Les architectes de la fleur : variations sur un thème imposé

Les architectes de la fleur :
variations sur un thème imposé
Marianne Delarue, maître assistante, Université Paris Sud, IBP
Résumé
Dans son essai sur les métamorphoses, le poète
allemand Goethe défendit l’idée selon laquelle les
pièces florales sont des feuilles transformées. Deux
siècles plus tard, les apports de la génétique moléculaire
confirment que le poète était visionnaire.
L’étude de mutants floraux a permis d’élucider le
fonctionnement d’un réseau de gènes architectes,
dont l’action combinée orchestre les destinées cellulaires
lors de la construction de la fleur. Les données
exponentielles de séquençage des génomes ont
permis de démontrer que, malgré l’extraordinaire
foisonnement des formes florales, ce mécanisme
est conservé chez la majorité des angiospermes. Au
sein de cette diversité, la zygomorphie (ou symétrie
bilatérale) est considérée comme une innovation
clé dont les bases moléculaires commencent également
à être décryptées.
à des mutants dont les fleurs présentent des défauts
d’identité, comme des étamines remplacées par des
pétales et des carpelles par des sépales. Ces modifications,
où un type d’organe est remplacé par un autre,
sont appelées conversions homéotiques, telles que
celles affectant l’identité des membres de la drosophile.
L’interprétation du phénotype de toute une série
de ces mutants, chez les plantes modèles Arabidopsis
thaliana (l’arabette des dames) et Antirrhinum majus
(le muflier), a permis d’identifier et de comprendre le
mode d’action d’acteurs moléculaires responsables de
l’identité des organes floraux (Cohen & Meyerowitz ;
1991).
Trois catégories de mutants d’A. thaliana sont remarquables
:
Maintenant que des acteurs majeurs de la construction
des fleurs ont été découverts, un des défis
actuels est d’essayer d’intégrer et de modéliser leur
fonctionnement pour comprendre l’évolution et les
variations de l’architecture des fleurs.
Le monde des fleurs se distingue par son extraordinaire
variété d’architectures, de formes, de couleurs
ou encore de parfums. Mais, malgré cette apparente
diversité, la structure et l’organisation des fleurs sont
très bien conservées au sein des angiospermes.
Chaque fleur est constituée, de l’intérieur vers l’extérieur,
des organes reproducteurs femelles puis mâles
suivis du périanthe, formé d’organes stériles. La majorité
des plantes à fleurs présente un périanthe bipartite
comprenant deux types d’organes : les pétales puis les
sépales. Chaque type d’organe, inséré au même niveau
sur un axe, s’organise en une couronne nommée verticille.
Au cours de l’organogenèse florale, le méristème
floral met en place, de façon séquentielle, les primordiums
des sépales (S), des pétales (P), des étamines (E)
et ensuite des carpelles (C). La propriété histogène de
l’apex caulinaire cesse après la mise en place des primordiums
de carpelles.
Le déterminisme génétique de la structure de la fleur
a pu être élucidé grâce aux travaux d’E. Cohen et E.
Meyerowitz qui, dans les années 1990, se sont intéressés
Le modèle ABCE (d’après Causier et Coll 2010)
• Le mutant apetala1 (ap1) ne possède ni pétale, ni
sépale ; ils sont respectivement remplacés par des carpelles
et des étamines (structure de type C-E-E-C).
• Les mutants apetala3 (ap3) ou pistillata (pi) ne possèdent
ni pétale, ni étamine, et l’on observe une structure
en verticille de type S-S-C-C.
• Le mutant agamous (ag) présente uniquement des
pièces stériles : la structure est de type S-P-P-S.
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Ainsi, dans la deuxième catégorie de mutant, il semble
qu’une fonction ait disparu au niveau des deux verticilles
centraux, fonction qui permet en temps normal
la mise en place des pétales et des étamines. Il s’agit
bien d’une conversion homéotique puisque aucun
organe n’a disparu mais seule leur identité a été modifiée.
Par ailleurs, les mutants des première et troisième
catégories sont symétriques et complémentaires, ce
qui a suggéré l’action de facteurs dont les fonctions
sont antagonistes.
Ces observations ont conduit à l’élaboration d’un
modèle impliquant l’action de 3 classes de gènes,
nommées A, B et C, qui agissent de façon combinée
avec des fonctions distinctes au cours du développement
floral. Leur mode d’action est représenté sur la
figure 1. L’identité des sépales est définie par l’action
des gènes de catégorie A, celle des pétales nécessite
l’action combinée des gènes A et B, celle des étamines
dépend de l’action conjointe des gènes B et C et enfin,
l’identité des carpelles dépend de l’action des gènes de
la catégorie C.
Grâce à des études récentes, la représentation du réseau
d’interactions de ces facteurs et de leur mode d’action
séquentielle, dans le temps, lors de la construction des
fleurs, commence à être ébauchée. La transition florale
implique la transformation d’un méristème végétatif
indéterminé, capable en théorie de produire une infinité
de feuilles et d’entre-nœuds, en méristème floral
déterminé où la croissance de l’axe s’achève lorsque
la fleur est construite. Lors de cette transition, un des
premiers événements est la synthèse du facteur AP1
(produit du gène APETALA1 ou AP1) grâce à l’action
directe du facteur FT considéré comme un florigène,
de façon à initier la construction des sépales. De
même, on sait que l’action antagoniste de AP1 et de
AG (produit du gène AGAMOUS ou AG) est due à une
fixation directe de la protéine AG sur le gène AP1 afin
de réprimer son expression. Dès les premiers stades de
l’ontogenèse florale, l’expression de AP1 est donc inhibée
dans le centre du méristème floral afin qu’y soient
construits uniquement les organes reproducteurs de la
fleur (Posé et coll. ; 2012).
Les approches de génétique moléculaire ont ainsi
permis d’élaborer un modèle simple et élégant afin
d’expliquer comment l’action combinée de quelques
gènes permet de construire une fleur parfaite. Et effectivement,
les mutations simultanées de gènes des trois
classes conduisent logiquement à la formation d’une
structure à 4 verticilles mais où chaque type d’organe
est remplacé par des feuilles. Ce résultat confirme la
théorie du naturaliste allemand Goethe, exposée il y a
deux cents ans dans son ouvrage sur la métamorphose
des plantes, selon laquelle les organes floraux sont
des feuilles transformées ayant une même origine de
développement.
Toujours selon ce modèle, une expression ectopique
de ces gènes au sein de tissus végétatifs devrait en
théorie résulter en la formation d’une structure florale.
Malheureusement, la co-expression de gènes
de la classe A et B s’est avérée incapable de modifier
l’identité d’organes végétatifs. Donc si les gènes ABC
sont nécessaires pour la construction de la fleur, ils ne
sont pas suffisants : il est indispensable qu’un contexte
« floral » soit préétabli pour qu’ils puissent être efficaces.
C’est dans les années 2000 que le modèle ABC
a pu être complété avec l’identification des protéines
SEPALLATA (SEP) dont la présence dans l’ensemble
des verticilles est nécessaire pour construire les
organes floraux. Il fallut donc ajouter au modèle ABC
les gènes de la classe E dont l’activité combinée permet
de déterminer l’identité des organes floraux (l’activité
D joue un rôle dans la formation des ovules et elle ne
sera pas traitée ici). Au plan moléculaire, l’association
de 4 protéines de type SEP, selon les différentes
combinaisons possibles au sein de complexes appelés
tétramères, va contrôler le destin de chaque verticille.
Ce modèle est représenté sur la Figure 1. Logiquement
l’expression ectopique 1 de ces activités dans une feuille
suffit pour transformer une feuille en pétale ou en étamine
(Honma & Goto ; 2001).
Chez toutes les angiospermes pour lesquelles la présence
des gènes ABC a été recherchée, cette catégorie
de gènes a été détectée et lorsqu’elles étaient techniquement
possibles, les analyses fonctionnelles ont
révélé une assez bonne conservation de leur action au
cours de l’ontogenèse florale. Il existe toutefois certaines
variations, à l’image de la diversité des fleurs,
dues essentiellement à des événements de duplications
ou de modifications des domaines d’expression des
gènes. Notamment, on assiste aujourd’hui à un débat
sur la conservation de la fonction de type A. En effet,
le rôle de répression des gènes de la classe C par AP1
observé chez A. thaliana ne semble pas être conservé
chez d’autres espèces, et notamment chez A. majus
où, chez un mutant dans un gène homologue à AP1
(le gène SQUAMOSA), les fleurs se développent en
axes inflorescentiels. Dans ce cas, il ne s’agit pas d’une
conversion homéotique mais d’une véritable modification
du fonctionnement méristématique. De même
chez certains mutants ap1 et ap2 d’A. thaliana, une
conversion des sépales en feuilles ou en bractées peut
être obtenue. Ces observations étayent l’hypothèse
que les gènes de la fonction A pourraient être dédiés à
l’identité du méristème floral en lui-même plutôt qu’à
la formation spécifique du périanthe. D’autant plus que
chez A. thaliana, pléthore de facteurs, appartenant
à des familles biochimiques totalement différentes
d’AP1, ont été identifiés comme réprimant l’action
d’AG et qui donc pourraient contribuer à la fonction
A. Ces facteurs sont peu conservés et parfois même
absents chez certaines espèces. Ainsi, l’idée actuelle
est que la fonction initialement dénommée de type A
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Ectopique signifie que par manipulations moléculaires, on oblige la synthèse d’une protéine dans un organe, un tissu ou bien à une
étape de développement inhabituelle.

dans le modèle d’E. Cohen et E. Meyerovitz, serait
uniquement de spécifier l’identité du méristème floral
et de réprimer l’action des gènes C dans les verticilles
externes, sans avoir de réelle fonction homéotique.
Certains n’hésitent pas à proposer un modèle revisité
de type (A)BCE (Heijmans et coll. ; 2012).
En revanche, il est prouvé que les gènes des classes
B et C sont extrêmement bien conservés comme l’illustrent
certains travaux remarquables sur des plantes
non modèles. Par exemple, chez les angiospermes les
plus primitives, comme les nénuphars (nymphéacées),
les gènes de la classe B possèdent un profil d’expression
plus large s’étendant dans le premier verticille, ce
qui explique l’existence de tépales, organes hybrides et
similaires dans les verticilles 1 et 2. Un autre exemple
concerne la monocotylédone Lacandomia schismatica
: il s’agit de la seule plante parmi les quelque
300 000 espèces d’angiospermes recensées, où la fleur,
hermaphrodite, présente un androcée central entouré
d’un gynécée périphérique. Des études moléculaires
ont montré qu’il s’agit d’un mutant homéotique où
ABC est devenu ACB (Garay-Arroyo et coll. ; 2012).
On peut également citer les travaux sur l’architecture
des fleurs de cornouiller (Cornus), qui ont montré que
la transformation des bractées en des organes sépaloïdes
est due à une expression anormale de gènes des
classes A et B dans ces organes (Feng et coll. ; 2012).
Un autre exemple concerne les travaux menés par
l’équipe de M. Bendahmane à l’Université de Lyon
sur les processus de domestication des fleurs doubles
chez les rosiers (Dubois et coll. ; 2010). L’analyse cytologique
des zones du méristème floral dans lesquelles
va s’accumuler le produit d’un homologue du gène
AGAMOUS chez des ancêtres sauvages et leurs descendants,
a démontré l’existence d’une corrélation
entre le nombre de pétales des fleurs et la présence
d’AGAMOUS : ceci confirme des observations préalables
conférant aux gènes de la classe C, en plus de
leur rôle « identitaire», un rôle dans le caractère déterminé
de la fleur. En analysant le profil d’action des
homologues d’AGAMOUS chez des ancêtres sauvages
issus soit du bassin périméditerranéen (R. gallica) soit
d’Asie (R. chinensis), cette étude démontre également
que ce même événement génétique a été sélectionné
indépendamment et en parallèle au cours de la domestication
des roses, dans des régions géographiquement
éloignées.
La morphogenèse florale n’est pas uniquement déterminée
par l’identité des différents organes floraux,
mais également par la forme d’un même type d’organe
qui peut varier en fonction de sa position. Si tous les
mêmes types d’organes floraux ont la même forme,
la fleur présente une symétrie axiale, elle est actinomorphe.
Chez d’autres fleurs, les pétales ou les sépales
peuvent avoir des formes différentes selon leur position,
résultant en une symétrie bilatérale, dans ce cas
on parle de fleurs zygomorphes. L’identification de
mutants où des fleurs zygomorphes sont transformées
en fleurs actinomorphes confirme que ce caractère est
sous contrôle génétique (Figure 2). C’est Carl Von Linné
(ou plutôt un de ses étudiants, Magnus Zioberg) qui,
au milieu du XVIII e siècle, remarque pour la première
fois une telle transformation chez la linaire commune
(Linaria vulgaris) et lui fait dire : « ce n’est certainement
pas moins remarquable que si une vache avait
donné naissance à un veau à tête de loup ». Ébranlé
dans ses certitudes, considérant que les espèces présentes
dans la nature ont été créées uniquement par
Dieu et n’ont pas varié depuis, devant cette nouvelle
espèce impossible à classer, Linné la baptise Peloria, ce
qui signifie monstre en grec. Aujourd’hui, les mutants
de ce type sont qualifiés de péloriques.
Il fallut attendre les années 2000 pour que les généticiens
P. Cubas et E. Cohen démontrent que la
forme Peloria est due à une mutation dans le gène
CYCLOIDEA (CYC) identifié grâce à des mutants similaires
chez A. majus (Cubas et coll. ; 2001). Ceci leur a
permis de décrypter les bases génétiques de la zygomorphie,
impliquant l’action de deux facteurs CYC
et DICHOTOMA (DICH) qui fonctionnent de façon
partiellement redondante pour spécifier l’identité
dorsale au sein de la fleur. La fleur de muflier présente
une asymétrie à la fois pour les pétales et les étamines.
Le deuxième verticille de chaque fleur est composé
de deux pétales dorsaux, de deux pétales latéraux et
d’un pétale ventral. Dans le troisième verticille, se
développent deux étamines latérales et deux étamines
ventrales. En position dorsale, l’unique étamine est
réduite à un staminode. Les disparités entre les différents
types de pétales en fonction de leur position dans
le verticille sont dues à des variations dans le nombre
et la forme des cellules de ces organes. Les deux gènes
CYC et DICH sont activés très tôt au cours de l’élaboration
de la fleur au niveau de la région dorsale. Une
de leurs fonctions est de réguler négativement des facteurs
du cycle cellulaire afin de réduire le nombre de
divisions cellulaires et donc la croissance des pétales
dorsaux qui, par conséquent, seront plus petits et
dissymétriques par rapport aux autres pétales.
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Ainsi, les fleurs du double mutant CYC DICH sont
totalement ventralisées, avec des pétales dorsaux et
latéraux identiques aux pétales ventraux de la plante
sauvage et des étamines dorsales fertiles.
L’événement initial de cette voie de signalisation est
donc l’expression dorsale du gène CYC, suggérant que,
avant même l’élaboration des primordiums des futurs
pétales, le méristème s’oriente selon l’axe inflorescentiel-bractée.
Ceci a été confirmé par des expériences
d’ablation de la partie dorsale du méristème floral qui
aboutissent également à une radialisation des fleurs
indiquant qu’un signal mobile est en jeu. Il s’agit sans
doute de l’auxine, une phytohormone, puisque son
application localisée au niveau du méristème permet
également une radialisation des fleurs.
De même que pour les gènes du modèle ABCE, les données
exponentielles de séquençage des génomes ont
permis d’identifier des homologues des gènes CYC/
DICH (nommés CYC-like) chez la plupart des espèces
analysées. L’étude de la morphogenèse florale est particulièrement
intéressante d’un point de vue évolutif
et elle s’inscrit parfaitement dans les démarches dites
« EVO-DEVO » consistant à étudier la mise en place
d’un caractère au cours de l’évolution pour mieux
l’appréhender. Les études qui ont tenté d’élucider
les caractères floraux des premières angiospermes
ont conclu que les fleurs ancestrales étaient actinomorphes.
Des analyses phylogénétiques ont prouvé que
la zygomorphie est un caractère adaptatif très important
qui a évolué plusieurs dizaines de fois de façon
indépendante et sans doute de façon conjointe avec
des pollinisateurs spécialisés, dans le but d’augmenter
la précision du dépôt du pollen et ainsi l’efficacité de
la pollinisation croisée (Citerne et coll. ; 2010). Il faut
noter également qu’aucun mutant zygomorphique n’a
été identifié au sein d’espèces actinomorphes, suggérant
qu’il s’agit de voies de régulation multigénétiques
complexes, où de nombreux facteurs sont impliqués,
et qu’elles ont été mises en place graduellement au
cours de l’évolution.
Ainsi, derrière l’apparente diversité des structures se
cachent des mécanismes moléculaires similaires, responsables
de la mise en place et de la forme des fleurs.
Il est évident que de multiples facteurs agissent en aval
afin de façonner les organes floraux et de leur donner,
aux pétales en particulier, leurs couleur, forme et parfum.
L’objectif aujourd’hui est justement d’identifier les
cibles moléculaires de ces gènes « maîtres » grâce aux
progrès technologiques qui ont permis l’émergence de
nouvelles stratégies (génomique, transcriptomique ou
encore protéomique) qui autorisent désormais, à un
temps donné, une vision globale de l’ensemble des processus
moléculaires dans un organe ou un organisme.
Les premiers travaux laissent deviner un gigantesque
réseau de réactions interdépendantes, rétroactives ou
encore redondantes, intimement liées avec d’autres
étapes du développement grâce à l’action d’intégrateurs
communs (Wuest et coll. ; 2012). Les défis
d’aujourd’hui et de demain, grâce aux approches de
séquençage de plus en plus rapides et aisées, consistent
également à explorer d’autres génomes que celui des
plantes modèles historiques (A. thaliana et A. majus)
pour peut-être découvrir de nouvelles voies chez des
espèces dont l’architecture florale est plus complexe.
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