La floraison, une simple histoire de coïncidence

La floraison, une simple histoire
de coïncidence ?
Jean-Pierre Bouly, maître de conférences, Université Pierre et Marie Curie
Résumé
Au cours de l’évolution, les plantes terrestres ont
développé des modes de reproduction de plus en
plus complexes. La formation des fleurs, qui présentent
de nombreux avantages reproductifs pour
les plantes, est primordiale et extrêmement contrôlée
afin de permettre la reproduction des espèces.
Cette transition de l’état végétatif vers l’état reproductif,
qui nécessite une reprogrammation génétique
du méristème caulinaire, est sous le contrôle
étroit de facteurs endogènes, mais aussi de facteurs
environnementaux. Parmi ces facteurs, la longueur
du jour (photopériode) et l’exposition à une longue
durée de froid (vernalisation) ont des rôles très
importants dans cette transition florale. En effet,
de nombreuses plantes ne fleurissent qu’après avoir
été soumises à une période de froid et quand le jour
a une durée adaptée. Aujourd’hui, l’étude de nombreux
mutants a permis une description des mécanismes
moléculaires contrôlant la floraison. Il a été
ainsi montré qu’en condition d’induction florale,
l’accumulation de la protéine CONSTANS (facteur
interne à la plante) en fin de journée coïncide
avec la présence de lumière (facteur externe). Cette
coïncidence d’un facteur interne avec un facteur
externe induit alors l’accumulation d’un intégrateur
de l’induction florale au niveau des feuilles, le
florigène, qui migre ensuite via la sève vers le bourgeon
végétatif pour induire la floraison.
Introduction
Les plantes à fleurs représentent aujourd’hui la grande
majorité des espèces végétales avec plus de 270 000
espèces connues à ce jour. Une de leurs caractéristiques
est que, chaque année, les plantes à fleurs d’une
même espèce fleurissent au même moment au cours
des saisons. Certaines, telles que les primevères, les
jonquilles ou le forsythia vont fleurir à la fin de l’hiver
ou au début du printemps, d’autres telles que les
pâquerettes ou les coquelicots vont quant à elles fleurir
au printemps ou en été. Cette floraison, qui marque
la période de reproduction, est donc synchronisée
avec l’environnement et montre que les plantes sont
capables de percevoir des signaux spécifiques caractéristiques
des saisons. Dans les zones tempérées, ces
signaux sont principalement la température et la durée
du jour. Une floraison adaptée aux conditions extérieures
va permettre aux espèces végétales de former
dans de bonnes conditions les graines qui vont assurer
à leur tour la survie de l’espèce. Cette adaptation de la
floraison aux saisons est en effet essentielle pour ces
espèces car elle permet la reproduction de l’espèce,
une floraison mal adaptée aux conditions environnementales
pouvant conduire à l’absence de graines et
donc de descendants. Cette notion de descendance
est importante et force est de constater que chez de
nombreuses espèces, une période de contrainte environnementale
pouvant conduire à la mort de la plante
peut, dans certains cas, accélérer la mise en place de la
floraison, permettant ainsi à l’espèce de survivre.
Contrairement aux animaux qui forment leurs
organes reproducteurs dès l’embryogenèse, les plantes
à fleurs vont, dans un premier temps, se développer en
formant essentiellement des feuilles, des tiges et des
racines. Cet état, appelé état végétatif, est très variable
en temps selon les espèces (de quelques semaines à
plusieurs années). En fonction des conditions environnementales,
les plantes aptes à fleurir vont passer de
cet état végétatif à un état reproducteur marqué par
la formation de fleurs, lors d’une phase appelée transition
florale. Cette transition florale dépend de signaux
internes tels que l’âge de la plante, une plante jeune
ne pouvant dans certains cas former de fleurs même
si les conditions sont favorables à la reproduction.
Toutefois, cette transition florale est essentiellement
contrôlée par deux facteurs de l’environnement, via
la vernalisation (période de froid) et la photopériode
(longueur du jour). La sensibilité des espèces ou des
variétés à ces deux facteurs est changeante et souvent
source d’intérêt agronomique. Par exemple, les
blés de printemps, souvent moins productifs mais ne
subissant pas de période de gel, ne nécessitent pas de
période de froid pour fleurir, alors que les blés d’hiver,
plus productifs mais pouvant subir le gel, ont besoin de
traverser une période de froid lors de leur phase végétative
pour pouvoir fleurir.
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La vernalisation
Au travers de l’exemple des blés, la vernalisation peut
être définie comme l’action d’une période de froid sur
une plante à l’état végétatif permettant à cette dernière
de devenir apte à fleurir. La notion d’aptitude à fleurir et
non de floraison est importante, car si la vernalisation
peut accélérer la floraison, elle n’est que rarement
essentielle. D’un point de vue biologique, un autre
point important peut être perçu au travers de l’exemple
du blé, car il montre que les plantes ont la capacité
à garder en mémoire la période de froid traversée.
En effet, les jeunes plants ayant traversé l’hiver vont
poursuivre leur développement végétatif, et les cellules
ayant subi cette période de vernalisation ne seront pas
directement impliquées dans la formation des fleurs.
Un autre exemple permettant de montrer cette capacité
à garder en mémoire la vernalisation concerne
les plantes bisannuelles. Ces plantes ont, la première
année, un développement uniquement végétatif et
sont incapables de fleurir. Ce n’est qu’après avoir passé
l’hiver sous forme d’organes « de réserves » tels que
des bulbes, qu’elles pourront à nouveau reprendre un
développement végétatif et fleurir lors de la deuxième
année de leur développement. Une courte période de
froid n’aura aucun effet sur l’aptitude à fleurir et seule
une période de froid relativement longue, plusieurs
semaines, ce qui correspond véritablement à l’hiver,
aura un effet positif sur la floraison. Plusieurs questions
se posent au regard de ces exemples. Comment
les plantes peuvent-elles percevoir cette période de
froid, estimer sa durée et transmettre l’information
aux cellules qui formeront les futures fleurs ?
En comparant des plantes de mêmes espèces sensibles
ou insensibles à la vernalisation, il a été mis en évidence
que la vernalisation est essentiellement contrôlée
par une protéine appelée FLC (Flowering Locus C),
un inhibiteur de la floraison. La quantité de cette protéine
dans les diverses espèces est directement corrélée
au besoin de vernalisation pour induire l’aptitude à
fleurir. Ainsi, des espèces insensibles à la vernalisation
n’expriment pas, dans la grande majorité des cas, cette
protéine, ou bien expriment une forme mutée sans
effet sur l’aptitude à fleurir. De même, pour les espèces
sensibles, la quantité de cette protéine, présente dans
les cellules, est inversement proportionnelle à leur
capacité à fleurir. Une plante n’ayant pas subi de vernalisation
aura donc une quantité importante de FLC,
ralentissant ainsi la transition florale ; au contraire,
une plante ayant traversé une période hivernale aura
une quantité très faible de FLC, lui permettant de fleurir
plus rapidement. L’action de cette protéine se fait en
régulant directement l’expression d’autres protéines
qui permettent la mise en place de la fleur. De ce fait,
en présence de la protéine FLC, les acteurs nécessaires
à la formation de la fleur ne peuvent pas s’accumuler
et la mise à fleur est alors difficile. La régulation de la
quantité de la protéine FLC est elle-même relativement
complexe et fait appel à des modifications de structure
de l’ADN (support de l’information génétique) qui sont
transmises de cellules en cellules au cours de leur multiplication
dans le méristème (zone de division cellulaire).
Selon ces modifications, la protéine FLC pourra
s’accumuler, avant vernalisation, ou au contraire
ne pourra plus s’accumuler, après vernalisation.
Ces modifications de l’ADN, contrôlées par le froid,
permettent ainsi d’enregistrer le message « hivernal »
au travers de l’accumulation plus ou moins importante
de la protéine FLC, message qui sera transmis
aux nouvelles cellules en formation dans le méristème.
La photopériode
Si certaines espèces ne forment leurs fleurs que sous
un traitement thermique approprié, d’autres ne sont
mises à fleur qu’après avoir subi pendant une durée et
à un moment précis une certaine photopériode, c’està-dire
une certaine longueur relative de jour et de nuit
dans le cadre des cycles naturels de 24 heures. Nous
pouvons définir deux catégories d’espèces selon la
dépendance de leur mise à fleur vis-à-vis de la photopériode.
On parlera alors de plantes photoapériodiques
et de plantes photopériodiques. Les plantes photoapériodiques
correspondent aux plantes dont la floraison
est indifférente à la photopériode. Ces espèces ne sont
toutefois pas toutes complètement indépendantes des
conditions d’éclairement car, dans de nombreux cas,
elles ont besoin pour croître et fleurir d’une quantité
minimale de lumière pour assurer un minimum trophique
lié à la photosynthèse. Une fois cette durée
d’éclairement quotidienne assurée, ces espèces, telles
que le lilas, pourront fleurir quelle que soit la durée
de jour. Les espèces photopériodiques, dont la floraison
dépend de la longueur du jour, peuvent être quant
à elles subdivisées en trois catégories : les plantes
héméropériodiques ou de jours longs, les plantes
nyctipériodiques ou de jours courts et les plantes
amphipériodiques ou intermédiaires. Dans l’ensemble
de ces cas, la floraison sera essentiellement contrôlée
par la durée du jour : les plantes de jours longs, telles
que l’épinard ou la bruyère, seront induites lorsque le
jour aura dépassé une certaine valeur critique et la floraison
sera accélérée par l’augmentation de la période
de lumière au cours de la journée. Au contraire, dans
ces mêmes conditions de jours longs, cette floraison
sera retardée et mauvaise pour les plantes dites de
jours courts tel le chrysanthème.
La classification de la capacité des plantes à fleurir
selon la photopériode montre une très grande diversité,
surtout si l’on considère le nombre de cycles (jours)
pendant lesquels la photopériode doit être maintenue
pour favoriser la floraison. Certaines espèces,
telles que la lampourde (Xanthium pennsylvaticum),
n’exigent qu’une journée dans les bonnes conditions
pour induire la mise à fleur. Le fait que la photopériode

n’ait pas besoin d’être maintenue jusqu’à l’apparition
des ébauches florales indique que la photopériode
induit dans les tissus des transformations pouvant,
une fois encore, être conservées ou continuées après la
disparition du « signal ».
Le florigène
Afin d’étudier au mieux ce signal, les scientifiques se
sont, pour des raisons pratiques, focalisés dans un premier
temps sur l’étude de plantes strictes telles que la
lampourde, dont tous les bourgeons se transforment
en méristème floral après l’exposition de la plante à une
seule journée courte. Au travers de l’étude de la floraison
de cette espèce, il a été montré plusieurs points
essentiels. Dans un premier temps, il a été déterminé
que ce sont les feuilles qui perçoivent la longueur relative
du jour et de la nuit, les bourgeons réagissant alors
en passant d’un état végétatif à un état reproducteur.
Ce stimulus photopériodique permet donc la synthèse
d’un « signal » qui est ensuite transporté des feuilles
aux bourgeons. Il est à noter que l’éclairement d’une
seule feuille suffit à déclencher la floraison ou que des
greffes de feuilles induites sont capables de transmettre
ce signal sur des plantes greffées n’ayant jamais subi
de photopériode permettant l’induction de la floraison.
Contrairement à la vernalisation où les résultats
sont variables, le stimulus photopériodique s’est révélé
transmissible toutes les fois où la greffe a réussi. Par
ailleurs, des extraits tissulaires de plantes en fleurs ont
pu être injectés dans des plantes non photo-induites et
y provoquer la floraison. Enfin, les fleurs apparaissent
aussi bien au-dessus qu’en dessous de la feuille éclairée
ou induite, montrant que ce signal synthétisé par les
feuilles peut circuler de haut en bas mais aussi de bas
en haut. Bien que lié à la lumière, il est indépendant
de la photosynthèse. Des éclairements très faibles et
de courte durée, donc inefficaces sur la photosynthèse,
sont capables de modifier le comportement de la plante
et son induction à la floraison. Par exemple, l’interruption
d’une nuit longue avec des éclairements d’intensités
faibles peut déclencher la floraison des plantes
de jours longs, ou au contraire bloquer la floraison de
plantes de jours courts. Ces expériences à base d’éclairage
de courte durée ont aussi permis de déterminer
que le spectre d’action du photopériodisme, à savoir
l’ensemble des longueurs d’ondes efficaces, sont à la
fois variables selon les espèces mais aussi indépendantes
du spectre d’absorption des chlorophylles. On
constate toutefois qu’en règle générale, le bleu est souvent
de faible efficacité et que le rouge est au contraire
très efficace. Un autre fait capital a aussi été découvert
grâce à des expériences en lumière rouge. L’efficacité
du rouge est maximale pour le rouge clair, à savoir les
longueurs d’ondes comprises entre 560 nm et 640 nm,
mais cet effet du rouge clair peut être annulé par
quelques minutes de rouge sombre, longueurs d’ondes
comprises entre 720 nm et 760 nm. Cet antagonisme
rouge clair/rouge sombre devait par la suite conduire
à la découverte du photorécepteur responsable de ces
réponses, appelé phytochrome.
Les caractéristiques et propriétés de la relation photopériode
- floraison permettaient de penser que le
stimulus synthétisé par la feuille se comporte comme
le ferait une substance à caractère hormonal. En
effet, il prend naissance dans un organe déterminé,
la feuille, agit à faible dose (expérience de greffe ou
d’injection) sur un autre organe, le méristème, chez
lequel il détermine une réaction physiologique précise,
la transition florale. Dans les années 1930, on a alors
tenté de donner un nom à ce stimulus et plus précisément
celui de « florigène », proposé par Chailakhyan
en 1936. L’hypothèse d’une nature purement hormonale
fut cependant abandonnée quelques années plus
tard, notamment avec l’étude de la floraison sur une
plante modèle, Arabidopsis thaliana, et l’utilisation
des nombreux mutants affectés dans la floraison chez
cette espèce.
Rythme circadien
Un des problèmes majeurs qui a amené à réfuter la
notion d’une substance hormonale impliquée dans
la mise à fleur réside dans le fait que le mécanisme
qui permet à la plante d’être sensible à la durée de la
photopériode doit être en accord avec l’ensemble des
faits que nous venons de décrire, tout en étant relativement
insensible ou indifférent aux autres variations
de l’environnement. L’hypothèse aujourd’hui retenue
met en avant l’existence chez les végétaux d’une horloge
interne, appelée horloge circadienne, qui contrôle
la sensibilité de la plante à la lumière. Les expériences
d’éclairage à de faibles intensités et d’interruption
de la période nocturne ont été essentielles dans cette
découverte. Le point principal réside dans l’observation
que l’efficacité des traitements varie selon les
moments où ils sont fournis, l’efficacité étant maximale
lorsqu’ils sont appliqués quelques heures après le
début de la mise à l’obscurité ou à la fin de la période
d’obscurité, et relativement inefficaces au milieu de
la nuit. Ainsi, par l’intermédiaire d’un rythme circadien
ou journalier, les plantes possèdent un rythme
endogène contrôlé en partie par les alternances naturelles
de jour et de nuit. Le comportement des plantes
sera alors réglé par la coïncidence entre la périodicité
dépendante d’un rythme endogène via l’horloge circadienne
et la photopériodicité externe correspondant
aux conditions d’éclairement naturel. En début ou fin
de nuit, les plantes sont ainsi aptes à percevoir le signal
lumineux externe grâce à leur régulation circadienne,
alors qu’elles sont inaptes à le percevoir en milieu de
nuit. Cette hypothèse a ensuite été confirmée avec
l’utilisation d’Arabidopsis comme plante modèle, bien
que cette plante soit une plante de jours longs facultative
et donc d’une physiologie « florale » plus difficile
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à maîtriser que les modèles utilisés préalablement.
Il existe aujourd‘hui de très nombreux mutants de
cette espèce permettant de décortiquer de nombreux
phénomènes physiologiques. Aussi, les études de
mutants d’Arabidopsis ont pu montrer, par exemple,
que tous les mutants affectés dans leur rythme circadien
étaient tous aussi affectés dans leur aptitude à
fleurir en réponse à la photopériode externe.
Constans et l’hypothèse de la coïncidence
externe
L’approche par mutants a permis de mieux comprendre
les mécanismes moléculaires impliqués dans
le contrôle de la floraison. Un des mutants qui s’est
révélé essentiel est le mutant nommé constans. En
effet, les plantes ne pouvant synthétiser cette protéine
ne perçoivent pas la photopériode et fleurissent
avec énormément de retard. Au contraire, des plantes
d’Arabidopsis manipulées génétiquement, qui accumulent
artificiellement une très forte quantité de cette
protéine, fleurissent très rapidement dès l’apparition
des deux premières feuilles et ce, quelles que soient
les conditions photopériodiques. L’étude de ce mutant
a permis d’établir des principes de régulation de la
floraison, applicables à de nombreuses espèces. Il a
ainsi été découvert que le gène constans s’exprime de
façon différentielle au cours de la journée. Son expression
est très faible durant la journée, puis augmente
en fin de journée, pour atteindre une expression très
forte durant la nuit. Ces variations sont identiques en
jours longs et en jours courts, et peuvent se poursuivre
lorsque les plantes sont placées à l’obscurité pendant
quelques jours, ce qui démontre une régulation
interne de l’expression de ce gène par l’horloge circadienne,
les variations externes de l’environnement
n’ayant que très peu d’influence sur son expression.
De plus, la protéine CONSTANS, issue de l’expression
du gène, est stabilisée directement par la lumière. Ces
deux phénomènes ont permis d’inférer l’hypothèse
de la coïncidence externe. Ainsi en jours courts, le
gène s’exprime essentiellement durant les périodes
d’obscurité ; la protéine CONSTANS sera alors immédiatement
détruite car non stabilisée par la lumière.
Lorsque les plantes se trouvent en jours longs, il y aura
en fin d’après-midi une période de coïncidence entre
l’expression du gène et la production de la protéine
avec une période de lumière externe. Cette coïncidence
entre les deux phénomènes permet la stabilisation de
la protéine produite pendant la phase lumineuse, qui
va ainsi s’accumuler et activer rapidement la floraison.
FT, un intégrateur de signaux aussi
appelé florigène
La protéine CONSTANS semblait être un très bon
candidat en tant que florigène, cependant cette protéine
ne remplit pas toutes les propriétés attendues et
accordées au florigène. Un des points essentiels était
que l’accumulation de CONSTANS dans le méristème
n’induit pas forcément la floraison et que son effet
est essentiellement observé lorsque cette protéine est
accumulée dans les feuilles. Sur la base de ces observations,
il est alors difficile d’imaginer que cette protéine
soit capable de migrer et de conduire le message
« floraison » des feuilles jusqu’au méristème. La solution
de l’énigme florigène a été résolue avec l’identification
d’une autre protéine appelée Flowering Locus
T (FT) qui, elle, présente les très nombreuses caractéristiques
du florigène. En effet, la protéine FT est
capable de s’accumuler dans les feuilles sous l’action
de la protéine CONSTANS, à savoir pour les plantes
de jours longs en fin de journée, mais à la différence de
CONSTANS, la présence de FT dans les méristèmes
ou dans les feuilles est capable d’induire la floraison.
De plus, l’association de la protéine FT avec des marqueurs
permettant de suivre la localisation de la protéine
dans les tissus a permis de voir que cette protéine
est capable de se déplacer et de migrer dans les tissus
conducteurs de la feuille au méristème. Le florigène,
recherché depuis plus de 70 ans, était enfin identifié.
Conclusion
De nombreuses études sont encore en cours de réalisation
sur cette protéine FT, qui semble aujourd’hui
être sans aucun doute le fameux florigène tant recherché.
Le rôle de cette protéine semble quasi-universel.
Cette protéine jouerait un rôle d’intégrateur de
l’ensemble des signaux contrôlant la floraison. En
effet, si sa découverte a été réalisée via l’étude de la
photopériode, FT semble aussi intégrer les signaux
de la vernalisation décrits précédemment en tant que
cible directe de FLC. De plus, de nombreux signaux
internes tels que l’âge de la plante ou le métabolisme
carboné semblent affecter eux aussi l’accumulation de
cette protéine qui, en intégrant l’ensemble des signaux
internes et externes, serait un véritable interrupteur
permettant l’induction de la floraison chez la plupart
des espèces végétales.
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