Instabilidade atlanto-axial na síndrome de Down - SPR

Instabilidade atlanto-axial na síndrome de Down: o que o radiologista precisa conhecer? / Boëchat MCB et al.
Artigo de Revisão
Instabilidade atlanto-axial na síndrome
de Down: o que o radiologista precisa
conhecer?
Márcia Cristina Bastos Boëchat 1 , Katia Silveira da Silva 2 , Juan Clinton Llerena Junior 3
Descritores:
Síndrome de Down; Coluna cervical; Radiografia;
Instabilidade atlanto-axial.
Recebido para publicação em 15/6/2005. Aceito,
após revisão, em 8/3/2006.
Trabalho realizado no Serviço de Radiologia e no
Departamento de Genética Médica do Instituto
Fernandes Figueira – Fundação Oswaldo Cruz (IFF-
Fiocruz), Rio de Janeiro, RJ.
1
Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz.
2 Núcleo de Epidemiologia do IFF-Fiocruz.
3 Departamento de Genética Médica do IFF-Fiocruz.
Correspondência: Dra. Márcia Cristina Bastos Boëchat.
Instituto Fernandes Figueira – Fundação Oswaldo
Cruz. Avenida Rui Barbosa, 716, Flamengo.
Rio de Janeiro, RJ, 22250-020. E-mail: boechatm
@iff.fiocruz.br
Resumo
Este trabalho teve como principais motivações o grande número de pacientes com síndrome de
Down acompanhados no Departamento de Genética Médica do Instituto Fernandes Figueira e um
certo desconhecimento por parte dos radiologistas gerais e demais profissionais de saúde que
prestam assistência a esses pacientes sobre esta alteração da coluna cervical, que tem prevalência
de 10% a 30% e pode ter evolução desfavorável com paraplegia ou tetraplegia em 1% a 2% dos
casos. Os autores apresentam uma revisão bibliográfica sobre a instabilidade atlanto-axial em
pacientes com síndrome de Down, descrevem as principais características dessa síndrome e de
sua associação com essa anormalidade da coluna cervical, apresentam as particularidades anatômicas
das primeiras vértebras cervicais da criança, descrevem a técnica do exame e os principais
pontos para uma correta interpretação dos achados radiográficos, e apoiados na literatura, sugerem
algumas diretrizes para o acompanhamento desses pacientes quer tenham exames radiográficos
normais ou tenham instabilidade atlanto-axial.
A instabilidade atlanto-axial (IAA) representa uma maior mobilidade da primeira
sobre a segunda vértebra cervical, podendo ocorrer em diferentes situações clínicas,
dentre as quais a síndrome de Down (SD). A associação entre esta síndrome e
a IAA foi primeiramente descrita em 1961 por Spitzer [1–5] , e desde então, publicações
indicam uma prevalência de 10% a 30% de IAA nos indivíduos com SD [6–10] .
Na maioria dos casos a IAA ocorre de forma assintomática [11–13] . Apenas 1% a
2% dos pacientes irá apresentar sinais e sintomas de comprometimento neurológico
secundário à compressão medular, tais como fadiga fácil, dificuldade em deambular,
alterações da marcha, dor cervical, diminuição da mobilidade cervical, torcicolo,
déficits sensoriais, espasticidade e hiper-reflexia, entre outros. Os pacientes que
apresentam compressão medular podem evoluir com hemiplegia, paraplegia ou
tetraplegia [11–14] , sendo esta a razão para o cuidado que se deve ter com atividades
físicas que coloquem em risco a região cervical.
O projeto de pesquisa que deu origem a este trabalho foi apresentado ao Comitê
de Ética em Pesquisa envolvendo seres humanos, do Instituto Fernandes Figueira
– Fundação Oswaldo Cruz (IFF-Fiocruz), com o número 0026.0.008.000-
03, tendo sido aprovado em 15/9/2003 (Parecer CEP-IFF nº 027/03).
CONSIDERAÇÕES GERAIS SOBRE A SÍNDROME DE DOWN
A SD tem como causa a trissomia do cromossomo 21 [15] . Nos EUA tem prevalência
média de 1,5:1.000 nascidos vivos [9] , com discreto predomínio no sexo masculino
(1,15M:1,0F). No Brasil a prevalência é de 1:600 nascimentos e 30% dos casos
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ocorrem em mães com mais de 35 anos de idade [16,17] .
Estudos epidemiológicos recentes na América do Sul,
realizados pelo grupo Estudo Colaborativo Latino Americano
de Malformações Congênitas (ECLAMC), apontaram
para uma mortalidade infantil na SD de 26%,
tanto em estabelecimento hospitalar público como no
privado [18] . Outros estudos [19,20] epidemiológicos têm
demonstrado aumento na expectativa de vida nessa síndrome,
passando de 25 anos em 1983 para 49 anos em
1997. O controle das infecções, o diagnóstico precoce e
o tratamento das cardiopatias congênitas, freqüentes
nesses pacientes, parecem ser os fatores que mais contribuíram
para este aumento na expectativa de vida [10] .
Logo após o nascimento, a SD pode ser suspeitada
clinicamente [10] . Anomalias congênitas cardíacas, gastrintestinais
e urinárias, bem como alterações músculoesqueléticas,
endócrinas, hematológicas, oftalmológicas,
auditivas e imunológicas podem estar associadas [10] . As
cardiopatias congênitas estão presentes em 40% a 60%
das crianças com esta síndrome e representam a principal
causa mortis nos dois primeiros anos de vida [16,20] .
As anomalias do sistema gastrintestinal ocorrem em 14%
dos casos [10,21] . Nos últimos anos, o amplo uso da ultrasonografia
abdominal tem demonstrado prevalência
maior de litíase biliar e lama biliar nesses pacientes [22,23] .
Dentre as alterações músculo-esqueléticas destacam-se
a frouxidão ligamentar, as diversas alterações
ósseas (alargamento da asa do ilíaco, displasia acetabular,
encurtamento dos dedos, clinodactilia, presença de
11 pares de costelas) e as alterações morfológicas da
coluna cervical, principalmente a hipoplasia do arco
posterior do atlas, a displasia e a hipoplasia do odontóide.
As alterações ósseas da coluna cervical e a frouxidão
dos ligamentos desta região nos interessam particularmente,
por estarem relacionadas com a IAA [10] .
A INSTABILIDADE ATLANTO-AXIAL
E A SÍNDROME DE DOWN
A IAA é definida como uma maior mobilidade da
primeira vértebra cervical, o atlas, sobre a segunda, o
áxis. Diferentes termos têm sido empregados para definir
a perda da estabilidade da articulação atlanto-axial,
por exemplo, subluxação; entretanto, a tendência atual
é a utilização de instabilidade [24] .
A primeira publicação sobre a associação entre a SD
e a IAA foi feita em 1961 por Spitzer [1–5] . Em março de
1983, pouco antes dos jogos paraolímpicos, o Comitê
Paraolímpico Americano definiu medidas preventivas
para atletas com SD, visando a evitar o comprometimento
neurológico secundário à exposição da região
172
crânio-cervical durante a prática de determinados esportes
e passou a exigir que todo atleta com SD, antes
de participar desses jogos, fosse examinado clinicamente
e submetido a um estudo radiográfico da coluna cervical
em perfil para avaliação da distância atlas-odontóide
(DAO). Qualquer alteração neurológica ou radiográfica
impediria o atleta de participar de atividades esportivas
como ginástica, mergulho, pentatlo, futebol, alguns
estilos de natação, e outros que colocassem em risco a
região cervical [14] .
Em 1984, a Academia Americana de Pediatria [14]
revisou as recomendações propostas por aquele Comitê
para a realização desse “screening” clínico-radiológico
e sua interpretação e, desde então, muitos estudos têm
sido publicados na tentativa de se estabelecer um protocolo
de investigação e acompanhamento dessa alteração
ósteo-articular. Entretanto, persistem algumas dúvidas
sobre a real necessidade da avaliação clínico-radiológica
e sobre a evolução da forma assintomática da IAA
para a forma sintomática diante da prática de determinados
esportes. Em 2001, o Comitê de Genética da
Academia Americana de Pediatria [25] apresentou diversas
recomendações para o acompanhamento das crianças
com SD, dentre as quais o estudo radiográfico da
coluna cervical em torno dos três a cinco anos de idade
para pesquisa da IAA, ressaltando que a real necessidade
desse “screening” continua sendo questionada.
CARACTERÍSTICAS ANATÔMICAS
DA ARTICULAÇÃO ATLANTO-AXIAL
A região crânio-vertebral é formada pela base do
crânio e pelas duas primeiras vértebras cervicais, o atlas
e o áxis, constituindo as articulações atlanto-occipital e
atlanto-axial. Estas vértebras cervicais diferem entre si
e das demais quanto à sua anatomia e ao seu processo
de ossificação, pois apresentam núcleos de ossificação
primitivos de origem cartilaginosa. O atlas (C1) é formado
por um arco anterior e um arco posterior e não
tem corpo; o áxis (C2) apresenta um arco posterior e um
pequeno corpo com uma projeção óssea localizada superiormente,
conhecida como processo odontóide (Figs.
1 e 2). O arco anterior do atlas e os arcos posteriores do
atlas e do áxis apresentam porções cartilaginosas; o
odontóide é formado a partir de dois núcleos de ossificação
primitivos que formarão a sua base e de um terceiro
núcleo de ossificação que irá formar a sua extremidade
superior [26–28] .
A estabilidade da articulação atlanto-axial depende
da integridade dos elementos ósseos da coluna cervical,
principalmente do odontóide, e da integridade do liga-
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Fig. 1 – Aspectos anatômicos tridimensionais do atlas e do áxis.
(www.spineuniverse.com/displyarticle.ph/)
Fig. 2 – Características anatômicas do atlas e do áxis. (www.wcape.
school.za/subject/biology/skeleton)
mento transverso do atlas e dos ligamentos alares, responsáveis,
respectivamente, por manter o odontóide
fixo em relação ao áxis independente das mudanças de
posição crânio-cervicais e por fixar o odontóide ao anel
de C1 e ao forame magno [9,29] . Alterações do odontóide
e do ligamento transverso podem comprometer o equi-
líbrio da articulação atlanto-axial, levando ao deslocamento
anterior do atlas sobre o áxis e ao deslocamento
posterior do odontóide que, conseqüentemente, ocasionam
diminuição do calibre do canal medular, deixando
a medula propensa à compressão [14] . A perda da estabilidade
cervical pode ser secundária ao trauma e aos
processos infecciosos nasofaríngeos e cervicais, mas também
pode ser vista em doenças que cursam com hipermobilidade
dessa região, como SD, artrite reumatóide,
acondroplasia, displasia campomélica, displasia espôndilo
epifisária, síndrome de Grisel, síndrome de Klippel-
Feil, síndrome de Marfan e mucopolissacaridoses, entre
outras condições menos freqüentes [30] . Segundo Cremers
e cols. [31] , existiria na SD uma alteração estrutural
genética do colágeno que, modificando a estrutura
dos ligamentos, seria a responsável pela frouxidão ligamentar
observada nos pacientes com essa síndrome,
ocasionando diferentes tipos de instabilidade articular,
entre elas a IAA, a instabilidade atlanto-occipital e a
luxação coxofemoral. Além da alteração ligamentar que
propicia a IAA, existem na SD alterações morfológicas
da coluna cervical, tais como persistência de sincondroses,
espinha bífida, hipoplasia do arco posterior do áxis,
hipoplasia do odontóide, ossiculum terminale e os odontoideum,
sendo que as quatro últimas contribuem para
a maior instabilidade da região cervical [6–10] .
Para a manutenção da estabilidade da articulação
crânio-vertebral contribuem os elementos ósseos, entre
eles a forma em taça das articulações atlanto-occipitais,
as estruturas ligamentares como a membrana tectorial,
as membranas atlanto-occipitais anterior e posterior, os
ligamentos capsulares, o ligamento longitudinal posterior,
os ligamentos alares e apicais e o ligamento suspensório
do atlas [5,32] , conforme demonstrado na Fig. 3.
Em virtude dessas características anatômicas próprias
e do processo de maturação óssea peculiar das duas
primeiras vértebras cervicais, dependendo da idade em
que seja realizada a radiografia ou a tomografia computadorizada
(TC) da coluna cervical, essas estruturas
podem não estar completamente ossificadas. Portanto,
se faz necessário conhecer os aspectos característicos do
atlas e do áxis nas diferentes fases de ossificação, para
que achados normais para a idade não sejam interpretados
como patológicos, levando a resultados falso-positivos
ou falso-negativos. O odontóide, por exemplo,
pode não estar totalmente ossificado em torno dos nove
anos de idade, sem que isso seja patológico [33] . Radiografias
realizadas em idade precoce, bem como qualquer
processo que provoque retardo na maturação óssea, tal
qual o hipotireoidismo e a SD propriamente dita, podem
induzir ao diagnóstico errôneo de hipoplasia de
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odontóide, hipoplasia do arco posterior do atlas e ausência
do arco anterior do atlas [6,26,28] .
Além da necessidade de serem conhecidas as características
particulares da articulação atlanto-axial, é preciso
definir termos comumente empregados quando são
analisadas as radiografias de coluna cervical para diagnóstico
de IAA, dentre eles: hipoplasia do odontóide,
hipoplasia do arco posterior do atlas e os odontoideum,
que são as alterações ósseas mais comumente encontradas
[6–9] . Por definição, a hipoplasia do processo odontóide
ocorre quando a ponta do odontóide está apenas
tocando a superfície superior do corpo do atlas ou é
inferior a esta [6] . Já a hipoplasia do arco posterior do
atlas existe quando a apófise espinhosa do atlas é menor
do que as demais, podendo contribuir para a diminuição
do diâmetro do canal cervical nessa região e favorecer
a compressão medular [32] . O os odontoideum é
uma anomalia incomum, em que a porção mais distal
do processo odontóide é separada do corpo do odontóide,
entretanto, precisa ser conhecida, pois a sua pre-
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Fig. 3 – Ligamentos responsáveis
pela estabilidade da
articulação crânio-vertebral.
(www.emedicine.com/sports/
topic24.htm)
sença contribui para a diminuição da estabilidade da
articulação atlanto-axial [9] .
ROTINA RADIOGRÁFICA PARA O DIAGNÓSTICO
DA INSTABILIDADE ATLANTO-AXIAL
A radiografia da coluna cervical em perfil tem sido
o método de escolha para estudo da articulação atlantoaxial
nos indivíduos com SD [9,13,14,33–35] . O método proposto
em 1983 pelo Comitê Paraolímpico Americano e
ratificado no ano seguinte pela Academia Americana de
Pediatria consiste em realizar radiografias da coluna
cervical em perfil em três diferentes posições: neutro,
flexão e extensão (Fig. 4). O “screening” radiográfico
deve ser realizado em pacientes com idades variando de
três a cinco anos [14,25] .
Nas três incidências deverá ser medida a DAO,
definida como a distância existente entre a face posterior
do arco anterior do atlas e a face anterior do processo
odontóide do áxis (Fig. 5). Esta medida deverá ser
Fig. 4 – Rotina radiográfica
proposta pelo Comitê Paraolímpico
Americano. (Serviço
de Radiologia do IFF-Fiocruz).
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Fig. 5 – Medida da DAO. AA,
arco anterior de C1; AP, arco
posterior de C1; 1, DAO; 2,
odontóide. (Serviço de Radiologia
do IFF-Fiocruz e www.
pedrad.org).
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feita a partir de uma linha perpendicular traçada da
extremidade inferior do arco anterior de C1 até a face
anterior do odontóide, evitando desta forma medida
maior do que a normal por não estar se considerando a
porção cartilaginosa do odontóide que é radiotransparente
(Fig. 6). Para alguns autores o valor normal da
DAO em crianças é menor do que 5 mm [13] , enquanto
outros [31,36,37] definem como normal a DAO menor do
que 4 mm. O Comitê Paraolímpico Americano e a Academia
Americana de Pediatria [14,38] , assim como Brockmeyer
[9] e Msall e cols. [34] , consideram a DAO normal
quando menor do que 4,5 mm. Para todos os autores,
valores acima desses considerados normais representam,
por definição, um quadro de IAA.
Fig. 6 – Medida da DAO. A, local inadequado, e B, local correto para
a medida da DAO. (Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz).
No IFF-Fiocruz emprega-se a rotina proposta pelo
Comitê Paraolímpico Americano e a Sociedade Americana
de Pediatria, conforme demonstrado na Fig. 4. As
radiografias são realizadas em posição ortostática, com
distância foco–filme de 1,5 m e, em sua grande maioria,
sem sedação dos pacientes. Nas crianças mais agitadas
tenta-se contenção pelos acompanhantes e a utilização
de artifícios como brinquedos, e não havendo
sucesso após essas tentativas, faz-se sedação com hidrato
de cloral a 14% por via oral, com dose de 0,5 ml/kg de
peso, não excedendo a dose total de 20 ml, e nesses casos
as radiografias são realizadas em decúbito dorsal com
raios horizontais. Os exames radiográficos são realizados
em todos os pacientes com três anos de idade e a
DAO é considerada normal quando menor ou igual a 4
mm. Se o primeiro exame radiográfico é normal e o
paciente é assintomático, não há necessidade de repetição
do exame ou de complementação com outros métodos
de imagem. Quando é feito o diagnóstico de IAA,
o paciente passa a ser acompanhado por neurologista
e neurocirurgião, com orientações para evitar atividades
físicas que coloquem em risco a região cervical. Nos
casos de IAA com sintomas neurológicos os pacientes são
encaminhados para complementação com TC helicoidal
para melhor avaliação do canal medular, da medula
e das características morfológicas do atlas e do áxis, com
particular interesse aos aspectos do odontóide (Figs. 7
e 8), podendo este exame pode ser substituído pela
ressonância magnética (RM). Em nosso Serviço as TC
são realizadas em equipamento helicoidal, por meio de
aquisições volumétricas, com imagens axiais com 3 mm
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Fig. 7 – Aspecto do os odontoideum na radiografia (A) e na tomografia computadorizada (B,C). (1, os odontoideum; 2, arco anterior do atlas; 3,
arco posterior do atlas; 4, odontóide; 5, DAO; 6, corpo do áxis). (Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz).
Fig. 8 – IAA em paciente do sexo masculino, 14 anos de idade, com distúrbio da marcha e diminuição da força, evoluindo com paraplegia. (A)
Radiografia com DAO de 12 mm e os odontoideum. (B) Corte tomográfico axial mostrando redução importante do diâmetro do canal medular
e compressão medular. (C) Imagem em 3D evidenciando deslocamento anterior do atlas (C1) sobre o áxis(C2). (1, arco anterior de C1; 2, odontóide;
3, arco posterior de C1; 4, os odontoideum; 5, DAO; 6, compressão medular). (Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz).
Fig. 9 – IAA diagnosticada no primeiro exame radiográfico em uma menina de quatro anos de idade. DAO = 2mm em posição neutra e em
extensão; DAO = 6 mm em flexão. (Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz).
de espessura e de intervalo e reconstruções sagitais,
coronais e tridimensionais (3D) e, tal como ocorre nas
radiografias, a maior parte dos exames é realizada sem
sedação. Havendo necessidade de sedação, esta será
realizada com hidrato de cloral, de forma semelhante à
descrita na técnica dos exames radiográficos.
176
Convém ressaltar que as radiografias da coluna cervical
em perfil permitem não só a medida da DAO e o
diagnóstico da IAA (Fig. 9), como também a demonstração
das alterações estruturais do atlas e do áxis e das
características anatômicas que lhe são peculiares, por
exemplo, a hipoplasia do odontóide e do arco posterior
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de C1 (Fig. 10) e a não ossificação ou a ossificação incompleta
do arco anterior do atlas (Fig. 11).
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Na literatura especializada são muitos os questionamentos
em relação à IAA. Ainda não existe consenso
sobre a necessidade de submeter todas as crianças ao
“screening” radiográfico para IAA, sobre a idade em que
deve ser feita a primeira radiografia e sobre o acompanhamento
desses pacientes, quer apresentem IAA ou
não [3,5,12,34,39] . Entretanto, mesmo não havendo consenso,
pode-se observar que, em estudos mais recentes,
a Academia Americana de Pediatria [25,38] , Pueschel [13] e
Boëchat [40] concordam sobre a importância de se detectar
precocemente a IAA nos pacientes com SD por
meio do exame radiográfico da coluna cervical em perfil
e de se avaliar a evolução da IAA assintomática para
a forma sintomática, apoiados, sobretudo, na avaliação
neurológica.
Contudo, é importante salientar que o primeiro
“screening” radiográfico não deve ser realizado muito
Fig. 10 – (A) Hipoplasia do arco posterior do atlas. (B) Hipoplasia do
odontóide. (1, arco anterior; 2, odontóide; 3, arco posterior). (Serviço
de Radiologia do IFF-Fiocruz).
A B C
precocemente, por causa das características da ossificação
do atlas e do áxis, que podem provocar erro de interpretação
da DAO e do aspecto do odontóide, levando,
em alguns casos, à repetição deste exame e, conseqüentemente,
à exposição do paciente aos raios-X. Este fato
deve ser evitado em razão de as crianças serem mais
sensíveis aos efeitos da radiação ionizante, que tem caráter
cumulativo e pode levar à indução de danos genéticos
e câncer, principalmente leucemia [41–43] , particularmente
em crianças com SD, que têm maior freqüência
de leucemia quando comparados com a população
geral [42–45] . Portanto, qualquer medida que vise a reduzir
a exposição de pacientes pediátricos à radiação ionizante
deverá ser empregada. Também deve ser levada
em consideração a presença de condições clínicas que,
por si só, retardam a maturação óssea, como o hipotireoidismo,
que pode estar presente nos pacientes com
SD e ser outro fator que contribua para uma avaliação
inadequada da coluna cervical e da DAO [4,26,28,33] .
Quanto ao seguimento das crianças com SD, não há
necessidade de outros exames radiográficos quando a
primeira investigação é normal. Caso o paciente com
exame radiográfico normal apresente sintomas sugestivos
de compressão medular, está indicada a complementação
com TC ou RM. Estes exames também estão
indicados em pacientes com diagnóstico radiológico de
IAA e sintomas neurológicos sugestivos de compressão
medular e nos casos de IAA assintomática com grande
variabilidade nas medidas da DAO nas três incidências
radiográficas. Pacientes com IAA assintomática no primeiro
exame radiográfico deverão ser acompanhados
através de exames neurológicos freqüentes, com a finalidade
de evidenciar precocemente sinais de compressão
medular. As atividades físicas não devem ser proibidas
totalmente, devem ser evitados apenas os exercícios
físicos que coloquem em risco a região cervical.
Fig. 11 – Diferentes fases de ossificação do arco anterior de C1. (A) Paciente com dois anos de idade: arco anterior ainda não ossificado. (B)
Paciente com três anos de idade: arco anterior com ossificação tênue. (C) Paciente com quatro anos de idade: arco anterior normalmente
ossificado.(Serviço de Radiologia do IFF-Fiocruz).
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Boëchat MCB et al. / Instabilidade atlanto-axial na síndrome de Down: o que o radiologista precisa conhecer?
É importante para o médico radiologista conhecer
a rotina radiológica que deve ser empregada nos pacientes
com SD, visando ao diagnóstico da IAA, saber como
deve ser mensurada a DAO, conhecer os valores considerados
normais para a DAO e as peculiaridades das
primeiras vértebras cervicais no paciente pediátrico, e
saber quando estão indicados outros métodos de imagem
como complementação, evitando, assim, interpretações
errôneas dos achados radiográficos e exposições
desnecessárias do paciente à radiação ionizante.
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Abstract. Atlanto-axial instability in Down syndrome: what the radiologist
should know?
The main motivations for this study about atlantoaxial instability
in Down syndrome are the great number of individuals with this
syndrome attending in the Medical Genetics Department at the
Instituto Fernandes Figueira, Rio de Janeiro, Brazil, and certain
unfamiliarity on the part of the radiologists and the others professionals
that gives assistance to these patients. A prevalence of
10–30% has been described amongst individuals with Down syndrome
and 1–2% of persons can have spinal cord injury and adverse
evolution to paraplegia or tetraplegia. The authors describe
the main characteristics of this syndrome and its association with
this cervical spine abnormality; they present the atlas and axis
anatomical particularities in children; describe the technique of the
examination and the main references for a correct interpretation
of the radiographic findings; and supported in the literature, they
suggest some follow up recommendations for patients that have
normal radiographic examination or have atlantoaxial instability.
Keywords: Down syndrome; Cervical spine; X-ray; Atlantoaxial instability.
Rev Imagem 2006;28(3):171–179 179