncia<strong>da</strong> estação seca de abril a setembro, e<br />
temperatura média anual de 25°C (Rizzini 1997). Nos afloramentos, localiza<strong>do</strong>s nos<br />
topos <strong>da</strong> serra, os ventos constantes e altos índices de radiação ultravioleta contribuem<br />
para a severi<strong>da</strong>de <strong>do</strong> ambiente, agrava<strong>da</strong> durante a estação seca. A vegetação é baixa,<br />
composta por poucos indivíduos de porte arbóreo, e é <strong>do</strong>mina<strong>da</strong> por eudicotiledôneas<br />
como Asteraceae, Fabaceae e Myrtaceae, e monocotiledôneas como Poaceae,<br />
Cyperaceae e Orchi<strong>da</strong>ceae (Viana & Lombardi 2007, Jacobi et al. 2007). O solo é <strong>do</strong><br />
tipo neossolo litólico, ou seja, quan<strong>do</strong> presente é raso (apresentan<strong>do</strong> menos de 5 cm de<br />
profundi<strong>da</strong>de), pedregoso e cascalhento,é rico em ferro e apresenta baixos teores de<br />
fósforo e micronutrientes (Benites et al. 2007). Na área de estu<strong>do</strong>s Mimosa calodendron<br />
(Fabaceae) é uma leguminosa abun<strong>da</strong>nte e frequentemente infecta<strong>da</strong> pela <strong>hemiparasita</strong><br />
S. flexicaulis (Mourão et al. 2009). Acredita-se que M. calodendron seja endêmica <strong>do</strong>s<br />
afloramentos rochosos ferrugíneos <strong>do</strong> Quadrilátero Ferrífero (Barneby, 1991) e<br />
contribua para a estruturação <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal em que se encontra inseri<strong>da</strong><br />
(Jacobi et al., 2007). Esta hospedeira é perene e de porte arbustivo sen<strong>do</strong> utiliza<strong>da</strong> como<br />
poleiro por diversas aves, inclusive as dispersoras de S. flexicaulis.<br />
Desenho amostral<br />
Para avaliar a alocação de recursos <strong>da</strong> parasita, foi delimita<strong>da</strong> uma área de<br />
aproxima<strong>da</strong>mente 2500 m 2 , conten<strong>do</strong> uma população expressiva de indivíduos de M.<br />
calodendron parasita<strong>do</strong>s. Foram marca<strong>do</strong>s 347 ramos principais femininos que<br />
parasitavam 32 indivíduos de M. calodendron, cujas alturas variaram de 80 e 120 cm.<br />
Estes ramos foram marca<strong>do</strong>s a 10 cm de suas extremi<strong>da</strong>des para padronizar o início <strong>da</strong>s<br />
medi<strong>da</strong>s (Fig. 1), que foram toma<strong>da</strong>s mensalmente durante nove meses, inician<strong>do</strong>-se na<br />
62
estação seca (maio) e finalizan<strong>do</strong> na chuvosa (janeiro). Mediu-se o comprimento <strong>do</strong><br />
ramo principal, o número de ramos laterais, o número de folhas, a localização (dentro<br />
ou fora <strong>da</strong> copa), o número de estruturas reprodutivas (botões, flores e frutos) e o<br />
número de ramos <strong>da</strong>nifica<strong>do</strong>s por herbivoria ou quebra. Os ramos poderiam apresentar<br />
crescimento negativo quan<strong>do</strong>: 1) cresciam sobre o substrato <strong>do</strong> afloramento ferruginoso<br />
cujas temperaturas no verão chegam a 68° (F. F. Carmo com. pess.) e queimavam suas<br />
extremi<strong>da</strong>des ou 2) larvas de insetos no interior <strong>do</strong>s ramos que se rompiam após a<br />
eclosão <strong>do</strong> adulto.<br />
Fig. 1- Foto esquemática <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita onde A = ramo principal e B = ramos<br />
laterais.<br />
Para comparar o crescimento de ramos entre as estações seca e chuvosa, foram<br />
considera<strong>do</strong>s o incremento linear entre junho e agosto (estação seca) e entre novembro e<br />
janeiro (estação chuvosa). Aplicou-se o teste U de Mann-Whitney, pois os <strong>da</strong><strong>do</strong>s não<br />
apresentaram distribuição normal. O número de folhas de ca<strong>da</strong> ramo, a partir <strong>da</strong><br />
marcação feita em maio, foi conta<strong>do</strong> em agosto (estação seca) e janeiro (estação<br />
chuvosa), e compara<strong>do</strong> por análise de covariância ANCOVA (covariável: número de<br />
folhas), após a transformação usan<strong>do</strong> log na base 10 para diminuir a variância. Em<br />
segui<strong>da</strong> comparou-se ca<strong>da</strong> reta através <strong>da</strong> inclinação <strong>da</strong>s tangentes e os valores <strong>do</strong><br />
intercepto segun<strong>do</strong> meto<strong>do</strong>logia de Zar (1999). As diferenças entre os valores<br />
encontra<strong>do</strong>s, tanto para as tangentes quanto para os interceptos foram compara<strong>do</strong>s com<br />
teste t de Student.<br />
B<br />
A<br />
Os 347 ramos principais foram dividi<strong>do</strong>s em <strong>do</strong>is grupos: 142 ramos internos e<br />
205 exploratórios. Os ramos internos são aqueles que permaneceram dentro <strong>da</strong>s copas e<br />
os exploratórios são aqueles que se estendem mais <strong>do</strong> que 10 cm além <strong>da</strong> bor<strong>da</strong> <strong>da</strong> copa.<br />
B<br />
63
Estes grupos foram analisa<strong>do</strong>s quanto a: 1) sobrevivência (taxa de sobrevivência mensal<br />
<strong>do</strong>s ramos principais); 2) porcentagem de ramos principais <strong>da</strong>nifica<strong>do</strong>s nas estações<br />
seca e chuvosa (morte por ressecamento, morte por herbivoria ou ressecamento, e<br />
quebra <strong>da</strong>s extremi<strong>da</strong>des); 3) comprimento; 4) número de folhas/cm <strong>da</strong> parasita e 5)<br />
número de estruturas reprodutivas/cm <strong>da</strong> parasita. Para calcular a taxa de sobrevivência<br />
os ramos foram agrupa<strong>do</strong>s em cinco classes de tamanho de intervalos de 20 cm e foi<br />
cria<strong>da</strong> uma tabela de vi<strong>da</strong> de to<strong>do</strong>s os ramos marca<strong>do</strong>s no início <strong>do</strong> experimento e a<br />
proporção sobrevivente ao longo <strong>do</strong> tempo. Foi calcula<strong>da</strong> a taxa de sobrevivência<br />
mensal para ca<strong>da</strong> grupo de ramos e compara<strong>da</strong> pelo teste de Wilcoxon. Para comparar o<br />
número de ramos <strong>da</strong>nifica<strong>do</strong>s exploratórios e internos foi utiliza<strong>do</strong> um teste t parea<strong>do</strong>,<br />
pois os <strong>da</strong><strong>do</strong>s apresentaram distribuição normal.<br />
Como ao longo <strong>do</strong> experimento alguns ramos mu<strong>da</strong>vam de posição para dentro ou<br />
fora <strong>da</strong>s copas, para comparar o crescimento, o número de folhas/cm <strong>da</strong> parasita e de<br />
estruturas reprodutivas/cm <strong>da</strong> parasita em ca<strong>da</strong> estação, considerou-se apenas os ramos<br />
que permaneceram no mesmo grupo (somente dentro ou somente fora <strong>da</strong>s copas) após<br />
os nove meses de monitoramento. Assim, as análises de crescimento, número de folhas<br />
e estruturas reprodutivas em ca<strong>da</strong> estação foram realiza<strong>da</strong>s com 71 ramos internos e 104<br />
exploratórios. Os <strong>da</strong><strong>do</strong>s foram analisa<strong>do</strong>s pelo teste U de Mann-Whitney uma vez que<br />
não apresentaram distribuição normal, mesmo após as transformações. Os <strong>da</strong>nos<br />
causa<strong>do</strong>s por morte por ressecamento, morte por herbivoria ou ressecamento e quebra<br />
<strong>da</strong>s extremi<strong>da</strong>des na chuva e na seca foram expressos em porcentagens e compara<strong>do</strong>s<br />
pelo teste <strong>do</strong> Qui quadra<strong>do</strong>.<br />
Para avaliar se os ramos que cresciam em hospedeiras com diferentes graus de<br />
infestação apresentavam diferenças no crescimento linear, número de folhas e estruturas<br />
reprodutivas nas estações seca (agosto) e chuvosa (janeiro), ca<strong>da</strong> hospedeira foi<br />
classifica<strong>da</strong> em uma <strong>da</strong>s seguintes categorias de parasitismo: 1) pouco parasita<strong>da</strong>s – até<br />
10 ramos exploratórios; 2) parasitismo intermediário – 20 a 30 ramos exploratórios e; 3)<br />
muito parasita<strong>da</strong>s – mais de 40 ramos exploratórios. Os ramos de ca<strong>da</strong> categoria foram<br />
compara<strong>do</strong>s pelo teste não paramétrico Kruskal-Wallis, já que os <strong>da</strong><strong>do</strong>s não<br />
apresentaram uma distribuição normal mesmo após as transformações.<br />
Os <strong>da</strong><strong>do</strong>s de precipitação <strong>do</strong>s anos de 2009 e 2010, utiliza<strong>do</strong>s neste estu<strong>do</strong>, foram<br />
extraí<strong>do</strong>s <strong>da</strong> estação meteorológica <strong>do</strong> Parque Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Rola Moça.<br />
64
Resulta<strong>do</strong>s<br />
Os ramos de S. flexicaulis alocaram os recursos para realizar diferentes funções<br />
durante o seu desenvolvimento ao longo <strong>do</strong>s meses. O crescimento de ramos de S.<br />
flexicaulis foi maior na estação seca <strong>do</strong> que na estação chuvosa (Z= - 9,513; n=175;<br />
p
foi possível quantificar seu pico de produção, que acontece entre março e abril (Mourão<br />
obs. pess.).<br />
Log Número de folhas<br />
100<br />
10<br />
1<br />
1 10<br />
Log Comprimento (cm)<br />
100<br />
Fig. 3 – Correlação entre o número de folhas e o comprimento <strong>do</strong>s ramos. Para o<br />
perío<strong>do</strong> seco (agosto, cinza), e para o perío<strong>do</strong> chuvoso (janeiro, pretos).<br />
Reproductive structures/branches<br />
80<br />
70<br />
60<br />
50<br />
40<br />
30<br />
20<br />
10<br />
0<br />
May<br />
Jun<br />
Jul<br />
Aug<br />
Sep<br />
Oct<br />
Nov<br />
Dec<br />
Jan<br />
600<br />
500<br />
400<br />
300<br />
200<br />
100<br />
0<br />
Rain (mm)<br />
Bud<br />
Flower<br />
Fruit<br />
66
Fig. 4 – Relação entre a quanti<strong>da</strong>de de chuva (mm) e o número total de estruturas<br />
reprodutivas por ramo (botões, flores e frutos) durante os meses de maio de 2009 a<br />
janeiro de 2010.<br />
Quan<strong>do</strong> se considerou a produção de estruturas reprodutivas <strong>do</strong>s ramos notou-se<br />
maior investimento nos meses de setembro a novembro, o que coincidiu com o perío<strong>do</strong><br />
de maior disponibili<strong>da</strong>de de água (Tab. 1). O início <strong>da</strong> produção de botões se deu no<br />
mês de julho (4,26 / ramo) e teve seu pico no mês de outubro (77,36 / ramo). No mês de<br />
novembro houve maior produção de flores (13,08 / ramo) e no mês de janeiro a<br />
produção de frutos verdes e maduros se destacou com 28,17 / ramo (Tab. 1). Durante a<br />
estação chuvosa, houve um maior investimento na produção de botões se compara<strong>do</strong> às<br />
flores e frutos (Tab. 1). A produção de botões é energeticamente menos custosa para a<br />
planta porque são menores e mais leves e, além disso, não precisam produzir<br />
recompensas como as flores, e nem armazenar nutrientes como os frutos.<br />
Tabela 1– Produção de estruturas reprodutivas e crescimento de ramos laterais nos<br />
perío<strong>do</strong>s de seca (maio a agosto) e chuva (setembro a janeiro).<br />
Meses<br />
Número<br />
de ramos<br />
Botões Flores Frutos<br />
Produção<br />
total<br />
Número de<br />
ramos<br />
Produção<br />
total<br />
Número de<br />
ramos<br />
Produção<br />
total<br />
Número de ramos<br />
laterais<br />
Maio 0 0 0 0 0 0 58<br />
Junho 0 0 0 0 0 0 199<br />
Julho 105 448 0 0 0 0 460<br />
Agosto 157 2603 11 113 0 0 450<br />
Setembro 218 11960 23 120 1 1 418<br />
Outubro 202 15628 94 916 1 7 530<br />
Novembro 165 6767 160 2093 25 499 452<br />
Dezembro 87 1053 114 903 49 1145 443<br />
Janeiro 16 121 17 118 41 1155 279<br />
A mortali<strong>da</strong>de de ramos foi semelhante nos <strong>do</strong>is perío<strong>do</strong>s, sen<strong>do</strong> de 3,7% na<br />
seca e 4,2% na chuvosa. Entre as causas identifica<strong>da</strong>s, a morte por ressecamento foi<br />
mais comum durante a estação seca, enquanto a herbivoria ocorreu com maior<br />
intensi<strong>da</strong>de durante a estação chuvosa (Tab. 2). A porcentagem de quebra <strong>do</strong>s ramos<br />
principais, sem, no entanto, leva-los à morte, foi maior durante a estação seca (Tab. 2).<br />
Entre os meses de junho a agosto, o maior crescimento de ramos foi de 104 cm para um<br />
que crescia fora <strong>da</strong> copa de uma hospedeira vigorosa, destoan<strong>do</strong> fortemente <strong>do</strong><br />
67
crescimento médio para este perío<strong>do</strong>, que foi de 20,2 ± 17,6 cm, com mediana de 16<br />
cm. Já durante a estação chuvosa, entre os meses de novembro a janeiro, o maior<br />
crescimento foi de 68 cm e o crescimento médio de 4,5 ± 19,1 cm e a mediana foi de 1<br />
cm.<br />
Tabela 2. Porcentagem de <strong>da</strong>nos e morte <strong>do</strong>s ramos principais nos perío<strong>do</strong>s seco (de<br />
junho a agosto) e chuvoso (novembro a janeiro).<br />
SECA<br />
CHUVA<br />
N=205<br />
N=176 χ2 gl p<br />
Morte por ressecamento 19,5 6,1 6,53 1 0,01<br />
Morte por herbivoria 0,5 27,8 27,35 1 0,00001<br />
Quebras 35,5 19,6 4,02 1 0,05<br />
Nestes últimos meses muitos ramos apresentaram crescimento negativo; por exemplo, o<br />
que mais decresceu tinha 81 cm em novembro e em janeiro media 15 cm.<br />
Quan<strong>do</strong> a mortali<strong>da</strong>de foi analisa<strong>da</strong> de acor<strong>do</strong> com posição <strong>do</strong>s ramos na copa, a<br />
quebra foi mais comum nos ramos exploratórios enquanto a morte por ressecamento ou<br />
herbivoria foi mais comum nos ramos internos (Tab. 3).<br />
Tabela 3. Porcentagem de <strong>da</strong>nos e morte <strong>do</strong>s ramos internos e exploratórios nos<br />
perío<strong>do</strong>s seco (de junho a agosto) e chuvoso (novembro a janeiro).<br />
SECA CHUVA<br />
Internos Exploratórios Internos Exploratórios<br />
N= 96 N=109 N=75 N=106<br />
Morte por<br />
ressecamento<br />
Morte por<br />
herbivoria<br />
12,6 6,9 3,2 2,9<br />
1 0 14,9 12,9<br />
Quebras 12,5 23 7,8 11,8<br />
Dos 347 ramos principais marca<strong>do</strong>s, 142 se encontravam inicialmente dentro e<br />
205 fora <strong>da</strong>s copas. Os ramos que cresceram dentro <strong>da</strong>s copas entrelaçaram-se com<br />
outros ramos <strong>da</strong> parasita ou prenderam-se aos galhos <strong>da</strong> hospedeira. Estes ramos<br />
internos tinham maior calibre e folhas maiores, escuras e menos maleáveis,<br />
68
contrastan<strong>do</strong> com os ramos exploratórios que apresentaram características jovens, tais<br />
como folhas mais maleáveis, menores e de coloração mais clara. A sobrevivência <strong>do</strong>s<br />
ramos foi maior fora <strong>da</strong>s copas (exploratórios) <strong>do</strong> que dentro delas (w=44; Z= 2,54;<br />
p
hospedeiras com níveis intermediários de parasitismo e muito parasita<strong>da</strong>s (H = 14,97; gl<br />
= 2; p < 0,0001) (Tab. 4). O número de folhas seguiu o mesmo padrão (H = 17,45; gl =<br />
2; p < 0,001). A produção de estruturas reprodutivas foi semelhante entre as 3<br />
categorias (H = 2,31; gl = 2; p = 0,31). Já na estação chuvosa o crescimento não diferiu<br />
entre os grupos (H = 0,41; gl = 2; p = 0,81) (Tab. 4). O número de folhas (H = 3,90; gl =<br />
2; p = 0,11) e de estruturas reprodutivas (H = 4,29; gl = 2; p = 0,14) seguiram o mesmo<br />
padrão.<br />
Tabela 4. Comparação <strong>da</strong> alocação de recursos <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita consideran<strong>do</strong>-os<br />
crescen<strong>do</strong> sobre diferentes classes de hospedeiras parasita<strong>da</strong>s nas estações seca e<br />
chuvosa.<br />
Seca Comprimento<br />
Estruturas<br />
Reprodutivas<br />
Número de<br />
folhas<br />
Pouco Parasita<strong>da</strong> (N=43) 28,8 ± 15,4 A 9,5 ± 15,8 A 19,4 ± 13,4 A<br />
Parasitismo Intermediário<br />
(N=55) 40,5 ± 19,1 B 10,1 ± 12,8 A 23,8 ± 12,7 B<br />
Muito Parasita<strong>da</strong> (N=68) 41,4 ± 17,1 B 13,1 ± 18,5 A 30,1 ± 14,3 B<br />
Kruskal-Wallis Comprimento (H=14,97 gl=2 p
possam ser quase insensíveis à seca, pois dependem exclusivamente de suas<br />
hospedeiras, estas últimas estão sujeitas à falta de água e podem não retirar recursos<br />
suficientes nem mesmo para sua própria manutenção. O parasitismo reduz a biomassa e<br />
altera a alocação de recursos <strong>da</strong>s espécies parasita<strong>da</strong>s (Tennakoon & Pate 1996, Lei<br />
2001, Press & Phoenix 2005, Shen et al. 2006), poden<strong>do</strong> leva-las à morte. Nos<br />
afloramentos ferruginosos, cujas temperaturas podem ultrapassar 60° (Carmo, com.<br />
pess.), a mortali<strong>da</strong>de de hospedeiras pode se intensificar durante o perío<strong>do</strong> seco devi<strong>do</strong><br />
ao efeito combina<strong>do</strong> <strong>do</strong> parasitismo e <strong>do</strong> estresse hídrico a que estão sujeitas (Mourão et<br />
al. 2009). A morte <strong>da</strong> atual hospedeira, sem que ocorra a dispersão para outra, significa<br />
também a morte <strong>da</strong> parasita, e neste caso, investir em crescimento linear de ramos se<br />
torna um ótimo investimento energético. Ao final <strong>da</strong> estação seca e início <strong>da</strong> chuvosa,<br />
entre os meses de agosto e setembro, os ramos começaram a investir em novas folhas e<br />
estruturas reprodutivas. O aumento <strong>da</strong> disponibili<strong>da</strong>de de água foi determinante para<br />
que a parasita pudesse investir na produção de novas folhas. Com o acréscimo no<br />
número de folhas, os ramos aumentaram a superfície fotossinteticamente ativa, o que<br />
pode ter eleva<strong>do</strong> a taxa de produção de energia (Larcher 2006). Isto permite o<br />
investimento em estruturas reprodutivas, pois sua produção requer um eleva<strong>do</strong> custo<br />
energético (de Jong & Klinkhamer 2005).<br />
Os padrões de alocação de recursos se tornaram mais claros quan<strong>do</strong> os ramos<br />
foram analisa<strong>do</strong>s quanto aos diferentes graus de parasitismo. Na estação seca, os ramos<br />
que cresciam em hospedeiras mais parasita<strong>da</strong>s foram os que apresentaram maior<br />
crescimento linear. Uma analogia pode ser feita entre o número de haustórios e a<br />
ramificação de raízes de plantas durante a seca. Muitas plantas ramificam o sistema<br />
radicular para suprir o déficit de água, que pode ser rapi<strong>da</strong>mente perdi<strong>da</strong> por<br />
evapotranspiração (Jaleel et al. 2009). Comparativamente, a expansão <strong>da</strong>s raízes aéreas<br />
<strong>da</strong>s plantas parasitas, que ocorre através <strong>do</strong> crescimento linear, teria a finali<strong>da</strong>de de<br />
buscar novas fontes de recursos (colonização) e extrair mais nutrientes de suas<br />
hospedeiras (estabelecimento e crescimento). Após o estabelecimento de novos<br />
haustórios, os indivíduos captam mais recursos para investir em seu crescimento e<br />
reprodução. Estu<strong>do</strong>s afirmam que o número destes haustórios está correlaciona<strong>do</strong> com o<br />
crescimento <strong>da</strong> parasita e seus impactos sobre as hospedeiras (Tennakoon & Pate 1996,<br />
Tennakoon et al. 1997, Aukema 2003). Isso sugere que hospedeiras muito parasita<strong>da</strong>s<br />
devem abrigar poucas parasitas que estabelecem múltiplas conexões simultâneas ao<br />
longo de seus galhos. Dessa forma, os poucos indivíduos parasitas poderiam desviar<br />
71
maiores quanti<strong>da</strong>des de recursos usa<strong>do</strong>s para o seu desenvolvimento. Em contraparti<strong>da</strong><br />
estas hospedeiras estariam sujeitas aos efeitos mais acentua<strong>do</strong>s <strong>do</strong> parasitismo. Sabe-se<br />
que indivíduos de Mimosa calodendron muito parasita<strong>do</strong>s apresentam de 75 a 95% de<br />
redução de sua cobertura foliar (Mourão et al. 2009). Assim, uma redução nas taxas<br />
fotossintéticas é espera<strong>da</strong> e o estabelecimento de ramos de S.flexicaulis em outras<br />
plantas seria vital para sua sobrevivência.<br />
Na estação chuvosa o crescimento de ramos, número de folhas e estruturas<br />
reprodutivas <strong>da</strong> parasita foi semelhante não importan<strong>do</strong> a categoria de parasitismo.<br />
Como a água deixa de ser um recurso limitante para as plantas, é possível que a retira<strong>da</strong><br />
de nutrientes <strong>da</strong>s hospedeiras atinja seu máximo, permitin<strong>do</strong> um investimento similar<br />
entre as categorias de parasitismo. Além disso, é espera<strong>do</strong> que o estresse hídrico e<br />
nutricional <strong>da</strong>s hospedeiras diminua com a chega<strong>da</strong> <strong>da</strong>s chuvas, favorecen<strong>do</strong> a reposição<br />
de folhas que foram perdi<strong>da</strong>s durante o perío<strong>do</strong> seco, amplian<strong>do</strong> sua área<br />
fotossiteticamente ativa. Como as hospedeiras mais parasita<strong>da</strong>s perdem mais folhas que<br />
as pouco parasita<strong>da</strong>s (Mourão et al. 2009), o gasto de energia para a reposição desta<br />
estrutura deverá ser maior, assim as hospedeiras muito parasita<strong>da</strong>s poderiam fornecer<br />
tantos nutrientes quanto compara<strong>da</strong>s às pouco parasita<strong>da</strong>s. Sabe-se que no perío<strong>do</strong> seco<br />
as plantas crescem pouco, reduzem sua área foliar disponível para fotossíntese (menor<br />
tamanho <strong>da</strong>s folhas ou abscisão), além de sofrerem uma série de modificações<br />
fisiológicas e morfológicas para sobreviverem a essas condições (Crawley 2007).<br />
Ao contrário <strong>do</strong> que se esperava a mortali<strong>da</strong>de de ramos não foi maior no perío<strong>do</strong><br />
seco. Nesta época a maioria <strong>do</strong>s ramos morreu devi<strong>do</strong> ao esgotamento de hospedeiras<br />
que muitas vezes (15%) não conseguiam sobreviver aos efeitos combina<strong>do</strong>s <strong>do</strong><br />
parasitismo e escassez de agua. Além disso, a maior mortali<strong>da</strong>de de ramos internos<br />
reforça a necessi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita em investir em ramos que possam buscar por novas<br />
fontes de recursos e sua dispersão. Já na estação chuvosa, a mortali<strong>da</strong>de de ramos<br />
ocorreu principalmente pelo ataque de insetos galha<strong>do</strong>res, pulgões e larvas não<br />
identifica<strong>da</strong>s que cresciam no interior de muitos ramos. Os insetos podem causar<br />
inúmeros prejuízos às plantas tais como redução no crescimento, aumentan<strong>do</strong> a<br />
vulnerabili<strong>da</strong>de ao ataque de outros insetos e <strong>do</strong>enças, reduzin<strong>do</strong> a habili<strong>da</strong>de<br />
competitiva (Crawley 1989). Estes insetos podem ser uma importante fonte regula<strong>do</strong>ra<br />
<strong>do</strong> espalhamento de ramos <strong>da</strong>s parasitas em comuni<strong>da</strong>des naturais. Os ramos ataca<strong>do</strong>s<br />
por insetos e que não morriam tinham seu crescimento comprometi<strong>do</strong>, pois as larvas se<br />
72
alimentavam de seu interior e o rompiam ao eclodir. Por esse motivo o crescimento<br />
vegetativo na estação seca superou o <strong>da</strong> estação chuvosa.<br />
Danos como as quebras <strong>da</strong> extremi<strong>da</strong>de <strong>do</strong>s ramos principais, mais comuns nos<br />
ramos exploratórios durante a estação seca, estimularam o desenvolvimento de ramos<br />
laterais. As gemas <strong>da</strong>nifica<strong>da</strong>s perdem a <strong>do</strong>minância apical induzin<strong>do</strong> o crescimento de<br />
novas partes (Cline 1997). É comum que plantas invistam no crescimento de novos<br />
teci<strong>do</strong>s e estruturas para compensar as partes que foram perdi<strong>da</strong>s (Harper 1985). Os<br />
ramos exploratórios foram os que mais produziram ramos laterais e isso pode favorecer<br />
a busca por novas hospedeiras <strong>da</strong> mesma ou de outras espécies.<br />
O comportamento em relação ao crescimento linear, produção de estruturas<br />
reprodutivas e folhas <strong>do</strong>s ramos principais internos e exploratórios foi semelhante nos<br />
perío<strong>do</strong>s de seca, sinalizan<strong>do</strong> que a distribuição de recursos é proporcional, não<br />
importan<strong>do</strong> a posição de seus ramos na copa <strong>da</strong>s hospedeiras. Já durante a estação<br />
chuvosa os ramos exploratórios cresceram mais <strong>do</strong> que os internos e produziram mais<br />
estruturas reprodutivas. Como os organismos clonais podem crescer assimetricamente,<br />
priorizan<strong>do</strong> partes <strong>do</strong> indivíduo que tem melhores condições desenvolvimento (Harper<br />
1981, Harper 1985), é possível que os ramos mais expostos à luz tenham si<strong>do</strong><br />
beneficia<strong>do</strong>s. Isso ocorre com raízes, por exemplo, que possuem uma diversi<strong>da</strong>de de<br />
respostas à heterogenei<strong>da</strong>de incluin<strong>do</strong> aumento de ramificações laterais, biomassa e<br />
comprimento de raízes bem como a capaci<strong>da</strong>de de retira<strong>da</strong> de nutrientes <strong>do</strong> solo (Hodge<br />
2004).<br />
Os principais efeitos <strong>do</strong> estresse hídrico nas plantas são as reduções nas taxas<br />
fotossintéticas (Graves et al. 1992), redução na alocação de recursos afetan<strong>do</strong> seu<br />
crescimento (Crawley 2007) e diminuição no investimento reprodutivo (Mugabe 1983,<br />
de Jong & Klinkhamer 2005). Além disso, os custos energéticos para a reprodução<br />
esgotam os recursos necessários para manutenção e crescimento <strong>da</strong>s plantas (Bazzaz et<br />
al. 1987, de Jong & Klinkhamer 2005). S. flexicaulis alocou recursos de maneira<br />
diferencia<strong>da</strong> durante as estações, a<strong>do</strong>tan<strong>do</strong> estratégias que favoreceram sua<br />
sobrevivência. Como as parasitas assumem o controle homeostático de água <strong>da</strong>s<br />
hospedeiras, elas conseguem manter sua eficiência na captação de água e assimilação de<br />
carbono (Glatzel & Geils 2009) mesmo durante o perío<strong>do</strong> de maior escassez de água.<br />
Apesar disso, esta parasita demonstrou sinais de estresse hídrico durante a estação seca,<br />
porque mesmo investin<strong>do</strong> em crescimento linear, não produziu estruturas reprodutivas,<br />
que são energicamente mais custosas. Apenas na estação chuvosa, quan<strong>do</strong> a agua não<br />
73
era limitante, a parasita investiu em novas folhas e estruturas reprodutivas. O maior<br />
investimento reprodutivo durante a estação chuvosa pode servir para garantir a<br />
sobrevivência <strong>da</strong>s hospedeiras.<br />
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76
CAPÍTULO 4<br />
Efeito top-<strong>do</strong>wn <strong>da</strong> <strong>hemiparasita</strong> Struthanthus<br />
flexicaulis (Loranthaceae) e seu papel chave na<br />
estruturação de comuni<strong>da</strong>des vegetais em afloramentos<br />
ferruginosos <strong>do</strong> Quadrilátero Ferrífero, Brasil.<br />
Fabiana Alves Mourão 1 , Claudia Maria Jacobi 1 , José Eugênio Côrtes Figueira 1 & Rafael<br />
Barros 1 .<br />
1 Departamento de Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, Universi<strong>da</strong>de<br />
Federal de Minas Gerais.<br />
77
Resumo<br />
As plantas parasitas podem modificar a estrutura e dinâmica <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de onde estão<br />
inseri<strong>da</strong>s, reduzin<strong>do</strong> a biomassa e alteran<strong>do</strong> a alocação de recursos <strong>da</strong>s espécies<br />
hospedeiras e as interações entre elas. O objetivo deste trabalho foi investigar a<br />
importância <strong>da</strong> parasita Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) na estruturação de uma<br />
comuni<strong>da</strong>de vegetal sobre afloramento ferruginoso através <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn e<br />
evidenciar se esta espécie é chave para este sistema. Foi realiza<strong>do</strong> um levantamento de<br />
espécies em duas áreas com diferentes densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita: A) alta (soma <strong>do</strong><br />
comprimento <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita superior a 180 m) e B) baixa (soma <strong>do</strong><br />
comprimento <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita inferior a 80 m), onde se mediu a cobertura vegetal<br />
de ca<strong>da</strong> indivíduo <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de durante a estação chuvosa, entre os meses de<br />
fevereiro a abril de 2009. Foram amostra<strong>da</strong>s cinco faixas de vegetação de 250m 2 em<br />
ca<strong>da</strong> área, onde foi calcula<strong>do</strong> o impacto <strong>da</strong> parasita (IP) sobre a per<strong>da</strong> de cobertura foliar<br />
e mortali<strong>da</strong>de de hospedeiras. As densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita variaram de 3,62 a 6,4 m/m 2 na<br />
área A e 0,7 a 1,8 /m 2 na área B. A composição florística <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de foi semelhante<br />
entre as áreas, sen<strong>do</strong> forma<strong>da</strong> por 20 famílias e 39 espécies na área A e 17 famílias e 38<br />
espécies na B. O índice de diversi<strong>da</strong>de de Shannon não apontou diferença entre a<br />
comuni<strong>da</strong>de com atuação <strong>da</strong> parasita e sem atuação <strong>da</strong> mesma. A leguminosa Mimosa<br />
calodendron foi a mais representativa na comuni<strong>da</strong>de, apresentan<strong>do</strong> a maior cobertura<br />
vegetal; também foi a espécie que mais perdeu (67%) sua cobertura com a atuação <strong>da</strong><br />
parasita. O efeito top-<strong>do</strong>wn foi negativo, pois o impacto <strong>da</strong> parasita sobre a cobertura<br />
foliar variou de 39 a 66% na área A e 7 a 40% na B. S. flexicaulis foi considera<strong>da</strong><br />
espécie-chave na comuni<strong>da</strong>de vegetal, apresentan<strong>do</strong> valores de IP muito superiores a 1.<br />
Os impactos que as parasitas provocam na comuni<strong>da</strong>de vegetal poderiam ser<br />
compara<strong>do</strong>s aos de grandes herbívoros, já que ambos apresentaram eleva<strong>do</strong> índice de<br />
importância para as comuni<strong>da</strong>des em que estão inseri<strong>do</strong>s. S. flexicaulis reduziu<br />
significativamente a cobertura vegetal de suas hospedeiras sem, entretanto, alterar a<br />
diversi<strong>da</strong>de e a composição de espécies. Sugere-se que seu papel chave e o efeito top-<br />
<strong>do</strong>wn podem variar em função <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de de plantas na paisagem.<br />
Palavras-chave: comuni<strong>da</strong>de vegetal, espécie-chave, interação planta-planta,<br />
parasitismo.<br />
78
Introdução<br />
Compreender os fatores que determinam a manutenção <strong>da</strong>s populações e a<br />
estrutura de comuni<strong>da</strong>des tem si<strong>do</strong> há várias déca<strong>da</strong>s um <strong>do</strong>s grandes desafios <strong>da</strong><br />
ecologia (Chesson 2000). Após a obra clássica de Hairston et al. (1960), vários estu<strong>do</strong>s<br />
sobre cascata trófica que demonstraram o papel estrutura<strong>do</strong>r <strong>do</strong>s pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res (top-<strong>do</strong>wn)<br />
e disponibili<strong>da</strong>de de recursos (bottom-up) foram publica<strong>do</strong>s (Balciunas & Lawler 1995,<br />
Hunter et al. 1997, Baum & Worm 2009). A maior parte desses estu<strong>do</strong>s se concentrou<br />
nos ambientes aquáticos porque são considera<strong>do</strong>s habitats relativamente discretos e<br />
homogêneos, estratifica<strong>do</strong>s e que geralmente mantêm fortes interações interespecíficas<br />
(Polis et al. 2000). Em ambientes terrestres poucos estu<strong>do</strong>s têm consegui<strong>do</strong> demonstrar<br />
o efeito top-<strong>do</strong>wn (Schmitz et al. 2000, Costa et al. 2008), devi<strong>do</strong> a sua maior<br />
heterogenei<strong>da</strong>de, complexi<strong>da</strong>de estrutural, e às interações entre as espécies serem<br />
considera<strong>da</strong>s muitas vezes fracas e difusas (Strong 1992, Polis et al. 2000, Werner &<br />
Peacor 2003). Nesses ambientes experimentos têm si<strong>do</strong> realiza<strong>do</strong>s através de cadeias<br />
tróficas incompletas, dificilmente passan<strong>do</strong> de três níveis tróficos e geralmente<br />
envolven<strong>do</strong> remoção ou adição de pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res (Chase 1998, Kneitel & Miller 2002,<br />
Gruner 2004, Schmitz 2006, Nuttle et al. 2011). O efeito top-<strong>do</strong>wn em comuni<strong>da</strong>des<br />
terrestres têm si<strong>do</strong> atribuí<strong>do</strong> principalmente à herbivoria, que pode alterar a biomassa<br />
(Schmitz & Suttle 2001) e interferir na reprodução <strong>da</strong>s plantas (Amsberry & Maron<br />
2006), bem como modificar a diversi<strong>da</strong>de local (Nuttle et al. 2011). Já outros grupos<br />
que poderiam causar este efeito, como os parasitoides (Gomez & Zamora 1994), são<br />
raramente menciona<strong>do</strong>s nestes estu<strong>do</strong>s.<br />
Um grupo de organismos que poderia ser utiliza<strong>do</strong> para investigar a atuação <strong>da</strong><br />
força top-<strong>do</strong>wn em comuni<strong>da</strong>des vegetais é o <strong>da</strong>s plantas parasitas. Elas podem<br />
modificar a estrutura e dinâmica <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de onde estão inseri<strong>da</strong>s, reduzin<strong>do</strong> a<br />
biomassa e alteran<strong>do</strong> a alocação de recursos <strong>da</strong>s espécies hospedeiras (Tennakoon &<br />
Pate 1996, Lei 2001, Press & Phoenix 2005, Shen et al. 2006). Como a produtivi<strong>da</strong>de e a<br />
permanência destas parasitas na comuni<strong>da</strong>de são dependentes <strong>da</strong> “quali<strong>da</strong>de” <strong>do</strong>s<br />
recursos obti<strong>do</strong>s, elas são capazes de escolher entre suas potenciais hospedeiras aquelas<br />
que ofereçam melhores condições de sobrevivência (Kelly 1992, Pennings & Callaway<br />
2002, Press & Phoenix 2005). Esta escolha pode estar relaciona<strong>da</strong> à abundância de<br />
hospedeiras (Norton & Carpenter 1998) e seu tempo de permanência no ambiente<br />
(perenes ou anuais) (Kelly et al. 1988), bem como suas concentrações de nitrogênio<br />
(Ra<strong>do</strong>miljac et al. 1999) ou por apresentarem sistema vascular facilmente acessível e/ou<br />
79
com pouca capaci<strong>da</strong>de de defesa (Press & Phoenix 2005). As parasitas podem afetar<br />
negativamente processos fisiológicos, reprodutivos e ecológicos <strong>da</strong>s plantas infecta<strong>da</strong>s<br />
(Press et al. 1999, Lei 1999, 2001, Mourão et al. 2009). Podem também interferir no<br />
balanço de água e nutrientes de suas hospedeiras, reduzin<strong>do</strong> as taxas de fotossíntese e<br />
respiração (Glatzel & Geils 2009) e, em algumas situações, poden<strong>do</strong> levá-las à morte<br />
(Aukema 2003).<br />
Apesar <strong>do</strong> efeito negativo nas espécies infecta<strong>da</strong>s, as plantas parasitas podem<br />
desempenhar um papel benéfico na comuni<strong>da</strong>de controlan<strong>do</strong> a expansão de algumas<br />
espécies e benefician<strong>do</strong> outras. O impacto na estrutura <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de pode ser grande,<br />
principalmente se as espécies mais parasita<strong>da</strong>s forem as <strong>do</strong>minantes e o parasitismo<br />
permitir a existência de espécies competitivamente subordina<strong>da</strong>s (Press 1998). As<br />
plantas parasitas já foram considera<strong>da</strong>s espécies-chave em suas comuni<strong>da</strong>des (Press &<br />
Phoenix 2005) e até determinantes <strong>da</strong> diversi<strong>da</strong>de local (Watson 2001). Além disso, as<br />
plantas parasitas são utiliza<strong>da</strong>s como fonte de recursos por uma varie<strong>da</strong>de de<br />
organismos, entre eles poliniza<strong>do</strong>res e dispersores de sementes (Watson 2001, Aukema<br />
2003, Kelly et al. 2004, Carlo & Aukema 2005, Azpeitia & Lara 2006). Foi sugeri<strong>do</strong> que<br />
a parasita Cuscuta salina poderia ser considera<strong>da</strong> chave na manutenção <strong>da</strong> diversi<strong>da</strong>de<br />
de espécies vegetais em marismas <strong>da</strong> Califórnia (Pennings & Callaway 1996).<br />
Com exceção <strong>da</strong>s referências acima, o papel ecológico <strong>da</strong>s plantas parasitas têm<br />
si<strong>do</strong> bastante ignora<strong>do</strong>s em diversos estu<strong>do</strong>s de comuni<strong>da</strong>des vegetais (Norton & Reid<br />
1997). Sabe-se que as plantas parasitas, com sua pequena biomassa de raízes suga<strong>do</strong>ras<br />
de nutrientes, causam maior efeito em suas hospedeiras que herbívoros (Pennings &<br />
Callaway 2002). As plantas parasitas podem alterar a o balanço competitivo entre<br />
hospedeiras preferi<strong>da</strong>s e outras plantas na comuni<strong>da</strong>de (Callaway & Pennings 1998),<br />
enquanto os herbívoros comumente alteram a composição de espécies (Bryant et al.<br />
1991), poden<strong>do</strong> também alterar a composição de espécies caso o balanço competitivo<br />
seja afeta<strong>do</strong>.<br />
O objetivo deste trabalho foi investigar a importância <strong>da</strong> parasita Struthanthus<br />
flexicaulis (Loranthaceae) na estruturação <strong>da</strong>s comuni<strong>da</strong>des vegetais de afloramentos<br />
ferruginosos através <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn e evidenciar se esta espécie pode ser considera<strong>da</strong><br />
chave nessas comuni<strong>da</strong>des. Para isso foi formula<strong>da</strong> a seguinte hipótese: S. flexicaulis<br />
influencia negativamente a permanência de algumas espécies nos afloramentos<br />
ferruginosos, alteran<strong>do</strong> a composição <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de. As predições que nortearam este<br />
trabalho foram: 1) a parasita exerce efeito top-<strong>do</strong>wn significativo na comuni<strong>da</strong>de vegetal<br />
80
provocan<strong>do</strong> a morte de indivíduos <strong>do</strong>minantes e favorecen<strong>do</strong> a diversi<strong>da</strong>de; 2) a parasita<br />
reduz a cobertura vegetal <strong>da</strong>s hospedeiras, causan<strong>do</strong> um grande impacto na cobertura<br />
foliar <strong>da</strong>s hospedeiras, na composição e diversi<strong>da</strong>de de espécies, poden<strong>do</strong> ser<br />
considera<strong>da</strong> uma espécie-chave. O termo top-<strong>do</strong>wn se refere originalmente ao controle<br />
<strong>do</strong>s pre<strong>da</strong><strong>do</strong>res sobre abundância de suas presas em uma cascata trófica (Hairston 1960).<br />
Este controle pode afetar poucas espécies, onde os aumentos na abundância de um<br />
pre<strong>da</strong><strong>do</strong>r provocam diminuições de suas presas sem que isso necessariamente afete a<br />
comuni<strong>da</strong>de como um to<strong>do</strong>. Já uma espécie-chave está entre as mais importantes e afeta<br />
diretamente a comuni<strong>da</strong>de seja através de mu<strong>da</strong>nças na sua estrutura e diversi<strong>da</strong>de,<br />
processos ecológicos e interações (Power et al. 1996). De acor<strong>do</strong> com a definição<br />
original de Paine (1969) espécie-chave refere-se a uma espécie que preferencialmente<br />
consome e mantém sob controle outra que poderia <strong>do</strong>minar o sistema. A definição de<br />
espécies-chave abor<strong>da</strong><strong>da</strong> neste trabalho está de acor<strong>do</strong> com Power et al. (1995) que as<br />
descreve como sen<strong>do</strong> aquelas cujos efeitos em suas comuni<strong>da</strong>des ou ecossistemas são<br />
muito maiores <strong>do</strong> que o espera<strong>do</strong> por suas abundâncias ou biomassas.<br />
Material e méto<strong>do</strong>s<br />
Local de estu<strong>do</strong><br />
Os estu<strong>do</strong>s foram realiza<strong>do</strong>s em um <strong>do</strong>s afloramentos ferruginosos <strong>da</strong> porção sul<br />
<strong>da</strong> Cadeia <strong>do</strong> Espinhaço localiza<strong>do</strong> no Parque Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Rola Moça, uma<br />
uni<strong>da</strong>de de conservação de proteção integral. Esta área está localiza<strong>da</strong> dentro <strong>do</strong><br />
Quadrilátero Ferrífero (20 o 03’60”S, 44 o 02’00”W, 1300m). Estes afloramentos são<br />
caracteriza<strong>do</strong>s pela presença de metais pesa<strong>do</strong>s, baixa retenção de umi<strong>da</strong>de, altas<br />
temperaturas e escassez <strong>do</strong> solo (Benites et al. 2007). Seu substrato é muito compacto e<br />
é composto por minério de ferro, de coloração marrom a negra, com baixíssima<br />
erodibili<strong>da</strong>de, e porosi<strong>da</strong>de e permeabili<strong>da</strong>de variáveis (Benites et al. 2007). Nessas<br />
áreas os ventos são constantes e a radiação ultravioleta atinge altos índices, que agrava<br />
durante a estação seca. Sob condições de eleva<strong>da</strong>s temperaturas e baixa capaci<strong>da</strong>de de<br />
retenção de água, cresce uma vegetação baixa, composta por poucos indivíduos de porte<br />
arbóreo, <strong>do</strong>mina<strong>da</strong> por eudicotiledôneas como Asteraceae, Fabaceae e Myrtaceae, e<br />
monocotiledôneas como Poaceae, Cyperaceae e Orchi<strong>da</strong>ceae (Jacobi et al. 2007, Viana<br />
& Lombardi 2007). O clima <strong>da</strong> região é <strong>do</strong> tipo mesotérmico, precipitação anual de<br />
1000 a 1500 mm, corresponden<strong>do</strong> ao tipo Cwa na classificação de Köppen (Nimer &<br />
81
Brandão 1989), com uma pronuncia<strong>da</strong> estação seca de abril a setembro, e temperatura<br />
média anual de 25°C (Rizzini 1997).<br />
Espécie-alvo<br />
Struthanthus flexicaulis pertence à família Loranthaceae e é considera<strong>da</strong> uma <strong>da</strong>s<br />
<strong>hemiparasita</strong>s brasileiras mais comuns, com ampla distribuição nas áreas de cerra<strong>do</strong> <strong>do</strong><br />
Brasil Central (Rizzini 1980). O hemiparasitismo é caracteriza<strong>do</strong> pela capaci<strong>da</strong>de <strong>da</strong><br />
planta em fabricar açúcares através <strong>da</strong> fotossíntese, mas depende <strong>da</strong> retira<strong>da</strong> de água e<br />
nutrientes <strong>da</strong>s hospedeiras por meio de raízes especializa<strong>da</strong>s (haustórios) sen<strong>do</strong><br />
parcialmente dependentes destas. Esta espécie possui ramos longos, flageliformes,<br />
folhas oblongo-abova<strong>da</strong>s, com flores e frutos pequenos (3-4 mm e 6-7 mm<br />
respectivamente). Sua dispersão ocorre de duas maneiras: 1) ornitocoria, em que seus<br />
frutos são consumi<strong>do</strong>s pelas aves e as sementes deposita<strong>da</strong>s nos galhos de suas<br />
hospedeiras e 2) crescimento vegetativo, através <strong>do</strong> crescimento de ramos que podem<br />
atingir a copa de novas hospedeiras. A parasita se fixa, através de raízes epicorticais<br />
caulinares (Calvin & Wilson 2006), em diversas partes <strong>da</strong>s hospedeiras tais como<br />
caules, folhas e inflorescências (Mourão et al. 2006). Estes ramos emiti<strong>do</strong>s podem<br />
atingir a vizinha mais próxima e, através <strong>do</strong> contágio, dispersar vegetativamente.<br />
Desenho amostral<br />
Para avaliar a importância de ca<strong>da</strong> espécie na comuni<strong>da</strong>de e os impactos <strong>da</strong><br />
parasita sobre elas, foram seleciona<strong>da</strong>s uma área com alta densi<strong>da</strong>de de parasitas (Área<br />
A) e uma com baixa densi<strong>da</strong>de (Área B) <strong>do</strong> mesmo tamanho. Em ca<strong>da</strong> área foram<br />
traça<strong>do</strong>s 5 faixas que mediram 1m x 50 m, totalizan<strong>do</strong> 250 m 2 e ca<strong>da</strong> faixa foi dividi<strong>da</strong><br />
em parcelas de 1m x 1m. Inicialmente a densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita foi estima<strong>da</strong> de mo<strong>do</strong><br />
visual e posteriormente confirma<strong>da</strong> pela soma <strong>do</strong> comprimento <strong>do</strong>s seus ramos dividi<strong>do</strong><br />
pela área <strong>da</strong> faixa (metros <strong>da</strong> parasita/250 m 2 ). Para verificar se a densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita<br />
diferia entre as áreas foi aplica<strong>do</strong> o teste t, uma vez que os <strong>da</strong><strong>do</strong>s apresentaram<br />
distribuição normal. Em ca<strong>da</strong> parcela <strong>da</strong>s faixas foi registra<strong>da</strong> a riqueza, abundância de<br />
indivíduos para ca<strong>da</strong> espécie, e plantas parasita<strong>da</strong>s e/ou mortas. Plantas com<br />
crescimento clonal como Orqui<strong>da</strong>ceae, Cactaceae e Velloziaceae foram conta<strong>da</strong>s como<br />
único indivíduo quan<strong>do</strong> os grupos <strong>da</strong> mesma espécie se encontravam isola<strong>do</strong>s a uma<br />
distância maior que cinco cm, não sen<strong>do</strong> possível identificar seu número exato. Além<br />
disso, as Poaceae e Cyperaceae não foram identifica<strong>da</strong>s, apenas tiveram suas coberturas<br />
82
estima<strong>da</strong>s. O levantamento de espécies na comuni<strong>da</strong>de foi realiza<strong>do</strong> durante a estação<br />
chuvosa, pois durante a seca há o desaparecimento de terófitas e muitas geófitas que<br />
perdem suas partes aéreas, dificultan<strong>do</strong> sua identificação. Este levantamento foi<br />
realiza<strong>do</strong> nos meses de fevereiro a abril de 2009.<br />
Para avaliar a importância de ca<strong>da</strong> espécie na comuni<strong>da</strong>de foi calcula<strong>da</strong> a<br />
cobertura vegetal de ca<strong>da</strong> indivíduo, através <strong>da</strong> projeção de suas copas sobre a<br />
superfície <strong>do</strong> solo. Para as projeções que lembravam círculos foram toma<strong>da</strong>s medi<strong>da</strong>s de<br />
diâmetro máximo, as que lembravam triângulos mediam-se os la<strong>do</strong>s e altura, quadra<strong>do</strong>s<br />
e retângulos mediam-se os la<strong>do</strong>s e para formato elíptico mediam-se os diâmetros<br />
máximos e mínimos. A determinação <strong>da</strong> cobertura vegetal de espécies permite<br />
representar numericamente as áreas aproxima<strong>da</strong>s ocupa<strong>da</strong>s de ca<strong>da</strong> espécie na<br />
comuni<strong>da</strong>de (Braun-Blanquet 1979). Estes valores foram soma<strong>do</strong>s para estimar o valor<br />
total de área ocupa<strong>da</strong> por ca<strong>da</strong> espécie <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de. Foram relaciona<strong>da</strong>s: 1) a<br />
abundância <strong>da</strong>s espécies que estiveram representa<strong>da</strong>s por mais de 1% <strong>do</strong> total de<br />
indivíduos na comuni<strong>da</strong>de e o parasitismo; e 2) a cobertura sem a atuação <strong>da</strong> parasita<br />
(CSEM) e cobertura com a atuação <strong>da</strong> parasita (CCOM) de to<strong>da</strong>s as espécies que<br />
tiveram a cobertura vegetal superior a 3% na comuni<strong>da</strong>de.<br />
Para estimar a cobertura <strong>da</strong> parasita foram coleta<strong>do</strong>s 10 ramos com o<br />
comprimento igual a 1 metro, sen<strong>do</strong> 1 ramo por faixa e que se localizavam em Mimosa<br />
calodendron, espécie mais parasita<strong>da</strong> em afloramentos ferruginosos. O ramo escolhi<strong>do</strong><br />
possuía o maior diâmetro dentre os que parasitavam a hospedeira. Este procedimento<br />
foi necessário para que se estimasse a maior área possível de cobertura <strong>da</strong> parasita.<br />
Estes ramos tiveram suas folhas retira<strong>da</strong>s e conta<strong>da</strong>s. A maior folha de ca<strong>da</strong> ramo teve<br />
sua área calcula<strong>da</strong>, e este valor foi multiplica<strong>do</strong> pelo número total de folhas encontra<strong>do</strong><br />
em seu respectivo ramo para estimar a área média <strong>da</strong>s folhas por metro <strong>da</strong> parasita. Em<br />
campo, os ramos de S. flexicaulis foram medi<strong>do</strong>s em seu diâmetro e comprimento.<br />
Multiplican<strong>do</strong> o diâmetro por seu comprimento estimou-se a área ocupa<strong>da</strong> pelo ramo e<br />
a ca<strong>da</strong> metro <strong>da</strong> parasita foi soma<strong>do</strong> o correspondente ao valor médio <strong>da</strong> área ocupa<strong>da</strong><br />
pelas folhas.<br />
Para verificar a magnitude <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn por S. flexicaulis e se esta é uma<br />
espécie-chave no sistema, foi calcula<strong>do</strong> o impacto causa<strong>do</strong> por sua presença sobre a<br />
mortali<strong>da</strong>de de hospedeiras na comuni<strong>da</strong>de fazen<strong>do</strong> uso <strong>da</strong> equação matemática proposta<br />
por Power et al. (1996), que modelaram as relações pre<strong>da</strong><strong>do</strong>r-presa e os efeitos <strong>da</strong><br />
retira<strong>da</strong> <strong>da</strong> espécie (ou grupo) na estrutura <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de. A equação proposta por estes<br />
83
autores é flexível e permite usar tanto a biomassa, a cobertura vegetal <strong>da</strong>s espécies, a<br />
abundância, produtivi<strong>da</strong>de ou riqueza de espécies, entre outras variáveis que consigam<br />
exprimir a proporção <strong>da</strong> espécie-alvo (S. flexicaulis) em relação à comuni<strong>da</strong>de que<br />
estaria afetan<strong>do</strong>. Fazen<strong>do</strong> uma a<strong>da</strong>ptação <strong>da</strong> fórmula de Power et al. (1996), foi possível<br />
estimar o efeito top-<strong>do</strong>wn que S. flexicaulis exerce sobre a comuni<strong>da</strong>de vegetal. A<br />
primeira expressão <strong>da</strong> fórmula multiplica<strong>da</strong> por 100 mede a porcentagem <strong>do</strong> impacto<br />
causa<strong>do</strong> pela parasita (top-<strong>do</strong>wn) (1). Para verificar se a parasita é uma espécie-chave,<br />
fazen<strong>do</strong> uso <strong>da</strong> fórmula de Power et al. (1996) (2), foi verifica<strong>do</strong> se a proporção de<br />
cobertura vegetal de S. flexicaulis é muito menor em relação à cobertura vegetal <strong>da</strong><br />
comuni<strong>da</strong>de.<br />
Onde:<br />
IP= (CSEM-CCOM) / CSEM * 100 (1)<br />
IP= │(CSEM-CCOM) / CSEM│ * [1/pi] (2)<br />
IP = Importância de S. flexicaulis na comuni<strong>da</strong>de<br />
CSEM = Comuni<strong>da</strong>de sem a parasita. Em CSEM foi considera<strong>da</strong> a cobertura vegetal de<br />
to<strong>do</strong>s os indivíduos (vivos, parasita<strong>do</strong>s e mortos) presentes na área.<br />
CCOM = Comuni<strong>da</strong>de com a parasita. Em CCOM foi considera<strong>da</strong> a cobertura vegetal<br />
<strong>do</strong>s indivíduos vivos que estavam presentes nas faixas.<br />
pi = proporção <strong>da</strong> cobertura vegetal <strong>da</strong> parasita na comuni<strong>da</strong>de amostra<strong>da</strong>.<br />
Os valores de cobertura de to<strong>da</strong>s as espécies foram expressos em m 2 .<br />
Se o valor de IP encontra<strong>do</strong> for igual a 0 (zero) ou tiver um valor próximo a 1<br />
então a parasita não poderá ser considera<strong>da</strong> chave na comuni<strong>da</strong>de vegetal. Para<br />
espécie-chave, de acor<strong>do</strong> com Power et al. (1996), se a parasita tiver um efeito<br />
desproporcional na comuni<strong>da</strong>de então IP deverá ser muito maior que 1. Isto somente<br />
ocorrerá se a cobertura vegetal de S. flexicaulis for desproporcionalmente inferior à <strong>da</strong><br />
comuni<strong>da</strong>de e causar um grande impacto nas coberturas de suas hospedeiras. Neste caso<br />
S. flexicaulis poderá ser considera<strong>da</strong> uma espécie-chave nesta comuni<strong>da</strong>de.<br />
Para verificar se a diversi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de se altera em função <strong>do</strong> parasitismo<br />
foi calcula<strong>do</strong> o índice de diversi<strong>da</strong>de de Shannon H’ para: 1) comuni<strong>da</strong>de com a<br />
parasita (CCOM) e 2) comuni<strong>da</strong>de sem a parasita (CSEM) nas áreas A e B. Os valores<br />
de H’ foram expressos em nats/indivíduos. Estes valores foram compara<strong>do</strong>s pelo teste t<br />
de Hutcheson, que é o único teste recomen<strong>da</strong><strong>do</strong> para comparar os valores de H’ entre<br />
áreas (Zar 2009).<br />
84
Para comparar a composição de espécies foi calcula<strong>do</strong> o índice de dissimilari<strong>da</strong>de<br />
de Bray-Curtis para CCOM e CSEM nas áreas de maior e menor densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita,<br />
conforme as considerações descritas acima. O índice de Bray-Curtis varia de 0 a 1 e as<br />
áreas serão mais similares quanto maior for este valor. Este índice foi calcula<strong>do</strong> para<br />
duas variáveis: abundância de espécies e cobertura. Nas análises de abundância as<br />
Poaceae e Cyperaceae foram excluí<strong>da</strong>s, pois suas espécies não foram identifica<strong>da</strong>s. Para<br />
as famílias Orchi<strong>da</strong>ceae, Cactaceae e Velloziaceae, agrupamentos de indivíduos <strong>da</strong><br />
mesma espécie isola<strong>do</strong>s uma distância superior 5 cm, foram trata<strong>do</strong>s como um único<br />
indivíduo. Já para as análises de cobertura to<strong>da</strong>s as espécies foram incluí<strong>da</strong>s.<br />
Resulta<strong>do</strong>s<br />
Na área A as densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita variaram de 3,62 a 6,4 m/m 2 (média= 4,96 ±<br />
0,97) e a comuni<strong>da</strong>de era composta por muitos arbustos (Tab. 1). Na área B, onde as<br />
densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita variaram de 0,7 a 1,8 m/m 2 (média=1,17 ± 0,31), houve<br />
pre<strong>do</strong>minância de herbáceas e gramíneas, e os arbustos encontravam-se mais espaça<strong>do</strong>s<br />
na paisagem. As duas áreas diferiram quanto a densi<strong>da</strong>de de parasitas (t = 7,39; n = 10;<br />
p = 0,007). A cobertura total em ambas as áreas, entretanto, foi semelhante (veja adiante<br />
Tab. 3) Houve uma correlação positiva entre a densi<strong>da</strong>de de parasitas e arbustos<br />
(rs=0,839; n=10; p
Excluin<strong>do</strong>-se as gramíneas (Poaceae e Cyperaceae) a composição florística <strong>da</strong><br />
comuni<strong>da</strong>de foi semelhante entre as áreas, sen<strong>do</strong> forma<strong>da</strong> por 20 famílias e 39 espécies<br />
na área A e 17 famílias e 38 espécies na área B (Anexo 2A e B). Tanto na área A quanto<br />
na B, as famílias mais representativas foram Asteraceae com 7 e 8 espécies,<br />
Orchi<strong>da</strong>ceae com 4 e 6 espécies, Melastomataceae e Velloziaceae com 4 e 3 espécies<br />
respectivamente. Foram encontra<strong>do</strong>s 5.419 indivíduos na área A, sen<strong>do</strong> as espécies mais<br />
abun<strong>da</strong>ntes a Orqui<strong>da</strong>ceae Sophronitis cattleya (679), a Euphorbiaceae Microstachys<br />
<strong>da</strong>phnoides (562), a Fabaceae Mimosa calodendron (500) e a Asteraceae Lychnophora<br />
pinaster (415). Já na área B foram encontra<strong>do</strong>s 4.871 indivíduos, sen<strong>do</strong> as espécies mais<br />
abun<strong>da</strong>ntes S. cattleya (812), M. <strong>da</strong>phnoides (568), a Melastomataceae Tibouchina<br />
heteromalla (400) e L. pinaster (391). Os valores de diversi<strong>da</strong>de de Shannon não<br />
apontaram diferenças entre as espécies <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de com a parasita (CCOM) e sem a<br />
parasita (CSEM) (Tabela 2).<br />
Tabela 2 - Valores de diversi<strong>da</strong>de calcula<strong>do</strong>s para CSEM (comuni<strong>da</strong>de sem a parasita) e<br />
CCOM (com a parasita). S= número de espécies; H’= índice de diversi<strong>da</strong>de de Shannon<br />
e E’ = equitabili<strong>da</strong>de. Os números de 1 a 5 se referem às faixas. Foi usa<strong>do</strong> o teste t de<br />
Hutcheson para comparar os valores de diversi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de CSEM (H’CSEM)<br />
com os <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de CCOM (H’CCOM).<br />
Área A<br />
(Alta densi<strong>da</strong>de) S H'CCOM H'CSEM ECCOM E'CSEM teste t p<br />
1 25 2,651 2,630 0,824 0,817 0,47 0,6<br />
2 22 2,560 2,521 0,828 0,816 0,82 0,4<br />
3 23 2,539 2,542 0,810 0,811 0,08 0,9<br />
4 27 2,694 2,702 0,818 0,820 0,17 0,9<br />
5 25 2,684 2,676 0,834 0,831 0,22 0,8<br />
Área A 36 2,792 2,789 0,762 0,761 0,19 0,9<br />
Área B (Baixa<br />
densi<strong>da</strong>de) S H'CCOM H'CSEM ECCOM E'CSEM teste t p<br />
1 30 2,696 2,658 0,793 0,789 0,73 0,5<br />
2 24 2,413 2,405 0,759 0,757 0,17 0,9<br />
3 27 2,571 2,567 0,780 0,779 0,09 0,9<br />
4 25 2,541 2,536 0,789 0,788 0,14 0,9<br />
5 23 2,483 2,464 0,792 0,786 0,36 0,7<br />
Área B 36 2,682 2,674 0,743 0,746 0,42 0,7<br />
Consideran<strong>do</strong> as áreas A e B, a espécie mais abun<strong>da</strong>nte foi M. <strong>da</strong>phnoides com<br />
1.130 indivíduos, sen<strong>do</strong> apenas 39 parasita<strong>do</strong>s. A espécie M. calodendron destacou-se,<br />
86
epresenta<strong>da</strong> por 858 indivíduos, <strong>do</strong>s quais mais de 57% estiveram parasita<strong>do</strong>s (Fig. 1).<br />
A composição <strong>da</strong>s espécies tampouco variou. O índice de similari<strong>da</strong>de de Bray-Curtis<br />
para CCOM e CSEM calcula<strong>do</strong> com as abundâncias de espécies foi de 0,93 para a área<br />
de alta densi<strong>da</strong>de e de 0,97 para a de baixa densi<strong>da</strong>de, e quan<strong>do</strong> foi calcula<strong>do</strong> com a<br />
cobertura vegetal <strong>da</strong>s espécies os valores foram 0,80 e 0,89 respectivamente.<br />
Parasitismo (%)<br />
60<br />
50<br />
40<br />
30<br />
20<br />
10<br />
Bre<br />
Stac<br />
Cm Cr BorVel<br />
Sym<br />
Lyc<br />
Mim<br />
M<strong>da</strong>p<br />
0<br />
0 5 10 15 20 25<br />
Abundância (%)<br />
Tib<br />
Fig. 1 – Relação entre o parasitismo e a abundância de 11 espécies na comuni<strong>da</strong>de cuja<br />
abundância relativa foi superior a 1%. Mim = Mimosa calodendron; Lyc =<br />
Lychnophora pinaster; M<strong>da</strong>p = Microstachys <strong>da</strong>phnoides; Bre = Baccharis reticularia;<br />
Stac = Stachytarpheta glabra; Tib = Tibouchina heteromalla; Vel = Vellozia compacta;<br />
Sym = Symphyopappus reticulatus; Cr = Croton serratoideus.; Cm = Cromolaena sp.;<br />
Bor = Borreria sp.<br />
De mo<strong>do</strong> geral, em to<strong>da</strong> a comuni<strong>da</strong>de (áreas A + B) to<strong>da</strong>s as espécies arbustivas<br />
sofreram reduções em suas coberturas vegetais devi<strong>do</strong> à atuação <strong>do</strong> parasitismo (Fig. 2).<br />
A espécie M. calodendron foi a que apresentou maior cobertura e também a que mais<br />
sofreu com o parasitismo, pois perdeu 57% de sua cobertura total na comuni<strong>da</strong>de. Esta<br />
espécie é perene, fixa<strong>do</strong>ra de nitrogênio e muito abun<strong>da</strong>nte na área de estu<strong>do</strong>. Já L.<br />
pinaster, representa<strong>da</strong> por 806 e M. <strong>da</strong>phnoides com 562 indivíduos, tiveram uma<br />
redução de 23% e 3,4% de suas coberturas vegetais, respectivamente.<br />
87
Espécie<br />
Bor<br />
Crom<br />
Crot<br />
Cyp<br />
velab<br />
Aci<br />
Sym<br />
vel<br />
Tibo<br />
Stac<br />
Sop<br />
Bret<br />
M<strong>da</strong>p<br />
Poa<br />
Lyc<br />
Mim<br />
80 70 60 50 40 30 20 10<br />
Cobertura sem atuação <strong>da</strong> parasita (m²)<br />
Fig. 2 – Atuação <strong>do</strong> parasitismo sobre a cobertura vegetal <strong>da</strong>s 14 espécies que estiveram<br />
representa<strong>da</strong>s por 3m 2 ou mais na comuni<strong>da</strong>de. Mim = Mimosa calodendron; Lyc =<br />
Lychnophora pinaster; Poa = Poaceae; M<strong>da</strong>p= Microstachys <strong>da</strong>phnoides; Bret =<br />
Baccharis reticularia; Sop = Sophronitis cattleya; Stac = Stachytarpheta glabra; Tib =<br />
Tibouchina heteromalla; Eri = Eriope macrostachya; vel= Vellozia compacta; Sym =<br />
Symphyopappus reticulatus; Aci = Aciantera teres; velab = Vellozia albiflora; Micr =<br />
Microlicia sp1.; Bser= Baccharis serrulata.<br />
Representantes herbáceas e rasteiras como as Poaceae, Orchi<strong>da</strong>ceae,<br />
Velloziaceae e Cyperaceae que eventualmente foram parasita<strong>da</strong>s, entretanto, não<br />
tiveram suas coberturas altera<strong>da</strong>s.<br />
Quan<strong>do</strong> as áreas A e B foram analisa<strong>da</strong>s separa<strong>da</strong>mente notou-se que a<br />
identi<strong>da</strong>de e a cobertura <strong>da</strong>s espécies pouco se alteraram (Fig. 3). Entretanto, L. pinaster<br />
foi a espécie mais representativa na área B e perdeu menos cobertura que M.<br />
calodendron, que possuía a segun<strong>da</strong> maior cobertura. Na área de maior densi<strong>da</strong>de (A),<br />
to<strong>da</strong>s as espécies sofreram reduções em suas coberturas em decorrência <strong>da</strong> mortali<strong>da</strong>de<br />
pelo parasitismo (Fig. 3A). O mesmo não ocorreu na área de menor densi<strong>da</strong>de (B) em<br />
que espécies como T. heteromalla, Symphyopapus brasiliensis, Acianthera teres, S.<br />
cattleya quase não sofreram per<strong>da</strong>s de suas coberturas (Fig. 3B).<br />
0 10 20 30 40 50 60 70 80<br />
Cobertura com atuação <strong>da</strong> parasita (m²)<br />
88
Espécie<br />
Espécie<br />
Sym<br />
vel<br />
Eri<br />
Stac<br />
Bret<br />
Sop<br />
M<strong>da</strong>p<br />
Poa<br />
Lyc<br />
Mim<br />
Aci<br />
Sym<br />
vel<br />
Sop<br />
Stac<br />
Tib<br />
Bret<br />
M<strong>da</strong>p<br />
Poa<br />
Mim<br />
Lyc<br />
80 70 60 50 40 30 20 10<br />
Cobertura sem atuação <strong>da</strong> parasita (m²)<br />
80 70 60 50 40 30 20 10<br />
Cobertura sem atuação <strong>da</strong> parasita (m²)<br />
0 10 20 30 40 50 60 70 80<br />
Cobertura com atuação <strong>da</strong> parasita<br />
0 10 20 30 40 50 60 70 80<br />
Cobertura com atuação <strong>da</strong> parasita (m²)<br />
Fig. 3 – Atuação <strong>do</strong> parasitismo sobre a cobertura vegetal <strong>da</strong>s espécies que estiveram<br />
representa<strong>da</strong>s por 3m 2 ou mais na comuni<strong>da</strong>de. A) Área de maior densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita<br />
e B) Área de menor densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita. Aci = Aciantera teres; Bret = Baccharis<br />
reticularia; Eri = Eriope macrostachya; Lyc = Lychnophora pinaster; M<strong>da</strong>p=<br />
Microstachys <strong>da</strong>phnoides; Mim = Mimosa calodendron; Poa = Poaceae; Sop =<br />
Sophronitis cattleya; Stac = Stachytarpheta glabra; Sym = Symphyopappus reticulatus;<br />
Tib = Tibouchina heteromalla; vel= Vellozia compacta.<br />
O efeito top-<strong>do</strong>wn de S. flexicaulis sobre a comuni<strong>da</strong>de vegetal esteve<br />
relaciona<strong>do</strong> à densi<strong>da</strong>de de parasitas (Tab. 3). Nas faixas <strong>da</strong> área B este efeito foi<br />
menor, pois a per<strong>da</strong> de cobertura foliar <strong>da</strong>s espécies <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de variou de 7 a 40% e<br />
seu valor médio foi de 22%. A faixa 3 foi a que menos sofreu este efeito, pois teve a<br />
menor densi<strong>da</strong>de de parasitas (Tab. 1). O contrário ocorreu nas faixas 1 e 2, de maiores<br />
densi<strong>da</strong>des de S. flexicaulis, que tiveram os maiores valores de per<strong>da</strong> de cobertura (Tab.<br />
89
1 e 3). Já na área A o efeito foi maior (Tab. 1 e 3). A per<strong>da</strong> de cobertura foliar foi 2,3<br />
vezes maior que na área B e variou de 39 a 66%, com média de 50%.<br />
Tabela 3- Magnitude <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn basea<strong>da</strong> em Power et al. (1996). CSEM<br />
representa a cobertura vegetal <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de sem a parasita e CCOM representa a<br />
cobertura vegetal <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de com a parasita. Os números de 1 a 5 se referem às<br />
faixas.<br />
Área A (Altas<br />
densi<strong>da</strong>des)<br />
CSEM (m 2 ) CCOM (m 2 ) (CSEM-CCOM)/CSEM top-<strong>do</strong>wn<br />
1 13,69 19,65 -0,44 -43,54<br />
2 25,43 42,18 -0,66 -65,87<br />
3 22,27 34,44 -0,55 -54,65<br />
4 29,56 41,20 -0,39 -39,38<br />
5 22,24 32,65 -0,47 -46,81<br />
Área A 113,19 170,12 -0,50 -50,30<br />
Área B (Baixas<br />
densi<strong>da</strong>des)<br />
CSEM (m 2 ) CCOM (m 2 ) (CSEM-CCOM)/CSEM top-<strong>do</strong>wn<br />
1 23,56 32,91 -0,40 -39,69<br />
2 18,89 26,05 -0,38 -37,90<br />
3 34,62 37,11 -0,07 -7,19<br />
4 18,91 23,25 -0,23 -22,95<br />
5 22,12 24,29 -0,10 -9,81<br />
Área B 118,1 143,61 -0,22 -22,00<br />
A parasita S. flexicaulis apresentou valores de IP indicativos de ser espécie-<br />
chave na comuni<strong>da</strong>de vegetal (Tabela 4). Os valores <strong>do</strong> IP variaram muito, de 10,85 a<br />
51,94, nas faixas de baixas densi<strong>da</strong>des (área B) de parasitas, sen<strong>do</strong> que a média para<br />
esta área foi de 30. Já para as faixas de maiores densi<strong>da</strong>des (área A) os valores <strong>do</strong> IP<br />
variaram de 11,04 a 17,63 e a média para a área foi de 15,39. A cobertura vegetal <strong>da</strong><br />
comuni<strong>da</strong>de sem a atuação parasita (CSEM) foi semelhante entre as áreas, mas a<br />
cobertura <strong>da</strong> parasita foi mais de 4 vezes maior em A que em B, resultan<strong>do</strong> em valores<br />
de IP menores (Tabela 4).<br />
90
Tabela 4- Resulta<strong>do</strong>s <strong>da</strong> aplicação <strong>da</strong> equação matemática proposta por Power et al.<br />
(1996) para espécie-chave. CSEM = cobertura vegetal <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de sem a parasita;<br />
CCOM = cobertura vegetal <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de com a parasita; Parasita = cobertura vegetal<br />
<strong>da</strong> parasita; pi = proporção <strong>da</strong> cobertura vegetal <strong>da</strong> parasita. Os números de 1 a 5 se<br />
referem às faixas.<br />
Área A CSEM (m 2 ) CCOM (m 2 ) Parasita (m 2 ) pi 1/pi Espécie-chave (IP)<br />
1 13,69 19,65 0,54 0,039 25,35 11,04<br />
2 25,43 42,18 0,95 0,037 26,77 17,63<br />
3 22,27 34,44 0,79 0,035 28,19 15,41<br />
4 29,56 41,20 0,80 0,027 36,95 14,55<br />
5 22,24 32,65 0,62 0,028 35,87 16,79<br />
Total Área A 113,19 170,12 3,7 0,033 30,59 15,39<br />
Área B<br />
1 23,56 32,91 0,18 0,008 130,89 51,94<br />
2 18,89 26,05 0,23 0,012 82,13 31,13<br />
3 34,62 37,11 0,10 0,003 346,20 24,90<br />
4 18,91 23,25 0,14 0,007 135,07 31,00<br />
5 22,12 24,29 0,20 0,009 110,60 10,85<br />
Total Área B 118,1 143,61 0,85 0,007 138,94 30,01<br />
Discussão<br />
Os efeitos <strong>do</strong> parasitismo numa comuni<strong>da</strong>de vegetal são dependentes <strong>da</strong><br />
densi<strong>da</strong>de de plantas e a preferência <strong>da</strong> parasita por hospedeiras. Se por um la<strong>do</strong> a<br />
produtivi<strong>da</strong>de e a permanência <strong>da</strong>s plantas parasitas são dependentes <strong>da</strong> “quali<strong>da</strong>de” <strong>do</strong>s<br />
recursos obti<strong>do</strong>s (Press & Phoenix 2005), hospedeiras muito parasita<strong>da</strong>s podem morrer<br />
(Aukema 2003). Quan<strong>do</strong> as plantas mais ataca<strong>da</strong>s são competitivamente subordina<strong>da</strong>s, a<br />
diversi<strong>da</strong>de de espécies na comuni<strong>da</strong>de poderá diminuir (Press & Phoenix 2005,<br />
Grewell 2008). Por outro la<strong>do</strong>, se as mais ataca<strong>da</strong>s forem as <strong>do</strong>minantes, é espera<strong>do</strong> um<br />
aumento na diversi<strong>da</strong>de local (Press 1998, Press & Phoenix 2005). A atuação <strong>da</strong><br />
parasita Cuscuta salina, por exemplo, modificou negativamente a riqueza e a<br />
diversi<strong>da</strong>de de plantas em marismas no norte <strong>da</strong> Califórnia (Pennings & Callaway<br />
1996).<br />
Em teoria S. flexicaulis poderia favorecer o aumento <strong>da</strong> diversi<strong>da</strong>de local, pois<br />
parasita preferencialmente a hospedeira M. calodendron, uma <strong>da</strong>s espécies <strong>do</strong>minantes<br />
<strong>do</strong>s afloramentos ferruginosos e possivelmente uma forte competi<strong>do</strong>ra. Entretanto, a<br />
morte desta hospedeira poderia afetar negativamente a composição <strong>da</strong>s espécies na<br />
91
comuni<strong>da</strong>de e até diminuir a diversi<strong>da</strong>de, pois conforme sugeri<strong>do</strong> por Jacobi et al.<br />
(2007) M. calodendron seria uma espécie babá e auxiliaria no recrutamento de outras<br />
espécies. Após considerar a atuação <strong>da</strong> parasita, verificou-se que a composição florística<br />
<strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de, tanto na área de maior quanto na de menor densi<strong>da</strong>de <strong>da</strong> parasita, não<br />
foi altera<strong>da</strong>. S. flexicaulis reduziu significativamente a cobertura vegetal de suas<br />
hospedeiras sem que isso afetasse a diversi<strong>da</strong>de de espécies. Embora a comuni<strong>da</strong>de<br />
vegetal não tenha si<strong>do</strong> acompanha<strong>da</strong> ao longo <strong>do</strong> tempo, estima-se que as espécies<br />
parasita<strong>da</strong>s tenham morri<strong>do</strong> no perío<strong>do</strong> máximo de 5 anos. Isso por que os vestígios <strong>da</strong><br />
parasita estavam bastante visíveis e as espécies parasita<strong>da</strong>s demoram de 2 a 3 anos para<br />
morrer (F. A. Mourão, obs. pess.). Dessa forma, seria possível que a comuni<strong>da</strong>de<br />
vegetal sofresse mu<strong>da</strong>nças negativas em sua composição e diversi<strong>da</strong>de de espécies no<br />
decorrer de vários anos. Mas novos estu<strong>do</strong>s precisam ser realiza<strong>do</strong>s para averiguar as<br />
possíveis mu<strong>da</strong>nças nesta comuni<strong>da</strong>de.<br />
Estu<strong>do</strong>s que analisam o efeito top-<strong>do</strong>wn em comuni<strong>da</strong>des terrestres têm<br />
enfatiza<strong>do</strong> as causas e consequências <strong>da</strong>s variações de biomassa (Oksanen 1990, Dyer<br />
& Letourneau 2003). Uma analogia pode ser feita com o estu<strong>do</strong> de Mourão e<br />
colabora<strong>do</strong>res (2009) quan<strong>do</strong> confirmaram que hospedeiras muito parasita<strong>da</strong>s<br />
apresentavam de 75 a 95% de redução <strong>da</strong> cobertura vegetal. Para algumas espécies<br />
como L. pinaster e M. calodendron foram níti<strong>da</strong>s as variações de cobertura vegetal após<br />
a atuação <strong>da</strong> parasita. Esta última espécie foi que mais sofreu com o parasitismo na<br />
comuni<strong>da</strong>de. Por ser capaz de fixar nitrogênio, M. calodendron teria uma vantagem<br />
competitiva sobre as demais plantas poden<strong>do</strong> se desenvolver e espalhar em locais com<br />
sérias restrições nutricionais, já que as leguminosas são capazes de elevar o pH <strong>do</strong> solo<br />
e favorecer a absorção de nutrientes necessários ao seu desenvolvimento (Nascimento et<br />
al. 2003). Entretanto, as populações de M. calodendron são controla<strong>da</strong>s por S.<br />
flexicaulis, que reduzem o investimento reprodutivo desta hospedeira (Mourão et al.<br />
2009), afetan<strong>do</strong> o recrutamento de novos indivíduos na população e levan<strong>do</strong>-as morte<br />
por parasitismo. Isso porque M. calodendron é, dentre as potenciais hospedeiras, a que<br />
mais poderia atender as necessi<strong>da</strong>des nutricionais <strong>da</strong> parasita, já que o nitrogênio é um<br />
recurso limitante para o desenvolvimento de plantas (Crawley 2007). Como há uma<br />
relação direta e positiva entre a disponibili<strong>da</strong>de de nitrogênio e ganho de biomassa<br />
(Crawford 1995, Ângre 1985, Cechim & Fumis 2004, Larcher 2006), ao parasitar as<br />
leguminosas, S. flexicaulis poderia investir mais em crescimento e estruturas<br />
reprodutivas. Outras espécies abun<strong>da</strong>ntes, mas pouco parasita<strong>da</strong>s como M. <strong>da</strong>phnoides e<br />
92
T. heteromalla, por exemplo, não tiveram uma per<strong>da</strong> <strong>da</strong> cobertura vegetal tão<br />
significativa. Estes resulta<strong>do</strong>s demonstram que a importância <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn pode<br />
ser altera<strong>da</strong> em função <strong>da</strong> abundância e a composição de espécies na comuni<strong>da</strong>de, em<br />
função <strong>da</strong>s “escolhas” <strong>da</strong>s parasitas.<br />
Apesar de este estu<strong>do</strong> tratar de interações de plantas em apenas <strong>do</strong>is níveis<br />
tróficos, efeitos indiretos em outros níveis não mensura<strong>do</strong>s neste trabalho podem<br />
ocorrer. Assim como a adição de animais parasitas em teias tróficas pode aumentar a<br />
riqueza de espécies, o número de ligações, os níveis tróficos e comprimento <strong>da</strong> teia<br />
(Thompson et al. 2005), as plantas parasitas podem modificar as interações entre suas<br />
hospedeiras e as demais espécies <strong>da</strong> cadeia trófica, poden<strong>do</strong> interferir na estabili<strong>da</strong>de,<br />
nas forças de interação e no fluxo de energia (Lafferty et al. 2008). Como as espécies<br />
parasita<strong>da</strong>s perdem cobertura vegetal, as aves que as utilizam como recursos tais como<br />
alimento, poleiros e local para nidificação, poderiam se tornar mais vulneráveis à<br />
pre<strong>da</strong>ção. As aves <strong>da</strong> família Tyrani<strong>da</strong>e Polystictus superciliaris, Elaenia cristata e<br />
Embernagra longicau<strong>da</strong>, por exemplo, que se alimentam de insetos captura<strong>do</strong>s nos<br />
troncos de arbustos e constroem seus ninhos em galhos de M. calodendron (Hoffman et<br />
al. 2009a, Hoffman et al. 2009b, Hoffmann & Rodrigues 2011) poderiam ser<br />
prejudica<strong>da</strong>s. Por outro la<strong>do</strong> S. flexicaulis pode servir como fonte de recurso para aves<br />
como E. cristata, que também se alimentam de frutos <strong>da</strong> parasita (Guerra 2005), insetos<br />
como as formigas Camponotus crassus (Formici<strong>da</strong>e), que coletam o visco de sementes<br />
<strong>da</strong> parasita recém-deposita<strong>da</strong>s nos galhos <strong>da</strong>s hospedeiras (Mourão obs. pessoal), e<br />
poliniza<strong>do</strong>res.<br />
S. flexicaulis foi considera<strong>da</strong> espécie chave na comuni<strong>da</strong>de estu<strong>da</strong><strong>da</strong>, segun<strong>do</strong> os<br />
preceitos de Power e colabora<strong>do</strong>res (1996). Os valores de IP e de top-<strong>do</strong>wn foram<br />
evidentes e variaram conforme diferentes densi<strong>da</strong>des de arbustos. Na área A, que teve<br />
quase o <strong>do</strong>bro de espécies arbustivas/m 2 em relação à B, fazen<strong>do</strong> com que as distâncias<br />
entre copas vizinhas fossem menores, o que possivelmente favoreceu o contágio de<br />
outras plantas, elevan<strong>do</strong> os valores de top-<strong>do</strong>wn. Entretanto, como a parasita também<br />
apresentou maiores coberturas nestas áreas, os valores para espécie-chave foram<br />
menores que em B. Já na área B, as distâncias entre as copas intuitivamente são maiores<br />
e a dispersão vegetativa <strong>do</strong>s ramos <strong>da</strong> parasita pode ter si<strong>do</strong> dificulta<strong>da</strong>, reduzin<strong>do</strong> a<br />
importância <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn. As parasitas que se estabelecem em hospedeiras<br />
isola<strong>da</strong>s, a mais de 20 cm de outras plantas (F. A. Mourão, <strong>da</strong><strong>do</strong>s não publica<strong>do</strong>s),<br />
dificilmente infectam outras plantas por dispersão vegetativa, pois quanto maior a<br />
93
distância entre copas menor a chance de transmissão de ramos para outras hospedeiras.<br />
O mesmo ocorre com a dispersão ornitocórica, pois a proximi<strong>da</strong>de entre arbustos tende<br />
a atrair mais aves, intensifican<strong>do</strong> a deposição de sementes na área (Overton 1996). Se<br />
este espalhamento for mais abrangente um efeito top-<strong>do</strong>wn maior é espera<strong>do</strong>, pois mais<br />
plantas serão ataca<strong>da</strong>s simultaneamente. O efeito top-<strong>do</strong>wn variou em função <strong>da</strong><br />
distribuição espacial de plantas na paisagem, pois a menor distância entre as<br />
hospedeiras favorece o espalhamento de S. flexicaulis intensifican<strong>do</strong> seus efeitos sobre a<br />
comuni<strong>da</strong>de vegetal. Além disso, a maior cobertura vegetal <strong>da</strong> parasita garantiu os<br />
maiores valores deste efeito. Já a importância <strong>da</strong> parasita como espécie-chave variou<br />
em função <strong>da</strong> per<strong>da</strong> de cobertura vegetal em relação à cobertura vegetal <strong>da</strong> parasita. Ao<br />
contrário <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn, os valores de espécie-chave foram mais eleva<strong>do</strong>s onde a<br />
pouca cobertura vegetal <strong>da</strong> parasita causou um grande efeito na cobertura <strong>da</strong>s<br />
hospedeiras. Os valores de espécie-chave refletiram bem esta relação uma vez que em<br />
áreas de maior densi<strong>da</strong>de de hospedeiras a parasita teve também maiores valores de<br />
cobertura.<br />
Neste trabalho os valores de IP que caracterizaram os impactos <strong>da</strong> parasita sobre<br />
a vegetação foram até maiores que os valores encontra<strong>do</strong>s por Knapp e colabora<strong>do</strong>res<br />
(1999) para os grandes herbívoros <strong>da</strong>s pra<strong>da</strong>rias Norte Americanas (5 a 25). Eles<br />
quantificaram os impactos diretos e indiretos causa<strong>do</strong>s por bisões que se alimentavam<br />
seletivamente de espécies vegetais. Estes herbívoros alteraram as características físicas<br />
e químicas <strong>do</strong> ambiente, aumentaram a heterogenei<strong>da</strong>de temporal e espacial <strong>da</strong><br />
vegetação e afetaram uma varie<strong>da</strong>de de processos ecossistêmicos. Também,<br />
diferentemente <strong>da</strong>s parasitas, os bisões foram capazes de modificar a diversi<strong>da</strong>de <strong>da</strong><br />
comuni<strong>da</strong>de vegetal. Contu<strong>do</strong>, mesmo que a per<strong>da</strong> de espécies não tenha si<strong>do</strong> nota<strong>da</strong>, a<br />
parasita suprimiu consideravelmente a cobertura vegetal de plantas <strong>do</strong>minantes, que<br />
pode ter ocorri<strong>do</strong> devi<strong>do</strong> à constituição peculiar desta comuni<strong>da</strong>de caracteriza<strong>da</strong> por<br />
eleva<strong>da</strong> abundância e cobertura de M. calodendron. De maneira semelhante aos bisões,<br />
que aumentam a quanti<strong>da</strong>de de nutrientes no ecossistema, a que<strong>da</strong> acentua<strong>da</strong> de folhas<br />
provoca<strong>da</strong>s pelo parasitismo poderia contribuir para acelerar a entra<strong>da</strong> de nutrientes no<br />
sistema. Isso também ocorreu em florestas tempera<strong>da</strong>s de eucaliptos, cuja parasita<br />
Amyema miquelli aumentou o retorno de nutrientes na serapilheira, duplican<strong>do</strong> as taxas<br />
de nitrogênio e quadruplican<strong>do</strong> as taxas de fósforo (March & Watson 2010). S.<br />
flexicaulis também poderia alterar a heterogenei<strong>da</strong>de espacial <strong>da</strong> paisagem e reduzir o<br />
potencial competitivo de M. calodendron, já que hospedeiras muito infecta<strong>da</strong>s morrem<br />
94
com o passar <strong>do</strong> tempo.<br />
Apesar de S. flexicaulis não ter altera<strong>do</strong> a diversi<strong>da</strong>de e a composição de<br />
espécies, foi capaz de modificar substancialmente a cobertura vegetal <strong>da</strong> hospedeira<br />
<strong>do</strong>minante, o que sugere modificações espaciais na comuni<strong>da</strong>de a longo prazo. A<br />
variação <strong>do</strong> efeito top-<strong>do</strong>wn <strong>da</strong> parasita sobre a comuni<strong>da</strong>de vegetal <strong>do</strong>s afloramentos<br />
ferruginosos foi dependente <strong>da</strong> densi<strong>da</strong>de de hospedeiras e contribuiu para sua atuação<br />
como espécie-chave. Sua atuação pode contribuir para o aumento <strong>da</strong> heterogenei<strong>da</strong>de<br />
ambiental, afetar a dinâmica <strong>da</strong>s populações de suas hospedeiras e modificar as<br />
interações entre as espécies, interferin<strong>do</strong> assim no funcionamento <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de.<br />
95
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101
Anexo 2A – Lista <strong>da</strong>s espécies vegetais - área A (Altas densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita).<br />
Anemiacea Anemia sp.<br />
Apocynaceae Ditassa mucronata Mart.<br />
Asteraceae Ageratum fastigiatum (Gardn.) R.M. King & H. Rob.<br />
Baccharis serrulata DC.<br />
Baccharis reticulariaDC.<br />
Cromolaena sp.<br />
Lychnophora pinaster Mart.<br />
Symphyopapus brasiliensis (Gardner) R. M. King & H. Rob.<br />
Trixis vauthieri DC.<br />
Bromeliaceae Dyckia cf. simulans L.B. Sm.<br />
Cactaceae Arthrocereus glaziovii (K. Schum.) N.P.Taylor & D.C. Zappi<br />
Celastraceae Maytenus gonocla<strong>da</strong> Mart.<br />
Cyperaceae Cyperaceae<br />
Euphorbiaceae Croton serratoideus Radcl.-Sm. & Govaerts<br />
Microstachys <strong>da</strong>phnoides<br />
Fabaceae Mimosa calodendron Mart.<br />
Periandra mediterranea Taub<br />
Lamiaceae Eriope macrostachya Mart. ex Benth.<br />
Lauraceae Ocotea tristis (Nees) Mez<br />
Loranthaceae Struthanthus flexicaulis Mart. Mart.<br />
Tripo<strong>da</strong>nthus acutifoliusThieg.<br />
Melastomataceae Leandra australis (Cham.) Cogn.<br />
Microlicia sp.<br />
Tibouchina sp1<br />
Tibouchina heteromalla<br />
Myrtaceae Myrcia mutabilis (O.Berg) N.J.E. Silveira<br />
Orqui<strong>da</strong>ceae Acianthera teres (Lindl.) Borba<br />
Epidendrum<br />
Orchi<strong>da</strong>ceae<br />
Sophronitis cattleya<br />
Phytolaccaceae Microtea paniculataMoq.<br />
Piperaceae Peperomia decora Dahlst.<br />
Poaceae Poaceae<br />
Portulacaceae Portulaca hirsutissima Cambess.<br />
Rubiaceae Borreria cf. capitata (Ruiz & Pav.) DC.<br />
Velloziaceae Barbacenia<br />
Vellozia albiflora<br />
Vellozia graminea Pohl.<br />
Vellozia compacta Mart.<br />
Verbenaceae Lippia sp.<br />
Stachytarpheta glabra Cham.<br />
102
Anexo 2B – Lista <strong>da</strong>s espécies vegetais - área B (Baixas densi<strong>da</strong>des <strong>da</strong> parasita).<br />
Alstroemeriaceae Alstroemeria plantaginea Mart.<br />
Apocynaceae Ditassa mucronata Mart.<br />
Asteraceae Ageratum fastigiatum (Gardn.) R.M. King & H. Rob.<br />
Baccharis serrulata DC.<br />
Baccharis reticularia DC.<br />
Cromolaena sp.<br />
Lessingianthus sp.<br />
Lychnophora pinaster Mart.<br />
Symphyopapus brasiliensis (Gardner) R. M. King & H. Rob.<br />
Trixis vauthieri DC.<br />
Bromeliaceae Dyckia cf. simulans L.B. Sm.<br />
Vriesea minarum L.B. Sm.<br />
Cactaceae Arthrocereus glaziovii (K. Schum.) N.P.Taylor & D.C. Zappi<br />
Cyperaceae Cyperaceae<br />
Euphorbiaceae Croton serratoideus Radcl.-Sm. & Govaerts<br />
Microstachys <strong>da</strong>phnoides<br />
Fabaceae Mimosa calodendron Mart.<br />
Periandra mediterranea Taub<br />
Lamiaceae Eriope macrostachya Mart. ex Benth.<br />
Loranthaceae Struthanthus flexicaulis Mart. Mart.<br />
Tripo<strong>da</strong>nthus acutifoliusThieg.<br />
Malpighiaceae Heteropteres sp.<br />
Melastomataceae Leandra australis (Cham.) Cogn.<br />
Microlicia sp.<br />
Tibouchina heteromalla<br />
Orqui<strong>da</strong>ceae Acianthera teres (Lindl.) Borba<br />
Epidendrum<br />
Oncidium blanquet<br />
Orchi<strong>da</strong>ceae<br />
Orquidea geófita<br />
Sophronitis cattleya<br />
Phytolaccaceae Microtea paniculataMoq.<br />
Poaceae Poaceae<br />
Portulacaceae Portulaca hirsutissima Cambess.<br />
Rubiaceae Borreria cf. capitata (Ruiz & Pav.) DC.<br />
Velloziaceae Vellozia albiflora<br />
Vellozia graminea Pohl.<br />
Vellozia compacta Mart.<br />
Verbenaceae Lippia<br />
Stachytarpheta glabra Cham.<br />
103
Considerações finais<br />
Durante a realização deste estu<strong>do</strong> surgiram novos questionamentos sobre o papel<br />
de S. flexicaulis no funcionamento e estruturação <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal <strong>do</strong>s<br />
afloramentos ferruginosos. Uma <strong>da</strong>s perguntas a ser respondi<strong>da</strong> é se a composição<br />
vegetal e a riqueza de espécies se alterariam com o tempo de atuação <strong>da</strong> parasita. Como<br />
este trabalho foi realiza<strong>do</strong> dentro de uma uni<strong>da</strong>de de conservação e as áreas foram<br />
georeferencia<strong>da</strong>s, futuramente seria possível fazer um novo levantamento de espécies<br />
vegetais. Outra solução seria buscar respostas mais imediatas através <strong>da</strong> incorporação de<br />
novos parâmetros ao modelo matemático que, para esta tese, foram desconsidera<strong>do</strong>s nas<br />
simulações. A adição de novos parâmetros como densi<strong>da</strong>de de hospedeiras (não<br />
somente M. calodendron), configuração <strong>da</strong> paisagem consideran<strong>do</strong> espécies herbáceas,<br />
demografia <strong>da</strong>s hospedeiras e o tempo que as espécies vegetais associa<strong>da</strong>s ao<br />
parasitismo levam para morrer, deverá <strong>da</strong>r respostas mais precisas sobre o destino desta<br />
comuni<strong>da</strong>de vegetal.<br />
Futuros estu<strong>do</strong>s deverão investigar como e quan<strong>do</strong> a parasita forrageia. Através<br />
de um experimento mais detalha<strong>do</strong> envolven<strong>do</strong> as áreas de fisiologia e anatomia<br />
vegetal, química e ecologia seria possível determinar os mecanismos de <strong>forrageamento</strong><br />
a<strong>do</strong>ta<strong>do</strong>s pela parasita para otimizar as estratégias de busca por alimentos e<br />
reconhecimento de hospedeiras. Como complemento a esta pergunta, recomen<strong>da</strong>-se<br />
acompanhar a fenologia <strong>da</strong> parasita em diferentes hospedeiras. Estas respostas<br />
aju<strong>da</strong>riam a compreender os diferentes efeitos <strong>do</strong> parasitismo por S. flexicaulis sobre<br />
ca<strong>da</strong> espécie hospedeira, indican<strong>do</strong> seu o sucesso e permanência em diferentes<br />
comuni<strong>da</strong>des vegetais.<br />
Durante o desenvolvimento deste trabalho, alguns funcionários <strong>do</strong> Parque<br />
Estadual <strong>da</strong> Serra <strong>do</strong> Rola Moça questionaram a necessi<strong>da</strong>de <strong>do</strong> manejo de S. flexicaulis<br />
na comuni<strong>da</strong>de vegetal, uma vez que ela provoca a morte de indivíduos. Contu<strong>do</strong> não se<br />
recomen<strong>da</strong> a retira<strong>da</strong> de S. flexicaulis <strong>da</strong> comuni<strong>da</strong>de vegetal, uma vez que esta é uma<br />
espécie-chave, nativa e não causou nenhuma alteração na composição e na diversi<strong>da</strong>de<br />
de espécies.<br />
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