Premiers - Outil de Suivi des Contrats
Premiers - Outil de Suivi des Contrats
Premiers - Outil de Suivi des Contrats
Create successful ePaper yourself
Turn your PDF publications into a flip-book with our unique Google optimized e-Paper software.
N° d’ordre :<br />
UNIVERSITE PARIS-SUD<br />
UFR SCIENTIFIQUE D’ORSAY<br />
THESE<br />
Présentée pour obtenir le gra<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
DOCTEUR EN SCIENCES DE L’UNIVERSITE PARIS XI ORSAY<br />
Spécialité Ecologie<br />
par<br />
Virginie DELMAS<br />
La tortue à tempes rouges, une espèce exotique et introduite<br />
en France :<br />
<strong>Premiers</strong> résultats sur les potentialités <strong>de</strong> colonisation <strong>de</strong><br />
l’espèce<br />
Soutenue publiquement le 13 avril 2006, <strong>de</strong>vant le jury composé <strong>de</strong> :<br />
LODE T., Professeur <strong>de</strong> l’Université d’Angers<br />
BONNET X., Chargé <strong>de</strong> recherche CNRS, CEBC Chizé<br />
CAPY P., Professeur <strong>de</strong> l’Université Paris XI<br />
DOURNON C., Professeur <strong>de</strong> l’Université <strong>de</strong> Nancy 1<br />
PREVOT-JULLIARD A.-C., Maître <strong>de</strong> conférences <strong>de</strong> l’IUFM Versailles<br />
Rapporteur<br />
Rapporteur<br />
Examinateur<br />
Examinateur<br />
Directrice <strong>de</strong> thèse
“ We must make no mistake: we are<br />
seeing one of the great historical convulsions in<br />
the world’s fauna and flora ”<br />
Elton, 1958 p.31
Remerciements<br />
Je remercie tout d’abord les membres du jury, qui ont généreusement donné <strong>de</strong> leur temps pour la<br />
correction et l’évaluation <strong>de</strong> ce manucrit et <strong>de</strong> mon travail <strong>de</strong> thèse.<br />
Un grand merci, tout particulièrement, à ma directrice <strong>de</strong> thèse, Anne-Caroline Julliard, sans qui ce<br />
travail n’aurait jamais vu le jour. Merci <strong>de</strong> m’avoir fait confiance et d’avoir su évoluer parallèlement à moi<br />
pour aboutir, je crois, à un réel échange <strong>de</strong> connaissances et d’expériences enrichissantes. Merci <strong>de</strong> ton<br />
soutien et <strong>de</strong> ton ai<strong>de</strong> précieuse à la rédaction <strong>de</strong> ce manuscrit.<br />
Je remercie Marc Girondot pour avoir co-dirigé une partie <strong>de</strong> ma thèse et pour son ai<strong>de</strong> concernant<br />
la formalisation mathématique du modèle mécaniste <strong>de</strong> TSD.<br />
Je voudrais également remercier Jane Lecomte qui m’a permis, la première, <strong>de</strong> faire un stage au sein<br />
du laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, ainsi que Franck Courchamp qui m’a fait connaître le<br />
département EPC.<br />
Merci à Clau<strong>de</strong> Pieau, dont la gran<strong>de</strong> expérience, la gentillesse et la disponibilité m’ont permis<br />
d’assurer la base <strong>de</strong> mes étu<strong>de</strong>s expérimentales : faire naître <strong>de</strong>s tortues en laboratoire. Il m’a également<br />
fourni toutes les données nécessaires pour la construction du modèle mécaniste <strong>de</strong> TSD et m’a offert<br />
généreusement son œil d’expert pour le sexage <strong>de</strong> centaines <strong>de</strong> juvéniles.<br />
Je remercie chaleureusement les membres <strong>de</strong> l’association Tortues Passion, et plus particulièrement<br />
Bernard Boussac et Suzette Bessè<strong>de</strong>, qui m’ont acceuilli à bras ouverts et qui m’ont fait bénéficier <strong>de</strong> leur<br />
gran<strong>de</strong> expérience sur les tortues et <strong>de</strong> leur ai<strong>de</strong> précieuse sur le terrain.<br />
Merci également à toute l’équipe <strong>de</strong> la Ferme aux crocodiles et principalement à Luc Fougeirol pour<br />
sa gentillesse et son hospitalité. Merci aussi à Didier Touzet <strong>de</strong> l’association ECATE, pour avoir surveillé<br />
et choisi les femelles pour moi, chaque année, et pour m’avoir apporté <strong>de</strong>s informations précieuses <strong>de</strong> ce qui<br />
se passe dans les milieux naturels.<br />
Je remercie Antoine Cadi, qui m’a formé à la capture et au marquage <strong>de</strong>s tortues et qui m’a donné<br />
<strong>de</strong> précieux contacts et conseils durant ma thèse. Merci aussi à Lionel Schilliger pour ses conseils pratiques<br />
pour piquer à l’ocytocine les tortues et ses nombreuses tentavives <strong>de</strong> sexage par fibroscopie.<br />
Je ne peux bien évi<strong>de</strong>mment pas oublier mes collègues <strong>de</strong> tous les jours du département EPC. Merci<br />
à Robert, Franck, Vincent, Laure, Jean-Christophe, Nathalie, Sandrine et Paul et même aux anciens,<br />
Romain, Xavier et Anne, pour le quotidien toujours très agréable.
Merci aux ai<strong>de</strong>s indispensables <strong>de</strong> Jean-Louis, <strong>de</strong> Jean-Paul et <strong>de</strong> Gégé la bidouille pour leur<br />
ingénuosité et leur gran<strong>de</strong> disponibilité.<br />
Merci à Manue, Jean-Michel, Annick, Philippe, Elsa et Bertrand, qui ont relu cette thèse, souvent<br />
même plusieurs fois, et qui ont permis sa forme finale.<br />
Un merci tout particulier à mes accolytes les plus proches, Manue, Elena et Philippe qui m’ont<br />
apporté leur soutien, leur ai<strong>de</strong> précieuse et leurs conseils, mais également <strong>de</strong> véritables tranches <strong>de</strong> rigola<strong>de</strong>.<br />
Un très très grand merci à <strong>de</strong>ux personnes inoubliables, que sont Annick et Lionel pour qui j’ai<br />
beaucoup d’amitié et qui n’ont jamais hésité à m’ai<strong>de</strong>r, à tout moment, pour s’occuper <strong>de</strong> tâches pourtant<br />
ingrates comme le nettoyage et les dissections, mais aussi pour d’autres choses plus agréables comme<br />
s’occuper <strong>de</strong>s petites tortues.<br />
Je n’oublie pas non plus <strong>de</strong> remercier ma famille, Philippe et mes meilleurs amis, Pipit, Marion,<br />
Magaly, Régis et Audrey d’être comme ils sont.<br />
Enfin, je remercie les partenaires financiers et logistique du programme « Tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> » que<br />
sont :<br />
- Le Conseil Régional d'Ile <strong>de</strong> France<br />
- La Direction <strong>de</strong> l'Environnement (DIREN) d'Ile <strong>de</strong> France<br />
- Le Conseil Général <strong>de</strong> Seine et Marne<br />
- Le Conseil Général <strong>de</strong> l'Essonne<br />
- Le Conseil Général <strong>de</strong> Seine Saint Denis<br />
- Le Conseil Général <strong>de</strong>s Hauts <strong>de</strong> Seine<br />
- Le Conseil Général du Val d'Oise<br />
- L’ONF Fontainebleau<br />
- La Réserve Naturelle <strong>de</strong> St Quentin en Yvelines<br />
Merci à tous et surtout à ceux que j’ai pu malencontreusement oublier !
Sommaire<br />
_____________________________________________<br />
Sommaire<br />
Introduction - Espèces introduites et invasions biologiques........................................ 1<br />
Chapitre I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie ..... 13<br />
1. Une tortue américaine ..................................................................................... 13<br />
1.1. Ses origines .......................................................................................................... 13<br />
1.2. Sa morphologie .................................................................................................... 14<br />
1.3. Son écologie ......................................................................................................... 14<br />
1.4. Sa reproduction.................................................................................................... 16<br />
2. La tortue d’eau : une « Nouvelle Affaire Commerciale » ............................ 17<br />
2.1. La tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, un produit phare ................................................................ 17<br />
2.2. Une réussite économique ..................................................................................... 18<br />
2.3. Du salon familial à la mare la plus proche.......................................................... 20<br />
3. La France, une terre d’accueil parmi d’autres............................................. 21<br />
3.1. L’engouement du public pour les N.A.C. ............................................................. 21<br />
3.2. Etat <strong>de</strong>s lieux <strong>de</strong>s lâchers <strong>de</strong> tortues en France................................................... 22<br />
4. La tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, une espèce invasive en France ?................................. 24<br />
4.1. L’émergence d’un projet « Tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> » en Île-<strong>de</strong>-France ..................... 24<br />
4.2. Une colonisatrice née ?........................................................................................ 25<br />
4.3. Une menace pour la biodiversité locale ?............................................................ 26<br />
Chapitre II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en<br />
France ?........................................................................................... 29<br />
1. Biologie <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortues à tempes rouges.................................... 29<br />
1.1. Les populations en place...................................................................................... 29<br />
1.2. La dynamique <strong>de</strong> ces populations ........................................................................ 31<br />
1.3. Le sex-ratio, un paramètre majeur <strong>de</strong> la reproduction........................................ 33<br />
2. Un mécanisme <strong>de</strong> détermination du sexe particulier : la TSD.................... 36<br />
2.1. GSD vs. TSD......................................................................................................... 36<br />
2.2. Sex-ratio et température chez les Sauropsi<strong>de</strong>s..................................................... 37<br />
2.3. Implications évolutives <strong>de</strong> TSD............................................................................ 40<br />
i
Sommaire<br />
_____________________________________________<br />
3. Les processus biologiques sous-jacents à TSD .............................................. 41<br />
3.1. Une pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> sensibilité à la température ........................................................ 41<br />
3.2. La différenciation gonadique ............................................................................... 42<br />
3.3. Les mécanismes biochimiques du sexe................................................................. 44<br />
3.4. Les bases moléculaires <strong>de</strong> TSD............................................................................ 46<br />
3.5. Taux biologiques et température.......................................................................... 47<br />
4. Une nouvelle métho<strong>de</strong> d’estimation du sex-ratio chez les espèces à TSD .. 48<br />
4.1. Les premiers modèles proposés............................................................................ 49<br />
4.2. Des modèles plus réalistes ................................................................................... 50<br />
4.3. Une nouvelle approche, mécaniste, <strong>de</strong> TSD......................................................... 52<br />
4.4. Formalisation mathématique ............................................................................... 56<br />
5. <strong>Premiers</strong> résultats du modèle mécaniste........................................................ 63<br />
5.1. En températures constantes ................................................................................. 63<br />
5.2. En températures fluctuantes................................................................................. 66<br />
5.3. Adaptation du modèle mécaniste au cas <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges................ 68<br />
5.4. Perspectives.......................................................................................................... 73<br />
Chapitre III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à<br />
tempes rouges ................................................................................. 76<br />
1. Le climat, un facteur proximal <strong>de</strong> la colonisation ........................................ 76<br />
1.1. Cycle <strong>de</strong> vie .......................................................................................................... 76<br />
1.2. Les effets connus <strong>de</strong> la température ..................................................................... 79<br />
1.3. Hygrométrie et potentiel hydrique ....................................................................... 80<br />
2. Support et matériel expérimental................................................................... 81<br />
2.1. Récupération et incubation <strong>de</strong>s œufs.................................................................... 81<br />
2.2. Elevage <strong>de</strong>s animaux............................................................................................ 83<br />
2.3. Détermination du phénotype sexuel <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s ................................................ 84<br />
3. Potentiel hydrique et succès d’éclosion.......................................................... 85<br />
3.1. Recherche d’un seuil <strong>de</strong> mortalité embryonnaire ................................................ 85<br />
3.2. Echanges en eau et durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs................................................. 86<br />
3.3. Coquilles flexibles vs. coquilles rigi<strong>de</strong>s ............................................................... 90<br />
3.4. Résultats d’incubations semi-naturelles en Île-<strong>de</strong>-France................................... 93<br />
ii
Sommaire<br />
_____________________________________________<br />
4. Influence <strong>de</strong> l’environnement sur la qualité <strong>de</strong>s juvéniles........................... 97<br />
4.1. Indices <strong>de</strong> qualité et valeur sélective <strong>de</strong>s individus.............................................. 97<br />
4.2. Mesures <strong>de</strong> performance chez les Sauropsi<strong>de</strong>s.................................................... 99<br />
4.3. Vitesse <strong>de</strong> retournement <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges ..................... 100<br />
4.4. Hygrométrie et masse <strong>de</strong>s juvéniles ................................................................... 103<br />
Conclusion & Perspectives ..................................................................................... 107<br />
Bibliographie 116<br />
TABLE DES ANNEXES<br />
A. Supplementary methods: Mechanistic Mo<strong>de</strong>l of Hormonal control of Sex Determination in<br />
a turtle with Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt Sex Determination, the European pond turtle (Emys<br />
orbicularis)<br />
I. Successful reproduction of the introduced sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans) in the<br />
South of France<br />
II. Assessment of patterns of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination using maximum<br />
likelihood mo<strong>de</strong>l selection<br />
III. Influence of fluctuating water potential on eggs, hatching success and hatchlings in a turtle<br />
with flexible-shelled eggs<br />
IV. The righting response as a fitness in<strong>de</strong>x in freshwater turtles<br />
iii
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
Introduction - Espèces introduites et invasions biologiques<br />
Depuis les Grands Explorateurs du XV ème siècle et l’essor du commerce international,<br />
la transmission d’espèces entre continents n’a cessé <strong>de</strong> s’accroître (di Castri 1989). Les<br />
premiers transferts d’espèces ont été réalisés délibérément par les colons, prioritairement pour<br />
apporter <strong>de</strong> la nourriture, mais également à <strong>de</strong>s fins scientifiques et afin <strong>de</strong> reconstituer un<br />
environnement « familier » dans leurs colonies. Aujourd’hui, les transferts volontaires<br />
d’espèces ne sont plus majoritairement réalisés à <strong>de</strong>s fins alimentaires mais, <strong>de</strong> plus en plus,<br />
pour approvisionner la chasse, la pêche ou encore les marchés <strong>de</strong> l’horticulture et <strong>de</strong> l’animal<br />
<strong>de</strong> compagnie. A ces transports volontaires, <strong>de</strong>s transports fortuits d’espèces ont alors suivi <strong>de</strong><br />
plus belle, profitant au fil du temps du développement <strong>de</strong>s moyens <strong>de</strong> transport, ainsi que du<br />
volume considérable <strong>de</strong>s produits échangés à l’échelle <strong>de</strong> la planète (Everett 2000). La<br />
perpétuelle augmentation <strong>de</strong>s activités humaines a ainsi favorisé les propagations<br />
intentionnelles ou acci<strong>de</strong>ntelles d’espèces en <strong>de</strong>hors <strong>de</strong> leur aire naturelle <strong>de</strong> dispersion<br />
(Vitousek et al. 1997), que beaucoup définissent aujourd’hui comme <strong>de</strong>s espèces nonindigènes<br />
(Richardson et al. 2000). Si beaucoup <strong>de</strong> ces transferts d’espèces se sont avérés<br />
bénéfiques pour l’homme, comme l’apport <strong>de</strong>s plantes cultivées et du bétail ou bien même<br />
sans conséquence apparente, d’autres sont vite <strong>de</strong>venus problématiques. Ces espèces nonindigènes,<br />
mises dans un nouvel habitat, ont ainsi quelquefois réussi à <strong>de</strong>venir <strong>de</strong> véritables<br />
« pestes » économiques, sanitaires ou écologiques (Vitousek et al. 1997, Mack et al. 2000).<br />
Pour exemple, l’introduction volontaire <strong>de</strong> la perche du Nil à <strong>de</strong>s fins commerciales, en 1950,<br />
dans les eaux du lac Victoria en Afrique, a conduit à l’extinction <strong>de</strong> plus <strong>de</strong> 200 espèces<br />
endémiques <strong>de</strong> Cichlidés (Reinthal et Kling 1997). Les transports involontaires d’espèces ou<br />
d’organismes peuvent également avoir <strong>de</strong>s conséquences dramatiques comme la<br />
contamination <strong>de</strong>s eaux potables du Pérou par le microbe du Choléra, en 1991. Ce microbe<br />
1
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
ramené dans les eaux <strong>de</strong> ballast <strong>de</strong>s bateaux <strong>de</strong> marchandises a ainsi causé la mort <strong>de</strong> plus <strong>de</strong><br />
10 000 personnes (Kolar et Lodge 2001). Ces exemples, pris parmi beaucoup d’autres et<br />
relatés dans la littérature scientifique contemporaine, attestent <strong>de</strong> la gravité <strong>de</strong> ce que l’on<br />
nomme les invasions biologiques.<br />
L’écologie <strong>de</strong>s invasions a connu une rapi<strong>de</strong> ascension et un réel succès auprès <strong>de</strong>s divers<br />
organismes <strong>de</strong> recherche et <strong>de</strong> gestion <strong>de</strong> la nature <strong>de</strong>puis le milieu du XX ème siècle (Elton<br />
1958, Drake et al. 1989, Williamson 1996, Shigesada et Kawasaki 1997). Elton (1958) le<br />
premier a porté gran<strong>de</strong> attention à ces invasions biologiques qu’il décrit comme l’arrivée<br />
d’organismes transportés vers un lieu nouveau et lointain, où leurs <strong>de</strong>scendants prolifèrent, se<br />
propagent et persistent (Elton 1958). Lors <strong>de</strong> la conférence <strong>de</strong> Rio, en 1992, les Nations Unies<br />
ont, quant à elles, fait prévaloir que l’évolution grandissante <strong>de</strong>s activités humaines était à<br />
l’origine <strong>de</strong> la majorité <strong>de</strong>s invasions biologiques (Lodge 1993, Myers 1997). Les transferts<br />
incessants d’espèces ont ainsi <strong>de</strong>s conséquences importantes sur la terre et son<br />
environnement, notamment une homogénéisation <strong>de</strong>s écosystèmes et une accélération <strong>de</strong>s<br />
processus d’extinction naturelle (McKinney et Lockwood 1999, Mooney et Cleland 2001,<br />
Ol<strong>de</strong>n et Poff 2003). Les invasions biologiques ont alors été reconnues comme une cause<br />
majeure <strong>de</strong> l’altération <strong>de</strong>s biotopes, en modifiant le rôle <strong>de</strong>s communautés natives, en<br />
altérant les processus évolutifs et pouvant conduire à <strong>de</strong>s réductions d’abondance et même à<br />
<strong>de</strong>s extinctions massives (Fritts et Rodda 1998, Wilcove 1998). Ces invasions altèrent ainsi la<br />
biodiversité à l’échelle globale et elles ont été décrites comme la <strong>de</strong>uxième gran<strong>de</strong> cause <strong>de</strong><br />
l’érosion <strong>de</strong> la biodiversité juste après la <strong>de</strong>struction <strong>de</strong> l’habitat (Vitousek et al. 1997). Le<br />
commerce international a certes facilité le transport d’espèces qui ont pu s’établir dans un<br />
nouvel environnement (Mooney et Drake 1986, Mooney et Cleland 2001), cependant<br />
certaines espèces sont sorties <strong>de</strong> leur aire <strong>de</strong> répartition naturelle à cause <strong>de</strong> la modification <strong>de</strong><br />
l’habitat et <strong>de</strong> l’utilisation excessive <strong>de</strong>s ressources naturelles par l’homme. Il est alors<br />
2
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
difficile <strong>de</strong> dissocier <strong>de</strong>struction <strong>de</strong> l’habitat et invasions biologiques et <strong>de</strong> déterminer qui<br />
précè<strong>de</strong> l’autre dans le processus d’érosion <strong>de</strong> la biodiversité à l’échelle globale (Vitousek et<br />
al. 1997).<br />
L’utilisation <strong>de</strong> nombreux termes pour désigner les espèces étudiées dans le domaine <strong>de</strong><br />
l’écologie <strong>de</strong>s invasions a cependant vite conduit à une dérive dans la définition d’une<br />
« espèce invasive » (Colautti et MacIsaac 2004). Ainsi couramment dans les publications<br />
scientifiques, parle-t-on d’espèces ou d’organismes « invasifs », « exotiques »,<br />
« allochtones », « exogènes », « nocifs », « introduits », « non-indigènes », « non-natifs »<br />
etc…(Binggeli 1994, Davis et Thompson 2000, Chew et Laubichler 2003). Ces désignations<br />
traduisent d’ores et déjà une confusion d’idées et <strong>de</strong> concepts qui pousse les auteurs à adopter<br />
<strong>de</strong>s critères d’invasibilité différents pour ces nouvelles espèces (Richardson et al. 2000, Davis<br />
et Thompson 2001, Rejmanek et al. 2002). Dans ce manuscrit, nous utiliserons les définitions<br />
suivantes : une espèce introduite sera une espèce qui a été déplacée, volontairement ou <strong>de</strong><br />
façon fortuite, par le biais d’activités humaines, vers un lieu où elle n’était pas ou plus<br />
présente. Une espèce non-indigène sera une espèce introduite en <strong>de</strong>hors <strong>de</strong> son aire naturelle<br />
<strong>de</strong> dispersion et pourra donc être qualifiée également <strong>de</strong> non-native, d’exotique, d’exogène ou<br />
d’allochtone (Richardson et al. 2000). Enfin, nous utiliserons la définition d’une espèce<br />
invasive, qui rejoint celle proposée par l’UICN (Union mondiale pour la nature) et qui sera<br />
une espèce introduite et non-indigène, qui s’établit, se propage et atteint <strong>de</strong> fortes <strong>de</strong>nsités<br />
pour <strong>de</strong>venir dominante localement, au dépend <strong>de</strong>s communautés et <strong>de</strong> l’environnement.<br />
L’invasion biologique n’est donc pas la seule résultante <strong>de</strong> l’introduction d’une espèce nonindigène<br />
dans un nouveau milieu mais bel et bien le résultat d’un processus qui se caractérise<br />
par plusieurs gran<strong>de</strong>s étapes obligatoires (Williamson 1996, Shigesada et Kawasaki 1997).<br />
Toute espèce introduite ou non-indigène n’est pas susceptible <strong>de</strong> <strong>de</strong>venir invasive (Davis et<br />
3
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
Thompson 2000, Sax et Brown 2000). Plusieurs auteurs ont proposé <strong>de</strong>s schémas du<br />
processus conduisant à l’invasion (Williamson et Fitter 1996, Davis et Thompson 2000, Kolar<br />
et Lodge 2001). Toute invasion biologique qui réussit comporte trois étapes indispensables et<br />
successives : l’introduction, l’établissement (ou la naturalisation) et la dissémination <strong>de</strong> la<br />
population initialement introduite (Mooney et Drake 1986, Drake et al. 1989). Un quatrième<br />
élément, d’intérêt tout particulier, est l’impact négatif <strong>de</strong> l’invasion. Sur la base <strong>de</strong> ce schéma,<br />
Williamson et Fitter (1996) ont proposé la règle <strong>de</strong>s 10%, « the tens rule » à partir <strong>de</strong> l’étu<strong>de</strong><br />
<strong>de</strong> différents cas d’invasion recensés. Ce modèle statistique prédit que la probabilité pour une<br />
espèce non-indigène <strong>de</strong> transiter d’une étape à une autre dans le processus d’invasion est en<br />
moyenne <strong>de</strong> 10% (Williamson et Fitter 1996). Ainsi sur 100 espèces introduites, 10<br />
s’implanteront <strong>de</strong> façon durable et 1 seule <strong>de</strong>viendra invasive (Williamson 1993, 1996). Si<br />
cette proportion d’espèces invasives est minime, au fil du temps, la répétition sans cesse<br />
accrue <strong>de</strong> ces introductions d’espèces non-indigènes pourrait conduire rapi<strong>de</strong>ment à <strong>de</strong>s<br />
chiffres substantiels aux conséquences irrémédiables (Mooney et Cleland 2001).<br />
1ère étape <strong>de</strong> l’invasion : l’introduction<br />
L’introduction est le processus d’entrée, par le biais <strong>de</strong> l’activité humaine, d’un organisme<br />
dans une aire géographique ou écologique d’où il était absent. Ces introductions ne cessent<br />
d’augmenter et profitent <strong>de</strong> l’accroissement <strong>de</strong>s populations humaines et <strong>de</strong> leur transport (di<br />
Castri 1989). La plupart <strong>de</strong>s invasions biologiques sont dues à <strong>de</strong>s introductions acci<strong>de</strong>ntelles,<br />
mais beaucoup d’espèces ont aussi été sorties <strong>de</strong> leur habitat d’origine intentionnellement par<br />
l’Homme. C’est le cas, entre autres, <strong>de</strong> la majorité <strong>de</strong>s plantes cultivées et <strong>de</strong>s animaux<br />
d’élevage à <strong>de</strong>s fins alimentaires. Parallèlement, les soutes <strong>de</strong>s avions-cargos sont très<br />
propices aux invasions d’insectes, ainsi que les compartiments <strong>de</strong>s roues, qui ont<br />
malheureusement souvent abrité le serpent brun arboricole (Boiga irregularis), qui a<br />
4
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
contribué à l’extinction <strong>de</strong> 12 espèces endémiques d’oiseaux sur le l’île <strong>de</strong> Guam (Fritts et<br />
Rodda 1998). D’autres voies d’introduction notoires sont l’eau <strong>de</strong> cale ainsi que les palettes,<br />
les pièces d’arrimage et les caisses en bois. Les conteneurs fournissent un environnement<br />
favorable à une gamme <strong>de</strong> ravageurs exotiques, y compris <strong>de</strong>s organismes se trouvant dans la<br />
terre ou tout autre substrat. En résumé, toute importation <strong>de</strong> matière vivante ou non traitée<br />
représente une voie potentielle d’introduction. Cependant, avant même d’atteindre un<br />
nouveau territoire, la <strong>de</strong>stinée <strong>de</strong>s organismes transportés volontairement ou involontairement<br />
varie gran<strong>de</strong>ment. Une partie périt lors <strong>de</strong> ce transport à cause <strong>de</strong> différents facteurs comme le<br />
stress ou encore <strong>de</strong> mauvaises conditions sanitaires. C’est probablement le cas pour une<br />
gran<strong>de</strong> majorité <strong>de</strong>s organismes transportés <strong>de</strong> façon clan<strong>de</strong>stine, même si l’amélioration <strong>de</strong>s<br />
conditions et <strong>de</strong> la rapidité <strong>de</strong>s transports ten<strong>de</strong>nt à diminuer cette mortalité (Kolar et Lodge<br />
2001). La proportion d’organismes, qui survit et arrive dans un nouveau site, est également<br />
susceptible d’être détruite immédiatement après son arrivée par une multitu<strong>de</strong> d’agents et <strong>de</strong><br />
processus physiques ou biologiques (Lan<strong>de</strong> 1988, Sax et Brown 2000). Beaucoup<br />
d’introductions d’espèces échouent (Veltman et al. 1996). Parfois même, le paradoxe <strong>de</strong><br />
l’invasion fait que certaines espèces, aujourd’hui bien établies, avaient connu <strong>de</strong> multiples<br />
événements d’introductions successives sans succès. C’est notamment le cas <strong>de</strong> l’étourneau<br />
sansonnet, européen, qui est aujourd’hui très abondant en Amérique du Nord où il s’est établi<br />
en 1895 après 8 introductions infructueuses (Lever 1985).<br />
2ème étape <strong>de</strong> l’invasion : l’établissement<br />
La plupart <strong>de</strong>s espèces non-indigènes introduites dans un nouvel habitat ne s’y établissent<br />
jamais. Pour s’établir, un organisme introduit doit pouvoir survivre, se reproduire et maintenir<br />
une population viable d’une année à l’autre. Aujourd’hui cependant, <strong>de</strong> nombreuses espèces<br />
animales importées et introduites se sont développées <strong>de</strong> façon spectaculaire, ont formé <strong>de</strong><br />
5
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
grosses populations et se sont établies dans <strong>de</strong>s habitats très variés. En Amérique du Nord,<br />
l’étourneau sansonnet (Sturnus vulgaris), le moineau domestique (Passer domesticus) en sont<br />
<strong>de</strong> bons exemples (Koenig 2003, Martin et Fitzgerald 2005). En Australie, <strong>de</strong>s lapins<br />
(Oryctolagus cuniculus) importés d’Europe par <strong>de</strong>s colons sont <strong>de</strong>venus un véritable fléau,<br />
jusqu’à ce que l’introduction volontaire d’un autre organisme exotique, un virus brésilien du<br />
lapin, mette fin à son invasion dans les années 1950 (Bright 1998). Plusieurs auteurs ont<br />
réussi à dégager plusieurs caractéristiques qui pouvaient favoriser la phase d’établissement<br />
d’un organisme introduit dans un nouvel habitat. Ainsi, la réussite dépend-elle <strong>de</strong> l’interaction<br />
complexe <strong>de</strong> plusieurs facteurs, les principaux étant l’ampleur <strong>de</strong> l’introduction (quantité,<br />
fréquence), la qualité <strong>de</strong> l’habitat pour cette espèce (climat, proies) et <strong>de</strong> l’interaction avec les<br />
autres espèces (prédation, maladies). Les étu<strong>de</strong>s sur les espèces invasives ont amené à décrire<br />
ces espèces comme très plastiques et avec <strong>de</strong>s vitesses d’adaptation rapi<strong>de</strong>s, entraînant une<br />
évolution adaptative <strong>de</strong> leur phénotype. Le grégarisme, l’omnivorie et surtout une<br />
reproduction effective, plus ou moins rapi<strong>de</strong>, favoriseraient également l’établissement d’une<br />
espèce dans un nouveau milieu (Ehrlich 1989, Lodge 1993).<br />
3 ème étape <strong>de</strong> l’invasion : la dissémination<br />
Par dissémination, on entend la dispersion d’un organisme non-indigène hors <strong>de</strong> la zone où il<br />
a été introduit et où il s’est préalablement établi. Cette phase est essentielle dans le processus<br />
d’invasion et s’est montrée très dépendante <strong>de</strong>s capacités <strong>de</strong> dispersion <strong>de</strong>s espèces. Nous<br />
savons que les fortes distances <strong>de</strong> dispersion favorisent gran<strong>de</strong>ment la colonisation (Ehrlich<br />
1989, Lodge 1993), toutefois, la variation spatiale <strong>de</strong>s conditions <strong>de</strong> l’environnement et le<br />
mo<strong>de</strong> <strong>de</strong> dispersion <strong>de</strong>s individus peuvent gran<strong>de</strong>ment influer sur la continuité du processus<br />
invasif. Ainsi, la migration simultanée d’une trop gran<strong>de</strong> quantité d’individus pourrait<br />
provoquer la chute du taux d’accroissement <strong>de</strong> la population source. Cette <strong>de</strong>rnière pourrait<br />
6
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
alors s’éteindre par stochasticité démographique ou par effet Allee (Taylor et Hastings 2005).<br />
A l’inverse lorsqu’une espèce est déjà établie dans plusieurs sites, car initialement introduite<br />
en <strong>de</strong> multiples endroits, la dispersion peut favoriser le processus <strong>de</strong> dissémination (Sax et<br />
Brown 2000). Alors que l’introduction et l’établissement ne sont ordinairement pas décelés ni<br />
observés au moment où ils se produisent (sauf dans <strong>de</strong>s cas très isolés), la dissémination <strong>de</strong><br />
beaucoup d’espèces envahissantes a été étudiée et est bien documentée. Des modèles<br />
mathématiques <strong>de</strong> la dissémination ont été mis au point, et leurs prévisions ont souvent été<br />
jugées acceptables en comparant les prédictions avec <strong>de</strong>s données d’observation (Andow et<br />
al. 1990, van <strong>de</strong>n Bosch et al. 1992). Là encore, ces résultats laissent espérer <strong>de</strong>s prédictions<br />
robustes et d’une importance cruciale pour l’ai<strong>de</strong> à la décision <strong>de</strong>s mesures à prendre pour<br />
prévenir les invasions (Hastings 1996).<br />
L’invasion : impact sur les communautés locales<br />
Le processus d’invasion terminé, l’espèce non-indigène s’est propagée en divers endroits, où<br />
elle s’est établie et où elle domine souvent et menace les communautés locales. De façon<br />
typique, un certain nombre <strong>de</strong> caractéristiques sont associées aux espèces non-indigènes<br />
<strong>de</strong>venues invasives : souplesse pour ce qui est <strong>de</strong> l’hôte ou <strong>de</strong> l’alimentation, rapidité <strong>de</strong><br />
reproduction, dispersion efficace et difficilement éradiquée. D’autres auteurs encore insistent<br />
sur l’importance du comportement <strong>de</strong>s espèces invasives, qui s’avèrent souvent plus<br />
agressives et opportunistes que les espèces natives (Sutherland 1998, Holway et Suarez 1999).<br />
D’autres facteurs relatifs à l’environnement lui-même, vont pouvoir favoriser le statut invasif<br />
<strong>de</strong> l’espèce, comme la perturbation <strong>de</strong>s écosystèmes liée à l’activité humaine (Arthington et<br />
Mitchell 1986, Myers 1986, Carlton 1989), même si on trouve également <strong>de</strong>s exemples<br />
d’invasions dans les écosystèmes les moins perturbés (Elton 1958, Macdonald et Frame 1988,<br />
Suarez et al. 1998). Les écosystèmes avec peu <strong>de</strong> diversité (Elton 1958, Brockie et al. 1989),<br />
7
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
aussi bien que ceux sans prédateurs, sans herbivores ou encore sans compétiteurs (Macdonald<br />
et Frame 1988), seront également <strong>de</strong>s endroits favorables à l’invasion. Enfin, la similarité <strong>de</strong>s<br />
conditions abiotiques entre le nouvel environnement et l’environnement d’origine <strong>de</strong> l’espèce,<br />
sera un atout déterminant (Diamond et Veitch 1981, Myers 1986).<br />
L’espèce <strong>de</strong>venue invasive s’intègre dans les communautés et joue un rôle dans les<br />
interactions biotiques. Elle va donc pouvoir altérer les processus biologiques au sein <strong>de</strong><br />
l’écosystème colonisé en terme <strong>de</strong> productivité, <strong>de</strong> décomposition, d’hydrologie, <strong>de</strong> géologie,<br />
<strong>de</strong> cycles biologiques et ou géochimiques, <strong>de</strong> compétition ou encore consommation <strong>de</strong>s<br />
espèces locales. Les conséquences <strong>de</strong>s espèces invasives sur les espèces natives sont donc <strong>de</strong><br />
toutes sortes (Mooney et Cleland 2001) : altération génétique par hybridation ou<br />
introgression, agression directe par prédation, modification <strong>de</strong>s vitesses d’évolution <strong>de</strong>s traits<br />
d’histoire <strong>de</strong> vie, déplacement <strong>de</strong> niche, exclusion compétitive ou encore <strong>de</strong>s effets indirects<br />
par l’intermédiaire d’une modification <strong>de</strong> l’écosystème, <strong>de</strong>s réseaux trophiques, du<br />
parasitisme etc… Dans la plupart <strong>de</strong>s cas, ces espèces invasives mettent en danger les<br />
communautés locales et dans certains cas conduisent à l’extinction massive d’espèces<br />
indigènes. De nombreuses rétrospectives historiques aux introductions d’espèces ten<strong>de</strong>nt<br />
enfin à montrer que le caractère invasif d’une espèce est susceptible <strong>de</strong> s’exprimer<br />
tardivement, voire même <strong>de</strong> considérablement évoluer au cours du temps, si bien que toute<br />
espèce introduite et non-indigène est potentiellement une bonne candidate à l’invasion<br />
(Mooney et Cleland 2001, Pascal et al. 2003, Parker 2004).<br />
Lorsqu’une espèce est qualifiée d’invasive, il est souvent trop tard pour engager <strong>de</strong>s mesures<br />
d’éradication, ces <strong>de</strong>rnières s’avèrant souvent impossibles et beaucoup trop chères (Mack et<br />
al. 2000). Il est donc important d’étudier les invasions passées afin <strong>de</strong> réussir à prévenir les<br />
invasions futures avant qu’elles n’arrivent. Les premières transitions dans le processus invasif<br />
8
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
apparaissent comme les plus importantes pour la gestion <strong>de</strong> ces espèces, ainsi que pour définir<br />
les actions permettant d’éviter l’invasion (Mack et al. 2000, Kolar et Lodge 2001, Puth et Post<br />
2005). Beaucoup d’auteurs ont donc listé les différentes caractéristiques <strong>de</strong>s espèces invasives<br />
recensées pour essayer <strong>de</strong> dégager <strong>de</strong>s critères d’« invasibilité » généralisables (Newsome et<br />
Noble 1986, Williamson et Fitter 1996, Kolar et Lodge 2001). Cependant, ces listes<br />
apparaissent souvent applicables à un groupe précis d’espèces ou bien même à une seule<br />
espèce (Williamson 1996). C’est en fait toute une combinaison <strong>de</strong> traits, probablement<br />
complexe, qui explique le potentiel invasif <strong>de</strong> l’espèce, d’où un faible pouvoir <strong>de</strong> prédiction<br />
sur les invasions (Crawley 1987, Rejmanek et Richardson 1996). Il est finalement probable<br />
qu’une espèce ou une population invasive ne le soit pas par une série <strong>de</strong> traits extraordinaires,<br />
mais plutôt parce qu’elle arrive dans un milieu, avec un effectif suffisant et à un moment<br />
précis où les conditions vont lui être favorables voire très favorables.<br />
Des cas d’introduction particuliers concernent les plantes d’ornements et les animaux<br />
domestiques, qui sont également <strong>de</strong> très bons candidats à l’invasion car fréquemment libérés<br />
dans la nature (Mack et al. 2000). Si les graines <strong>de</strong>s plantes dispersent aisément et sont<br />
libérées par mégar<strong>de</strong>, beaucoup d’animaux vendus en animalerie sont à l’inverse relâchés<br />
volontairement par leur propriétaire. Par exemple, beaucoup <strong>de</strong> poissons exotiques ont été<br />
lâchés dans les milieux naturels par les aquariophiles (Courtenay 1997). Ce problème est<br />
d’autant plus d’actualité qu’il faut faire face <strong>de</strong>puis plus d’une trentaine d’années maintenant<br />
à l’engouement du public pour les « Nouveaux Animaux <strong>de</strong> Compagnie » ou NAC. Ces NAC<br />
sont <strong>de</strong>s animaux sauvages abusivement domestiqués et <strong>de</strong> plus en plus vendus en animalerie,<br />
parmi lesquels dominent les « reptiles », les arachni<strong>de</strong>s ou encore les rongeurs. Ce sont donc<br />
<strong>de</strong>s espèces exotiques, pour la plupart, dont le renouvellement est si extraordinaire, que<br />
certaines d’entre elles sont, à présent, considérées comme totalement domestiques : ce sont les<br />
9
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
hamsters, cobayes, perruches et autres animaux produits par élevages intensifs. D’autres NAC<br />
envahissent alors aujourd’hui le marché comme les furets, les écureuils <strong>de</strong> Corée ou encore<br />
les serpents. Sans compter le réel impact <strong>de</strong> ces prélèvements sur les populations sauvages<br />
ainsi que l’augmentation du commerce illicite <strong>de</strong> certaines <strong>de</strong> ces espèces, les NAC s’éva<strong>de</strong>nt<br />
ou sont lâchés par leur propriétaire souvent dépassé par la gar<strong>de</strong> et l’entretien <strong>de</strong> tels animaux.<br />
Si la majorité <strong>de</strong> ces espèces exotiques relâchées dans la nature ne peut pas survivre, d’autres<br />
forment <strong>de</strong>s populations marronnes dans le milieu naturel et peuvent constituer une menace<br />
pour les espèces indigènes (Digard 1995). Quelques exemples <strong>de</strong> ces NAC déjà établis en<br />
Europe sont : le Tamia <strong>de</strong> Sibérie (Tamias sibiricus) en France, qui vendu en animalerie<br />
<strong>de</strong>puis les années 60, est retrouvé dans la nature dès 1970 et qui <strong>de</strong>puis, a constitué plusieurs<br />
populations établies <strong>de</strong> plus d’un millier d’individus (Chapuis 2005) ; ou encore les perruches<br />
à collier (Psittacula krameri), originaires d’In<strong>de</strong>, qui aujourd’hui ont formé une petite<br />
population nicheuse d’un millier d’individus au nord-ouest <strong>de</strong> Bruxelles, ainsi qu’en région<br />
parisienne (Sources : LPO). Un autre cas emblématique <strong>de</strong> ces NAC, introduits dans les<br />
milieux naturels en Europe, est celui <strong>de</strong> la tortue dite <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> (Trachemys scripta elegans).<br />
Produite massivement dans <strong>de</strong> gran<strong>de</strong>s fermes américaines et vendue <strong>de</strong>puis les années 50,<br />
elle a vite envahi le marché mondial, principalement en tant qu’animal <strong>de</strong> compagnie (Hennig<br />
2004). Les acquéreurs <strong>de</strong> cette petite tortue d’eau douce mesurant 4 à 5 cm se retrouvaient en<br />
quelques années en possession d’une tortue pouvant atteindre 25 à 30 cm, nécessitant un<br />
entretien continuel et n’appréciant guère les jeux d’enfants. Beaucoup <strong>de</strong> propriétaires mal<br />
informés sur le <strong>de</strong>venir <strong>de</strong> cette petite tortue vendue comme un jouet l’ont alors remise dans la<br />
nature en lui souhaitant une vie heureuse. Des tortues adultes ont donc été aperçues dès les<br />
années 70 dans les milieux naturels un peu partout dans le mon<strong>de</strong> (Arvy 1997). Dès lors <strong>de</strong><br />
véritables populations se sont établies notamment en Italie (Luiseli et al. 1997) et à Taiwan<br />
(Chen et Lue 1998). En France, cette tortue est également retrouvée couramment dans les<br />
10
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
différents milieux aquatiques et dès lors elle a été considérée comme une espèce invasive. Un<br />
collectif "tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>" 1<br />
s'est alors constitué dans les années 90 pour lancer un cri<br />
d'alarme contre la menace <strong>de</strong> cette espèce exotique sur la biodiversité <strong>de</strong>s milieux aquatiques<br />
français et en particulier sur la tortue palustre locale, la cistu<strong>de</strong> d’Europe, Emys orbicularis<br />
(Arvy et Servan 1996, Cadi et Joly 2003). Beaucoup d'associations <strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la nature<br />
ont rejoint les idées <strong>de</strong> ce collectif et ont également diabolisé cette espèce, la décrivant<br />
comme excessivement vorace et dangereuse pour la faune et la flore <strong>de</strong>s mares qu’elle<br />
colonise. A la suite <strong>de</strong> ces actions, la Commission Européenne a interdit l’importation <strong>de</strong> cette<br />
espèce dans la Communauté, réduisant ainsi progressivement la vente <strong>de</strong> cette espèce en<br />
animalerie. Des milliers d’individus sont probablement encore présents dans les milieux<br />
aquatiques français, malgré une sensibilisation accrue et la mise en place <strong>de</strong> centres <strong>de</strong><br />
récupération déjà pleins <strong>de</strong> cette espèce. La tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> est-elle invasive ? Cet état <strong>de</strong> fait<br />
est communément admis par les collectivités locales et les associations <strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la<br />
nature, sans aucune preuve scientifique cependant, attestant <strong>de</strong> l’invasion et <strong>de</strong> l’impact <strong>de</strong><br />
cette espèce sur les communautés locales<br />
C’est donc dans ce cadre que s’inscrit mon travail <strong>de</strong> thèse. Mon objectif a été d’étudier<br />
quelques aspects du processus d’invasion <strong>de</strong> la tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> en France, en commençant<br />
par l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> la phase d’établissement <strong>de</strong> l’espèce. Nous savons d’ores et déjà que cette<br />
tortue survit très bien sous nos latitu<strong>de</strong>s et qu’elle est présente dans tous les départements<br />
français avec <strong>de</strong>s <strong>de</strong>nsités plus ou moins élevées (Arvy et Servan 1996). Cependant, à ce jour,<br />
1 Association pour la Protection <strong>de</strong>s Animaux Sauvages (ASPAS) ; France Nature Environnement (FNE) ; le<br />
village <strong>de</strong>s tortues (SOPTOM) ; Société Herpétologique <strong>de</strong> France (SHF) ; Société Protectrice <strong>de</strong>s Animaux<br />
(SPA).<br />
11
Introduction<br />
_____________________________________________<br />
nous ne savons pas réellement si les populations produisent <strong>de</strong>s jeunes, qui survivent et<br />
assurent le renouvellement et l’accroissement <strong>de</strong>s populations à long terme, finalisant la phase<br />
d’établissement <strong>de</strong> cette tortue en France. Après une partie introductive rappelant les quelques<br />
notions nécessaires sur les espèces introduites et les invasions biologiques, je présenterai<br />
donc, dans un premier chapitre, les données que nous possédons sur la tortue à tempes rouges,<br />
dite <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, et <strong>de</strong> son introduction en France. Dans les chapitres suivants, je m’intéresserai<br />
tout particulièrement à la reproduction <strong>de</strong> cette espèce en France, à l’ai<strong>de</strong> notamment <strong>de</strong> la<br />
construction d’un modèle permettant d’estimer le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes à partir <strong>de</strong>s profils <strong>de</strong><br />
température. Enfin, je présenterai les résultats <strong>de</strong> quelques étu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s effets du<br />
climat, en particulier <strong>de</strong> la température et <strong>de</strong> l’hygrométrie, sur le succès d’éclosion, la durée<br />
d’incubation <strong>de</strong>s œufs ou encore sur la qualité <strong>de</strong>s juvéniles produits. En conclusion, un bilan<br />
<strong>de</strong> mes trois années <strong>de</strong> thèse ainsi que les perspectives d’étu<strong>de</strong>s futures, seront envisagés.<br />
12
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Chapitre I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise »<br />
compagnie<br />
1. Une tortue américaine<br />
1.1. Ses origines<br />
La tortue à tempes rouges, Trachemys scripta elegans (Wied, 1839), appartient au<br />
vaste groupe <strong>de</strong>s Chéloniens du genre Trachemys, dont on dénombre actuellement 16 sousespèces<br />
rien que pour l’espèce scripta (Gibbons 1990, Sei<strong>de</strong>l 2002). Les différentes espèces<br />
<strong>de</strong> tortue constituant le genre Trachemys sont toutes originaires <strong>de</strong>s Amériques. La tortue à<br />
tempes rouges, quant à elle, est plus particulièrement originaire <strong>de</strong> l’Est <strong>de</strong>s Etats-Unis, native<br />
<strong>de</strong> la vallée du Mississipi. Son aire <strong>de</strong> répartition actuelle s’étend cependant aujourd’hui du<br />
Nord <strong>de</strong> l’Illinois et <strong>de</strong> l’Indiana jusqu’au Nord du Golfe du Mexique, en passant par le Texas<br />
et l’Alabama (Figure 1, Pritchard 1967, Gibbons 1990, Holman 1994).<br />
Figure 1 : Aire <strong>de</strong> répartition naturelle <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta<br />
elegans) sur le continent américain.<br />
13
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
1.2. Sa morphologie<br />
Comme son nom l’indique, la tortue à tempes rouges est facilement reconnaissable à la<br />
ban<strong>de</strong> rouge vif qui colore ses tempes (Figure 2). Sa peau, parcourue par <strong>de</strong> nombreuses<br />
lignes jaunes, est <strong>de</strong> couleur verdâtre allant du vert clair chez les juvéniles au vert foncé chez<br />
les adultes. Sa carapace, en forme <strong>de</strong> galet, la rend difficile à attraper et lui permet <strong>de</strong> glisser<br />
rapi<strong>de</strong>ment <strong>de</strong>s berges dans l’eau lors <strong>de</strong> la fuite, d’où son nom anglais <strong>de</strong> « sli<strong>de</strong>r turtle » ou<br />
tortue glissante. La dossière <strong>de</strong> sa carapace est <strong>de</strong> couleur vert foncé chez l’adulte et vert clair<br />
chez le juvénile, avec la présence possible <strong>de</strong> lignes jaunes sur les écailles. Le plastron, quant<br />
à lui, est jaune avec <strong>de</strong>s inclusions d’anneaux <strong>de</strong> couleur vert sombre.<br />
Cette tortue, adulte, ne dépasse pas les 28 cm <strong>de</strong> longueur <strong>de</strong> carapace pour un poids moyen<br />
<strong>de</strong> 3,2 Kg (Conant et Collins 1998). Un dimorphisme sexuel, uniquement visible à l’état<br />
adulte, permet <strong>de</strong> différencier les mâles <strong>de</strong>s femelles. Ainsi, le mâle est-il généralement <strong>de</strong><br />
taille inférieure à la femelle et sa queue est plus épaisse et plus longue que celle <strong>de</strong> la femelle.<br />
Enfin, chez cette espèce, le mâle présente une croissance importante <strong>de</strong> certaines griffes <strong>de</strong>s<br />
pattes antérieures.<br />
1.3. Son écologie<br />
La tortue à tempes rouges est une tortue palustre qui peuple <strong>de</strong> nombreux milieux<br />
aquatiques avec une préférence pour les eaux calmes, vaseuses et riches en végétation (Ernst<br />
et al. 1994). On la trouve donc naturellement dans les lacs, les étangs et les marais et très peu<br />
dans les rivières ou les fleuves.<br />
Comme toutes les espèces <strong>de</strong> Chéloniens, cette tortue est ectotherme et poïkilotherme, ce qui<br />
lui impose une exposition prolongée sur <strong>de</strong>s sites <strong>de</strong> « bain <strong>de</strong> soleil » durant la journée, afin<br />
<strong>de</strong> maintenir une température corporelle suffisante à son activité (Conant et Collins 1998). En<br />
<strong>de</strong>ssous d’une température extérieure <strong>de</strong> 10°C, elle <strong>de</strong>vient inactive et rentre progressivement<br />
14
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
en hivernation, pério<strong>de</strong> durant laquelle elle maintient un rythme physiologique très bas et ne<br />
s’alimente pas ou très peu (Cagle 1950).<br />
Figure 2 : Cette planche regroupe plusieurs espèces <strong>de</strong> tortues palustres américaines<br />
communément vendues en animalerie en France (en haut). Si la tortue à tempes rouges (au<br />
centre) a été interdite d’importation en 1997, les autres espèces présentées ne sont soumises à<br />
aucune restriction <strong>de</strong> vente et sont d’ores et déjà lâchées et retrouvées dans les milieux<br />
aquatiques français. Sont représentées sur cette planche également les <strong>de</strong>ux espèces <strong>de</strong> tortues<br />
palustres autochtones (en bas) : la cistu<strong>de</strong> d’Europe, confrontée <strong>de</strong> plus en plus à la présence <strong>de</strong><br />
ces tortues américaines et l’émy<strong>de</strong> lépreuse, épargnée en France n’étant plus présente qu’en<br />
bordure <strong>de</strong> la frontière avec l’Espagne.<br />
15
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Dans son habitat d’origine, la tortue à tempes rouges partage fréquemment les sites <strong>de</strong> bain <strong>de</strong><br />
soleil avec d’autres espèces <strong>de</strong> tortue (Figure 2), comme la tortue peinte d’Amérique<br />
(Chrysemys picta) ou encore sa sous-espèce sœur, la tortue à tempes jaunes (Trachemys<br />
scripta scripta). Elle fuit cependant la compagnie dangeureuse <strong>de</strong> la tortue happeuse<br />
(Chelydra serpentina) et <strong>de</strong> la tortue alligator (Macroclemys temminckii). Aucune territorialité<br />
n’a été observée à ce jour chez cette espèce (Cagle 1944).<br />
Le régime alimentaire <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges est assez varié, avec <strong>de</strong>s adultes plutôt<br />
omnivores, dont les repas sont composés majoritairement <strong>de</strong> plantes, agrémentés <strong>de</strong><br />
mollusques, d’insectes, d’amphibiens et parfois même <strong>de</strong> cadavres <strong>de</strong> poissons. Les juvéniles,<br />
quant à eux, seraient beaucoup plus carnivores recherchant prioritairement l’apport <strong>de</strong><br />
substance carnée dans leurs menus (Parmenter et Avery 1990).<br />
Enfin, comme toutes les tortues, cette espèce est longévive, les individus pouvant atteindre un<br />
âge moyen estimé approximativement à 30 ans dans les populations naturelles (Gibbons et<br />
Semlitsch 1982). Elle présente donc une survie adulte annuelle élevée, dont la seule<br />
estimation disponible à ce jour est <strong>de</strong> 0,85 dans son habitat d’origine (Frazer et al. 1990,<br />
Tucker et Moll 1997). Cependant, comme le précise l’auteur, cet estimateur est très<br />
certainement sous-estimé, du fait d’un taux <strong>de</strong> capture <strong>de</strong>s animaux inférieur à 1 et non pris en<br />
compte dans son étu<strong>de</strong>, ainsi que <strong>de</strong> l’impossibilité <strong>de</strong> distinguer la mortalité <strong>de</strong> l’émigration<br />
<strong>de</strong>s animaux. Si les adultes n’ont que peu <strong>de</strong> prédateurs naturels, les juvéniles, quant à eux,<br />
subissent une très forte pression <strong>de</strong> prédation. Le taux <strong>de</strong> survie juvénile est donc<br />
probablement très variable et extrêmement bas dans la nature (Frazer et al. 1990).<br />
1.4. Sa reproduction<br />
La maturité sexuelle <strong>de</strong>s adultes est tardive, d’autant plus qu’elle est atteinte à une<br />
taille spécifique <strong>de</strong> l’animal et non à un âge précis (Gibbons et al. 1981). La croissance <strong>de</strong><br />
16
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
cette tortue étant elle-même indéfinie et dépendante <strong>de</strong>s conditions du milieu, la maturité<br />
sexuelle est atteinte entre <strong>de</strong>ux et cinq ans chez le mâle (pour une taille <strong>de</strong> 9-10 cm) et après<br />
cinq ans chez la femelle (pour une taille d’au moins 15 cm).<br />
La pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> reproduction, chez cette espèce, s’étale du printemps à l’automne. Il est alors<br />
fréquent d’observer la para<strong>de</strong> pré-copulatoire <strong>de</strong> séduction <strong>de</strong>s mâles, qui font frétiller leurs<br />
longues griffes en faisant face à la femelle. Après la copulation, qui a lieu sous l’eau, la<br />
femelle est capable <strong>de</strong> conserver le sperme dans ses voies génitales pour fécon<strong>de</strong>r ses œufs<br />
jusqu’à 3 ans après l’accouplement (B. Boussac, com. pers., Gist et Jones 1989). Entre avril et<br />
août, les femelles migrent sur terre pour creuser un nid et y déposer <strong>de</strong> 2 à 20 œufs à une<br />
profon<strong>de</strong>ur <strong>de</strong> 10 cm environ. Une femelle peut pondre <strong>de</strong> une à trois fois dans la même<br />
saison, selon les conditions météorologiques <strong>de</strong> l’année (Moll et Legler 1971). La femelle<br />
ayant pondu, elle s’applique à reboucher son nid avant <strong>de</strong> l’abandonner totalement. La durée<br />
d’incubation <strong>de</strong>s œufs varie avec la température (Yntema 1978) et l’humidité du sol (Tucker<br />
et Paukstis 2000), allant <strong>de</strong> 70 à 90 jours dans la nature. Après éclosion, les jeunes tortues<br />
émergent du nid en automne si les conditions environnementales sont favorables ou passent<br />
l’hiver dans le nid pour ne sortir qu’au printemps suivant, avant <strong>de</strong> rejoindre au plus vite<br />
l’étang le plus proche.<br />
2. La tortue d’eau : une « Nouvelle Affaire Commerciale »<br />
2.1. La tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, un produit phare<br />
La tortue à tempes rouges est communément classée dans un grand groupe<br />
commercial, qui n’a aucune existence phylogénétique, c’est celui <strong>de</strong>s tortues dites « <strong>de</strong><br />
Flori<strong>de</strong> » pour les francophones. Ce groupe réunit principalement quatre genres : Pseu<strong>de</strong>mys,<br />
Chrysemys, Graptemys et Trachemys. Les principaux points communs à toutes ces tortues<br />
sont, d’une part, d’être toutes <strong>de</strong>s espèces aquatiques <strong>de</strong> morphologie assez similaire (<strong>de</strong> taille<br />
17
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
moyenne et aux couleurs vives) et d’autre part, d’être facilement élevées en captivité afin<br />
d’être vendues comme animaux décoratifs ou <strong>de</strong> compagnie. Ces animaux sont encore et<br />
toujours produits dans <strong>de</strong> gran<strong>de</strong>s fermes aux Etats-Unis dont les plus gran<strong>de</strong>s se situent<br />
actuellement en Flori<strong>de</strong> et en Louisiane. Il existait 75 fermes <strong>de</strong> tortues dans l’unique état <strong>de</strong><br />
Louisiane en 1969 avec une production annuelle <strong>de</strong> 15 millions <strong>de</strong> bébés tortues (Kuzenski<br />
1976). En ce qui concerne la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), elle fut et<br />
est toujours la sous-espèce produite en quantités les plus massives au sein <strong>de</strong> ces gran<strong>de</strong>s<br />
fermes à tortues américaines, comme le précise Jesse Evans, propriétaire <strong>de</strong> la plus gran<strong>de</strong><br />
exploitation encore en activité aujourd’hui dans l’état <strong>de</strong> Louisiane : « la tortue à tempes<br />
rouges était l’espèce qui semblait la plus facile à élever et est donc très rapi<strong>de</strong>ment <strong>de</strong>venue<br />
notre produit phare » (Bonin 2003).<br />
2.2. Une réussite économique<br />
Vers la fin <strong>de</strong>s années 60, la production <strong>de</strong> plusieurs millions <strong>de</strong> juvéniles <strong>de</strong> tortues à<br />
tempes rouges était <strong>de</strong>venue une véritable économie <strong>de</strong> marché pour les quelques états<br />
américains qui se sont lancés dans cette production : principalement le Texas, la Louisiane, le<br />
Mississipi et la Flori<strong>de</strong>. Ce marché était originellement <strong>de</strong>stiné à la vente <strong>de</strong> ce nouveau<br />
produit vers le seul reste <strong>de</strong>s Etats-Unis. Mais en 1975, une augmentation <strong>de</strong>s cas <strong>de</strong><br />
salmonellose chez les tortues captives a poussé la « Food and Drug Administration » à<br />
proposer une loi interdisant la vente <strong>de</strong> tortues juvéniles aux Etats-Unis en imposant une taille<br />
<strong>de</strong> vente supérieure à 10 cm. Le marché américain <strong>de</strong>s tortues s’effondre. Beaucoup <strong>de</strong> fermes<br />
vont disparaître alors que d’autres ont redirigé les millions <strong>de</strong> juvéniles produits vers<br />
l’exportation dans le reste du mon<strong>de</strong>, où la taille limite <strong>de</strong> vente ne s’applique pas (Franke et<br />
Telecky 2001).<br />
18
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Table 1 : Données d’importation <strong>de</strong> tortues à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) à<br />
l’échelle mondiale et <strong>de</strong> leur valeur associée en dollars US pour les années 1989/1990<br />
confondues. (Souces : WWF- TRAFFIC, USA).<br />
PAYS IMPORTATEUR QUANTITE VALEUR (dollars US)<br />
Allemagne 162 198 106 333<br />
Argentine 10 000 1 730<br />
Australie 5 065 2 466<br />
Autriche 36 036 19 485<br />
Belgique 304 500 157 425<br />
Canada 397 849 175 193<br />
Chili 18 000 1 410<br />
Chine 208 376<br />
Corée 1 313 911 633 130<br />
Costa Rica 18 500 6 410<br />
Chypre 5 000 3 000<br />
Danemark 33 040 14 668<br />
Espagne 770 020 434 890<br />
France 1 878 809 932 752<br />
Grèce 109 000 52 030<br />
Hollan<strong>de</strong> 194 100 100 979<br />
Honduras 5 130 3 240<br />
Hong Kong 605 568 233 777<br />
In<strong>de</strong> 2 000 1 200<br />
Irlan<strong>de</strong> 2 417 1 325<br />
Italie 996 558 541 040<br />
Japon 688 807 312 793<br />
Mexique 390 379 92 560<br />
Pologne 6 000 4 020<br />
République Dominicaine 2 000 300<br />
Singapour 355 000 190 900<br />
Suè<strong>de</strong> 6 62<br />
Tchécoslovaquie 10 000 5 000<br />
Turquie 5 000 1 000<br />
Royaume Uni 149 200 76 876<br />
Venezuela 34 080 10 126<br />
Yougoslavie 9 3<br />
TOTAL 8 499 390 4 116 590<br />
Ainsi, plus <strong>de</strong> 52 millions <strong>de</strong> tortues juvéniles auraient-elles été exportées <strong>de</strong>s Etats-Unis entre<br />
1989 et 1997, vers les <strong>de</strong>ux principaux continents importateurs que sont l’Europe et l’Asie<br />
(Telecky 2001). Ceci représente une économie <strong>de</strong> marché <strong>de</strong> plusieurs millions <strong>de</strong> dollars par<br />
an pour les quelques états encore producteurs <strong>de</strong> ces tortues (Table 1).<br />
19
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
2.3. Du salon familial à la mare la plus proche<br />
Les juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges étaient communément exportés pour être<br />
vendus dans les animaleries à un prix modique. Dans les premiers sta<strong>de</strong>s juvéniles, ces tortues<br />
ne mesurent en effet que 2-3 cm, possè<strong>de</strong>nt <strong>de</strong> belles couleurs vives et apparaissent comme un<br />
vériTable jouet ou même comme un bibelot <strong>de</strong> décoration peu encombrant. Si, à ses débuts,<br />
elle a trouvé intérêt chez les aquariophiles, elle a très vite été délaissée par ces <strong>de</strong>rniers au<br />
profit <strong>de</strong> <strong>de</strong>man<strong>de</strong>urs beaucoup plus jeunes, acquise alors comme un vulgaire petit animal <strong>de</strong><br />
compagnie.<br />
Si on estime que 90% <strong>de</strong>s juvéniles vendus meurent durant leur première année pour diverses<br />
raisons d’hygiène et d’entretien (Ducotterd 1994), les 10% restant survivent et grandissent à<br />
un rythme effréné, souvent doppés par une nourriture et un chauffage sur-abondants. Le petit<br />
aquarium en plastique <strong>de</strong>s débuts <strong>de</strong>vient vite trop petit, la tortue est vorace, malodorante et<br />
s’avère <strong>de</strong> mauvaise compagnie n’appréciant ni le jeu ni les caresses. Au bout <strong>de</strong> quelques<br />
années, <strong>de</strong>ux à trois seulement, la tortue peut atteindre une taille <strong>de</strong> 20-25 cm et ne <strong>de</strong>vient<br />
alors plus qu’une contrainte et un encombrement. Les propriétaires <strong>de</strong> ces tortues, <strong>de</strong> bonne<br />
foi, ont alors pour beaucoup choisi <strong>de</strong> se séparer <strong>de</strong> leur tortue <strong>de</strong> la manière qu’il leur<br />
semblait la plus humaine, en pensant au bien être <strong>de</strong> l’animal : ils ont « remis en liberté » leur<br />
tortue dans un étang ou une mare dans un coin <strong>de</strong> nature proche.<br />
Le flot <strong>de</strong> tortues vendues dans le mon<strong>de</strong> chaque année comme animal <strong>de</strong> compagnie a<br />
commencé à inquiéter <strong>de</strong> nombreuses associations <strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la nature, qui ont vu<br />
progressivement ces animaux apparaître en plus ou moins grand nombre dans les milieux<br />
naturels exogènes. Enfin le 15 décembre 1997, la Commission Européenne (règlement CE<br />
2552/97) interdit l’importation <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) dans<br />
l’Union Européenne. Cette législation prévoit en effet d'interdire l'introduction <strong>de</strong> spécimens<br />
vivants constituant une menace écologique pour les espèces <strong>de</strong> flore et <strong>de</strong> faune sauvages<br />
20
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
indigènes. Malgré l’initiative <strong>de</strong> cette mesure, plus <strong>de</strong> trente pays dans le mon<strong>de</strong> importent<br />
encore aujourd’hui la tortue à tempes rouges avec en tête <strong>de</strong> liste, différents pays d’Asie<br />
suivis <strong>de</strong> l’Amérique du Sud.<br />
3. La France, une terre d’accueil parmi d’autres<br />
3.1. L’engouement du public pour les N.A.C.<br />
Les pays industrialisés comptent, aujourd'hui, un très grand nombre d'animaux <strong>de</strong><br />
compagnie. En 2001, la France possédait environ 60 millions d'habitants et 50 millions <strong>de</strong> tels<br />
animaux. Si chats et chiens forment les plus gros contingents, on note cependant une très<br />
large diversification <strong>de</strong>s espèces possédées ces <strong>de</strong>rnières années, avec l'apparition <strong>de</strong><br />
"Nouveaux Animaux <strong>de</strong> Compagnie" (NAC). L'engouement du public pour ces nouvelles<br />
espèces exotiques ne cesse <strong>de</strong> s'accroître en France <strong>de</strong>puis les années 70. Les NAC<br />
représentent à ce jour près du tiers <strong>de</strong>s 50 millions d'animaux domestiques français<br />
(Cosmostreet, déc. 2001).<br />
Parmi ces NAC, les « reptiles » 2 ont une place <strong>de</strong> choix après les furets, écureuils <strong>de</strong> Corée,<br />
perruches et perroquets. Ainsi, le groupe d’enquête TRAFFIC Europe (programme conjoint<br />
du WWF et <strong>de</strong> l’Union mondiale pour la Nature) estime concernant la France, une<br />
augmentation <strong>de</strong> 250% entre 1994 et 1999 <strong>de</strong>s importations <strong>de</strong> reptiles en tout genre.<br />
2 Groupe paraphylétique, composé <strong>de</strong>s Lépidosauriens (Lézards, Serpents, Sphénodons, Amphisbènes), <strong>de</strong>s<br />
Chéloniens (Tortues) et <strong>de</strong>s Crocodiliens (Crocodiles, Alligators, Caimans).<br />
21
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Table 2 : Répartition par grands groupes <strong>de</strong>s animaux saisis en France en 2002. (Sources :<br />
Douanes Françaises).<br />
Perruches<br />
Perroquets<br />
Oiseaux « Reptiles » Autres<br />
Autres<br />
Lézards<br />
Geckos<br />
Varans<br />
Crocodiles Serpents Tortues Singes Divers<br />
942 13 134 1 24 1343 4 18<br />
955 1502 22<br />
Ainsi les statistiques douanières concernant les importations <strong>de</strong> reptiles indiquent-elles que les<br />
Français seraient tout particulièrement friands <strong>de</strong> serpents et <strong>de</strong> tortues (Table 2). Il faut<br />
également noter qu’1% <strong>de</strong> ces importations concerne <strong>de</strong>s crocodiles !<br />
La France a fait partie <strong>de</strong>s plus gros importateurs <strong>de</strong> tortues à tempes rouges avec plus <strong>de</strong> 4<br />
millions <strong>de</strong> tortues importées entre 1985 et 1994 (Table 1, Arvy 1997). Elles étaient alors<br />
vendues sous le nom <strong>de</strong> « tortues naines », entre 5 et 15 francs. La réglementation européenne<br />
a certes bloqué et interdit l’importation <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges en France à partir <strong>de</strong><br />
1997, cependant la vente <strong>de</strong> tortues s’est poursuivie encore sur quelques années, la législation<br />
n’interdisant pas la vente <strong>de</strong>s individus déjà présents sur le territoire européen.<br />
3.2. Etat <strong>de</strong>s lieux <strong>de</strong>s lâchers <strong>de</strong> tortues en France<br />
De nombreuses tortues à tempes rouges ont été lâchées dans les milieux naturels,<br />
principalement à l’état adulte, car <strong>de</strong>venues trop encombrantes pour leur propriétaire. La<br />
France n’est évi<strong>de</strong>mment pas un cas particulier, puisque <strong>de</strong>s lâchers massifs <strong>de</strong> tortues ont été<br />
observés également dans le reste <strong>de</strong> l’Europe (Warwick 1991) avec <strong>de</strong> grosses populations<br />
déjà installées et décrites en Espagne et en Italie, mais aussi en Afrique, en Amérique du Sud<br />
et en Asie (voir la revue dans Hennig 2004).<br />
22
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
En France, ces lâchers <strong>de</strong> tortues à tempes rouges ont probablement commencé dès le début<br />
<strong>de</strong>s années 70 (B. Boussac, com. pers.), soit quelques années seulement après le début <strong>de</strong>s<br />
ventes <strong>de</strong> ces tortues en France. Cela correspond au temps nécessaire pour que les juvéniles<br />
atteignent une taille adulte. Dès lors, les observations <strong>de</strong> tortues dans la nature ainsi que le<br />
retour d’animaux, rapportés par <strong>de</strong>s particuliers dans les parcs animaliers, ont augmenté<br />
fortement jusqu’à saturation <strong>de</strong> certaines structures. La tortue à tempes rouges semble donc<br />
avoir été introduite dans un bon nombre <strong>de</strong> nos milieux aquatiques puisqu’elle a été recensée<br />
dans tous les départements français à ce jour (Arvy et Servan 1996). Aucune estimation du<br />
nombre <strong>de</strong> tortues présentes dans nos milieux, <strong>de</strong>puis près d’une dizaine d’années maintenant,<br />
n’est cependant disponible. La mise en place <strong>de</strong> plusieurs centres <strong>de</strong> récupération <strong>de</strong> ces<br />
tortues, notamment dans le sud <strong>de</strong> la France (l’association Tortues Passion à Vergèze et la<br />
Ferme aux Crocodiles <strong>de</strong> Pierrelatte) et plus récemment en Île-<strong>de</strong>-France (au parc zoologique<br />
<strong>de</strong> Thoiry) a permis <strong>de</strong> recueillir d’ores et déjà <strong>de</strong>s centaines <strong>de</strong> ces tortues, capturées dans le<br />
milieu naturel ou rendues par leur propriétaire. A la lumière <strong>de</strong> ces chiffres, on estime<br />
facilement qu’il pourrait y avoir encore plusieurs centaines <strong>de</strong> tortue à tempes rouges « en<br />
liberté » dans la nature en France.<br />
Enfin, s’il s’avère excessivement rare <strong>de</strong> trouver <strong>de</strong>s tortues à tempes rouges en animalerie<br />
aujourd’hui, elle a bien vite été remplacée par d’autres espèces aux caractéristiques si proches<br />
que l’on s’y tromperait volontiers. Ainsi, <strong>de</strong>puis 1999, la tortue peinte (Chrysemys picta spp.)<br />
et la tortue à tempes jaunes (Trachemys scripta scripta), entre autres (voir Figure 2), ont-elles<br />
réinvesti le marché européen. Il est malheureusement <strong>de</strong> plus en plus commun d’observer<br />
dans la nature, <strong>de</strong>s tortues à tempes rouges se réchauffant au soleil en compagnie d’autres<br />
espèces et sous-espèces proches. Le problème <strong>de</strong>s lâchers <strong>de</strong> tortues dans la nature ne semble<br />
donc pas prêt d’être résolu (Table 3).<br />
23
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Table 3 : Effectifs <strong>de</strong>s diverses espèces <strong>de</strong> tortues récupérées par la Ferme aux Crocodiles <strong>de</strong><br />
Pierrelatte entre 2000 et 2003. (Sources : D. Touzet, association ECATE, Bourg St-Andéol).<br />
2000 2001 2002 2003 TOTAL<br />
T. scripta elegans 163 134 163 146 606<br />
T. scripta scripta 0 2 11 15 28<br />
Pseu<strong>de</strong>mys sp. 4 7 9 8 28<br />
Graptemys sp. 4 4 1 4 13<br />
E. orbicularis 0 1 0 0 1<br />
Chrysemys picta belli 1 0 2 1 4<br />
Chelydra serpentina 6 3 0 1 10<br />
Macroclemmys temminckii 2 0 0 0 2<br />
Cuora amboinensis 0 2 0 0 2<br />
Terrapene Carolina 0 1 1 0 2<br />
Testudo sp. 0 0 2 3 5<br />
Pelusios castaneus 0 1 0 0 1<br />
Pelomedusa subrufa 0 01 1 0 2<br />
Mauremys mutica 0 0 0 2 2<br />
TOTAL 180 156 190 180 706<br />
4. La tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, une espèce invasive en France ?<br />
4.1. L’émergence d’un projet « Tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> » en Île-<strong>de</strong>-France<br />
Suite aux lâchers massifs <strong>de</strong> tortues à tempes rouges en France, <strong>de</strong> nombreuses<br />
associations <strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la nature ainsi que les collectivités locales se sont mises en quête<br />
<strong>de</strong> débarrasser les milieux <strong>de</strong> cette espèce qu’ils désignent <strong>de</strong>puis toujours comme invasive.<br />
Cette espèce exotique a ainsi été diabolisée et accusée <strong>de</strong>s pires exactions, comme la<br />
<strong>de</strong>struction massive <strong>de</strong>s écosystèmes aquatiques et la disparition d’espèces locales, sans qu’il<br />
n’existe aucune preuve tangible <strong>de</strong> ces faits. Un projet « Tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> » a donc été initié<br />
en Ile-<strong>de</strong>-France par l’Office National <strong>de</strong>s Forêts et le laboratoire Ecologie, Systématique et<br />
Evolution d’Orsay (CNRS - Université Paris-Sud) afin <strong>de</strong> trancher sur la question du potentiel<br />
invasif <strong>de</strong> cette espèce en France. Ce projet, débuté en 2002 pour une durée <strong>de</strong> cinq ans, a la<br />
particularité d’allier un axe recherche avec <strong>de</strong>s programmes <strong>de</strong> sensibilisation et d'éducation<br />
24
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
et <strong>de</strong>s actions <strong>de</strong> gestion <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> présentes dans les milieux<br />
naturels.<br />
En se basant sur la définition d'une espèce invasive, donnée par l'Union mondiale pour la<br />
nature (UICN) : « une espèce exotique dont l’introduction et la propagation constituent, pour<br />
les écosystèmes, les habitats ou les espèces, une menace <strong>de</strong> dommages économiques et/ou<br />
écologiques », l’axe recherche <strong>de</strong> ce projet est alors mené selon <strong>de</strong>ux directions parallèles.<br />
Ainsi sont étudiés, d’une part, les potentialités <strong>de</strong> colonisation <strong>de</strong> cette tortue en France et,<br />
d’autre part, l’impact <strong>de</strong> cette tortue sur les écosystèmes aquatiques d’eau douce. Pour ma<br />
part, je ne me suis intéressée qu’à l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> quelques aspects favorisant l’établissement<br />
potentiel <strong>de</strong> l’espèce en France.<br />
4.2. Une colonisatrice née ?<br />
Comme cela a été souligné dans l’introduction, les capacités d'invasion d'une espèce<br />
introduite dépen<strong>de</strong>nt en gran<strong>de</strong> partie <strong>de</strong> sa démographie dans les milieux d'introduction. Une<br />
espèce non-indigène introduite dans un nouveau milieu doit surmonter un grand nombre <strong>de</strong><br />
barrières avant <strong>de</strong> <strong>de</strong>venir invasive. Elle doit passer par une phase d’établissement durant<br />
laquelle il y a acclimatation <strong>de</strong> l’espèce et colonisation du nouveau milieu. Les conditions<br />
environnementales doivent donc permettre la survie mais également une reproduction efficace<br />
<strong>de</strong> l’espèce pour assurer le renouvellement <strong>de</strong>s populations installées. Une fois la phase<br />
d’établissement réalisée, il faut ensuite que l’espèce soit capable <strong>de</strong> disperser pour coloniser<br />
<strong>de</strong> nouveaux milieux et là encore se reproduire pour atteindre <strong>de</strong>s <strong>de</strong>nsités plus élevées.<br />
L’aire <strong>de</strong> répartition naturelle du genre Trachemys, sur le territoire américain, est la plus<br />
gran<strong>de</strong> parmi les représentants <strong>de</strong> la famille <strong>de</strong>s Emydidés (Gibbons 1990). Elle s’étend sur<br />
près <strong>de</strong> 15° <strong>de</strong> latitu<strong>de</strong> et ne cesse <strong>de</strong> s’accroître (Legler 1990). Elle est <strong>de</strong> plus capable <strong>de</strong><br />
vivre au sein <strong>de</strong> toutes sortes <strong>de</strong> milieux aquatiques puisqu’en France, on la retrouve aussi<br />
25
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
bien dans les eaux calmes <strong>de</strong>s marais et <strong>de</strong>s lacs que dans les eaux vives <strong>de</strong>s fleuves et<br />
rivières. Toutes ces caractéristiques confèrent d’ores et déjà à la tortue à tempes rouges,<br />
certains avantages quant à son acclimatation aux conditions locales en France. Au regard <strong>de</strong>s<br />
premières observations, il semble également que la survie adulte soit très élevée au sein <strong>de</strong><br />
tous les départements. En ce qui concerne sa reproduction, nos connaissances restent très<br />
éparses du fait, en partie, <strong>de</strong> la difficulté d’observer <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortues dans la nature. A<br />
ce jour, nous savons que chaque année, il y a <strong>de</strong>s pontes <strong>de</strong> tortues à tempes rouges, déposées<br />
dans diverses régions <strong>de</strong> France. L’émergence <strong>de</strong> tortues n’a cependant été observée pour le<br />
moment que dans le Sud <strong>de</strong> la France, dans <strong>de</strong>s centres <strong>de</strong> récupération (Annexe I, Cadi et al.<br />
2004). Il est donc actuellement très difficile <strong>de</strong> statuer sur une reproduction efficace ou non <strong>de</strong><br />
la tortue à tempes rouges en France. En ce qui concerne les capacités <strong>de</strong> dispersion <strong>de</strong> la<br />
tortue à tempes rouges, la littérature nous décrit une espèce tout à fait capable <strong>de</strong> disperser aux<br />
vues <strong>de</strong> son aire <strong>de</strong> répartition naturelle qui ne cesse <strong>de</strong> s'accroître (Legler 1990). Là encore,<br />
<strong>de</strong>s données sur la dispersion <strong>de</strong> l’espèce en France seront nécessaires pour statuer sur les<br />
potentialités <strong>de</strong> colonisation <strong>de</strong> l’espèce.<br />
4.3. Une menace pour la biodiversité locale ?<br />
Pour faire <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges une espèce invasive, il faudra également<br />
démontrer son impact néfaste sur les communautés locales. Le régime alimentaire très<br />
opportuniste <strong>de</strong> cette tortue la rend très difficile à placer au sein <strong>de</strong>s chaînes trophiques <strong>de</strong>s<br />
milieux où elle se trouve. Elle peut avoir potentiellement un impact direct et indirect sur<br />
l’ensemble <strong>de</strong>s niveaux trophiques. La détermination exacte du régime alimentaire <strong>de</strong> cette<br />
tortue ainsi que <strong>de</strong> son impact sur les chaînes trophiques font actuellement l’objet d’une autre<br />
thèse conduite au laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution.<br />
26
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Une autre tortue palustre peuple toutefois nos étangs et nos mares dans certaines régions <strong>de</strong><br />
France : la cistu<strong>de</strong> d’Europe, Emys orbicularis (Figure 2). Cette tortue, aux mœurs discrètes,<br />
que l’on observe peu fréquemment, est originaire d’Europe avec une aire <strong>de</strong> répartition assez<br />
vaste, allant <strong>de</strong> la péninsule Ibérique à l’ouest, jusqu’à la mer d’Aral à l’est et <strong>de</strong>s pays baltes<br />
au nord jusqu’au Maghreb au sud.<br />
Figure 3 : La distribution géographique actuelle <strong>de</strong>s populations recensées d’Emys orbicularis<br />
en France est représentée en zone hachurée. Cette espèce n’est plus présente aujourd’hui que <strong>de</strong><br />
façon ponctuelle dans les régions Centre, Aquitaine, Poitou-Charente, Rhône-Alpes et une<br />
partie du littoral méditerranéen ainsi qu’en Corse non représentée sur cette carte. Ces zones<br />
hachurées représentent également les aires potentielles <strong>de</strong> sympatrie <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> avec la tortue<br />
à tempes rouges, cette <strong>de</strong>rnière ayant été recensée dans tous les départements français.<br />
27
I – La tortue à tempes rouges, un animal <strong>de</strong> « mauvaise » compagnie<br />
_____________________________________________<br />
Le statut <strong>de</strong> l’espèce est cependant considéré comme préoccupant en France suite à la<br />
disparition <strong>de</strong> plusieurs populations dans l’Est et dans le Nord. Cette espèce est donc<br />
intégralement protégée <strong>de</strong>puis 1979 sur tout le territoire même si dans certains départements,<br />
quelques belles populations persistent dans le centre et sur le littoral méditerranéen (Figure 3).<br />
Du fait <strong>de</strong> l’introduction <strong>de</strong>s tortues à tempes rouges un peu partout en France, <strong>de</strong> nombreuses<br />
zones <strong>de</strong> sympatrie entre ces <strong>de</strong>ux espèces existent actuellement (Figure 3). Les associations<br />
<strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la nature se sont alors immédiatement <strong>de</strong>mandées si la tortue à tempes rouges<br />
ne pouvait pas être un danger pour notre cistu<strong>de</strong> locale (Arvy et Servan 1998). Ces <strong>de</strong>ux<br />
espèces ont en effet une écologie très similaire fréquentant le même type d’habitat et ayant<br />
une phénologie quasi-i<strong>de</strong>ntique. Ne peuvent-elles pas rentrer en compétition pour l’accès aux<br />
ressources, que ce soit pour la nourriture ou encore pour l’accès aux sites <strong>de</strong> bain <strong>de</strong><br />
soleil dans certaines conditions ?<br />
En première analyse, il serait aisé <strong>de</strong> donner un avantage à la tortue à tempes rouges, dont les<br />
adultes sont <strong>de</strong> plus gran<strong>de</strong> taille que les cistu<strong>de</strong>s adultes qui ne dépassent pas 19 cm pour un<br />
poids <strong>de</strong> 1 kg seulement. De plus, les tortues à tempes rouges semblent beaucoup plus<br />
opportunistes avec un régime alimentaire varié contrairement à la cistu<strong>de</strong> qui est discrète,<br />
craintive et carnivore stricte. Des premières étu<strong>de</strong>s en milieux semi-naturels ont montré une<br />
possible domination <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges sur la cistu<strong>de</strong> en ce qui concerne l’accès et<br />
l’occupation <strong>de</strong>s sites <strong>de</strong> bain <strong>de</strong> soleil (Cadi et Joly 2003). Les conséquences néfastes <strong>de</strong><br />
l’introduction <strong>de</strong> la tortue américaine sur <strong>de</strong>s espèces locales restent peu documentées à ce<br />
jour.<br />
28
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Chapitre II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent<br />
s’établir en France ?<br />
1. Biologie <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortues à tempes rouges<br />
1.1. Les populations en place<br />
Le schéma d’introduction <strong>de</strong> cette espèce <strong>de</strong> tortue palustre en France a conduit à la<br />
distribution d’un faible nombre d’individus dans divers milieux aquatiques et ce dans tous les<br />
départements français (Arvy et Servan 1996). La majorité <strong>de</strong>s observations recense moins <strong>de</strong><br />
cinq tortues en moyenne au sein <strong>de</strong> chaque milieu (Arvy 1999, Menigaux 2003). Des effectifs<br />
plus importants ont toutefois été notés dans <strong>de</strong>s milieux bien particuliers avec un accès facile<br />
au public tels que les bases <strong>de</strong> loisirs ou encore les parcs urbains (Table 4). Sur ces sites a pu<br />
être comptée plus d’une centaine d’animaux par point d’eau avec toutefois <strong>de</strong>s <strong>de</strong>nsités qui<br />
restent relativement faibles par rapport aux <strong>de</strong>nsités connues <strong>de</strong> ces animaux dans leur milieu<br />
naturel, qui sont souvent <strong>de</strong> plus <strong>de</strong> 100 tortues/hectare (Cagle 1950).<br />
Table 4 : Nombre d’individus adultes <strong>de</strong> tortues à tempes rouges, récupérés lors <strong>de</strong> sessions <strong>de</strong><br />
captures dans <strong>de</strong>s lieux très fréquentés par le public et ce pour différentes années. Sont indiqués<br />
à chaque fois la surface aquatique concernée ainsi que le lieu où ont été capturés les individus.<br />
Année Origine Individus Aire (ha) Source<br />
Parc Borely à<br />
Association « Tortue<br />
1998<br />
175 1<br />
Marseille<br />
Passion »<br />
2000<br />
2002<br />
2003<br />
Parc <strong>de</strong> la<br />
Courneuve<br />
Parc <strong>de</strong> la<br />
Courneuve<br />
Parc <strong>de</strong> la<br />
Courneuve<br />
106 20<br />
34 20<br />
50 20<br />
Espace<br />
Faune-Flore<br />
Espace<br />
Faune-Flore<br />
Espace<br />
Faune-Flore<br />
2004<br />
Réserve <strong>de</strong> St-<br />
Quentin en Yvelines<br />
16 6.5<br />
Réserve <strong>de</strong> St-Quentin<br />
en Yvelines<br />
29
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Une <strong>de</strong>s définitions les plus complètes du terme « population » peut être résumée ainsi : c’est<br />
l’ensemble <strong>de</strong>s individus <strong>de</strong> la même espèce, susceptibles <strong>de</strong> se reproduire entre eux, qui<br />
occupent une aire géographique commune et qui jouent un rôle particulier dans un<br />
écosystème (Odum 1983). Cette tortue étant inféodée au milieu aquatique, on pourrait alors<br />
définir tous les habitants d’un même point d’eau comme une population. Cependant, il faut<br />
noter la possibilité pour ces tortues <strong>de</strong> bouger d’un milieu à un autre (Gibbons et al. 1990). En<br />
effet, dans leur milieu d’origine <strong>de</strong>s mouvements possibles d’individus mâles ont été observés<br />
durant la phase <strong>de</strong> recherche d’un partenaire sexuel. Les femelles sont, elles aussi, capables <strong>de</strong><br />
bouger lors <strong>de</strong> la recherche d’un site <strong>de</strong> ponte adéquat. D’autres raisons, telles que la<br />
recherche <strong>de</strong> nourriture ou encore la dégradation d’un habitat peuvent conduire les individus à<br />
se déplacer (Gibbons 1986, Tuberville et al. 1996, Thomas et Parker 2000). L’existence <strong>de</strong><br />
corridors naturels tels que les rivières ou encore les canaux d’interconnections <strong>de</strong>s marais<br />
dans certaines régions pourrait permettre le mouvement <strong>de</strong>s individus entre les différents<br />
milieux. Ces mouvements d’individus restent toutefois assez rares (D. Touzet, com. pers.) et<br />
restreints, ne dépassant probablement pas 1 à 2 kilomètres sur terre (Cagle 1944, Morreale et<br />
al. 1983, Bodie et Semlitsch 2000). Pour cette raison, il nous semble plus judicieux <strong>de</strong> définir<br />
nos populations comme l’ensemble <strong>de</strong>s individus susceptibles <strong>de</strong> se rencontrer, qui occupent<br />
une aire géographique pouvant contenir un ou plusieurs milieux aquatiques interconnectés.<br />
Certaines zones toutefois ne permettent que difficilement le mouvement <strong>de</strong>s individus,<br />
comme quelques grands parcs urbains situés en plein centre ville. Dans ce cas précis, la<br />
population sera constituée uniquement <strong>de</strong>s individus présents dans ces structures particulières.<br />
Du fait <strong>de</strong>s distances <strong>de</strong> mouvement relativement faibles chez cette espèce, nous nous<br />
considérerons dans le cas simple <strong>de</strong> multiples populations fermées et isolées<br />
géographiquement.<br />
30
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
1.2. La dynamique <strong>de</strong> ces populations<br />
Les phénomènes démographiques assurent, entre autres, le renouvellement d’une<br />
population. Ces phénomènes sont, d’une part, la reproduction (souvent mesurée comme la<br />
natalité) et l’immigration, qui augmentent l’abondance <strong>de</strong> la population et, d’autre part, la<br />
mortalité et l’émigration, qui diminuent cette abondance. La dynamique <strong>de</strong>s populations est la<br />
discipline qui étudie les variations temporelles <strong>de</strong> ces phénomènes démographiques et qui<br />
pour cela envisage tous les processus biologiques qui régissent ces variations (Begon et al.<br />
1996). Cette discipline permet notamment la construction <strong>de</strong> modèles <strong>de</strong> croissance <strong>de</strong>s<br />
populations afin <strong>de</strong> prédire les abondances futures dans les populations animales ou végétales<br />
étudiées. L’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> la dynamique <strong>de</strong>s populations d’espèces introduites est donc cruciale<br />
pour évaluer le potentiel invasif <strong>de</strong> ces espèces et en particulier étudier la phase<br />
d’établissement précédant l’invasion.<br />
Dans le cas <strong>de</strong>s tortues à tempes rouges, nous considérerons <strong>de</strong>s populations fermées pour<br />
lesquelles les termes d’émigration et d’immigration ne seront pas considérés dans notre<br />
modèle, les seuls apports ou retraits d’individus étant d’origine anthropique et difficilement<br />
estimables. Les seuls termes régissant alors la dynamique <strong>de</strong>s populations dans notre système<br />
seraient les mesures <strong>de</strong> reproduction et <strong>de</strong> mortalité <strong>de</strong>s individus constituant ces populations.<br />
La tortue à tempes rouges est une espèce longévive avec générations chevauchantes, il<br />
conviendrait donc <strong>de</strong> décrire sa dynamique <strong>de</strong> population selon un modèle en classes <strong>de</strong><br />
sta<strong>de</strong>s (Caswell 2001). Pour cela, nous définirons trois sta<strong>de</strong>s principaux pour décrire la<br />
structure <strong>de</strong> ces populations :<br />
- Un sta<strong>de</strong> embryonnaire « E », qui décrit l’individu <strong>de</strong> sa création à sa naissance.<br />
- Un sta<strong>de</strong> juvénile « J », qui décrit l’individu <strong>de</strong> sa naissance jusqu’à l’âge adulte.<br />
- Un sta<strong>de</strong> adulte « A », qui décrit l’individu mature sexuellement jusqu’à sa mort.<br />
31
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
On peut ainsi représenter le cycle <strong>de</strong> vie <strong>de</strong> ces populations sous la forme suivante :<br />
E<br />
G E<br />
F A<br />
32<br />
J<br />
G J<br />
A<br />
P J<br />
P A<br />
où P i est la probabilité <strong>de</strong> rester dans le sta<strong>de</strong> i ; G i est la probabilité <strong>de</strong> passer <strong>de</strong> l’état i à<br />
l’état suivant et enfin F i est le terme <strong>de</strong> reproduction <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s i dans notre système. Les<br />
termes P J et G J sont ici <strong>de</strong>s fonctions <strong>de</strong> la survie annuelle juvénile alors que le terme G E est<br />
fonction <strong>de</strong> la survie dans la première année <strong>de</strong> vie et que le terme P A est fonction <strong>de</strong> la survie<br />
annuelle adulte (Caswell 2001). Ce type <strong>de</strong> modèle en classe <strong>de</strong> sta<strong>de</strong>s est d’ores et déjà<br />
communément utilisé dans l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> la dynamique <strong>de</strong> populations <strong>de</strong> tortues marines (Crouse<br />
et al. 1987, Crow<strong>de</strong>r et al. 1994, Heppell et al. 1996, Sid<strong>de</strong>ek et Baldwin 1996, Rivalan 2004)<br />
ainsi que <strong>de</strong> tortues aquatiques proches <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges (Cadi 2003).<br />
Lebreton et Clobert (1991) ont démontré que le paramètre le plus influent sur la dynamique<br />
<strong>de</strong> populations d’espèces longévives est la survie adulte, ce résultat ayant été confirmé<br />
notamment chez diverses espèces <strong>de</strong> tortues (Crouse et al. 1987, Crow<strong>de</strong>r et al. 1994, Heppell<br />
et al. 1996). Cependant, d’autres auteurs ont montré que dans le cas d’une survie adulte forte<br />
et approximativement constante, le paramètre le plus intéressant à considérer pour l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
la dynamique observée <strong>de</strong> la population ne serait plus la survie adulte mais la survie juvénile<br />
après un an, qui, elle, est beaucoup plus variable et souvent faible (voir la revue dans Gaillard<br />
et al. 1998). Il a enfin été montré que dans le cas d’espèces comme les tortues, le terme <strong>de</strong><br />
reproduction a également un effet non négligeable sur le taux d’accroissement <strong>de</strong>s populations<br />
(Crouse et al. 1987, Caswell 2001).
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Dans les populations naturelles, il a été montré que la survie adulte est très élevée et<br />
relativement constante chez la tortue à tempes rouges, ainsi que chez d’autres espèces<br />
proches, du fait en partie <strong>de</strong> leur gran<strong>de</strong> résistance aux conditions extérieures (Crocker et al.<br />
2000, Packard et Packard 2001). Dans notre cas, le climat français ne semble pas affecter<br />
gran<strong>de</strong>ment la survie <strong>de</strong>s individus adultes <strong>de</strong> tortue à tempes rouges, avec une mortalité<br />
annuelle estimée, en centre <strong>de</strong> récupération, entre 1 et 4% (B. Boussac, com. pers.). Il<br />
semblerait également que la quasi-totalité <strong>de</strong>s individus <strong>de</strong> tortues qui a été lâchée par leur<br />
propriétaire dans les milieux naturels soit <strong>de</strong>s adultes, du fait <strong>de</strong> l’absence complète <strong>de</strong><br />
juvéniles dans les divers centres <strong>de</strong> récupération, ainsi que <strong>de</strong> l’absence complète<br />
d’observation <strong>de</strong> juvéniles dans la nature. Nous pouvons alors poser l’hypothèse d’une<br />
structure particulière <strong>de</strong>s populations initiales <strong>de</strong> tortues à tempes rouges en France avec une<br />
énorme majorité d’adultes et très peu ou pas <strong>de</strong> juvéniles au temps 0. Nous n’avons également<br />
aucune preuve que <strong>de</strong>s juvéniles, qui seraient nés <strong>de</strong>puis lors, soient présents actuellement<br />
dans les milieux du fait <strong>de</strong> l’extrême difficulté d’observation <strong>de</strong> ces sta<strong>de</strong>s dans la nature. Le<br />
paramètre <strong>de</strong> survie juvénile apparaît donc comme totalement inestimable à ce jour. Le seul<br />
paramètre disponible à l’étu<strong>de</strong>, et susceptible d’influencer le processus invasif <strong>de</strong> l’espèce, est<br />
alors la reproduction <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges en France.<br />
1.3. Le sex-ratio, un paramètre majeur <strong>de</strong> la reproduction<br />
Deux aspects différents <strong>de</strong> la reproduction nous semblent importants à considérer chez<br />
une espèce comme la tortue à tempes rouges : (i) la possibilité <strong>de</strong> produire <strong>de</strong>s jeunes et (ii) le<br />
sex-ratio <strong>de</strong>s pontes. Cette espèce a en effet la particularité d’avoir une détermination du sexe<br />
<strong>de</strong> l’embryon influencée par la température dans le nid durant l’incubation (Bull 1980). Ceci<br />
pourra ainsi avoir plusieurs conséquences sur la reproduction <strong>de</strong> cette espèce en France.<br />
33
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
L’utilisation par les fermes à tortues américaines <strong>de</strong> températures élevées pour accélérer le<br />
développement <strong>de</strong>s embryons a engendré la production d’une gran<strong>de</strong> majorité <strong>de</strong> juvéniles <strong>de</strong><br />
sexe féminin (Bonin 2003). Ces données coïnci<strong>de</strong>nt avec le peu <strong>de</strong> mâles capturés dans les<br />
milieux naturels ou présents dans les centres <strong>de</strong> récupération. On estime alors qu’il y aurait<br />
moins <strong>de</strong> 10% <strong>de</strong> mâles dans les populations <strong>de</strong> tortues à tempes rouges en France (Table 5).<br />
Table 5 : Effectifs <strong>de</strong>s individus mâles et femelles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges, récupérés par<br />
l’association « Tortues Passion » (Vergèze, Gard), <strong>de</strong>puis sa création en 1997 et jusqu’à l’année<br />
2003. Toutes les tortues récupérées étaient adultes et provenaient, en majorité, directement <strong>de</strong><br />
particuliers désirant se débarrasser <strong>de</strong> leur tortue. Pour le reste, elles provenaient <strong>de</strong> différents<br />
centres <strong>de</strong> SPA en France (10%) et <strong>de</strong> divers ramassages faits directement dans les milieux<br />
naturels (environ 30%).<br />
Année Mâles Femelles Total % <strong>de</strong> mâles<br />
1997 14 141 155 9<br />
1998 16 227 243 7<br />
1999 16 136 152 11<br />
2000 14 135 149 9<br />
2001 12 114 126 10<br />
2002 6 87 93 6<br />
2003 5 39 44 11<br />
Total 83 891 974 9<br />
Il a été montré que ce fort biais <strong>de</strong> sex-ratio dans la population reproductrice pouvait<br />
gran<strong>de</strong>ment influer sur la dynamique <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong>s espèces longévives (Caswell et<br />
Weeks 1986). Les effectifs faibles <strong>de</strong> mâles reproducteurs, ainsi que les <strong>de</strong>nsités <strong>de</strong> tortues<br />
supposées faibles dans les milieux naturels français, vont en effet pouvoir influencer la<br />
probabilité <strong>de</strong> rencontre <strong>de</strong>s partenaires sexuels ainsi que le taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs dans<br />
les diverses populations (Clutton-Brock et al. 1982, Schoen 1983). J’ai moi-même constaté un<br />
faible taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> ces tortues présentes en <strong>de</strong>nsités élevées pourtant dans<br />
les centres <strong>de</strong> récupération, ainsi que <strong>de</strong> quelques pontes récupérées en nature (Prévot-Julliard<br />
34
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
et al. 2003), comparé au taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs supérieur à 90% chez une espèce<br />
autochtone, la cistu<strong>de</strong> d’Europe (Table 6). Ce faible taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> tortue à<br />
tempes rouges est donc probablement dû au fort biais <strong>de</strong> sex-ratio en faveur <strong>de</strong>s femelles dans<br />
ces centres et dans la nature. Toutes ces caractéristiques <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortues à tempes<br />
rouges dans la nature pourraient ainsi fortement contraindre le nombre <strong>de</strong> juvéniles produits et<br />
favoriser ainsi l’apparition d’un effet Allee, qui conduirait, naturellement, à l’extinction <strong>de</strong>s<br />
populations introduites (Berec et al. 2001, Taylor et Hastings 2005).<br />
Table 6 : Taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs prélevés chez <strong>de</strong>ux espèces <strong>de</strong> la famille <strong>de</strong>s Emydidae,<br />
durant <strong>de</strong>ux années consécutives. Les œufs <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> d’Europe (Emys orbicularis : E.o.)<br />
provenaient <strong>de</strong> la ponte <strong>de</strong> femelles prélevées dans une population naturelle <strong>de</strong> Brenne, alors<br />
que les œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans : T.s.e.) provenaient <strong>de</strong> la<br />
ponte <strong>de</strong> femelles capturées dans <strong>de</strong>ux centres <strong>de</strong> récupération : la Ferme aux Crocodiles <strong>de</strong><br />
Pierrelatte (Drôme) et l’association « Tortues Passion » <strong>de</strong> Vergèze (Gard), où les <strong>de</strong>nsités <strong>de</strong><br />
populations sont <strong>de</strong> l’ordre <strong>de</strong> 10 tortues/m 2 . Le taux <strong>de</strong> fécondation indiqué représente ici le<br />
nombre d’œufs fécondés sur le nombre total d’œufs.<br />
Nb. total Nb. œufs Taux <strong>de</strong><br />
Année Espèce Site Nb. pontes<br />
œufs fécondés fécondation<br />
2003 E.o. Brenne 11 104 103 0,99<br />
2003 T.s.e. Pierrelatte 40 237 154 0,65<br />
2003 T.s.e. Vergèze 55 333 197 0,59<br />
2004 E.o. Brenne 24 207 186 0,90<br />
2004 T.s.e. Pierrelatte 11 61 41 0,67<br />
2004 T.s.e. Vergèze 55 349 245 0,70<br />
Il faut toutefois considérer le fait qu’un mâle puisse s’accoupler avec plusieurs femelles et<br />
qu’il soit capable <strong>de</strong> disperser sur quelques kilomètres à la recherche d’une partenaire. Quant<br />
aux femelles, elles sont capables <strong>de</strong> retenir du sperme dans leurs voies génitales durant<br />
plusieurs années, leur permettant ainsi <strong>de</strong> fécon<strong>de</strong>r leurs œufs plusieurs années <strong>de</strong> suite sans<br />
accouplement (Gross et Gartska 1984, Gist et Jones 1989). L’absence d’estimation précise du<br />
35
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
sex-ratio adulte et la difficulté d’en obtenir une estimation, ainsi que <strong>de</strong>s <strong>de</strong>nsités d’individus,<br />
ne nous permettent pas <strong>de</strong> savoir, aujourd’hui, si la reproduction <strong>de</strong> cette tortue est possible<br />
ou non, <strong>de</strong> ce point <strong>de</strong> vue, en France.<br />
Dans un premier temps, nous nous sommes donc concentrés sur le <strong>de</strong>uxième aspect <strong>de</strong> la<br />
reproduction, qu’est l’estimation du sex-ratio <strong>de</strong>s pontes potentielles <strong>de</strong> cette espèce en<br />
France. Si <strong>de</strong>s juvéniles peuvent être produits, il faudra la présence <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux sexes dans les<br />
pontes pour permettre la pérennisation et l’accroissement <strong>de</strong>s populations. Dans le cas<br />
contraire, les populations s’éteindront par elles-mêmes en quelques générations (Wilson 1975,<br />
Janzen 1994, Girondot et al. 2004).<br />
2. Un mécanisme <strong>de</strong> détermination du sexe particulier : la TSD<br />
2.1. GSD vs. TSD<br />
Chez les Vertébrés, <strong>de</strong>ux principaux mécanismes <strong>de</strong> détermination du sexe <strong>de</strong><br />
l’embryon coexistent et ont été décrits. Tout d’abord, un mécanisme strictement génotypique,<br />
dans lequel les informations portées par <strong>de</strong>s chromosomes sexuels vont déterminer le sexe <strong>de</strong>s<br />
embryons. Ce mécanisme, communément appelé GSD pour Genotypic Sex Determination, est<br />
rencontré notamment chez tous les groupes <strong>de</strong> Mammifères (Bull 1983). Un autre mécanisme<br />
a été décrit et est nommé ESD pour Environmental Sex Determination, dans lequel<br />
l’environnement, et non la génétique, définit le sexe <strong>de</strong>s embryons. L’ESD a notamment été<br />
relatée chez divers groupes <strong>de</strong> Lissamphibiens et d’Actinoptérygiens. Chez certains<br />
Sauropsi<strong>de</strong>s, il existe une forme particulière <strong>de</strong> l’ESD où le sexe <strong>de</strong> l’embryon est influencé<br />
par la température <strong>de</strong> développement (Bull 1980, Raynaud et Pieau 1985). Ce <strong>de</strong>rnier<br />
mécanisme est nommé TSD pour Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt Sex Determination (Bull et Vogt<br />
1979). L’absence d’une i<strong>de</strong>ntification cytogénétique <strong>de</strong>s chromosomes sexuels chez les<br />
36
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
espèces à TSD, ajoutée à la dichotomie traditionnellement faite entre GSD et TSD, exclut<br />
toutefois trop souvent l’existence <strong>de</strong> mécanismes mixtes engageant GSD et TSD<br />
simultanément pour définir le sexe <strong>de</strong> l’embryon (West-Eberhard 2003, Conover 2004).<br />
2.2. Sex-ratio et température chez les Sauropsi<strong>de</strong>s<br />
En 1966, Ma<strong>de</strong>leine Charnier (1966) découvre la production <strong>de</strong> sex-ratios<br />
« anormaux » (biaisés) dans les pontes d’un lézard (Agama agama). D’après ses observations,<br />
elle suppose que les différences <strong>de</strong> température dans les substrats d’incubation pourraient être<br />
à l’origine <strong>de</strong> ces biais <strong>de</strong> sex-ratios. Suite à ces observations, Clau<strong>de</strong> Pieau (1971, 1972),<br />
démontrera clairement l’influence <strong>de</strong> la température d’incubation <strong>de</strong>s œufs sur la<br />
différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s chez <strong>de</strong>ux espèces <strong>de</strong> tortues : la tortue grecque (Testudo<br />
graeca) et la cistu<strong>de</strong> d’Europe (Emys orbicularis). La découverte <strong>de</strong> ce même phénomène par<br />
Yntema (1976), chez une troisième espèce <strong>de</strong> tortue, la tortue happeuse (Chelydra<br />
serpentina), pousse Bull et Vogt à désigner ce nouveau mécanisme sous le nom <strong>de</strong> TSD pour<br />
Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt Sex Determination (Bull et Vogt 1979). Chez toutes ces espèces,<br />
dites à TSD, la température subie par l’embryon va influencer le sexe <strong>de</strong> ce <strong>de</strong>rnier et par<br />
conséquent, le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes ou <strong>de</strong>s portées. En effet, si la TSD a été mise en évi<strong>de</strong>nce<br />
principalement chez <strong>de</strong>s espèces ovipares <strong>de</strong> Sauropsi<strong>de</strong>s, elle a toutefois été décrite<br />
récemment chez une espèce vivipare <strong>de</strong> lézard, Eulamprus tympanum (Robert et Thompson<br />
2001). Le mécanisme semble cependant quelque peu différent chez cette espèce, l’action <strong>de</strong> la<br />
température ne semblant être que masculinisante (M. Girondot, com. pers.).<br />
Quatre types <strong>de</strong> profils <strong>de</strong> sex-ratio chez les Sauropsi<strong>de</strong>s ont donc été décrits, soit trois types<br />
décrivant le sex-ratio comme une fonction <strong>de</strong> la température constante d’incubation (Ewert et<br />
al. 1994), en plus d’une détermination du sexe génétique classique <strong>de</strong> type GSD (Figure 4) :<br />
37
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Le type GSD a été décrit chez tous les serpents, les oiseaux, la majorité <strong>de</strong>s lézards et<br />
quelques tortues. Dans ce cas, la détermination du sexe est strictement génotypique avec<br />
la production d’un sex-ratio équilibré (1:1) et ce quelle que soit la température <strong>de</strong><br />
développement <strong>de</strong>s embryons.<br />
Le type TSD Ia (ou Mâles-Femelles) a été décrit chez la majorité <strong>de</strong>s tortues. Dans ce cas,<br />
le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes est une fonction sigmoï<strong>de</strong> <strong>de</strong> la température avec <strong>de</strong>s températures<br />
basses masculinisantes et <strong>de</strong>s températures hautes féminisantes.<br />
Le type TSD Ib (ou Femelles-Mâles) a été décrit chez quelques lézards. Dans ce cas, le<br />
sex-ratio est également une fonction sigmoï<strong>de</strong> <strong>de</strong> la température avec cette fois-ci,<br />
cependant, <strong>de</strong>s températures basses féminisantes et <strong>de</strong>s températures hautes<br />
masculinisantes.<br />
Le type TSD II (ou Femelles-Mâles-Femelles), enfin, a été décrit chez tous les crocodiliens<br />
étudiés, les sphénodons, quelques tortues et lézards. Dans ce <strong>de</strong>rnier cas, les températures<br />
basses et hautes sont féminisantes et les températures intermédiaires masculinisantes.<br />
38
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Figure 4 : Profils <strong>de</strong> détermination du sexe et distributions <strong>de</strong>s sex-ratios primaires <strong>de</strong>s pontes,<br />
en fonction <strong>de</strong>s températures d'incubations constantes. Le sex-ratio est ici exprimé en<br />
pourcentage <strong>de</strong> femelles. Sont indiquées les températures pivots P, pour lesquelles sont produits<br />
théoriquement 50% <strong>de</strong> femelles et 50% <strong>de</strong> mâles, et les TRT (intervalles <strong>de</strong> températures <strong>de</strong><br />
transition) où sont produits les <strong>de</strong>ux sexes simultanément et en proportions variées.<br />
Si le système <strong>de</strong> type GSD assure la production d’un sex-ratio primaire (à la conception) <strong>de</strong><br />
1:1, la TSD quant à elle peut produire <strong>de</strong>s sex-ratios primaires (après détermination du sexe<br />
<strong>de</strong> l’embryon) fortement biaisés en faveur d’un sexe ou d’un autre selon les conditions <strong>de</strong><br />
température et le profil adopté. Ces profils <strong>de</strong> TSD ont été décrits pour <strong>de</strong>s températures<br />
constantes d’incubation et sont caractérisés par une température pivot, notée P, à laquelle<br />
serait produit théoriquement un sex-ratio à l’équilibre 1:1 (Mrosovsky et Yntema 1980,<br />
Mrosovsky et Pieau 1991). Il est également possible <strong>de</strong> déterminer sur ces profils la gamme<br />
39
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
<strong>de</strong> températures dites <strong>de</strong> transition dans laquelle les <strong>de</strong>ux sexes sont produits simultanément et<br />
en proportions variées. Cette gamme est nommée la TRT pour Transitional Range of<br />
Temperature (Mrosovsky et Pieau 1991). L’existence <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux températures pivot P et <strong>de</strong>ux<br />
TRT caractérise le profil <strong>de</strong> type TSD II, par rapport aux profils TSD Ia et Ib, qui eux ne<br />
possè<strong>de</strong>nt qu’une seule P et une seule TRT (Figure 4).<br />
2.3. Implications évolutives <strong>de</strong> TSD<br />
De nombreux auteurs ont étudié les implications évolutives <strong>de</strong> TSD en s’interrogeant<br />
plus particulièrement sur les raisons <strong>de</strong> l’origine et du maintien d’un tel mécanisme face à un<br />
mécanisme <strong>de</strong> type GSD (voir la revue dans Valenzuela 2004). Toutefois, force est <strong>de</strong><br />
constater qu’aucune réponse pleinement satisfaisante n’a été donnée à ce jour (Shine 1999).<br />
Deux grands types d’hypothèses ont cependant été développés :<br />
‣ D’une part, ont émergé plusieurs hypothèses neutres du point <strong>de</strong> vue <strong>de</strong> l’évolution <strong>de</strong> ce<br />
mécanisme, qui ne présupposent aucun avantage sélectif <strong>de</strong> TSD face à GSD pour<br />
expliquer l’origine (Bull 1981, Morjan 2002) et le maintien (Bull 1980, Mrosovsky 1980,<br />
Bull et Bulmer 1989, Girondot et Pieau 1996) d’un tel mécanisme.<br />
‣ D’autre part, <strong>de</strong> nombreuses hypothèses adaptatives ont également été proposées. La théorie<br />
<strong>de</strong> Fisher (1930) prévoit la production d’un sex-ratio 1:1 dans les populations naturelles à<br />
l’équilibre. Cette théorie postule cependant un investissement parental équiTable à la<br />
production d’un sexe ou <strong>de</strong> l’autre ainsi qu’un coût i<strong>de</strong>ntique à la production d’un mâle ou<br />
d’une femelle. Si ce coût est différent, on peut alors imaginer qu’un biais <strong>de</strong> sex-ratio<br />
équilibrerait l’investissement parental nécessaire et serait favorisé par sélection (Shaw et<br />
Mohler 1953). Deux grands types <strong>de</strong> modèles ont été proposés pour expliquer un avantage<br />
sélectif <strong>de</strong> TSD.<br />
40
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Des modèles théoriques supposant la sélection <strong>de</strong> sex-ratios biaisés dans les populations ont<br />
été proposés (Bull et Charnov 1988, Ewert et Nelson 1991, Woodward et Murray 1993,<br />
Freedberg et Wa<strong>de</strong> 2001). Toutefois, le modèle théorique qui apparaît le plus robuste est le<br />
modèle <strong>de</strong> valeur sélective différentielle, proposé par Charnov et Bull en 1977 : dans le cas<br />
d’espèces à TSD, la température d’un même environnement durant l’incubation affecterait<br />
alors <strong>de</strong> façon différentielle les mâles et les femelles et ce différemment entre les divers<br />
environnements. Ce modèle prédit ainsi un avantage sélectif <strong>de</strong> TSD face à GSD sous trois<br />
conditions : (i) l’existence d’un environnement hétérogène par patch (dans le temps et<br />
l’espace), (ii) l’impossibilité pour les individus <strong>de</strong> choisir leur environnement et (iii) une<br />
reproduction aléatoire <strong>de</strong>s individus au sein <strong>de</strong> chacun <strong>de</strong> ces environnements. Diverses<br />
sous-hypothèses <strong>de</strong> ce modèle ont suivi, proposant l’influence différentielle <strong>de</strong> la<br />
température (ou <strong>de</strong> l’environnement) sur un trait supposé corrélé à la fitness <strong>de</strong>s individus.<br />
Ainsi les influences <strong>de</strong> l’environnement sur les effets maternels (Roosenburg 1996,<br />
Reinhold 1998, Julliard 2000), les traits relatifs à la fécondité (Conover et Kynard 1981,<br />
Head et al. 1987, Webb et al. 1987) ou encore ceux relatifs à la survie (Burger et Zappalorti<br />
1988) ont été proposés pour expliquer l’origine et le maintien <strong>de</strong> TSD.<br />
3. Les processus biologiques sous-jacents à TSD<br />
3.1. Une pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> sensibilité à la température<br />
Chez les espèces à TSD, le sexe <strong>de</strong> l’embryon n’est pas déterminé à la conception<br />
mais durant une certaine pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> l’embryogénèse que l’on nomme la pério<strong>de</strong> thermosensible<br />
ou TSP pour ThermoSensitive Period (Pieau et Dorizzi 1981, Mrosovsky et Pieau<br />
1991). Durant cette pério<strong>de</strong>, et celle-là seulement, la température va pouvoir influencer la<br />
différenciation du sexe <strong>de</strong>s embryons (Mrosovsky et Pieau 1991). La TSP correspond aux<br />
premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> la gonadogénèse (différenciation <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s) et se termine par la<br />
41
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
détermination irréversible du sexe <strong>de</strong> l’embryon en conditions naturelles (Pieau et Dorizzi<br />
1981, Raynaud et Pieau 1985).<br />
Cette pério<strong>de</strong> a été bien définie chez plusieurs espèces, en conditions contrôlées <strong>de</strong><br />
températures constantes, selon trois types <strong>de</strong> métho<strong>de</strong>s (Mrosovsky et Pieau 1991). La<br />
première métho<strong>de</strong> consiste à effectuer un transfert <strong>de</strong>s œufs incubés d’une température<br />
féminisante à une température masculinisante ou vice versa et ce pour <strong>de</strong>s œufs pris à<br />
différents sta<strong>de</strong>s embryonnaires (Pieau et Dorizzi 1981). Dans ce cas, la TSP sera définie<br />
comme la durée d’exposition minimale nécessaire pour obtenir une inversion totale du sexe<br />
<strong>de</strong>s embryons. La <strong>de</strong>uxième métho<strong>de</strong> consiste en une exposition plus ou moins prolongée à<br />
une température masculinisante d’œufs pris à différents sta<strong>de</strong>s embryonnaires et incubés<br />
initialement à une température féminisante ou vice versa (Yntema et Mrosovsky 1982). La<br />
TSP sera alors définie comme la pério<strong>de</strong> durant laquelle la manipulation <strong>de</strong> la température<br />
affecte le sex-ratio <strong>de</strong> quelque façon que ce soit. Enfin, la TSP peut également être définie<br />
comme la pério<strong>de</strong> pendant laquelle une modification <strong>de</strong> l’activité aromatase par la<br />
température est possible (Desvages et al. 1993).<br />
Dans ces conditions <strong>de</strong> températures constantes, il a été montré que la TSP durait <strong>de</strong> 10 à 15<br />
jours, recouvrait approximativement le second tiers <strong>de</strong> la pério<strong>de</strong> d’incubation, ainsi que <strong>de</strong>s<br />
sta<strong>de</strong>s précis du développement embryonnaire, ces sta<strong>de</strong>s étant approximativement les mêmes<br />
quelle que soit l’espèce étudiée (Yntema 1979, Pieau et Dorizzi 1981, Yntema et Mrosovsky<br />
1982, Ferguson et Joanen 1983, Bull 1987, Webb et al. 1987, Mrosovsky et Pieau 1991, Lang<br />
et Andrews 1994).<br />
3.2. La différenciation gonadique<br />
Les gran<strong>de</strong>s étapes <strong>de</strong> la différenciation morphologique <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s durant<br />
l’embryogénèse sont assez semblables chez tous les Sauropsi<strong>de</strong>s (Raynaud et Pieau 1985,<br />
42
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Allsteadt et Lang 1995). Chez les espèces à TSD, les premières étapes <strong>de</strong> la différenciation<br />
gonadique ont lieu pendant la TSP, à la fin <strong>de</strong> laquelle la détermination sexuelle <strong>de</strong> l’embryon<br />
est achevée. La différenciation complète <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s en ovaire ou en testicule continue<br />
cependant jusqu’à la fin <strong>de</strong> la pério<strong>de</strong> d’incubation et même après, jusqu’à la maturité<br />
sexuelle <strong>de</strong> l’individu.<br />
La gona<strong>de</strong> est caractérisée par <strong>de</strong>ux zones distinctes : la medulla au centre, et le cortex, à la<br />
périphérie. Au cours <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s embryonnaires, la gona<strong>de</strong> est inexistante, puis<br />
l’épaississement <strong>de</strong> l’épithélium cœlomique <strong>de</strong>s mésonéphros (reins embryonnaires) en crêtes<br />
génitales termine le sta<strong>de</strong> pré-gonadique. Des cellules germinales primordiales viennent<br />
s’intercaler entre les cellules <strong>de</strong> cet épithélium pour former « l’épithélium germinatif ».<br />
Certaines <strong>de</strong> ces cellules migrent alors vers le mésenchyme initial au centre <strong>de</strong> la future<br />
gona<strong>de</strong>, qui constituera la medulla, pour former les cordons du rete. D’autres cellules<br />
pénètrent dans le mésenchyme sous-jacent pour former <strong>de</strong>s cordons épithéliaux. A ce moment<br />
<strong>de</strong> l’embryogénèse, la gona<strong>de</strong> est encore indifférenciée (Figure 5).<br />
Dans la différenciation mâle, l’épithélium germinatif (futur cortex) <strong>de</strong> la gona<strong>de</strong> va alors<br />
s’amincir par migration <strong>de</strong> cellules vers l’épithélium <strong>de</strong>s cordons sexuels. Ces <strong>de</strong>rniers,<br />
présents dans la medulla, vont s’élargir pour se transformer progressivement en tubes<br />
testiculaires et futurs tubes séminifères où aura lieu la spermatogénèse à l’état adulte. Les<br />
cellules <strong>de</strong> l’épithélium <strong>de</strong>s tubes testiculaires sont alors les futures cellules <strong>de</strong> Sertoli et les<br />
cellules germinales, les futures spermatogonies (Figure 5).<br />
Dans la différenciation femelle, les cordons présents dans la medulla se transforment en<br />
lacunes à épithélium aplati. Les cellules germinales restées dans « l’épithélium germinatif » se<br />
multiplient pour donner les ovogonies, qui entreront en méiose pour <strong>de</strong>venir <strong>de</strong>s ovocytes à<br />
l’état adulte ; elles forment ainsi un cortex ovarien bien développé par rapport à une medulla<br />
réduite (Figure 5).<br />
43
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Avant la<br />
pério<strong>de</strong><br />
thermosensible<br />
Début <strong>de</strong> la<br />
pério<strong>de</strong><br />
thermosensible<br />
Fin <strong>de</strong> la<br />
pério<strong>de</strong><br />
thermosensible<br />
A<br />
l'éclosion<br />
Figure 5 : Les étapes <strong>de</strong> la différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s chez les reptiles, d'après Pieau<br />
et al., 1999. La correspondance avec la pério<strong>de</strong> thermo-sensible est indiquée sur le côté.<br />
a, albuginée; c, cortex; cB, capsule <strong>de</strong> Bowman du corpuscule <strong>de</strong> Malpighi; cg, cellule<br />
germinale; cL, cellule <strong>de</strong> Leydig; cm, cordon médullaire; cr, cordon du rete; ec, épithélium<br />
coelomique; ecr, ébauche <strong>de</strong> cordon du rete; ecs, ébauche <strong>de</strong> cordon séminifère; eg, épithélium<br />
germinatif; fp, follicule primordial; l, lacune; m, medulla; md, mésentère dorsal; mm,<br />
mésenchyme mésonéphritique; o, ovocyte; tm, tube mésonéphritique; vs, vaisseau sanguin<br />
3.3. Les mécanismes biochimiques du sexe<br />
Malgré les mécanismes différents <strong>de</strong> détermination sexuelle chez les amniotes, un<br />
point commun les unit, à savoir le rôle clé <strong>de</strong>s hormones dans la différenciation gonadique<br />
(Burns 1961). Toutefois, contrairement aux Mammifères, chez qui ces hormones sont<br />
44
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
nécessaires à la différenciation mâle, chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, elles sont nécessaires à la<br />
différenciation femelle (Lance 1997). Un grand nombre d’expériences, pratiquées sur diverses<br />
espèces <strong>de</strong> Sauropsi<strong>de</strong>s, dont <strong>de</strong>s espèces à TSD, a démontré l’implication <strong>de</strong>s hormones<br />
œstrogènes (œstrone et œstradiol) dans la différenciation ovarienne (Pieau et Dorizzi 2004).<br />
Ainsi l’injection d’œstradiol dans <strong>de</strong>s œufs d’un lézard à GSD, avant la différenciation<br />
gonadique, a-t-elle conduit à la différenciation <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s en ovaires chez <strong>de</strong>s mâles<br />
génétiques (Bull et al. 1988). Ce même type <strong>de</strong> résultats a été également trouvé chez <strong>de</strong>s<br />
espèces à TSD comme Emys orbicularis (Pieau 1974) ou Trachemys scripta elegans (Crews<br />
et al. 1991). Là encore, une injection d’œstradiol, avant (gona<strong>de</strong> indifférenciée) ou au début<br />
<strong>de</strong> la TSP, dans <strong>de</strong>s œufs incubés à 25°C (température masculinisante chez cette espèce) a<br />
induit une féminisation <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s. D’autres travaux ont mis en évi<strong>de</strong>nce l’action inhibitrice<br />
<strong>de</strong>s œstrogènes sur le développement <strong>de</strong>s tubes testiculaires, ainsi que leur action sur le<br />
développement du cortex ovarien au cours <strong>de</strong> la différenciation ovarienne (Pieau et al. 1994,<br />
Smith et Joss 1994, Pieau et al. 1999). La levée <strong>de</strong> cette inhibition par l’injection d’antiœstrogènes<br />
(qui bloquent l’action <strong>de</strong>s œstrogènes) et d’inhibiteurs d’aromatase a confirmé<br />
définitivement le rôle féminisant <strong>de</strong>s œstrogènes pendant la TSP chez ces espèces (Lance et<br />
Bogart 1992, Dorizzi et al. 1994, Richard-Mercier et al. 1995, Chardard et Dournon 1999),<br />
ainsi que leur effet sur le maintien <strong>de</strong>s structures ovariennes dans la gona<strong>de</strong> après la TSP<br />
(Dorizzi et al. 1996, Belaid et al. 2001). Ceci a également souligné le rôle clé du complexe<br />
enzymatique du cytochrome P-450 aromatase, qui a pour fonction <strong>de</strong> convertir les androgènes<br />
(progestérone et testostérone) en œstrogènes, dans la différenciation gonadique (Smith et al.<br />
1995, Pieau 1996, Pieau et al. 2001).<br />
Les œstrogènes sont certes synthétisés dans les gona<strong>de</strong>s, mais également dans le cerveau et le<br />
tissu adipeux. Certains auteurs ont essayé <strong>de</strong> démontrer l’implication <strong>de</strong> ces œstrogènes<br />
cérébraux sur la différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s (White et Thomas 1992, Wibbels et al.<br />
45
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
1998, Willingham et al. 2000) et cela malgré <strong>de</strong>s preuves irréfutables d’une unique action<br />
endogène <strong>de</strong>s œstrogènes dans la différenciation gonadique (revue dans Pieau et Dorizzi<br />
2004). Des expériences antérieures avaient en effet montré que la décapitation d’embryons à<br />
<strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s précoces n’empêchait pas une différenciation sexuelle normale <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s<br />
(Raynaud et Pieau 1985). Finalement, une étu<strong>de</strong> récente a confirmé définitivement la non<br />
implication du cerveau dans la différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s grâce à la culture in vitro<br />
<strong>de</strong> gona<strong>de</strong>s prélevées à un sta<strong>de</strong> précoce chez <strong>de</strong>s embryons d’une tortue à TSD et qui,<br />
placées à <strong>de</strong>s températures discriminantes, ont montré une différenciation sexuelle conforme à<br />
celle observée sur <strong>de</strong>s embryons in vivo (Moreno-Mendoza et al. 2001). Cette démonstration<br />
<strong>de</strong> l’action locale <strong>de</strong>s œstrogènes dans la gona<strong>de</strong> a été obtenue chez plusieurs espèces à TSD,<br />
mais également chez d’autres Sauropsi<strong>de</strong>s à GSD comme les oiseaux (Vaillant et al. 2001).<br />
3.4. Les bases moléculaires <strong>de</strong> TSD<br />
Il a été montré que beaucoup <strong>de</strong>s gènes impliqués dans la différenciation gonadique<br />
sont communs à tous les Vertébrés, et ce, quel que soit le mécanisme <strong>de</strong> détermination<br />
sexuelle. Ainsi, <strong>de</strong>s étu<strong>de</strong>s moléculaires ont-elles mis en évi<strong>de</strong>nce qu’à l’exception du gène<br />
SRY, gène <strong>de</strong> détermination testiculaire et spécifique du chromosome Y <strong>de</strong>s mammifères, <strong>de</strong>s<br />
homologues <strong>de</strong> tous les autres gènes impliqués dans la formation et/ou la différenciation <strong>de</strong>s<br />
gona<strong>de</strong>s chez les mammifères ont été trouvés chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, dont les espèces à TSD<br />
(Spotila et al. 1998, Western et al. 2000, Maldonado et al. 2002, Torres Maldonado et al.<br />
2002). Si les diverses fonctions <strong>de</strong> ces gènes et leurs interactions impliquées dans la<br />
différenciation <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s sont assez bien connues chez les mammifères et les oiseaux, elles<br />
restent cependant très énigmatiques chez les espèces à TSD. En effet, ces mêmes étu<strong>de</strong>s<br />
moléculaires ont également montré que les profils d’expression <strong>de</strong> ces gènes dans les<br />
46
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
gona<strong>de</strong>s, chez les espèces à TSD, pouvaient différer d’une espèce à l’autre sans logique<br />
apparente (Western et al. 2000, Moreno-Mendoza et al. 2001, Vaillant et al. 2001).<br />
Pieau et al. (1999) ont toutefois proposé un modèle théorique <strong>de</strong> régulation <strong>de</strong> la transcription<br />
<strong>de</strong> ces différents gènes sous l’influence <strong>de</strong>s œstrogènes. Ainsi, les gènes « masculinisants »<br />
seraient-ils inhibés, alors que les gènes « féminisants » seraient activés, par les œstrogènes<br />
produits dans la gona<strong>de</strong>. Considérant le rôle clé <strong>de</strong> l’aromatase dans la différenciation<br />
sexuelle <strong>de</strong>s espèces à TSD et sachant que la régulation transcriptionnelle du gène codant<br />
pour l’aromatase est multifactorielle, on peut également s’interroger sur l’effet <strong>de</strong>s différents<br />
gènes ou encore sur l’effet direct <strong>de</strong> la température sur cette régulation (Wibbels et al. 1994,<br />
Pieau et al. 2001).<br />
3.5. Taux biologiques et température<br />
La température est un paramètre crucial qui affecte gran<strong>de</strong>ment tous les niveaux <strong>de</strong><br />
développement <strong>de</strong>s animaux (Gillooly et al. 2002, McCue 2004). Cet effet <strong>de</strong> la température a<br />
tout particulièrement été étudié chez les espèces ovipares, susceptibles <strong>de</strong> supporter <strong>de</strong><br />
grosses variations <strong>de</strong> température pendant la pério<strong>de</strong> d’incubation. Chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, <strong>de</strong>s<br />
étu<strong>de</strong>s récentes ont montré une gran<strong>de</strong> gamme possible d’interactions entre l’environnement,<br />
tout particulièrement la température, et les différentes caractéristiques du développement<br />
embryonnaire (Ewert 1985). Ainsi a-t-il été communément observé que les taux <strong>de</strong><br />
développement embryonnaire augmentaient avec la température et que les hautes<br />
températures réduisaient les temps d’incubation chez beaucoup <strong>de</strong> ces espèces (Deeming et<br />
Ferguson 1991, Shine et Harlow 1997).<br />
Chez les espèces à TSD, il a <strong>de</strong> plus été montré que la température affectait d’autres taux<br />
biologiques et en particulier l’activité <strong>de</strong> l’enzyme aromatase dans la gona<strong>de</strong> durant la TSP<br />
(Desvages et Pieau 1992, Desvages et al. 1993). Pour <strong>de</strong>s incubations à températures<br />
47
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
constantes, il a été observé une corrélation positive entre la température et l’activité aromatase<br />
dans la TSP, contrôlant ainsi la production <strong>de</strong>s œstrogènes dans la gona<strong>de</strong> et sa<br />
différenciation sexuelle vers une voie ovarienne ou une voie testiculaire (Wibbels et al. 1991,<br />
Wibbels et al. 1994, Pieau et al. 1998, Pieau et Dorizzi 2004). Ainsi, à température<br />
masculinisante, l’activité <strong>de</strong> l’aromatase reste-elle faible du début <strong>de</strong> la TSP jusqu’à<br />
l’éclosion, alors qu’à température féminisante, l’activité aromatase est également faible au<br />
début <strong>de</strong> la TSP puis augmente <strong>de</strong> façon exponentielle pendant la TSP. Ceci a pour<br />
conséquences l’inhibition <strong>de</strong>s structures mâles et la différenciation <strong>de</strong>s structures femelles.<br />
Les activités aromatase se stabilisent ensuite jusqu’à l’éclosion, ce qui permet notamment le<br />
maintien <strong>de</strong>s structures ovariennes à température féminisante (Desvages et Pieau 1992, Pieau<br />
et al. 2001). Les profils d’activité aromatase coïnci<strong>de</strong>nt également avec les profils <strong>de</strong><br />
croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s durant la TSP (Merchant-Larios et al. 1997, Pieau et al. 1998). Ainsi,<br />
la croissance <strong>de</strong> l’ovaire est-elle moins importante que celle du testicule dans la TSP, du fait<br />
d’une mise en place tardive <strong>de</strong> la totalité <strong>de</strong>s structures ovariennes avec une medulla<br />
beaucoup plus réduite que celle du testicule, et d’un développement important du cortex<br />
ovarien, surtout après la TSP (Pieau et al. 1999).<br />
4. Une nouvelle métho<strong>de</strong> d’estimation du sex-ratio chez les espèces à TSD<br />
Chez les espèces à TSD, les jeunes produits ne présentent aucune différence<br />
morphologique permettant d’i<strong>de</strong>ntifier leur phénotype sexuel. Les analyses génétiques n’étant<br />
d’aucun recours à ce jour pour i<strong>de</strong>ntifier le sexe <strong>de</strong>s individus, il faut, soit attendre la maturité<br />
sexuelle et l’apparition <strong>de</strong>s caractères sexuels secondaires soit sacrifier les individus pour<br />
observer directement la morphologie <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s. La recherche d’une métho<strong>de</strong> rapi<strong>de</strong> et non<br />
<strong>de</strong>structrice permettant d’i<strong>de</strong>ntifier le sexe <strong>de</strong>s jeunes à l’éclosion serait donc d’une gran<strong>de</strong><br />
utilité pour l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong>s implications écologiques et évolutives <strong>de</strong> TSD. Cette métho<strong>de</strong><br />
48
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
s’avèrerait particulièrement commo<strong>de</strong> pour l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> la dynamique <strong>de</strong>s populations<br />
d’espèces à TSD, pour lesquelles les pontes sont souvent <strong>de</strong> petite taille ou dans les cas<br />
particuliers d’espèces protégées.<br />
4.1. Les premiers modèles proposés<br />
Les premières observations <strong>de</strong> sex-ratios faites en nature tendaient à montrer que les<br />
femelles émergeaient généralement <strong>de</strong>s nids chauds et très exposés au soleil alors que les<br />
mâles provenaient <strong>de</strong>s nids ombragés et plus frais (Bull et Vogt 1979, Morreale et al. 1982,<br />
Wilhoft et al. 1983). Ces résultats étaient confortés par les sex-ratios obtenus pour <strong>de</strong><br />
nombreuses incubations d’œufs <strong>de</strong> tortues réalisées au laboratoire en températures constantes,<br />
où les femelles étaient produites à hautes températures et les mâles à basses températures<br />
(profil <strong>de</strong> type TSD Ia). Bull propose alors la température moyenne journalière dans la TSP<br />
comme un bon indicateur du sexe <strong>de</strong>s embryons (Bull 1980). Les femelles seraient ainsi<br />
produites pour une température moyenne supérieure à la température pivot P estimée <strong>de</strong><br />
l’espèce, alors que les mâles seraient produits pour une température moyenne inférieure à P.<br />
Cette proposition fut très vite rejetée suite à la publication <strong>de</strong> résultats d’incubation <strong>de</strong> nids<br />
naturels d’Emys orbicularis présentant un fort biais <strong>de</strong> sex-ratio en faveur <strong>de</strong>s femelles avec,<br />
pourtant, une moyenne <strong>de</strong> température enregistrée bien inférieure à la température pivot<br />
estimée <strong>de</strong> l’espèce (Pieau 1982). Ce type <strong>de</strong> résultats contradictoires souligne le rôle<br />
important <strong>de</strong>s fluctuations <strong>de</strong> température, dans les nids naturels, sur la détermination du sexe.<br />
D’autres auteurs proposent une corrélation entre le temps passé au-<strong>de</strong>ssus et en-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> la<br />
température pivot et le sex-ratio chez Chrysemys picta (Schwartzkopf et Brooks 1985), ou<br />
bien encore la durée d’incubation comme prédicteur du sex-ratio chez une tortue marine,<br />
Caretta caretta (Marcovaldi et al. 1997). Tous ces indicateurs, souvent inspirés <strong>de</strong>s résultats<br />
<strong>de</strong> sex-ratios obtenus en températures constantes, se sont toutefois avérés non généralisables à<br />
49
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
toutes les espèces et souvent inefficaces pour prédire les sex-ratios <strong>de</strong> nids naturels (Georges<br />
et al. 2004). Bull observait déjà en 1985 qu’il est indispensable <strong>de</strong> prendre en compte à la fois<br />
la moyenne et la variance thermique pour prédire le sex-ratio chez une tortue du genre<br />
Graptemys (Bull 1985). En effet, il avait observé que l’augmentation <strong>de</strong> la variance, pour une<br />
même moyenne, s’accompagnait d’une plus forte féminisation <strong>de</strong>s pontes. L’intégration <strong>de</strong>s<br />
fluctuations <strong>de</strong> températures apparaît donc une étape essentielle pour prédire correctement un<br />
sex-ratio en conditions naturelles.<br />
4.2. Des modèles plus réalistes<br />
Un <strong>de</strong>s problèmes majeurs <strong>de</strong>s indicateurs proposés précé<strong>de</strong>mment est probablement<br />
l’absence <strong>de</strong> prise en compte <strong>de</strong>s effets différentiels <strong>de</strong>s hautes et <strong>de</strong>s basses températures sur<br />
les taux <strong>de</strong> développement embryonnaire (Bull et Vogt 1981, Pieau 1982). En effet, une heure<br />
passée à haute température ne correspond pas à une heure passée à basse température en<br />
termes <strong>de</strong> développement (i.e. proportion <strong>de</strong> développement plus faible à basse température).<br />
Considérer ces taux <strong>de</strong> développement différentiels est notamment indispensable pour<br />
délimiter correctement la TSP durant l’incubation (voir paragraphe 3.5.). Le découplage total<br />
entre la durée <strong>de</strong> la TSP, les sta<strong>de</strong>s embryonnaires et la durée totale d’incubation sous un<br />
régime <strong>de</strong> température fluctuante, invali<strong>de</strong> notamment la durée d’incubation comme<br />
prédicteur du sex-ratio (Georges et al. 2004). Georges propose alors <strong>de</strong> considérer la<br />
proportion journalière <strong>de</strong> développement passée au-<strong>de</strong>ssus et au-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> la température<br />
pivot comme prédicteur du sexe (Georges 1989). Les femelles seraient donc produites si plus<br />
<strong>de</strong> la moitié du développement embryonnaire a lieu au-<strong>de</strong>ssus <strong>de</strong> la température pivot chaque<br />
jour, dans le cas inverse, les mâles seraient produits. Si les proportions <strong>de</strong> développement<br />
journalières sont les mêmes au-<strong>de</strong>ssous et au-<strong>de</strong>ssus <strong>de</strong> la température pivot, les <strong>de</strong>ux sexes<br />
pourront être produits. Georges prédit également l’augmentation <strong>de</strong> la féminisation avec<br />
50
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
l’augmentation <strong>de</strong> la variance thermique. Il modélise alors le taux <strong>de</strong> croissance <strong>de</strong> l’embryon<br />
comme augmentant linéairement avec la température à partir d’une température dite <strong>de</strong><br />
développement zéro en-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> laquelle ce taux est nul (Georges et al. 1994). Il calcule<br />
ensuite la température constante équivalente (CTE), comme la température au-<strong>de</strong>ssus et au<strong>de</strong>ssous<br />
<strong>de</strong> laquelle 50% du développement embryonnaire a lieu. Son modèle suppose donc<br />
qu’un régime <strong>de</strong> températures qui fluctue avec une variance constante autour d’une moyenne<br />
stable équivaut à un régime <strong>de</strong> température constante égale à cette CTE. Si ce modèle semble<br />
assez bien prédire le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes chez quelques espèces (Georges et al. 1994, Shine et<br />
Harlow 1996, Demuth 2001), il apparaît moins performant pour d’autres incubations<br />
naturelles chez d’autres espèces (Yadava 1980, Souza et Vogt 1994, Valenzuela et al. 1997).<br />
L’inefficacité du modèle <strong>de</strong> Georges (1994) dans certains cas vient probablement <strong>de</strong> son<br />
postulat d’une variance thermique approximativement constante lors <strong>de</strong> l’incubation<br />
(Valenzuela 2001). Or, <strong>de</strong>s enregistrements effectués dans <strong>de</strong>s nids naturels ont montré<br />
clairement que la température fluctuait tout au long du développement embryonnaire selon<br />
<strong>de</strong>s cycles journaliers et saisonniers marqués (Packard et al. 1985, Packard et Packard 1988,<br />
Demuth 2001). Enfin Valenzuela (2001) proposera un <strong>de</strong>rnier modèle dans lequel elle<br />
suppose la même relation entre la température et la croissance <strong>de</strong> l’embryon que Georges<br />
(1994) et dans lequel elle intègre les variations journalières et saisonnières <strong>de</strong> la variance du<br />
profil <strong>de</strong> température. Dans ce nouveau modèle, elle prédit le sex-ratio comme une fonction<br />
croissante du temps d’exposition cumulé (CTU) passé au-<strong>de</strong>ssus du seuil <strong>de</strong> température <strong>de</strong><br />
survie (température d’incubation constante en-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> laquelle on a 100% <strong>de</strong> mortalité)<br />
dans la TSP et une fonction décroissante du temps passé en-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> ce seuil <strong>de</strong> survie<br />
avant la TSP. Si ce <strong>de</strong>rnier modèle s’ajuste assez bien sur <strong>de</strong>s données expérimentales <strong>de</strong><br />
laboratoire, il reste malheureusement peu performant pour prédire <strong>de</strong>s sex-ratios <strong>de</strong> nids<br />
naturels (Valenzuela 2001). Valenzuela met alors elle-même en accusation son estimation <strong>de</strong><br />
51
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
la température seuil <strong>de</strong> survie, estimée pour <strong>de</strong>s incubations réalisées en températures<br />
constantes. Elle souligne le fait que dans les nids naturels, les embryons survivent<br />
parfaitement à <strong>de</strong>s expositions courtes à <strong>de</strong>s températures qui seraient létales si maintenues<br />
constantes durant l’incubation (Valenzuela 2001). Tous ces manques <strong>de</strong> résultat concluant<br />
ten<strong>de</strong>nt à prouver qu’il existe une relation complexe entre la température, ses fluctuations et<br />
les divers mécanismes impliqués dans la détermination du sexe <strong>de</strong> l’embryon (Wibbels et al.<br />
1994, Georges et al. 2004).<br />
4.3. Une nouvelle approche, mécaniste, <strong>de</strong> TSD<br />
La corrélation directe entre une mesure <strong>de</strong> température et une valeur <strong>de</strong> sex-ratio<br />
semble constituer une mauvaise approche pour obtenir une prédiction fiable du sexe <strong>de</strong>s<br />
embryons chez les espèces à TSD, en conditions naturelles. Une autre approche pourrait alors<br />
être <strong>de</strong> considérer simultanément la température et ses effets sur le taux <strong>de</strong> développement<br />
embryonnaire et la différenciation gonadique pour prédire un sex-ratio en températures<br />
fluctuantes (Pieau 1982, Webb et al. 1987). Chez les espèces à TSD, il est en effet crucial <strong>de</strong><br />
pouvoir délimiter la pério<strong>de</strong> thermo-sensible pour essayer <strong>de</strong> prédire le sexe <strong>de</strong> l’embryon. En<br />
températures constantes, il est assez facile d’i<strong>de</strong>ntifier cette TSP ; elle a ainsi été décrite<br />
comme recouvrant le <strong>de</strong>uxième tiers <strong>de</strong> l’incubation pour une durée définie et <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s<br />
embryologiques précis. Cependant la croissance <strong>de</strong> l’embryon étant elle-même soumise à<br />
l’influence positive <strong>de</strong> la température, il est probable que l’estimation <strong>de</strong> la durée <strong>de</strong> cette<br />
pério<strong>de</strong> dépen<strong>de</strong> gran<strong>de</strong>ment <strong>de</strong>s températures utilisées lors <strong>de</strong>s expériences (Pieau et Dorizzi<br />
1981). Ainsi, plus la température sera-t-elle haute, plus la croissance <strong>de</strong> l’embryon sera forte<br />
et plus la TSP pourra être courte, les sta<strong>de</strong>s embryonnaires correspondants étant eux-mêmes<br />
atteints plus rapi<strong>de</strong>ment. De plus, il a été démontré que la variance thermique avait un effet<br />
significatif sur les taux <strong>de</strong> développement embryonnaire et ce indépendamment <strong>de</strong> la<br />
52
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
moyenne (Doody 1999, Demuth 2001). En considérant cela, il est prévisible que pour <strong>de</strong>s<br />
conditions <strong>de</strong> températures fluctuantes, comme celles encourues dans les nids naturels, la<br />
définition du <strong>de</strong>uxième tiers <strong>de</strong> l’incubation, la durée <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryonnaires, ainsi que la<br />
durée d’incubation, seront totalement découplées et différentes <strong>de</strong> celles définies en<br />
températures constantes (Georges et al. 2004). Dans ce cas, la TSP ne correspondra<br />
probablement plus au <strong>de</strong>uxième tiers en termes <strong>de</strong> temps d’incubation et la durée <strong>de</strong> chacun<br />
<strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryonnaires ne sera plus constante car déterminée par la température. I<strong>de</strong>ntifier<br />
le <strong>de</strong>uxième tiers <strong>de</strong> l’incubation en termes <strong>de</strong> sta<strong>de</strong>s embryonnaires est alors impossible. La<br />
détermination précise <strong>de</strong> la TSP à partir d’un régime <strong>de</strong> température seul nécessiterait donc<br />
une connaissance détaillée <strong>de</strong>s relations entre la température et le taux <strong>de</strong> développement <strong>de</strong><br />
l’embryon (Georges et al. 2004).<br />
De plus, il a été bien démontré que les durées d’exposition aux températures pendant la TSP<br />
ont un effet cumulatif sur la différenciation sexuelle chez les espèces à TSD (Johnston et al.<br />
1995) et que cet effet cumulatif varie suivant l’amplitu<strong>de</strong> <strong>de</strong>s fluctuations <strong>de</strong> température<br />
(Georges 1989). La totalité <strong>de</strong>s fluctuations <strong>de</strong> température durant l’incubation doit donc être<br />
intégrée pour prédire le sexe <strong>de</strong>s embryons, d’où notre choix <strong>de</strong> construire un nouveau<br />
modèle par une approche mécaniste <strong>de</strong> TSD. Notre modèle permettra ainsi <strong>de</strong> simuler les<br />
différents mécanismes physiologiques sous-jacents à TSD, ainsi que leurs interactions, qui<br />
apparaissent comme les réelles cibles <strong>de</strong> la température, et les véritables causes proximales <strong>de</strong><br />
la détermination du sexe <strong>de</strong> l’embryon (Wibbels et al. 1994).<br />
53
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Figure 6 : Correspondance entre un régime <strong>de</strong> température et les divers processus<br />
physiologiques impliqués dans la différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s chez une espèce à TSD,<br />
la cistu<strong>de</strong> d’Europe, Emys orbicularis (inspirée <strong>de</strong> Pieau et al. 1999, inspirée <strong>de</strong> Pieau et<br />
Dorizzi 2004). La température influe sur la croissance <strong>de</strong> l’embryon pendant toute l’incubation<br />
alors qu’elle n’a d’influence sur l’activité aromatase et la croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s que dans la<br />
pério<strong>de</strong> thermo-sensible ou TSP, délimitée par <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryologiques spécifiques. Sont<br />
présentés sur cette figure les cas d’une détermination <strong>de</strong>s sexes mâle et femelle.<br />
54
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
D’après les diverses données <strong>de</strong> la littérature, l’approche mécaniste que nous avons adoptée<br />
peut être présentée selon le schéma suivant (Figure 6) :<br />
Etape 1 : le régime <strong>de</strong> température influe sur la croissance <strong>de</strong> l’embryon pendant toute<br />
la pério<strong>de</strong> d’incubation et donc, par conséquent, influe sur la croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s <strong>de</strong> cet<br />
embryon. La croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s commence dans la TSP et suit une voie ovarienne ou<br />
testiculaire selon l’action inhibitrice ou stimulante <strong>de</strong>s hormones sexuelles. La TSP<br />
correspondant à <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryologiques précis, il est alors possible <strong>de</strong> la délimiter par une<br />
masse spécifique <strong>de</strong> l’embryon aux sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> début et <strong>de</strong> fin <strong>de</strong> cette pério<strong>de</strong> (Pieau et Dorizzi<br />
1981).<br />
Etape 2 : dans la TSP, la différenciation <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s dépend <strong>de</strong> la quantité<br />
d’œstrogènes présents dans la gona<strong>de</strong> (Pieau et al. 1999, Pieau et Dorizzi 2004). Cette<br />
quantité dépend, d’une part, <strong>de</strong> la quantité d’œstrogènes présents initialement dans la gona<strong>de</strong>,<br />
i.e. quantité d’œstrogènes allouée par la mère à ses œufs (Bow<strong>de</strong>n et al. 1999, Bow<strong>de</strong>n et al.<br />
2000) et est, d’autre part, proportionnelle à l’activité <strong>de</strong> l’enzyme aromatase dans la gona<strong>de</strong>.<br />
Le profil d’activité aromatase est fortement dépendant <strong>de</strong> la température durant la TSP<br />
(Desvages et al. 1993).<br />
Etape 3 : enfin, si la différenciation sexuelle <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s se poursuit jusqu’à<br />
l’éclosion, nous savons que le sexe <strong>de</strong> l’embryon est déterminé à la fin <strong>de</strong> la TSP. Un bon<br />
indice du sexe <strong>de</strong> l’embryon a été découvert, chez un autre sauropsi<strong>de</strong>, le poulet, qui est la<br />
quantité d’œstrogènes (proportionnelle à l’activité aromatase) par unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong> (Vaillant et<br />
al. 2001). Par similitu<strong>de</strong>, nous avons choisi ce même rapport comme seuil dont la valeur à la<br />
fin <strong>de</strong> la TSP déterminera le sexe <strong>de</strong>s embryons dans notre modèle.<br />
55
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
4.4. Formalisation mathématique<br />
Les données physiologiques disponibles et nécessaires à la construction <strong>de</strong> ce modèle<br />
mécaniste proviennent <strong>de</strong> 20 années d’étu<strong>de</strong>s sur le développement embryonnaire chez la<br />
cistu<strong>de</strong> d’Europe (Emys orbicularis). Cette tortue palustre française présente un profil <strong>de</strong> sexratios<br />
<strong>de</strong> type TSD Ia. Dans ce cas, les températures d’incubation hautes vont être<br />
féminisantes (à 30°C, on obtient 100 % <strong>de</strong> femelles) et les températures basses seront<br />
masculinisantes (à 25°C, on obtient 100 % <strong>de</strong> mâles). Les trois types <strong>de</strong> données<br />
physiologiques suivantes proviennent <strong>de</strong> la littérature et m’ont été fournies par Clau<strong>de</strong> Pieau :<br />
a) Des mesures <strong>de</strong> masse d’embryons en fonction du temps <strong>de</strong> développement, pour trois<br />
températures constantes d’incubation, 25°C, 28,5°C et 30°C (Figure 7, Pieau et<br />
Dorizzi 1981).<br />
b) Des mesures du contenu protéique dans les gona<strong>de</strong>s (indice <strong>de</strong> croissance) en fonction<br />
<strong>de</strong> la masse <strong>de</strong>s embryons, pour <strong>de</strong>ux températures constantes d’incubation, 25°C et<br />
30°C (Figure 7, Pieau et al. 1998).<br />
c) Des mesures d’activité aromatase en fonction <strong>de</strong> la masse <strong>de</strong>s embryons, pour trois<br />
températures constantes d’incubation, 25°C, 28,5°C et 30°C (Figure 7, Pieau et al.<br />
1998).<br />
Les relations entre la température et les taux <strong>de</strong> développement biologique ont surtout été<br />
étudiées chez les animaux ectothermes, dont les insectes (Wagner et al. 1984, Gillooly et<br />
al. 2002) ou encore les poissons (Porch et al. 2001), mais également chez quelques<br />
Sauropsi<strong>de</strong>s dont les oiseaux (Hailey et Coulson 1999). Il a ainsi été démontré <strong>de</strong>puis plus<br />
d’un siècle qu’approximativement toutes les activités biologiques augmentaient<br />
exponentiellement avec la température (Brown et al. 2004).<br />
56
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Figure 7 : Les trois types <strong>de</strong> données physiologiques utilisés pour la construction du modèle<br />
mécaniste : (A) la croissance <strong>de</strong> l’embryon, exprimée par la masse en fonction du temps<br />
d’incubation, (B) la croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s, exprimée par le contenu protéique <strong>de</strong> la gona<strong>de</strong> en<br />
fonction du temps d’incubation et (C) l’activité <strong>de</strong> l’enzyme aromatase, dans la gona<strong>de</strong>, en<br />
fonction <strong>de</strong> la masse d’embryon.<br />
Dans les trois graphes sont présentées les données réellement mesurées sur <strong>de</strong>s embryons<br />
incubés en températures constantes : à 25°C • à 28,5°C ♦ et à 30°C . Les lignes pleines<br />
représentent les meilleurs ajustements <strong>de</strong>s fonctions exponentielles sur les données et les lignes<br />
pointillées, leur erreur standard associée.<br />
57
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Ces cinétiques sont alors couramment décrites à l’ai<strong>de</strong> d’une fonction <strong>de</strong> type Van’t Hoff-<br />
Arrhenius, qui modélise une augmentation exponentielle <strong>de</strong> l’activité avec la température. Si<br />
une relation exponentielle du taux d’ activité et <strong>de</strong> la température s’ajuste parfaitement pour<br />
<strong>de</strong>s étu<strong>de</strong>s faites à températures constantes et dans une certaine gamme <strong>de</strong> températures, il<br />
s’avère qu’elle soit inappropriée dans le cas d’étu<strong>de</strong>s à températures fluctuantes (Georges et<br />
al. 2004). La gamme <strong>de</strong> températures constantes que peut supporter un embryon n’a en effet<br />
plus vraiment <strong>de</strong> sens en températures fluctuantes où il est possible pour l’embryon <strong>de</strong> subir<br />
sans dommage <strong>de</strong> brèves expositions à <strong>de</strong>s températures qui seraient létales si maintenues<br />
constantes. Dans ce <strong>de</strong>rnier cas, une relation exponentielle <strong>de</strong> l’activité avec la température<br />
n’est plus réaliste, toutes les températures extrêmes n’ayant pas forcément <strong>de</strong>s effets du type<br />
« tout ou rien » (Georges et al. 2004). Ces taux d’accroissement ont alors été modélisés par<br />
diverses fonctions <strong>de</strong> types logistiques : Gompertz, von Bertalanffy ou encore Richards<br />
(Bardsley et al. 1995, Moscarella et al. 2001, Porch et al. 2001). Ces fonctions permettent<br />
ainsi, grâce à leur forme sigmoïdale, <strong>de</strong> prévoir un effet souvent inhibiteur <strong>de</strong>s températures<br />
extrêmes, soit une activité non nulle mais proche <strong>de</strong> zéro ou encore un effet seuil.<br />
Etape 1 : modélisation <strong>de</strong> la croissance <strong>de</strong> l’embryon<br />
Dans notre cas adapté à partir <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> d’Europe, nous avons donc modélisé la forme<br />
générale <strong>de</strong> la croissance <strong>de</strong>s embryons en fonction du temps à partir d’une fonction <strong>de</strong> type<br />
exponentielle classique (Figure 7). Chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, il a été montré que les taux <strong>de</strong><br />
croissance <strong>de</strong>s embryons <strong>de</strong> tortue ou d’alligator avec TSD, en fonction <strong>de</strong> la température,<br />
suivaient une fonction <strong>de</strong> type logistique (Bardsley et al. 1995, Georges et al. 2005). Nous<br />
avons donc intégré l’effet <strong>de</strong> la température sur notre croissance exponentielle, à l’ai<strong>de</strong> d’un<br />
taux intrinsèque <strong>de</strong> croissance <strong>de</strong> type double logistique (Annexe A, Figure 8). Ce taux <strong>de</strong><br />
croissance particulier permet ainsi <strong>de</strong> simuler un très faible effet <strong>de</strong>s températures basses,<br />
58
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
avec une croissance proche <strong>de</strong> zéro <strong>de</strong>s embryons en <strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> 18°C et un fort effet <strong>de</strong>s<br />
températures hautes, avec une croissance qui atteint un seuil maximal aux alentours <strong>de</strong> 35°C<br />
(C. Pieau, com. pers. & Pieau et Dorizzi 1981). Il permet également d’intégrer un effet<br />
inhibiteur <strong>de</strong>s très hautes températures (Georges et al. 2005), avec un taux <strong>de</strong> croissance qui<br />
décroît au-<strong>de</strong>là <strong>de</strong> 35°C (Figure 8).<br />
Etape 2 : modélisations <strong>de</strong> l’activité aromatase et <strong>de</strong> la croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s<br />
Le modèle <strong>de</strong> croissance <strong>de</strong> l’embryon nous permet <strong>de</strong> définir précisément la TSP, dans le<br />
temps, ainsi que sa durée, puisqu’elle recouvre, chez la cistu<strong>de</strong> d’Europe, les sta<strong>de</strong>s<br />
embryonnaires 16 (correspondant à un embryon <strong>de</strong> 170 mg) à 22 (correspondant à un<br />
embryon <strong>de</strong> 1100 mg) (Pieau et Dorizzi 1981). L’activité aromatase et la croissance <strong>de</strong>s<br />
gona<strong>de</strong>s, en fonction <strong>de</strong> la température, sont alors modélisées à l’intérieur <strong>de</strong> cette TSP (voir<br />
Figure 6).<br />
Comme pour la croissance <strong>de</strong> l’embryon, nous avons modélisé ces <strong>de</strong>ux types d’activités<br />
biologiques comme <strong>de</strong>s fonctions exponentielles : une dépendant <strong>de</strong> la masse <strong>de</strong> l’embryon<br />
dans le cas <strong>de</strong> l’activité aromatase et une dépendant du temps <strong>de</strong> développement pour la<br />
croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s (Annexe A, Figure 7). Dans le cas <strong>de</strong> l’activité aromatase, le taux <strong>de</strong><br />
croissance intrinsèque est <strong>de</strong> type logistique simple et intègre les effets <strong>de</strong> la température,<br />
décrivant ainsi une activité quasi-nulle au-<strong>de</strong>ssous <strong>de</strong> 25°C (quantité d’œstrogènes très basse)<br />
et une activité forte et asymptotique un peu au-<strong>de</strong>là <strong>de</strong> 35°C (quantité d’œstrogènes très forte)<br />
(Pieau et al. 1998). Dans le cas <strong>de</strong> la croissance <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s, le taux <strong>de</strong> croissance intrinsèque<br />
est lui aussi <strong>de</strong> forme logistique (Figure 8). Il est toutefois formé d’une combinaison du taux<br />
<strong>de</strong> croissance intrinsèque <strong>de</strong> l’embryon et <strong>de</strong> celui <strong>de</strong> l’activité aromatase, ce <strong>de</strong>rnier<br />
permettant <strong>de</strong> rétro-calculer la quantité d’aromatase correspondante à ce moment <strong>de</strong><br />
59
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
l’embryogénèse, pour simuler l’inhibition possible <strong>de</strong>s œstrogènes sur la croissance <strong>de</strong>s<br />
gona<strong>de</strong>s (Girondot et al. 1998).<br />
Figure 8 : Les trois types <strong>de</strong> taux <strong>de</strong> croissance intrinsèques aux fonctions exponentielles<br />
ajustées sur les données, exprimés en fonction <strong>de</strong> la température dans le modèle mécaniste :<br />
(A) taux <strong>de</strong> croissance double-logistique <strong>de</strong> l’embryon<br />
(B) taux <strong>de</strong> croissance logistique <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s<br />
(C) taux <strong>de</strong> croissance logistique <strong>de</strong> l’activité <strong>de</strong> l’enzyme aromatase dans la gona<strong>de</strong><br />
60
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Etape 3 : le seuil d’activité aromatase/unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong><br />
L’ajustement <strong>de</strong> ce seuil d’aromatase par unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong> a été réalisé à partir d’un test<br />
combinatoire <strong>de</strong> Fisher, qui permet <strong>de</strong> tester la significativité globale <strong>de</strong> plusieurs tests<br />
indépendants (Sokal et Rohlf 1995). Pour différentes valeurs <strong>de</strong> seuil, entre 0 et 1 par pas <strong>de</strong><br />
0,1, nous avons testé l’homogénéité <strong>de</strong>s sex-ratios observés, pour chacune <strong>de</strong>s températures<br />
constantes d’incubation du profil connu <strong>de</strong> cette espèce, avec les sex-ratios estimés par notre<br />
modèle « sans erreur » pour 1000 simulations à chacune <strong>de</strong> ces températures. Pour chaque<br />
température et chaque valeur du seuil, nous avons calculé une p-value selon la métho<strong>de</strong> du<br />
test exact <strong>de</strong> Fisher. Nous avons ensuite calculé une probabilité globale pour l’ensemble <strong>de</strong>s<br />
températures et ce pour chaque valeur du seuil testée, selon la formule suivante [1] :<br />
P =−2 ∑ Ln( p_<br />
value )<br />
[1]<br />
Nous avons ajusté une fonction polynomiale d’ordre 3 afin <strong>de</strong> décrire la relation entre la<br />
valeur du seuil et sa probabilité P associée, puis nous avons recherché la valeur du seuil pour<br />
laquelle la dérivée <strong>de</strong> notre fonction serait nulle. Nous avons considéré cette valeur comme le<br />
seuil d’aromatase par unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong> qui expliquait au mieux nos données dans leur<br />
globalité.<br />
La mécanique interne au modèle<br />
La discrétisation <strong>de</strong>s différentes fonctions modélisant les trois types d’activités biologiques<br />
nous permet d’intégrer les effets <strong>de</strong> la totalité du régime <strong>de</strong> température sur les différents<br />
processus. Cette discrétisation impliquait <strong>de</strong> déterminer le taux <strong>de</strong> croissance ∆y, en mo<strong>de</strong><br />
discret, <strong>de</strong> chacune <strong>de</strong>s fonctions exponentielles y (voir les équations en Annexe A). Nous<br />
avons alors considéré l’équation différentielle, dont la fonction exponentielle étudiée est une<br />
<strong>de</strong>s solutions, comme une approximation <strong>de</strong> sa dérivée et donc <strong>de</strong> son taux d’accroissement<br />
61
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
discret (Maynard-Smith 1989). Cela nous permet <strong>de</strong> considérer l’effet <strong>de</strong>s fluctuations <strong>de</strong><br />
température comme un effet cumulatif <strong>de</strong> températures constantes successives, encourues<br />
durant n’importe quel pas <strong>de</strong> temps ∆x, selon l’équation suivante [2] :<br />
∆y<br />
=<br />
y<br />
∆t<br />
+ t<br />
- yt<br />
=<br />
yt.<br />
r.<br />
∆x<br />
( −1)<br />
e<br />
[2]<br />
L’ajustement <strong>de</strong>s différents paramètres <strong>de</strong>s trois modèles <strong>de</strong> croissance s’est fait à partir <strong>de</strong>s<br />
profils réels <strong>de</strong> données physiologiques (Figure 7), obtenus en températures constantes<br />
d’incubation, par la métho<strong>de</strong> du maximum <strong>de</strong> vraisemblance. Pour certains <strong>de</strong> ces paramètres<br />
ont été ajustés à la fois une valeur moyenne et son écart-type (voir le détail <strong>de</strong> ces ajustements<br />
en Annexe A). Pour chaque simulation <strong>de</strong> notre modèle, la valeur utilisée <strong>de</strong> ces paramètres<br />
sera ainsi tirée aléatoirement dans une loi normale, dont la moyenne et l’écart-type sont ceux<br />
tirés <strong>de</strong>s ajustements <strong>de</strong> données pour le paramètre considéré. Ce tirage aléatoire nous permet<br />
<strong>de</strong> faire varier certains paramètres du modèle dans une gamme <strong>de</strong> valeurs nous permettant <strong>de</strong><br />
modéliser l’ensemble <strong>de</strong>s variations observées pour les trois types <strong>de</strong> données physiologiques<br />
(Figure 7). Cette variabilité <strong>de</strong> réponse nous permet notamment d’intégrer <strong>de</strong>s effets<br />
maternels, proposés comme <strong>de</strong> bons indicateurs du sexe <strong>de</strong> l’embryon chez les espèces à TSD<br />
(Bow<strong>de</strong>n et al. 2000, Bow<strong>de</strong>n et al. 2001). En effet, en faisant varier les valeurs initiales du<br />
poids <strong>de</strong> l’embryon ou encore du contenu protéique <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s et <strong>de</strong> la quantité d’aromatase<br />
au temps 0 <strong>de</strong> leur croissance, nous faisons varier la taille <strong>de</strong> l’œuf, qui se traduit par une<br />
masse initiale d’embryon différente ou encore les différences <strong>de</strong> quantités d’œstrogènes<br />
allouées par la mère à ses œufs. En plus <strong>de</strong> ces effets maternels, cette variabilité <strong>de</strong> réponse<br />
modélisée nous permet également d’intégrer dans notre mécanisme l’influence probable <strong>de</strong><br />
facteurs génétiques intervenant dans la détermination du sexe. La modélisation d’une telle<br />
variabilité (génétique + environnementale) permet d’obtenir <strong>de</strong>s mâles et <strong>de</strong>s femelles pour un<br />
même régime <strong>de</strong> températures.<br />
62
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
A la fin <strong>de</strong> la TSP (masse d’embryon égale à 1100 mg pour E. orbicularis), le rapport estimé<br />
<strong>de</strong> la quantité d’aromatase par unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong> est comparé à un seuil, préalablement ajusté,<br />
pour déterminer le sexe <strong>de</strong> l’embryon.<br />
5. <strong>Premiers</strong> résultats du modèle mécaniste<br />
5.1. En températures constantes<br />
Deux types <strong>de</strong> modèles mathématiques peuvent être utilisés pour décrire le profil <strong>de</strong><br />
sex-ratios en fonction <strong>de</strong>s températures constantes d’incubation chez les espèces à<br />
TSD (Annexe II, Godfrey et al. 2003) :<br />
- Une fonction logistique classique [3] avec <strong>de</strong>ux paramètres : P, la température pivot et S,<br />
la pente <strong>de</strong> la courbe à cette température P. Ce modèle a la particularité <strong>de</strong> décrire un<br />
profil <strong>de</strong> sex-ratios totalement symétrique autour du point <strong>de</strong> la courbe associé à P.<br />
⎛<br />
sr() t = 1− ⎜1+<br />
e<br />
⎝<br />
⎛ 1 ⎞<br />
⎜ .( P−t<br />
) ⎟<br />
⎝S<br />
⎠<br />
⎞<br />
⎟<br />
⎠<br />
−1<br />
[3]<br />
- Une fonction <strong>de</strong> type Richards [4] possédant trois paramètres : P, S ayant la même<br />
définition que précé<strong>de</strong>mment et K, représentant l’asymétrie du profil autour du point <strong>de</strong><br />
la courbe associé à P.<br />
K<br />
( )<br />
e<br />
⎛<br />
sr() t = 1− ⎜1+ 2 −1e<br />
⎝<br />
⎛ 1 ⎞<br />
⎜ .( P−t<br />
) ⎟<br />
⎝S<br />
⎠<br />
⎞<br />
⎟<br />
⎠<br />
−1/<br />
e<br />
K<br />
[4]<br />
Le premier test <strong>de</strong> validation <strong>de</strong> notre modèle a donc été fait à partir du profil <strong>de</strong> sex-ratios en<br />
fonction <strong>de</strong>s températures constantes d’incubation, bien connu chez E. orbicularis (voir la<br />
revue dans Girondot 1999). Nous avons utilisé la métho<strong>de</strong> <strong>de</strong> Godfrey et al. (2003) afin<br />
d’ajuster le meilleur modèle mathématique nous permettant <strong>de</strong> décrire les données empiriques<br />
<strong>de</strong> sex-ratios dont le profil est <strong>de</strong> type TSD Ia chez Emys orbicularis.<br />
63
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Le meilleur modèle sélectionné par comparaison d’AIC (Aikake Information Criterion) pour<br />
décrire ce profil est une fonction <strong>de</strong> type logistique classique [3], pour lequel nous avons<br />
estimé la valeur <strong>de</strong> ses <strong>de</strong>ux paramètres : P estimé à 28,62 ± 1,19.10 -2 °C et S, estimé à<br />
-0,14 ± 1,18.10 -2 (Godfrey et al. 2003). Ce profil ainsi décrit a la particularité d’être<br />
totalement symétrique autour du point <strong>de</strong> sex-ratio correspondant à la température pivot et<br />
prédit une TRT <strong>de</strong> 0,83°C, dans laquelle 5 à 95% <strong>de</strong> femelles sont produites (Figure 9).<br />
Toutefois, il est intéressant <strong>de</strong> noter que le modèle asymétrique <strong>de</strong> type Richards [4] n’était<br />
pas significativement moins bon que le modèle symétrique (modèle symétrique : AIC = 36,99<br />
vs. modèle asymétrique : AIC = 36,96). Le principe <strong>de</strong> parcimonie nous pousse cependant à<br />
choisir le modèle possédant le moins <strong>de</strong> paramètres.<br />
Nous avons ensuite reproduit le profil <strong>de</strong> sex-ratios d’E. orbicularis à partir <strong>de</strong> 5000<br />
simulations <strong>de</strong> notre modèle, pour chacune <strong>de</strong>s températures constantes comprises entre 18 et<br />
35°C avec un pas <strong>de</strong> 0,5°C. En multipliant ainsi le nombre d’œufs par température, nous<br />
considèrerons que les résultats <strong>de</strong> sex-ratios simulés par notre modèle sont estimés « sans<br />
erreur ». Comme précé<strong>de</strong>mment, nous avons ajusté le meilleur modèle mathématique<br />
permettant <strong>de</strong> décrire ces résultats. Dans ce cas, un modèle <strong>de</strong> type Richards [4] a été<br />
sélectionné (modèle symétrique : AIC = 180,66 vs. modèle asymétrique : AIC = 164,65). Les<br />
paramètres estimés pour ce profil simulé <strong>de</strong> sex-ratios sont : P = 28,61 ± 2,93.10 -3 °C,<br />
S = -0,24 ± 2,11.10 -3 et K = -0,19 ± 2,12.10 -2 , définissant ainsi une TRT <strong>de</strong> 1,41°C (Figure 9).<br />
Nous avons enfin testé la conformité <strong>de</strong> ces <strong>de</strong>ux profils (Figure 9) à l’ai<strong>de</strong> d’un test utilisant<br />
les mesures <strong>de</strong> déviances comme mesure <strong>de</strong> qualité d’ajustement (Burnham et An<strong>de</strong>rson<br />
1998).<br />
64
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Figure 9 : Profils <strong>de</strong> sex-ratios, exprimés en fréquence <strong>de</strong> femelles, pour <strong>de</strong>s températures<br />
constantes d’incubation chez Emys orbicularis. Les cercles représentent les données <strong>de</strong> sexratios<br />
et les lignes continues, le meilleur modèle mathématique ajusté sur ces données. Pour<br />
chaque profil sont indiquées les valeurs estimées <strong>de</strong> la température pivot P, <strong>de</strong> la pente S<br />
(fonction logistique) et du paramètre K (fonction Richards), ainsi que <strong>de</strong> leur erreur standard<br />
(ES). La gamme <strong>de</strong> température produisant <strong>de</strong> 5 à 95% <strong>de</strong> femelles (TRT 95% ) est également<br />
indiquée.<br />
(A) En bleu, sont représentés les résultats observés en laboratoire pour 16 températures<br />
constantes, pour lesquelles le nombre d’œufs incubés est mentionné.<br />
(B) En rouge, sont représentés les résultats du modèle, chacune <strong>de</strong>s données correspondant à<br />
5000 simulations du modèle. Pour indication, les résultats observés <strong>de</strong> sex-ratios ont été<br />
reportés sur ce profil simulé.<br />
Pour cela, nous avons simulé 100 profils <strong>de</strong> sex-ratios avec notre modèle mécaniste en<br />
utilisant les températures et le nombre d’œufs réellement incubés (Figure 9.A). Pour chacun<br />
<strong>de</strong> ces 100 profils, nous avons ensuite calculé la déviance pour le modèle mathématique ajusté<br />
dont les paramètres sont imposés et sont ceux estimés pour notre profil simulé « sans erreur »<br />
(Figure 9.B). Au préalable, nous avons également calculé la déviance <strong>de</strong> ce même modèle<br />
ajusté, toujours avec les paramètres estimés pour notre profil « sans erreur », sur les données<br />
réelles <strong>de</strong> sex-ratios (déviance = 21,98). Le nombre <strong>de</strong> fois sur les 100 profils nouvellement<br />
65
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
simulés, où la déviance calculée était inférieure à celle calculée sur les données réelles, nous<br />
donne directement la risque alpha <strong>de</strong> rejeter à tort l’homogénéité <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux profils (p = 0,59 ;<br />
Figure 10). Cette probabilité étant bien supérieure au seuil <strong>de</strong> 5%, nous ne pouvons pas rejeter<br />
l’ajustement obtenu par simulation <strong>de</strong> notre modèle sur les données réelles <strong>de</strong> sex-ratios.<br />
Figure 10 : Histogramme <strong>de</strong>s déviances calculées pour 100 profils <strong>de</strong> sex-ratios simulés par<br />
notre modèle et ajustés par une fonction dont les paramètres P, S et K sont ceux estimés pour le<br />
profil estimé « sans erreur ». Le nombre <strong>de</strong> fois où nous avons obtenu une déviance meilleure à<br />
celle estimée pour les données réelles <strong>de</strong> sex-ratios (21,98), nous donne la probabilité <strong>de</strong> ne pas<br />
rejeter la validation <strong>de</strong>s prédictions <strong>de</strong> notre modèle en température constante.<br />
5.2. En températures fluctuantes<br />
Dans un <strong>de</strong>uxième temps, nous avons testé les prédictions <strong>de</strong> notre modèle mécaniste<br />
sur <strong>de</strong>s données réelles <strong>de</strong> sex-ratios, obtenues pour <strong>de</strong>s incubations d’œufs au laboratoire en<br />
températures fluctuantes. Ces incubations ont été réalisées durant trois années consécutives à<br />
partir <strong>de</strong> la ponte provoquée <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong>s femelles provenant du parc naturel régional <strong>de</strong> la<br />
Brenne (Table 7).<br />
66
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Table 7 : Résultats <strong>de</strong>s sex-ratios SR (exprimés en fréquence <strong>de</strong> femelles) observés et prédits par<br />
le modèle mécaniste pour 10 différents régimes fluctuants <strong>de</strong> température. En 2002 et 2003, les<br />
régimes étaient cycliques sur 24h et sinusoïdaux autour d’une moyenne. En 2004, les régimes<br />
utilisés étaient inspirés d’enregistrements dans <strong>de</strong>s nids naturels et sont représentés sur la<br />
Figure 11. Pour chaque régime d’incubation sont précisés le nombre observé <strong>de</strong> mâles et <strong>de</strong><br />
femelles, ainsi que leur nombre, prédit pour 5000 simulations du modèle. Les résultats <strong>de</strong>s tests <strong>de</strong><br />
Fisher (p-values) associés à chaque régime <strong>de</strong> température sont également indiqués.<br />
Année 2002 2003 2004<br />
Régime T°C 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10<br />
Incubations<br />
Oeufs 32 30 40 35 34 33 25 25 23 24<br />
Embryons<br />
sexés<br />
15 9 14 33 32 31 21 24 22 21<br />
Mâles 15 9 14 3 2 20 0 0 0 0<br />
Femelles 0 0 0 30 30 11 21 24 22 21<br />
SR 0 0 0 0,91 0,94 0,35 1 1 1 1<br />
Mâles 4940 4730 4920 25 0 1890 0 0 0 0<br />
Prédictions Femelles 60 270 80 4975 5000 3110 5000 5000 5000 5000<br />
SR 0,012 0,054 0,016 0,995 1 0,622 1 1 0,998 0,996<br />
Fisher (p-value) 1 1 1<br />
7,53 3,91 4,10<br />
E-04 E-05 E-03<br />
1 1 1 1<br />
Les œufs ont été incubés au laboratoire dans <strong>de</strong>s conditions contrôlées <strong>de</strong> température et<br />
d’hygrométrie pour différents types <strong>de</strong> régimes fluctuants programmés dans les incubateurs.<br />
Ainsi, en 2002 et 2003, <strong>de</strong>s régimes <strong>de</strong> températures <strong>de</strong> type sinusoïdaux sur 24 heures ont-ils<br />
été programmés : (1) 26 ± 3,5°C ; (2) 28 ± 0,9°C ; (3) 27 ± 2,6°C ; (4) 29 ± 3°C ; (5) 28,5 ±<br />
5°C ; (6) 28,5 ± 1,5°C ; alors que <strong>de</strong>s régimes directement inspirés d’enregistrements dans <strong>de</strong>s<br />
nids naturels <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> ont été programmés en 2004 (Figure 11). Le sexage <strong>de</strong>s individus nés<br />
<strong>de</strong> ces incubations nous a permis <strong>de</strong> confronter les valeurs observées <strong>de</strong> sex-ratios aux<br />
prédictions <strong>de</strong> notre modèle, à l’ai<strong>de</strong> d’un test combiné <strong>de</strong> Fisher équivalent à celui présenté<br />
précé<strong>de</strong>mment (section 4.4).<br />
La valeur estimée <strong>de</strong> la probabilité globale P selon l’équation [1] suit une loi <strong>de</strong> Chi-2 :<br />
χ2 = 45,65 ; ddl = 20 (2 fois le nombre <strong>de</strong> tests indépendants) et correspond à une p-value <strong>de</strong><br />
67
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
8.10 -4 . Cette valeur <strong>de</strong> p-value est bien inférieure au seuil <strong>de</strong> 5% ; nous rejetons donc la<br />
validation <strong>de</strong>s prédictions <strong>de</strong> notre modèle en températures fluctuantes.<br />
Figure 11 : Représentation graphique <strong>de</strong>s régimes <strong>de</strong> température fluctuante programmés sur<br />
13 jours et répétés en boucle dans les incubateurs en 2004. Ces régimes sont inspirés <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux<br />
régimes enregistrés dans <strong>de</strong>s nids naturels <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong>, durant une pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> 13 jours estimée<br />
comme la pério<strong>de</strong> thermo-sensible et pour lesquels les <strong>de</strong>ux sexes avaient été obtenus (Pieau<br />
1982). Ces <strong>de</strong>ux régimes ainsi que leurs homologues, décalés <strong>de</strong> 5 jours, sont représentés : les<br />
régimes 7 (en bleu) et 8 (en rouge) sur le graphique <strong>de</strong> gauche et les régimes 9 (en rose) et 10<br />
(gris) sur le graphique <strong>de</strong> droite.<br />
5.3. Adaptation du modèle mécaniste au cas <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges<br />
Même si les résultats du modèle mécaniste n’ont pas encore été validés en<br />
températures fluctuantes chez la cistu<strong>de</strong>, il était intéressant <strong>de</strong> chercher une métho<strong>de</strong> pour<br />
adapter ce modèle au cas spécifique <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges.<br />
68
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Les données disponibles<br />
Les données physiologiques homologues à celles utilisées pour construire notre modèle<br />
mécaniste ne sont pas disponibles pour la tortue à tempes rouges. Il faut donc imaginer un<br />
autre moyen <strong>de</strong> pouvoir adapter notre modèle à cette espèce. Nous avons alors inventorié<br />
l’ensemble <strong>de</strong> nos connaissances qui pourraient nous être utiles dans notre démarche. Nous<br />
savons donc que :<br />
La tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) appartient à la même famille <strong>de</strong>s<br />
Emydidés que la cistu<strong>de</strong> d’Europe (Emys orbicularis). Ces <strong>de</strong>ux espèces <strong>de</strong> tortues<br />
palustres ont <strong>de</strong> plus une morphologie et une écologie très proches.<br />
Cette espèce possè<strong>de</strong>, comme la cistu<strong>de</strong>, un profil <strong>de</strong> détermination du sexe <strong>de</strong> type TSD<br />
Ia, que nous connaissons grâce à <strong>de</strong>s données réelles d’incubations d’œufs à températures<br />
constantes (Ewert et al. 1994). De plus, ayant moi-même réalisé <strong>de</strong>s incubations d’œufs <strong>de</strong><br />
tortue à tempes rouges à température constante, j’ai pu rajouter un nouveau point <strong>de</strong> sexratio,<br />
obtenu pour une température d’incubation <strong>de</strong> 28,9°C, à ce profil. De la même façon<br />
que nous l’avons fait pour la cistu<strong>de</strong>, nous avons ajusté le meilleur modèle mathématique<br />
permettant <strong>de</strong> décrire ces données (Figure 12). Un modèle <strong>de</strong> type Richards [4], décrivant<br />
un profil asymétrique, a été sélectionné (modèle symétrique : AIC = 29,77 vs. modèle<br />
asymétrique : AIC = 27,25]. Les paramètres estimés pour cette fonction sont les suivants :<br />
P = 28,93 ± 4,61.10 -2 °C ; S = -0,11 ± 1,26.10 -2 et K = 1,88 ± 1,86.10 -1 (Figure 12). La<br />
TRT estimée pour ce profil est <strong>de</strong> 2,25°C. La sélection d’un modèle asymétrique à partir<br />
du faible nombre <strong>de</strong> données disponibles renforce d’autant plus la robustesse <strong>de</strong> ce résultat<br />
contrairement au cas <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> où le modèle asymétrique avait été rejeté par le principe<br />
<strong>de</strong> parcimonie, peut-être par manque <strong>de</strong> puissance.<br />
69
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Figure 12 : Comparaison <strong>de</strong>s profils ajustés sur les données réelles <strong>de</strong> sex-ratios obtenus à<br />
partir d’incubations d’œufs <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> d’Europe (E. orbicularis) et <strong>de</strong> la tortue à tempes<br />
rouges (T. scripta elegans). Sont indiqués, le nombre d’œufs réellement incubés pour les neuf<br />
températures constantes utilisés chez la tortue à tempes rouges, ainsi que la valeur <strong>de</strong>s<br />
paramètres estimés (P, S et K) et <strong>de</strong> la TRT, dans laquelle 5 à 95% <strong>de</strong> femelles sont produites,<br />
pour chacun <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux profils.<br />
Nous savons que les sta<strong>de</strong>s embryonnaires correspondant à la pério<strong>de</strong> thermo-sensible<br />
(TSP) <strong>de</strong> l’incubation chez T. scripta elegans correspon<strong>de</strong>nt exactement aux sta<strong>de</strong>s définis<br />
chez E. orbicularis pour la même pério<strong>de</strong> (Greenbaum 2002).<br />
Les taux d’activité d’aromatase mesurés dans la gona<strong>de</strong> pendant la TSP, chez T. scripta<br />
elegans, sont extrêmement bas et ce quelle que soit la température d’incubation<br />
(Willingham et al. 2000).<br />
Mo<strong>de</strong> opératoire<br />
Il s’agit non plus d’ajuster les paramètres du modèle à partir <strong>de</strong> données physiologiques, mais<br />
à partir <strong>de</strong>s valeurs <strong>de</strong> sex-ratios estimés par le meilleur modèle mathématique ajusté pour la<br />
tortue à tempes rouges (Figure 12). Le profil <strong>de</strong> sex-ratios en températures constantes, chez la<br />
70
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
tortue à tempes rouges, présente une température pivot P plus élevée ainsi qu’une pente S <strong>de</strong><br />
la courbe plus faible et donc une TRT plus gran<strong>de</strong> que le profil <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> (Figure 12).<br />
L’asymétrie <strong>de</strong> son profil n’est pas un problème, le paramètre K étant fortement corrélé au<br />
paramètre S du profil.<br />
L’hypothèse la plus parcimonieuse était donc <strong>de</strong> considérer que le mécanisme sous-jacent à<br />
TSD est le même chez ces <strong>de</strong>ux espèces. Il suffisait <strong>de</strong> réajuster certains paramètres du<br />
modèle mécaniste tout en conservant la cohérence du mécanisme et modifier ainsi l’aspect du<br />
profil <strong>de</strong> sex-ratios en températures constantes, jusqu’à obtenir un profil non significativement<br />
différent <strong>de</strong> celui décrit pour les données réelles <strong>de</strong> sex-ratios chez Trachemys. Les nouveaux<br />
ajustements <strong>de</strong>s paramètres du modèle mécaniste se sont faits suivant plusieurs étapes :<br />
Etape 1 : nous avons étudié l’élasticité [5] <strong>de</strong> chacun <strong>de</strong>s paramètres internes à notre<br />
modèle mécaniste afin <strong>de</strong> déterminer leur influence, tant qualitative que quantitative, sur<br />
l’estimation <strong>de</strong>s paramètres P et S (K étant fortement corrélé à S) du profil <strong>de</strong> sex-ratios.<br />
L’élasticité e <strong>de</strong> chacun <strong>de</strong>s paramètres a été définie <strong>de</strong> la manière suivante (Caswell 2001) :<br />
e<br />
Y (X*- X)<br />
= [5]<br />
X ( Y* - Y)<br />
où Y est la valeur initialement définie du paramètre pour le cas <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> dans notre<br />
modèle, Y* sa nouvelle valeur testée (ici augmentée ou diminuée <strong>de</strong> 10%), X la valeur initiale<br />
<strong>de</strong> P ou S du profil <strong>de</strong> sex-ratios chez la cistu<strong>de</strong> et X* la nouvelle valeur estimée <strong>de</strong> ces<br />
paramètres. Les résultats obtenus montrent que le paramètre nommé Aa dans notre modèle a<br />
l’effet combiné le plus fort sur le déplacement <strong>de</strong>s valeurs <strong>de</strong>s paramètres P et S du profil <strong>de</strong><br />
sex-ratios. Ce paramètre Aa représente la valeur <strong>de</strong> la pente <strong>de</strong> la courbe, là où elle est la plus<br />
forte, du taux <strong>de</strong> croissance intrinsèque <strong>de</strong> l’activité aromatase dans notre modèle mécaniste.<br />
Un <strong>de</strong>uxième paramètre toutefois semble avoir un effet tout aussi fort sur S mais beaucoup<br />
71
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
moins important sur P, c’est le paramètre Amax. Ce paramètre Amax correspond à la valeur<br />
seuil maximale que peut prendre le taux <strong>de</strong> croissance intrinsèque <strong>de</strong> l’activité aromatase dans<br />
notre modèle mécaniste (voir Annexe A).<br />
Etape 2 : par une métho<strong>de</strong> systématique, les valeurs <strong>de</strong>s paramètres Amax et Aa ont<br />
alors été ré-ajustées ; le paramètre Amax étant utilisé majoritairement pour abaisser la valeur<br />
<strong>de</strong> la pente S du profil <strong>de</strong> sex-ratios, alors que le paramètre Aa a servi majoritairement à<br />
modifier la valeur du paramètre P du profil. Dans les faits, ces modifications ont imposé la<br />
forte baisse <strong>de</strong>s valeurs <strong>de</strong> Amax et Aa, ceci traduisant dans notre modèle mécaniste une<br />
activité aromatase beaucoup plus lente et très basse dans la gona<strong>de</strong>, par rapport à celle décrite<br />
chez Emys. Cette conséquence sur le profil d’activité aromatase est tout à fait en accord avec<br />
nos connaissances <strong>de</strong>s taux d’aromatase mesurés chez T. scripta elegans, ce qui nous conforte<br />
d’autant plus dans notre démarche.<br />
Etape 3 : afin <strong>de</strong> conserver la cohérence du mécanisme <strong>de</strong> TSD simulé par notre<br />
modèle, il nous fallait ajuster encore un <strong>de</strong>rnier paramètre. En modifiant le profil <strong>de</strong> l’activité<br />
aromatase en fonction <strong>de</strong> la température, nous avons modifié les conditions dans lesquelles les<br />
mâles et les femelles pourront être produits dans notre modèle. Ces conditions sont en gran<strong>de</strong><br />
partie imposées par le seuil d’aromatase par unité <strong>de</strong> gona<strong>de</strong>, inclus dans le modèle, et au-<strong>de</strong>là<br />
duquel on déci<strong>de</strong> que l’embryon sera <strong>de</strong> sexe féminin. Ayant imposé une activité et <strong>de</strong>s<br />
quantités beaucoup plus basses d’aromatase dans la gona<strong>de</strong>, nous avons dû baisser également<br />
la valeur <strong>de</strong> notre seuil <strong>de</strong> détermination du sexe en conséquence.<br />
Par cette métho<strong>de</strong> d’ajustement <strong>de</strong>s paramètres, nous avons réussi à reproduire un profil <strong>de</strong><br />
sex-ratios, en températures constantes, non significativement différent <strong>de</strong> celui obtenu pour<br />
72
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
les données réelles <strong>de</strong> sex-ratios chez la tortue à tempes rouges (p = 0,41 ; Figure 13). Ceci<br />
nous conforte notre hypothèse d’un mécanisme sous-jacent à TSD, chez la tortue à tempes<br />
rouges, similaire à celui <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> d’Europe.<br />
Figure 13 : Profils <strong>de</strong> sex-ratios, exprimés en fréquence <strong>de</strong> femelles, pour <strong>de</strong>s températures<br />
constantes d’incubation chez Trachemys scripta elegans. Les cercles représentent les données<br />
<strong>de</strong> sex-ratios et les lignes continues, le meilleur modèle mathématique ajusté sur ces données.<br />
Pour chaque profil sont indiquées les valeurs estimées <strong>de</strong> la température pivot P, <strong>de</strong> la pente S<br />
et du paramètre K, ainsi que <strong>de</strong> leur erreur standard (ES). La gamme <strong>de</strong> température produisant<br />
<strong>de</strong> 5 à 95% <strong>de</strong> femelles (TRT 95% ) est également indiquée.<br />
(A) En rose, sont représentés les résultats observés en laboratoire pour 9 températures<br />
constantes.<br />
(B) En bleu, sont représentés les résultats du modèle, chacune <strong>de</strong>s données correspondant<br />
à 5000 simulations du modèle.<br />
5.4. Perspectives<br />
Les premiers résultats du modèle supportent la validité du mécanisme ainsi développé<br />
pour prédire le sexe <strong>de</strong>s embryons chez les <strong>de</strong>ux espèces concernées. Ainsi, en températures<br />
constantes d’incubation, le modèle prédit-il correctement les sex-ratios attendus et ceci<br />
uniquement par le biais <strong>de</strong> la modélisation <strong>de</strong> l’influence <strong>de</strong> la température sur les différents<br />
73
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
processus biologiques i<strong>de</strong>ntifiés et sous-jacents à TSD. Ce nouveau modèle a ainsi l’ambition<br />
<strong>de</strong> réunir l’ensemble <strong>de</strong>s connaissances physiologiques actuelles que nous avons sur TSD et<br />
pourrait s’avérer un outil crucial pour la compréhension <strong>de</strong> ce mécanisme encore très<br />
énigmatique.<br />
La validation <strong>de</strong>s prédictions <strong>de</strong> notre modèle en températures fluctuantes est certes une<br />
nouvelle étape à franchir afin que ce modèle ait une réelle valeur prédictive en conditions<br />
naturelles d’incubation. D’une façon optimiste, nous pensons que les mauvaises prédictions<br />
du modèle ne sont pas dues à un mauvais ajustement <strong>de</strong>s paramètres, ses prédictions étant très<br />
bonnes en températures constantes, mais plutôt à une mauvaise intégration du profil <strong>de</strong><br />
température ressentie au niveau <strong>de</strong> l’embryon. Il est probable qu’il existe une inertie<br />
thermique forte <strong>de</strong> l’embryon, qui, <strong>de</strong> fait, ne ressent pas exactement la même température<br />
que celle enregistrée dans l’enceinte <strong>de</strong>s incubateurs. En températures constantes, la<br />
température enregistrée est toujours ressentie <strong>de</strong> la même façon par l’embryon, ce qui ne nous<br />
permet pas <strong>de</strong> détecter cette inertie thermique. Par contre, en températures fluctuantes, nous<br />
avons jusqu’alors intégré les fluctuations comme une succession <strong>de</strong> températures constantes<br />
enregistrées toutes les 30 minutes. Nous simulons ainsi l’effet direct <strong>de</strong> ces valeurs <strong>de</strong><br />
températures enregistrées, en supposant qu’elles étaient ressenties comme telles et <strong>de</strong> façon<br />
immédiate par l’embryon. Ce phénomène d’inertie thermique a notamment été décrit chez un<br />
autre sauropsi<strong>de</strong> ovipare, la poule, où il a été montré qu’il fallait approximativement <strong>de</strong>ux<br />
heures <strong>de</strong> temps pour que l’embryon intègre une perte <strong>de</strong> 20 <strong>de</strong>grés dans l’air (Meijerhof et<br />
van Beek 1993). Il paraît donc essentiel <strong>de</strong> prendre en compte l’inertie thermique <strong>de</strong><br />
l’embryon dans notre modèle pour prédire correctement les sex-ratios.<br />
Cette inertie thermique est conditionnée par différentes caractéristiques propres à l’œuf<br />
comme sa surface d’échange totale et celle en contact avec le milieu ou l’air, mais également<br />
par les caractéristiques du milieu d’incubation comme l’humidité et la structure du substrat.<br />
74
II – Les tortues à tempes rouges, <strong>de</strong>s populations qui peuvent s’établir en France ?<br />
_____________________________________________<br />
Prendre en compte l’inertie thermique <strong>de</strong> l’embryon reviendrait à simuler un décalage entre la<br />
température enregistrée dans l’incubateur et celle ressentie dans l’œuf. Ce phénomène<br />
pourrait revenir à faire une intégration moyenne <strong>de</strong> la température sur une plus gran<strong>de</strong> durée,<br />
ce qui aurait notamment pour conséquence <strong>de</strong> diminuer l’amplitu<strong>de</strong> <strong>de</strong> la variance thermique<br />
<strong>de</strong> certains <strong>de</strong> nos profils. Cette solution est supportée par l’excès <strong>de</strong> femelles prédit par notre<br />
modèle en températures fluctuantes. Notre modèle prévoit l’effet différentiel <strong>de</strong>s hautes et<br />
basses températures sur les taux <strong>de</strong> développement embryonnaire et vérifie ainsi les<br />
prédictions <strong>de</strong> Georges (1994), d’une augmentation <strong>de</strong> la féminisation <strong>de</strong>s embryons avec la<br />
variance thermique. Par ce phénomène, pour une même moyenne <strong>de</strong> température <strong>de</strong> 28,5°C,<br />
le régime 5, présentant une variance plus gran<strong>de</strong> que le régime 6, produit un plus grand<br />
nombre <strong>de</strong> femelles (voir Table 7). Ainsi, l’excès <strong>de</strong> femelles dans nos prédictions pourrait-il<br />
être dû à l’intégration d’une trop gran<strong>de</strong> variance thermique associée à nos profils <strong>de</strong><br />
température.<br />
Ce phénomène d’inertie thermique pourrait avoir d’autres conséquences encore qui<br />
contribueraient aux mauvaises estimations <strong>de</strong>s sex-ratios, comme <strong>de</strong>s vitesses <strong>de</strong> taux<br />
biologiques biaisés dans le modèle et ainsi une mauvaise définition <strong>de</strong> la pério<strong>de</strong> thermosensible.<br />
Il nous faudra donc envisager une nouvelle métho<strong>de</strong> d’intégration <strong>de</strong> la température<br />
dans le modèle. Le manque d’incubation en températures fluctuantes ayant produit les <strong>de</strong>ux<br />
sexes simultanément (Table 7) a notamment été un fort handicap pour essayer d’améliorer la<br />
mécanique <strong>de</strong> notre modèle. Des incubations supplémentaires d’œufs seront probablement<br />
nécessaires pour vali<strong>de</strong>r ce modèle en températures fluctuantes.<br />
75
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Chapitre III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la<br />
tortue à tempes rouges<br />
1. Le climat, un facteur proximal <strong>de</strong> la colonisation<br />
1.1. Cycle <strong>de</strong> vie<br />
Le cycle <strong>de</strong> vie <strong>de</strong>s individus <strong>de</strong> tortue à tempes rouges est composé <strong>de</strong> plusieurs<br />
gran<strong>de</strong>s phases successives, toutes indispensables au renouvellement <strong>de</strong>s populations<br />
présentes en France (Figure 14). Les différentes phases <strong>de</strong> ce cycle et leur probabilité <strong>de</strong><br />
transition (succès <strong>de</strong> chaque phase) vont donc pouvoir influer sur les conditions<br />
d’établissement <strong>de</strong> cette tortue introduite dans son nouvel environnement. Ce cycle <strong>de</strong> vie<br />
peut être résumé en quatre gran<strong>de</strong>s phases successives :<br />
1. Une première phase, qui concerne les adultes reproducteurs dans la population. Leur<br />
survie, leur effectif, ainsi que leur sex-ratio vont conditionner les rencontres entre les<br />
individus et par conséquent le nombre, la fréquence <strong>de</strong>s accouplements et le taux <strong>de</strong><br />
fécondation <strong>de</strong>s œufs. La femelle <strong>de</strong>vra ensuite migrer sur terre et choisir un site <strong>de</strong><br />
ponte adéquat.<br />
2. Une <strong>de</strong>uxième gran<strong>de</strong> phase recouvre la pério<strong>de</strong> d’incubation <strong>de</strong>s œufs, pondus dans<br />
un nid souterrain à quelques 10 cm <strong>de</strong> la surface. Les embryons doivent s’y<br />
développer correctement et survivre durant une pério<strong>de</strong> variable <strong>de</strong> 60 à 90 jours en<br />
moyenne. Le sex-ratio primaire <strong>de</strong> la ponte est déterminé pendant cette pério<strong>de</strong><br />
d’incubation <strong>de</strong>s œufs.<br />
3. Une troisième phase s’intéresse aux juvéniles <strong>de</strong> moins <strong>de</strong> un an. L’incubation <strong>de</strong>s<br />
œufs achevée, les petites tortues doivent sortir <strong>de</strong> leur œuf, sortir du nid et survivre. Le<br />
sex-ratio secondaire, qui est celui <strong>de</strong>s juvéniles à la naissance, est défini.<br />
76
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
4. Enfin, la <strong>de</strong>rnière phase correspond à la survie <strong>de</strong>s juvéniles jusqu’à la maturité<br />
sexuelle et leur participation à la reproduction <strong>de</strong> la génération suivante. Le sex-ratio<br />
<strong>de</strong>s adultes reproducteurs est alors déterminé.<br />
Figure 14 : Cycle <strong>de</strong> vie simplifié <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges. Ce cycle représente les<br />
principales phases successives, ainsi que les trois grands types <strong>de</strong> facteurs qui affecteront leurs<br />
transitions : les effets maternels, les effets génétiques, les effets <strong>de</strong> l’environnement et les<br />
différentes interactions possibles. La longueur <strong>de</strong>s flèches, dans ce cycle, n’est pas<br />
représentative <strong>de</strong> la durée <strong>de</strong> chacune <strong>de</strong>s phases.<br />
Nous avons vu dans le second chapitre que la survie adulte était le paramètre le plus influent<br />
sur la dynamique <strong>de</strong>s populations et donc sur le renouvellement <strong>de</strong>s populations. La tortue à<br />
tempes rouges, comme beaucoup d’espèces longévives, semble avoir un taux <strong>de</strong> survie adulte<br />
77
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
fort et constant. Dans ce cas, le facteur important à étudier ensuite serait la survie pendant les<br />
premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie, qui semble beaucoup plus variable et faible. Dans le second chapitre,<br />
le rôle essentiel <strong>de</strong> la reproduction <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges a également été souligné, afin<br />
que les différentes petites populations puissent s’établir en France. Le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes<br />
avait alors été décrit comme un paramètre majeur <strong>de</strong> cette reproduction, considérant le fait<br />
que si la reproduction <strong>de</strong> cette tortue ne permettait pas <strong>de</strong> produire les <strong>de</strong>ux sexes, les<br />
populations finiraient par s’éteindre d’elles-mêmes sans réel risque d’invasion sur le long<br />
terme. Cependant, d’autres paramètres <strong>de</strong> cette reproduction peuvent également être<br />
considérés, pouvant favoriser ou limiter le potentiel d’établissement <strong>de</strong> la tortue à tempes<br />
rouges dans nos milieux naturels, comme le succès d’éclosion ou encore la durée d’incubation<br />
<strong>de</strong>s œufs (Bobyn et Brooks 1994).<br />
Chacune <strong>de</strong> ces phases du cycle <strong>de</strong> vie est affectée par trois grands types <strong>de</strong> facteurs que sont<br />
les effets maternels, les effets génétiques et les effets <strong>de</strong> l’environnement, ainsi que leurs<br />
interactions. Les contributions génétiques maternelles et paternelles (Janzen et al. 1995,<br />
Bollmer et al. 1999, Wibbels et Murdock 2000), le choix du site <strong>de</strong> ponte par la femelle<br />
(Shine et Harlow 1996, Weisrock et Janzen 1999, Kolbe et Janzen 2001), l’investissement<br />
hormonal <strong>de</strong> la femelle dans ses œufs (Bow<strong>de</strong>n et al. 2000) ou encore les caractéristiques<br />
physiques du nid (Packard et Packard 1997, Costanzo et al. 1998, Costanzo et al. 2001,<br />
Marco et al. 2004), le climat (Booth 1998, Elphick et Shine 1998, O'Steen 1998, Rhen et<br />
Lang 1999, Tucker et Paukstis 2000, Costanzo et al. 2001) et la prédation (Janzen 1995,<br />
Tucker et Janzen 1999, Clobert et al. 2000, Kolbe et Janzen 2002) vont influencer la<br />
probabilité <strong>de</strong> transition <strong>de</strong>s différentes phases du cyle <strong>de</strong> l’espèce (Figure 14). Du fait du<br />
caractère longévif <strong>de</strong> ces tortues, les effets génétiques et maternels étaient trop longs et<br />
difficiles à étudier. Nous nous sommes donc concentrés plus particulièrement sur l’étu<strong>de</strong><br />
78
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
expérimentale <strong>de</strong>s effets <strong>de</strong> l’environnement sur les premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie <strong>de</strong>s individus. Cet<br />
environnement et principalement le climat (température et hygrométrie), sont susceptibles <strong>de</strong><br />
limiter ou <strong>de</strong> favoriser l’établissement <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges en France (Bobyn et<br />
Brooks 1994, Koper et Brooks 2000) en influant sur son succès d’éclosion (survie <strong>de</strong>s<br />
embryons), sur la durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs ou encore sur la qualité <strong>de</strong>s juvéniles produits.<br />
1.2. Les effets connus <strong>de</strong> la température<br />
L’action <strong>de</strong> la température est cruciale en biologie animale, et ce, à tous les niveaux<br />
d’organisation biologique (Brown et al. 2004). La température est un <strong>de</strong>s facteurs climatiques<br />
que l’on sait influer gran<strong>de</strong>ment sur divers traits physiologiques, phénotypiques et<br />
comportementaux. Ces traits interagissent <strong>de</strong> façon complexe et contribuent à définir la valeur<br />
sélective <strong>de</strong>s individus dans un environnement donné, permettant ainsi l’évolution <strong>de</strong>s traits<br />
d’histoire <strong>de</strong> vie dans les populations naturelles (Cossins et Bowler 1987, Stenseth et<br />
Mysterud 2002, McCue 2004). Cette influence <strong>de</strong> la température est particulièrement<br />
importante chez les espèces ectothermes et poikilothermes, dont l’activité et la température<br />
corporelle varient avec la température <strong>de</strong> l’environnement (Cossins et Bowler 1987, Gans et<br />
Ulinski 1992). Chez les vertébrés ectothermes, il a ainsi été démontré <strong>de</strong>s relations<br />
significatives entre la température pré-natale et le taux <strong>de</strong> développement embryonnaire<br />
(Pieau 1982, Webb et al. 1987, Deeming et Ferguson 1989, Georges et al. 2005), la durée<br />
d’incubation, pour les espèces ovipares (Yntema 1978, Nakage et al. 2003), ou encore la<br />
détermination du phénotype sexuel, chez les espèces à TSD (Bull 1980, Ewert et Nelson<br />
1991). La température impose également <strong>de</strong>s seuils <strong>de</strong> viabilité <strong>de</strong>s embryons en altérant le<br />
développement embryonnaire. Chez les tortues, il a été montré que <strong>de</strong>s températures<br />
constantes très élevées ou très basses durant l’incubation conduisaient à la mort <strong>de</strong>s embryons<br />
par action <strong>de</strong>structrice ou par arrêt du développement (C. Pieau, com. pers. & Pieau et Dorizzi<br />
79
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
1981). Ces seuils <strong>de</strong> viabilité dépendants <strong>de</strong> la température restent cependant inconnus en<br />
températures fluctuantes, pourtant plus représentatives <strong>de</strong>s conditions naturelles dans le nid.<br />
Les effets <strong>de</strong> la température pré et post- natale se maintiennent durant toute la vie <strong>de</strong>s<br />
individus, affectant également la morphologie (Congdon et al. 1995, Brana et Ji 2000, Ji et<br />
Du 2001), la physiologie (Angilletta et al. 2000, Demuth 2001, Vanhooydonck et al. 2001,<br />
Blumberg et al. 2002, Lee et al. 2003), le comportement (Shine et Harlow 1997, Burger 1998,<br />
Nebeker et Bury 2000) et la survie <strong>de</strong>s individus (Brooks et al. 1991, Pepin 1991). Il reste<br />
cependant souvent difficile, chez les espèces à TSD, <strong>de</strong> mettre en évi<strong>de</strong>nce un réel effet <strong>de</strong> la<br />
température sur certains traits après la naissance, indépendamment <strong>de</strong> l’effet du phénotype<br />
sexuel, ce <strong>de</strong>rnier étant lui-même défini en gran<strong>de</strong> partie par la température durant<br />
l’incubation (Rhen et Lang 2004, Valenzuela 2004).<br />
1.3. Hygrométrie et potentiel hydrique<br />
Un autre facteur climatique, souvent négligé au profit <strong>de</strong>s étu<strong>de</strong>s <strong>de</strong> l’unique effet <strong>de</strong><br />
la température, va pouvoir influer sur les traits d’histoire <strong>de</strong> vie <strong>de</strong>s espèces animales : c’est la<br />
pluviométrie. Chez les espèces ovipares, en particulier, la pluviométrie peut avoir une<br />
influence cruciale durant les tous premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie, contrôlant en gran<strong>de</strong> partie<br />
l’hygrométrie (humidité ambiante) et le potentiel hydrique (force <strong>de</strong> rétention <strong>de</strong> l’eau) du<br />
substrat durant l’incubation. Il a ainsi été montré chez diverses espèces <strong>de</strong> vertébrés terrestres<br />
et ovipares que l’hygrométrie et le potentiel hydrique pouvaient avoir <strong>de</strong>s répercussions<br />
multiples sur le développement et le métabolisme embryonnaire, la durée d’incubation ainsi<br />
que sur la survie <strong>de</strong>s embryons (Morris et al. 1983, Gettinger et al. 1984, Packard et Packard<br />
1984, Gutzke et Packard 1987, Miller et Packard 1992, Packard et al. 2000, Nakage et al.<br />
2003). Une influence persistante du potentiel hydrique d’incubation a également été mise en<br />
avant par certains auteurs comme étant un acteur <strong>de</strong> la détermination <strong>de</strong> différents traits<br />
80
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
phénotypiques et comportementaux ou encore <strong>de</strong>s performances locomotrices <strong>de</strong>s juvéniles<br />
(Gutzke et Packard 1987, Miller et Packard 1992, Finkler 1999, Packard 1999, Finkler 2001,<br />
Ji et Du 2001, Filoramo et Janzen 2002, Kolbe et Janzen 2002). D’autres auteurs ont<br />
cependant réfuté cette action prolongée du potentiel hydrique d’incubation sur les traits<br />
d’histoire <strong>de</strong> vie <strong>de</strong>s individus (Tracy 1980, Janzen et al. 1995, Ji et Du 2001, Filoramo et<br />
Janzen 2002) ; la controverse reste donc irrésolue à ce jour. L’humidité environnementale<br />
peut également influer directement sur la survie <strong>de</strong>s individus, lors <strong>de</strong> l’hivernation. Ceci a été<br />
montré chez diverses espèces <strong>de</strong> tortues (Chessman 1984, Packard et Packard 1997, Filoramo<br />
et Janzen 1999, Tucker et Paukstis 1999).<br />
2. Support et matériel expérimental<br />
2.1. Récupération et incubation <strong>de</strong>s œufs<br />
Il était hors <strong>de</strong> question <strong>de</strong> pouvoir récupérer <strong>de</strong>s œufs dans le milieu naturel, nous<br />
avons donc opté pour la ponte provoquée <strong>de</strong> femelles récupérées, en nature lors <strong>de</strong> la phase<br />
terrestre <strong>de</strong> recherche du site <strong>de</strong> ponte dans le cas <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong>, dans <strong>de</strong>s centres <strong>de</strong><br />
récupération pour la tortue à tempes rouges. Les femelles cistu<strong>de</strong>s adultes provenaient d’une<br />
population présente dans le parc naturel régional <strong>de</strong> la Brenne, alors que les femelles <strong>de</strong><br />
tempes rouges ont été capturées dans plusieurs bassins au sein <strong>de</strong> la Ferme aux crocodiles <strong>de</strong><br />
Pierrelatte (Drôme) et <strong>de</strong> l’association Tortues Passion <strong>de</strong> Vergèze (Gard).<br />
La ponte <strong>de</strong>s femelles<br />
Chaque femelle était préalablement palpée afin <strong>de</strong> ne retenir que <strong>de</strong>s individus gravi<strong>de</strong>s, dont<br />
les œufs se trouvaient à un sta<strong>de</strong> suffisamment avancé pour être pondus. Après marquage et<br />
i<strong>de</strong>ntification <strong>de</strong>s femelles, pesées et mesurées, celles-ci étaient isolées dans <strong>de</strong>s bacs<br />
81
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
plastiques contenant 5 cm d’eau. Chacune a ensuite reçu une injection intramusculaire <strong>de</strong> 1 ml<br />
d’ocytocine au niveau d’une patte antérieure et a été replacée dans son bac. La ponte<br />
provoquée par contraction pouvait alors débuter une <strong>de</strong>mi-heure après l’injection (Tucker et<br />
al. 1995). Une <strong>de</strong>uxième et <strong>de</strong>rnière injection pouvait être faite, si nécessaire, <strong>de</strong>ux heures<br />
après la première. La totalité <strong>de</strong> la ponte s’échelonnait sur une durée variable allant <strong>de</strong> une à<br />
plus <strong>de</strong> dix heures. Les œufs pondus, amortis par l’eau du bac, étaient récupérés au fur et à<br />
mesure, référencés par inscription sur la coquille au crayon à papier, pesés et mesurés. Tous<br />
les œufs étaient enfin placés dans une glacière, sur coton humi<strong>de</strong>, pour éviter la <strong>de</strong>ssiccation<br />
lors <strong>de</strong> leur transport vers le laboratoire. Les femelles ont été relâchées, après la ponte,<br />
chacune dans son milieu ou son bassin d’origine.<br />
Incubation <strong>de</strong>s œufs au laboratoire<br />
Des incubations d’œufs <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> et <strong>de</strong> tortue à tempes rouges ont été réalisées durant trois<br />
années successives au laboratoire. Les œufs fraîchement pondus étaient suivis pendant <strong>de</strong>ux à<br />
trois jours afin <strong>de</strong> déterminer lesquels étaient fécondés (une tâche blanche à leur sommet<br />
indique l’accrochage <strong>de</strong> l’embryon à la membrane coquillière). Les œufs non-fécondés étaient<br />
directement éliminés, alors que les autres étaient notés au jour 0 <strong>de</strong> l’incubation. Des boîtes en<br />
plastique hermétiques avaient été préalablement remplies aux <strong>de</strong>ux tiers avec un mélange<br />
calculé <strong>de</strong> vermiculite et d’eau pure, afin d’obtenir le potentiel hydrique désiré dans le<br />
substrat d’incubation. Un couvercle sur chacune d’entre elles empêchait l’évaporation <strong>de</strong><br />
l’eau du substrat. Les œufs fécondés étaient répartis <strong>de</strong> façon aléatoire entre les boîtes, tout en<br />
respectant une dispersion maximale <strong>de</strong>s œufs d’une même ponte entre les boîtes et les<br />
incubateurs afin d’éviter un effet confondant <strong>de</strong> la boîte et/ou <strong>de</strong> l’incubateur avec la ponte<br />
d’origine. Chacune <strong>de</strong>s boîtes pouvait contenir jusqu’à 10 œufs, chacun étant enterré au 3/4<br />
dans le substrat, ne laissant visible que son numéro d’i<strong>de</strong>ntification. L’incubation <strong>de</strong>s œufs<br />
82
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
était suivie tous les <strong>de</strong>ux à quatre jours selon les besoins <strong>de</strong> l’expérience, les boîtes étant<br />
également ouvertes pour oxygéner le contenu, ainsi que pour remplacer l’eau perdue par le<br />
substrat et absorbée par les œufs. D’autres mesures étaient effectuées si nécessaires. Enfin, les<br />
œufs avortés étaient notés et retirés au fur et à mesure.<br />
Au bout <strong>de</strong> 60 à 90 jours, selon le régime <strong>de</strong> températures programmé dans les différents<br />
incubateurs, les éclosions étaient surveillées et notées. Chaque œuf était isolé et sorti <strong>de</strong><br />
l’incubateur juste avant l’éclosion complète du jeune, afin d’éviter un mélange <strong>de</strong>s nouveaunés<br />
dans les boîtes d’incubation. Les nouveau-nés isolés dans un petit pot en aluminium<br />
étaient placés sur coton humi<strong>de</strong> jusqu’à absorption totale du vitellus et suture du plastron. Ils<br />
étaient enfin marqués par encoches sur les écailles marginales <strong>de</strong> la carapace et amenés dans<br />
la chambre d’élevage.<br />
2.2. Elevage <strong>de</strong>s animaux<br />
L’élevage <strong>de</strong> plusieurs centaines <strong>de</strong> juvéniles <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> et <strong>de</strong> tortue à tempes rouges a<br />
nécessité l’aménagement d’une salle selon les normes d’hygiène et <strong>de</strong> sécurité requises pour<br />
obtenir un agrément <strong>de</strong>s locaux par la direction <strong>de</strong>s services vétérinaires. Cette pièce, thermorégulée<br />
et maintenue à 28°C, contenait 24 bacs en plastique (60 × 40 × 30 cm), chacun<br />
contenant une vidange et une arrivée d’eau. Un éclairage approprié assurait une source<br />
d’UVA et d’UVB indispensable à la fixation <strong>de</strong> la vitamine D par les tortues et mimait une<br />
photopério<strong>de</strong> <strong>de</strong> 10 heures <strong>de</strong> jour pour 14 heures <strong>de</strong> nuit. Chaque bac contenait également 10<br />
cm d’eau pour le maintien <strong>de</strong>s animaux, ainsi qu’un site <strong>de</strong> bain <strong>de</strong> soleil sur lequel les<br />
animaux pouvaient se maintenir hors <strong>de</strong> l’eau et se thermoréguler. Les bacs étaient<br />
entièrement nettoyés <strong>de</strong>ux fois par semaine, juste après le nourrissage ad libitum <strong>de</strong>s animaux.<br />
Nous avons réparti les animaux <strong>de</strong> façon aléatoire pour un maximum <strong>de</strong> 15 juvéniles par bac.<br />
83
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
2.3. Détermination du phénotype sexuel <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s<br />
Nos étu<strong>de</strong>s ont nécessité la détermination du phénotype sexuel <strong>de</strong>s juvéniles nés <strong>de</strong>s<br />
incubations. Or, chez les tortues, entre autres, il est impossible d’i<strong>de</strong>ntifier le sexe <strong>de</strong>s jeunes<br />
sans les sacrifier. Cette métho<strong>de</strong> <strong>de</strong>structrice est un <strong>de</strong>s problèmes majeurs rencontré pour<br />
l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong> certaines populations naturelles. Dans le cas <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges, nous<br />
avons obtenu les autorisations d’expérimentation animale nécessaires au sacrifice <strong>de</strong>s<br />
individus. Pour ce qui est du sacrifice <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong>, nous avons bénéficié chaque<br />
année d’une autorisation <strong>de</strong> prélèvement d’un certain nombre <strong>de</strong> femelles gravi<strong>de</strong>s, ainsi que<br />
d’une autorisation d’expérimentation sur les embryons, en échange <strong>de</strong> l’incubation <strong>de</strong> 10%<br />
<strong>de</strong>s œufs récupérés et <strong>de</strong>stinés à la réintroduction <strong>de</strong> l’espèce en France. Ces sacrifices ont été<br />
réalisés selon les métho<strong>de</strong>s requises et appropriées en minimisant le plus possible la<br />
souffrance animale.<br />
Les juvéniles sacrifiés ont été conservés dans un liqui<strong>de</strong> fixateur, le Bouin, composé <strong>de</strong><br />
formol, d’aci<strong>de</strong> acétique et d’aci<strong>de</strong> picrique, en attendant d’être disséqués. La détermination<br />
du phénotype sexuel <strong>de</strong> chaque individu a ensuite nécessité l’observation sous loupe<br />
binoculaire <strong>de</strong> la morphologie <strong>de</strong>s gona<strong>de</strong>s. Le phénotype femelle a été déterminé suite à<br />
l’observation d’une gona<strong>de</strong> longiligne, peu épaisse, souvent <strong>de</strong> texture granuleuse et longée<br />
par un oviducte bien développé. Le phénotype mâle a lui été déterminé suite à l’observation<br />
d’une gona<strong>de</strong> beaucoup plus petite et épaisse avec un oviducte vestigial ou souvent même<br />
totalement absent.<br />
84
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
3. Potentiel hydrique et succès d’éclosion<br />
3.1. Recherche d’un seuil <strong>de</strong> mortalité embryonnaire<br />
L’influence du potentiel hydrique du substrat d’incubation sur les embryons est<br />
particulièrement importante à considérer chez les espèces, comme la tortue à tempes rouges,<br />
qui pon<strong>de</strong>nt leurs œufs dans <strong>de</strong>s nids peu profonds. Des enregistrements dans <strong>de</strong>s nids<br />
naturels <strong>de</strong> tortues ont en effet montré que le potentiel hydrique variait gran<strong>de</strong>ment sur <strong>de</strong>s<br />
bases journalière et saisonnière, en association avec les profils <strong>de</strong> températures et <strong>de</strong><br />
précipitations (Packard et al. 1985, Bodie et al. 1996). Le potentiel hydrique du sol contrôle<br />
en partie les échanges d’eau et <strong>de</strong> gaz entre les œufs et leur environnement (Fe<strong>de</strong>r et al. 1982,<br />
Packard 1991). Pendant toute la durée d’incubation, l’environnement hydrique dans les œufs<br />
va donc lui-même varier en fonction <strong>de</strong>s gains et <strong>de</strong>s pertes en eau <strong>de</strong> l’œuf (Cagle et al.<br />
1993). De plus, une quantité d’eau minimale est nécessaire à l’œuf pour que l’embryon se<br />
développe correctement, influant, entre autres, sur la production <strong>de</strong>s réserves vitellines dans<br />
l’œuf (Packard 1991). Des conditions hydriques extrêmes dans le nid pourraient donc<br />
entraîner la mort <strong>de</strong>s embryons, diminuant alors le succès d’éclosion (proportion <strong>de</strong> juvéniles<br />
qui sortent du nid). Nous avons tenté d’explorer la résistance <strong>de</strong>s œufs et la survie <strong>de</strong>s<br />
embryons soumis à <strong>de</strong>s conditions mimant un potentiel hydrique du nid variable au cours du<br />
temps, ainsi que <strong>de</strong>s conditions extrêmes proches d’événements <strong>de</strong> sécheresse ou d’inondation<br />
du nid.<br />
Protocole et résultats<br />
188 œufs <strong>de</strong> tortues à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), fécondés, ont été récupérés,<br />
regroupant 26 pontes. Ils ont été répartis entre 19 boîtes plastiques et incubés à une<br />
température constante <strong>de</strong> 28,9°C (température produisant les <strong>de</strong>ux sexes chez cette espèce).<br />
85
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Chacune <strong>de</strong>s 19 boîtes, contenant en moyenne 10 œufs, a connu une histoire hydrique<br />
différente, correspondant à plusieurs transferts entre trois substrats <strong>de</strong> potentiel hydrique<br />
différent (voir le détail dans l’article en Annexe III) : un substrat sec (-1000 Kpa), un substrat<br />
intermédiaire (-398 Kpa) et un substrat humi<strong>de</strong> (-10 Kpa).<br />
Sur les 188 œufs incubés, huit ont avorté à un sta<strong>de</strong> très précoce pour <strong>de</strong>s raisons inconnues et<br />
seulement quatre œufs ont avorté suite à la rupture <strong>de</strong> leur coquille. Tous les autres œufs ont<br />
donné naissance à <strong>de</strong>s juvéniles. La mortalité observée n’était donc pas significative. D’autre<br />
part, cette mortalité embryonnaire n’est pas obligatoirement due à l’histoire hydrique du<br />
substrat, la manipulation fréquente <strong>de</strong>s œufs durant l’expérience pouvant avoir causé la<br />
rupture <strong>de</strong>s coquilles. Notre expérience ne nous a donc pas permis <strong>de</strong> mettre en évi<strong>de</strong>nce une<br />
influence <strong>de</strong>s conditions hydriques dans le nid sur la mortalité <strong>de</strong>s embryons et le succès<br />
d’éclosion chez cette espèce.<br />
3.2. Echanges en eau et durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs<br />
Même si aucune différence <strong>de</strong> survie <strong>de</strong>s embryons n’a été détectée directement en<br />
fonction <strong>de</strong>s conditions hydriques dans le substrat d’incubation, ces conditions ont influencé<br />
le contenu en eau <strong>de</strong>s œufs ainsi que leur durée d’incubation.<br />
Echanges d’eau entre les œufs et le substrat d’incubation<br />
Nous avons donc étudié les variations <strong>de</strong> masse <strong>de</strong>s œufs pendant toute la durée <strong>de</strong><br />
l’incubation, correspondant aux échanges stricts d’eau entre les œufs et leur milieu<br />
(Ackerman et al. 1985).<br />
86
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
A<br />
B<br />
C<br />
D<br />
Figure 15 : Profils moyens <strong>de</strong> la variation en masse <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges<br />
(Trachemys scripta elegans) incubés à température constante (28,9°C) pour différents<br />
traitements <strong>de</strong> potentiel hydrique du substrat. Les transferts <strong>de</strong> substrat avec <strong>de</strong>s potentiels<br />
hydriques différents (I : intermédiaire ; S : sec ; H : humi<strong>de</strong>) constituent les traitements<br />
hydriques subis par les œufs durant l’incubation et sont indiqués en légen<strong>de</strong>. Chaque courbe<br />
correspond à la masse moyenne pour 10 œufs incubés dans une même boîte et dans un même<br />
substrat. (A) tracés moyens <strong>de</strong>s œufs pour les 19 profils hydriques testés ; (B) traitements<br />
hydriques se terminant par un substrat sec ; (C) traitements hydriques se terminant par un<br />
substrat intermédiaire ; (D) traitements hydriques se terminant par un substrat humi<strong>de</strong>.<br />
A partir du protocole expérimental décrit précé<strong>de</strong>mment, nous avons mesuré la masse <strong>de</strong><br />
chacun <strong>de</strong>s 188 œufs, tous les <strong>de</strong>ux jours, sur toute la durée d’incubation (Figure 15). Les<br />
variations temporelles <strong>de</strong> la masse <strong>de</strong>s œufs ont été analysées statistiquement à l’ai<strong>de</strong> d’un<br />
modèle linéaire à effets mixtes sous le logiciel SAS 9.1 (voir le détail <strong>de</strong>s analyses en<br />
Annexe III). Les résultats <strong>de</strong>s tests statistiques ont confirmé l’existence <strong>de</strong> variations<br />
87
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
significatives <strong>de</strong> la masse <strong>de</strong>s œufs, révélant <strong>de</strong>s échanges d’eau différents entre l’œuf et son<br />
environnement en fonction <strong>de</strong>s conditions hydriques du milieu durant l’incubation. Ces<br />
échanges d’eau sont apparus comme dépendant <strong>de</strong> l’i<strong>de</strong>ntité <strong>de</strong> la ponte d’origine, <strong>de</strong> la masse<br />
initiale <strong>de</strong> l’œuf, <strong>de</strong> la pério<strong>de</strong> (début, milieu ou fin) <strong>de</strong> l’incubation et enfin du potentiel<br />
hydrique du substrat, ainsi que <strong>de</strong> la mémoire du potentiel hydrique encouru cinq jours<br />
auparavant (Annexe III). La quantité d’eau dans l’œuf est donc fortement soumise aux effets<br />
maternels ainsi qu’à l’environnement hydrique d’incubation. Ainsi, tous les œufs absorbent <strong>de</strong><br />
l’eau, quel que soit le milieu où ils se trouvent pendant les <strong>de</strong>ux premières pério<strong>de</strong>s <strong>de</strong><br />
l’incubation (Figure 15), avec cependant une absorption d’eau significativement plus forte<br />
pour les œufs dans un milieu humi<strong>de</strong>. Dans la <strong>de</strong>rnière pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> l’incubation cependant, les<br />
taux d’échanges en eau sont significativement plus forts avec un gain plus fort d’eau pour les<br />
œufs en milieu humi<strong>de</strong> alors que les œufs en milieu sec connaissent <strong>de</strong>s pertes drastiques en<br />
eau (Figure 15). Ces taux d’échanges se sont également avérés différents selon le potentiel<br />
hydrique du substrat encouru cinq jours auparavant. Tous ces résultats montrent finalement<br />
que les variations du potentiel hydrique du substrat pendant l’incubation modifient<br />
significativement le milieu hydrique dans l’œuf. De plus, l’œuf réagit différemment selon<br />
qu’il a subi un milieu sec ou humi<strong>de</strong> précé<strong>de</strong>mment d’où l’importance <strong>de</strong> prendre en compte<br />
les fluctuations du potentiel hydrique pendant l’incubation. Enfin, une sensibilité accrue <strong>de</strong>s<br />
œufs aux conditions hydriques a été démontrée en toute fin d’incubation, laissant supposer<br />
<strong>de</strong>s conséquences d’autant plus importantes sur les embryons dans certaines conditions <strong>de</strong><br />
sécheresse ou d’inondation (Moll et Legler 1971, Plummer 1976, Janzen 1994, Kam 1994).<br />
Des auteurs ont déjà montré qu’un environnement finalement trop sec conduirait<br />
probablement à la <strong>de</strong>ssiccation <strong>de</strong>s œufs, alors qu’un environnement trop humi<strong>de</strong> conduirait à<br />
un éclatement <strong>de</strong>s œufs et une asphyxie <strong>de</strong>s embryons (Packard 1991, Packard et al. 1991,<br />
88
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Tucker et al. 1997, Tucker et Paukstis 2000, Ji et Du 2001, Rimkus et al. 2002, Nakage et al.<br />
2003).<br />
Les œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges semblent particulièrement résistants aux variations <strong>de</strong>s<br />
conditions hydriques du substrat d’incubation, ce qui pourrait conférer à cette espèce un<br />
avantage pour son établissement en France. Cependant, notre expérience a été réalisée en<br />
température constante, or nous savons que cette <strong>de</strong>rnière fluctue également gran<strong>de</strong>ment durant<br />
l’incubation. L’omission d’un tel facteur pourrait être responsable <strong>de</strong> l’apparente gran<strong>de</strong><br />
résistance <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges aux conditions hydriques dans notre expérience.<br />
Les effets combinés <strong>de</strong> la température et du potentiel hydrique permettraient peut être <strong>de</strong><br />
mettre en évi<strong>de</strong>nce un véritable seuil <strong>de</strong> mortalité <strong>de</strong>s embryons en fonction <strong>de</strong>s conditions<br />
environnementales dans le nid, comme l’ont suggéré différents auteurs (Gutzke et Packard<br />
1986, Tucker et al. 1997, Hewavisenthi et Parmenter 2001).<br />
Durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs<br />
Un autre paramètre susceptible d’affecter le succès d’éclosion, ainsi que le phénotype <strong>de</strong>s<br />
juvéniles, est la durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs. Une durée d’incubation trop longue pourrait<br />
contraindre les embryons ou les juvéniles aux conditions plus ru<strong>de</strong>s <strong>de</strong> l’automne ou <strong>de</strong><br />
l’hiver, avantageant ainsi ceux qui émergent <strong>de</strong> façon précoce (Costanzo et al. 1998). Une<br />
sortie du nid tardive <strong>de</strong>s juvéniles peut se traduire par une mortalité plus gran<strong>de</strong> lors <strong>de</strong> la<br />
phase <strong>de</strong> migration terrestre entre le nid et le point d’eau le plus proche, pendant laquelle les<br />
individus sont très sensibles au climat (Tucker 2000, Kolbe et Janzen 2002). Cependant, une<br />
durée d’incubation trop longue peut également entraîner l’hivernation <strong>de</strong>s juvéniles dans le<br />
nid et une émergence au printemps suivant (Hartweg 1944). Dans les cas extrêmes enfin, une<br />
89
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
durée d’incubation trop longue aurait pour effet d’arrêter le développement embryonnaire à<br />
cause <strong>de</strong> conditions climatiques trop mauvaises, ce qui entraînerait la mort <strong>de</strong>s embryons.<br />
Le progression <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryonnaires ainsi que l’activité physiologique <strong>de</strong>s embryons<br />
définissent la durée d’incubation <strong>de</strong>s œufs et dépen<strong>de</strong>nt fortement <strong>de</strong>s conditions climatiques<br />
(Tucker 1999). Il a ainsi été montré chez diverses espèces, dont la tortue à tempes rouges, une<br />
réduction <strong>de</strong> la durée d’incubation avec une augmentation <strong>de</strong> la température (Yntema 1978) et<br />
<strong>de</strong>s durées d’incubation plus longues dans les substrats humi<strong>de</strong>s (Packard 1991, Janzen et al.<br />
1995). D’autres auteurs ont cependant réfuté l’action du potentiel hydrique sur la durée<br />
d’incubation <strong>de</strong>s œufs chez d’autres espèces (Ji et Du 2001, Booth 2002).<br />
Nous avons testé l’influence <strong>de</strong> nos histoires hydriques sur la durée d’incubation <strong>de</strong> nos œufs<br />
<strong>de</strong> tortue à tempes rouges, incubés au laboratoire en conditions contrôlées. Les analyses<br />
statistiques nous ont permis <strong>de</strong> mettre en évi<strong>de</strong>nce un effet significatif <strong>de</strong> l’histoire hydrique<br />
sur la durée <strong>de</strong> l’incubation, qui est ainsi négativement corrélée au cumul du temps passé par<br />
les œufs dans un substrat sec (voir le détail en Annexe III). Un œuf en milieu sec incuberait<br />
donc moins longtemps qu’un œuf en milieu humi<strong>de</strong>. Ceci pourra non seulement avoir <strong>de</strong>s<br />
effets sur le succès d’éclosion <strong>de</strong>s jeunes mais aussi sur le phénotype <strong>de</strong> ces <strong>de</strong>rniers. Une<br />
incubation plus longue pourrait permettre encore une plus gran<strong>de</strong> production <strong>de</strong> réserves<br />
vitellines, ceci pouvant affecter la qualité <strong>de</strong>s juvéniles durant les tous premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie<br />
(Tucker et al. 1998, Kolbe et Janzen 2002).<br />
3.3. Coquilles flexibles vs. coquilles rigi<strong>de</strong>s<br />
D’autres caractéristiques vont conditionner les échanges d’eau entre l’œuf et le milieu<br />
d’incubation : la structure du substrat, la profon<strong>de</strong>ur du nid ou encore le couvert végétal. Ces<br />
caractéristiques physiques vont influencer la température et le potentiel hydrique dans le nid<br />
90
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
et donc affecter les capacités d’absorption ou <strong>de</strong> perte d’eau <strong>de</strong>s œufs (Gutzke et Packard<br />
1987, Marco et al. 2004). Une autre caractéristique <strong>de</strong>s œufs relativement peu étudiée peut<br />
également être considérée : la structure <strong>de</strong> la coquille. Celle-ci définissant la porosité <strong>de</strong> la<br />
coquille va, par conséquent, conditionner en partie le coefficient <strong>de</strong> diffusion <strong>de</strong> l’eau et <strong>de</strong>s<br />
gaz entre l’œuf et le milieu (Packard et al. 1979, Meijerhof et van Beek 1993).<br />
Membrane externe flexible<br />
peu calcifiée<br />
A<br />
Membrane interne composée<br />
<strong>de</strong> nombreux pores<br />
C<br />
B<br />
Membrane externe rigi<strong>de</strong><br />
très calcifiée<br />
Membrane interne composée<br />
<strong>de</strong> nombreux pores<br />
Figure 16 : Structure <strong>de</strong> coquilles d’œufs, observée par microscopie électronique à balayage.<br />
A : échantillon <strong>de</strong> coquille flexible d’un œuf <strong>de</strong> tortue à tempes rouges (T. scripta elegans) ;<br />
B : échantillon <strong>de</strong> coquille rigi<strong>de</strong> d’un œuf <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> d’Europe (E. orbicularis) ;<br />
C : détail d’un pore situé sur la membrane interne <strong>de</strong> la coquille.<br />
Chez les diverses espèces <strong>de</strong> tortues, on distingue <strong>de</strong>ux grands types d’œufs (Iverson et Ewert<br />
1991) : (i) <strong>de</strong>s œufs à coquille rigi<strong>de</strong>, comme chez la cistu<strong>de</strong> d’Europe (Figure 16.B) et<br />
91
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
(ii) <strong>de</strong>s œufs à coquille flexible, comme chez la tortue à tempes rouges (Figure 16.A). Les<br />
œufs à coquille rigi<strong>de</strong> ont la particularité d’avoir une membrane externe fortement calcifiée et<br />
d’apparence assez lisse (Figure 16.B), recouvrant une membrane interne sur laquelle sont<br />
présents <strong>de</strong>s pores <strong>de</strong> structure calcaire (Kitimasak et al. 2003, Mitrus 2003). Les œufs<br />
flexibles, quant à eux, possè<strong>de</strong>nt une membrane externe beaucoup moins calcifiée, ayant un<br />
aspect en « coussins » (Figure 16.A & C), qui recouvre une membrane interne également<br />
poreuse (Packard 1980).<br />
Ces caractéristiques structurelles confèrent notamment une gran<strong>de</strong> souplesse <strong>de</strong>s œufs<br />
flexibles quant aux variations d’humidité dans le sol, les œufs gonflant en milieu humi<strong>de</strong> et se<br />
rétrécissant aisément après transfert en milieu sec (Tracy 1980, Fe<strong>de</strong>r et al. 1982, Ackerman<br />
et al. 1985, Packard 1991). Au contraire, les œufs à coquille rigi<strong>de</strong> sont supposés moins<br />
sensibles aux conditions hydriques, du fait d’une plus gran<strong>de</strong> imperméabilité à l’eau <strong>de</strong> la<br />
coquille, bien qu’ils puissent également gonfler après une exposition prolongée en milieu<br />
humi<strong>de</strong> et rétrécir en milieu sec (Booth 2002). Cependant, la rigidité <strong>de</strong> la coquille leur<br />
confère potentiellement que très peu <strong>de</strong> résistance face aux variations brutales <strong>de</strong>s conditions<br />
hydriques <strong>de</strong> l’environnement (Packard 1999). Le passage d’un milieu très humi<strong>de</strong>, dans<br />
lequel les œufs gonflent, à un milieu très sec, où les œufs se rétractent, pourrait provoquer une<br />
rupture <strong>de</strong> la membrane externe trop rigi<strong>de</strong> (Iverson et Ewert 1991).<br />
La protection offerte par la coquille est essentielle à la survie <strong>de</strong> l’embryon, le maintenant<br />
dans un milieu humi<strong>de</strong> et relativement bien protégé <strong>de</strong>s multiples infections par <strong>de</strong>s<br />
microorganismes ou <strong>de</strong>s champignons présents dans le milieu extérieur (Tracy 1980). Une<br />
fois la coquille percée, l’embryon ne peut survivre que très peu <strong>de</strong> temps. La structure <strong>de</strong> la<br />
coquille va également conditionner les taux d’échanges en eau et en gaz possibles entre l’œuf<br />
et l’environnement. Une plus gran<strong>de</strong> porosité, comme supposée chez les espèces à coquille<br />
flexible, pourrait donc permettre <strong>de</strong> plus grands échanges et donc une influence plus gran<strong>de</strong><br />
92
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
<strong>de</strong> l’environnement hydrique sur diverses caractéristiques <strong>de</strong>s embryons et <strong>de</strong>s juvéniles<br />
comme celles citées précé<strong>de</strong>mment.<br />
Le caractère flexible <strong>de</strong> la coquille <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges lui confère donc a<br />
priori une bonne résistance aux variations <strong>de</strong> potentiel hydrique dans le nid, mais également<br />
une plus gran<strong>de</strong> sensibilité <strong>de</strong>s embryons aux conditions hydriques. Cette caractéristique <strong>de</strong> la<br />
coquille pourrait être ou pas un avantage pour l’établissement <strong>de</strong> l’espèce en France, à la<br />
différence <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> d’Europe, qui elle pond <strong>de</strong>s œufs à coquille rigi<strong>de</strong> et dont l’aire <strong>de</strong><br />
répartition en France est maintenant assez réduite.<br />
3.4. Résultats d’incubation semi-naturelles en Île-<strong>de</strong>-France<br />
Des éclosions d’œufs <strong>de</strong> tortues à tempes rouges ont lieu chaque année dans <strong>de</strong>s<br />
centres <strong>de</strong> récupération du Sud <strong>de</strong> la France (Cadi et al. 2004). Le manque total<br />
d’informations en ce qui concerne <strong>de</strong>s localisations plus au Nord <strong>de</strong> la France ne nous permet<br />
pas actuellement <strong>de</strong> savoir si les conditions météorologiques permettent ces éclosions ailleurs.<br />
Afin d’étudier la survie <strong>de</strong>s embryons et le succès d’éclosion pour <strong>de</strong>s conditions d’incubation<br />
proches <strong>de</strong> la nature, en Ile-<strong>de</strong>-France, nous avons donc incubé <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> tortue à tempes<br />
rouges et <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> d’Europe dans <strong>de</strong>s nids artificiels, en conditions semi-naturelles. 40 œufs<br />
fécondés, issus <strong>de</strong> plusieurs pontes, ont été sélectionnés pour chacune <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux espèces. Ils<br />
ont été incubés, tout d’abord, durant une dizaine <strong>de</strong> jours en laboratoire, à une température <strong>de</strong><br />
28°C et dans un substrat <strong>de</strong> potentiel hydrique intermédiaire. Cette étape nous a permis <strong>de</strong><br />
vérifier que les œufs choisis étaient a priori viables, ayant atteint un sta<strong>de</strong> suffisant pour<br />
éviter un avortement trop précoce et totalement indépendant <strong>de</strong>s conditions du milieu.<br />
93
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Figure 17 : Protocole expérimental utilisé pour réaliser <strong>de</strong>s incubations semi-naturelles d’œufs<br />
<strong>de</strong> tortue à tempes rouges et <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> d’Europe durant l’été 2004, à Orsay.<br />
Photo <strong>de</strong> gauche : un nid ouvert montre la disposition <strong>de</strong>s 20 œufs déposés à 10 cm <strong>de</strong> la surface<br />
et au milieu <strong>de</strong>squels ont été disposés un enregistreur <strong>de</strong> température et une son<strong>de</strong><br />
hygrométrique. Photo <strong>de</strong> droite : disposition <strong>de</strong>s quatre nids semi-naturels, recouverts et exposés<br />
plein sud, dans le campus <strong>de</strong> l’université d’Orsay.<br />
Un site, au sein même du campus <strong>de</strong> l’université d’Orsay, a été choisi pour son exposition<br />
(plein sud) et sa légère dénivellation, permettant une évacuation <strong>de</strong> l’eau <strong>de</strong> pluie et<br />
protégeant les nids d’une inondation. Quatre nids artificiels (<strong>de</strong>ux par espèce) ont été creusés<br />
dans un sol légèrement sableux. Des cages à rat y ont été introduites afin d’assurer une<br />
protection totale <strong>de</strong>s œufs contre les prédateurs éventuels. 20 œufs par nids ont été déposés à<br />
10 cm <strong>de</strong> profon<strong>de</strong>ur (Figure 17), le 26 juin 2004, cette date correspondant<br />
approximativement au début tardif <strong>de</strong> la saison <strong>de</strong> ponte <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux espèces en raison <strong>de</strong>s<br />
mauvaises conditions <strong>de</strong> l’année. Un enregistreur <strong>de</strong> température, ainsi qu’une son<strong>de</strong><br />
hygrométrique ont également été déposés, au même niveau que les œufs. Les nids ont ensuite<br />
été rebouchés et surveillés jusqu’à la fin <strong>de</strong> l’expérience (Figure 17).<br />
94
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Figure 18 : Profils d’humidité et <strong>de</strong> température, enregistrés dans les nids artificiels. Le<br />
graphique du haut présente les variations <strong>de</strong> l’humidité du substrat au sein <strong>de</strong>s 4 nids suivis. Le<br />
graphique du bas présente, quant à lui, les fluctuations <strong>de</strong> température au cours <strong>de</strong> l’incubation<br />
dans l’un <strong>de</strong>s nids, ces variations étant très similaires à celles enregistrées dans les trois autres<br />
nids.<br />
Les conditions climatiques <strong>de</strong> l’été 2004 ont été particulièrement mauvaises avec une<br />
température à 10 cm assez basse pour la saison, présentant <strong>de</strong> gran<strong>de</strong>s variations journalières<br />
et saisonnières, ainsi qu’une humidité du sol relativement faible, mais cependant variable<br />
95
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
(Figure 18). Le 8 octobre 2004, soit 106 jours d’incubation plus tard, aucune éclosion n’avait<br />
eu lieu et ce pour les <strong>de</strong>ux espèces considérées. Nous avons alors ouvert les nids afin <strong>de</strong><br />
récupérer et d’examiner l’état <strong>de</strong>s œufs et <strong>de</strong>s embryons. Sur les 40 œufs <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong>, 28<br />
renfermaient <strong>de</strong>s embryons encore vivants et ayant atteint le <strong>de</strong>rnier sta<strong>de</strong> embryonnaire avant<br />
l’éclosion. Les 12 autres avaient avorté à <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s embryonnaires divers, dont quatre par<br />
rupture <strong>de</strong> la coquille. Sur les 40 œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges, seuls quatre œufs<br />
renfermaient encore <strong>de</strong>s embryons vivants, à <strong>de</strong>s sta<strong>de</strong>s beaucoup plus précoces <strong>de</strong><br />
l’embryogénèse que ceux atteints par les embryons <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong>. Les 36 autres avaient avorté au<br />
cours <strong>de</strong>s tous premiers sta<strong>de</strong>s embryonnaires et aucun par rupture <strong>de</strong> la coquille.<br />
Ces informations suggèrent une forte différence <strong>de</strong> sensibilité aux conditions <strong>de</strong><br />
l’environnement entre les œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges et ceux <strong>de</strong> cistu<strong>de</strong> d’Europe, en ce<br />
qui concerne le développement et la survie <strong>de</strong>s embryons. Notre étu<strong>de</strong> suggère également un<br />
effet combiné fort <strong>de</strong> la température et <strong>de</strong> l’humidité dans le nid, qu’il semble essentiel <strong>de</strong><br />
considérer dans <strong>de</strong>s étu<strong>de</strong>s futures. Enfin, ces premiers résultats d’incubation ten<strong>de</strong>nt à<br />
montrer que même si la coquille <strong>de</strong>s œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges semble plus résistante<br />
aux conditions hygrométriques variables pendant l’incubation, les conditions climatiques<br />
pourraient être une barrière soli<strong>de</strong> à la reproduction <strong>de</strong> cette espèce, en Ile-<strong>de</strong>-France. Il faut<br />
toutefois considérer qu’une année plus chau<strong>de</strong>, telle 2003, aurait pu permettre l’éclosion<br />
d’œufs <strong>de</strong> tortue à tempes rouges.<br />
96
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
4. Influence <strong>de</strong> l’environnement sur la qualité <strong>de</strong>s juvéniles<br />
4.1. Indices <strong>de</strong> qualité et valeur sélective <strong>de</strong>s individus<br />
La fitness ou valeur sélective d’un individu est souvent définie comme une valeur<br />
combinée <strong>de</strong> la survie et <strong>de</strong> la fécondité et représente la contribution <strong>de</strong> cet individu ou <strong>de</strong> son<br />
génotype aux générations futures. La survie et la reproduction <strong>de</strong>s individus sont elles-même<br />
<strong>de</strong>s valeurs combinées <strong>de</strong> différents traits d’histoire <strong>de</strong> vie, tels que la taille à la naissance, la<br />
croissance, l’âge et la taille à maturité sexuelle, le nombre <strong>de</strong> <strong>de</strong>scendants, le sex-ratio ou<br />
encore la durée <strong>de</strong> vie etc… Une mesure <strong>de</strong> la valeur sélective <strong>de</strong>s individus nécessiterait <strong>de</strong>s<br />
estimations directes <strong>de</strong> la survie et <strong>de</strong> la reproduction ou bien encore <strong>de</strong>s différents traits<br />
d’histoire <strong>de</strong> vie dans la population (Stearns 1977). Ces estimations s’avèrent cependant<br />
particulièrement difficiles à obtenir dans les populations naturelles. Les mesures <strong>de</strong> divers<br />
traits phénotypiques sont alors proposées comme <strong>de</strong>s indices <strong>de</strong> la valeur sélective <strong>de</strong>s<br />
individus. La biologie évolutive considère en effet une étroite relation entre traits<br />
phénotypiques et valeur sélective, la variation inter-individuelle <strong>de</strong> ces traits pouvant refléter<br />
les variations <strong>de</strong> valeur sélective au sein d’une population ou au sein même d’une espèce<br />
(Garland et Carter 1994). L’évolution <strong>de</strong> ces traits phénotypique et <strong>de</strong> leur plasticité<br />
détermine également la dynamique <strong>de</strong>s populations naturelles.<br />
Pour qu’un trait phénotypique soit un bon indice <strong>de</strong> valeur sélective, il faut toutefois qu’il<br />
puisse être soumis à sélection et pour cela, il doit remplir <strong>de</strong>ux conditions essentielles (Stearns<br />
1992) : (i) ce trait doit être variable dans la population et (ii) cette variabilité doit être<br />
héritable au moins en partie. Ces traits phénotypiques peuvent être étudiés à divers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong><br />
la vie d’un individu. Un trait mesuré au sta<strong>de</strong> juvénile n’est probablement pas représentatif <strong>de</strong><br />
ce trait à l’âge adulte mais peut toutefois avoir une influence sur un trait d’histoire <strong>de</strong> vie et<br />
sur la valeur sélective <strong>de</strong> l’individu (Janzen 1993). Les auteurs parlent alors couramment<br />
97
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
d’indice <strong>de</strong> valeur sélective <strong>de</strong>s juvéniles, alors qu’il serait peut-être plus juste <strong>de</strong> parler<br />
d’indice <strong>de</strong> qualité <strong>de</strong>s juvéniles, cette qualité pouvant affecter la valeur sélective.<br />
Divers traits phénotypiques ont été proposés comme indices <strong>de</strong> la valeur sélective <strong>de</strong>s<br />
individus dans les populations naturelles. Cependant, ces traits n’évoluent pas <strong>de</strong> façon<br />
indépendante ; ils interagissent les uns avec les autres et sont reliés entre eux par <strong>de</strong> nombreux<br />
tra<strong>de</strong>-offs (Bennett 1989, Ghalambor et al. 2004). C’est en fait la combinaison <strong>de</strong> ces<br />
différents traits et leurs interactions complexes qui influencent la valeur sélective <strong>de</strong>s<br />
individus. Arnold, en 1983, proposa <strong>de</strong> combiner <strong>de</strong>s mesures morphologiques (et/ou<br />
physiologiques) et <strong>de</strong>s mesures <strong>de</strong> performances locomotrices faites en laboratoire, pour<br />
l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong>s patterns <strong>de</strong> sélection et d’évolution <strong>de</strong>s traits d’histoire <strong>de</strong> vie dans les<br />
populations. Son postulat est le suivant : les différents traits morphologiques (et/ou<br />
physiologiques) influencent directement ou indirectement les traits <strong>de</strong> performance, qui en<br />
retour influencent directement ou indirectement la valeur sélective <strong>de</strong>s individus (Kingsolver<br />
et Huey 2003). Il décrit les mesures <strong>de</strong> performance locomotrice comme <strong>de</strong> bons indices<br />
intégrateurs <strong>de</strong>s processus sélectifs, qui influencent la valeur sélective et qui apparaissent<br />
donc comme <strong>de</strong> bons indices <strong>de</strong> cette valeur sélective. L’approche d’Arnold suggère<br />
également, <strong>de</strong> façon implicite, que les mesures <strong>de</strong> performances en laboratoire sont<br />
représentatives <strong>de</strong>s performances réalisées en nature. Cependant, d’autres auteurs ont montré<br />
par la suite que les conditions environnementales influaient gran<strong>de</strong>ment sur la norme <strong>de</strong><br />
réaction <strong>de</strong>s individus (i.e. relation entre la réponse phénotypique et l’environnement),<br />
complexifiant ainsi la relation entre la mesure <strong>de</strong> performance et la valeur sélective (Hertz et<br />
al. 1988, Huey et al. 2003, Kingsolver et Huey 2003).<br />
98
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
4.2. Mesures <strong>de</strong> performance chez les Sauropsi<strong>de</strong>s<br />
De nombreux auteurs ont admis les performances locomotrices comme <strong>de</strong> bons<br />
indices <strong>de</strong> la valeur sélective <strong>de</strong>s individus et ont étudié leurs variations en relation avec <strong>de</strong>s<br />
facteurs génétiques, environnementaux ou encore ontogénétiques (Miller et al. 1987, Huey et<br />
al. 1990, Janzen 1995, Sorci et Clobert 1995, Finkler 1999, Gaillard et al. 2000, Webb et al.<br />
2001, Ghalambor et al. 2004, Thibo<strong>de</strong>aux et Hancock 2004). Chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, plus<br />
particulièrement, les mesures <strong>de</strong> performances les plus couramment utilisées sont la vitesse <strong>de</strong><br />
course ou <strong>de</strong> nage <strong>de</strong>s individus (Burger 1989, Garland et al. 1990, Huey et al. 1990, Elphick<br />
et Shine 1998, Irschick et Losos 1998). Ainsi chez diverses espèces <strong>de</strong> lézards, <strong>de</strong> serpents et<br />
<strong>de</strong> tortues, il a été montré que les performances locomotrices pouvaient être influencées par<br />
les conditions hydriques et thermiques durant l’incubation <strong>de</strong>s œufs (Miller et al. 1987,<br />
Burger 1989, Shine et Harlow 1997, Elphick et Shine 1998, Freedberg et al. 2004), par le<br />
sexe <strong>de</strong>s individus (Cullum 1998, Elphick et Shine 1999, Webb et al. 2001, Lailvaux et al.<br />
2003) ou encore par l’i<strong>de</strong>ntité <strong>de</strong> la mère (Sorci et al. 1994, Sorci et Clobert 1997, Steyermark<br />
et Spotila 2001, Webb et al. 2001). Une autre mesure <strong>de</strong> performance locomotrice, la vitesse<br />
<strong>de</strong> retournement <strong>de</strong>s juvéniles, a <strong>de</strong> plus été proposée chez les tortues aquatiques (Burger et<br />
al. 1998, Finkler 1999, Ashmore et Janzen 2003). Dans les conditions naturelles, il est en effet<br />
fréquent que les tortues juvéniles soient déstabilisées lors <strong>de</strong> leur phase <strong>de</strong> migration terrestre<br />
entre le nid et le point d’eau le plus proche (Burger 1976). Une tortue qui se retrouve ainsi sur<br />
le dos va pouvoir être plus exposée à la prédation ou encore accroître sa sensibilité à la<br />
déshydratation (Finkler 1999, Steyermark et Spotila 2001, Kolbe et Janzen 2002). La capacité<br />
d’une tortue à se retourner peut donc être corrélée directement ou indirectement à la survie<br />
juvénile en nature.<br />
99
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
4.3. Vitesse <strong>de</strong> retournement <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges<br />
Nous avons testé, par une approche expérimentale, si le comportement <strong>de</strong><br />
retournement <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges pouvait être proposé comme indice <strong>de</strong> la<br />
qualité <strong>de</strong>s individus (i.e. survie juvénile). Cette performance avait l’avantage d’être facile à<br />
mesurer en laboratoire, en gran<strong>de</strong> partie du au fait <strong>de</strong> la gran<strong>de</strong> motivation <strong>de</strong>s juvéniles à ne<br />
pas rester sur le dos (Burger et al. 1998). Il nous fallait ensuite regar<strong>de</strong>r si la norme <strong>de</strong><br />
réaction <strong>de</strong>s individus était, d’une part, variable dans notre échantillon et si, d’autre part, elle<br />
pouvait possé<strong>de</strong>r un composant génétique potentiellement héritable (i.e. effet maternel). Nous<br />
avons également testé divers facteurs environnementaux pouvant influencer et expliquer les<br />
patterns <strong>de</strong> cette norme <strong>de</strong> réaction observée, comme <strong>de</strong>s effets du régime d’incubation <strong>de</strong>s<br />
œufs (température constante vs. température fluctuante), du sexe ou encore du statut<br />
nutritionnel <strong>de</strong>s juvéniles au moment <strong>de</strong> la mesure. Enfin, nous avons testé la corrélation <strong>de</strong><br />
nos mesures <strong>de</strong> performance avec <strong>de</strong>s estimateurs <strong>de</strong> la survie juvénile, comme le nombre <strong>de</strong><br />
jours entre la naissance et la mort naturelle du juvénile au laboratoire ou encore le taux <strong>de</strong><br />
croissance <strong>de</strong>s individus, communément admis comme un bon indice <strong>de</strong> survie chez ces<br />
animaux (Brooks et al. 1991, Rhen et Lang 1995, Congdon et al. 1999).<br />
Protocole et résultats<br />
Nous avons testé la réponse comportementale <strong>de</strong> 256 juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges,<br />
âgés <strong>de</strong> un mois. Ces juvéniles provenaient d’incubations d’œufs réalisées au laboratoire, soit<br />
170 juvéniles issus d’œufs incubés en température constante à 28,9°C et 86 juvéniles issus<br />
d’œufs incubés en températures fluctuantes (voir le détail en Annexe IV). Les tests <strong>de</strong><br />
performance ont été faits dans une boîte en bois, partagée en neuf cases (9 × 9 × 6 cm)<br />
considérées comme indépendantes les unes <strong>de</strong>s autres. Une température ambiante <strong>de</strong> 28°C a<br />
100
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
été maintenue durant toute l’expérimentation. Des groupes <strong>de</strong> neuf individus ont été formés<br />
<strong>de</strong> façon totalement aléatoire. Chaque groupe a été testé <strong>de</strong>ux fois avant et <strong>de</strong>ux fois après<br />
nourrissage. Le test commence lorsque tous les juvéniles ont été placés sur le dos et s’arrête<br />
au bout d’une durée maximale <strong>de</strong> 30 minutes. Ces tests <strong>de</strong> performance ont été filmés et <strong>de</strong>ux<br />
types <strong>de</strong> données ont pu mesurés : (i) le temps <strong>de</strong> latence entre le moment où la tortue est<br />
placée sur le dos et son premier mouvement et (ii) le temps <strong>de</strong> retournement entre le premier<br />
mouvement et le retournement <strong>de</strong> la tortue. Ces <strong>de</strong>ux types <strong>de</strong> données ont été analysés <strong>de</strong><br />
façon indépendante, à l’ai<strong>de</strong> d’un modèle linéaire généralisé sous le logiciel SAS 9.1. Chaque<br />
donnée a également été analysée <strong>de</strong> façon indépendante pour les juvéniles issus d’incubation à<br />
température constante et ceux issus d’incubation à température fluctuante (voir le détail en<br />
Annexe IV).<br />
Table 8 : Tableau récapitulatif <strong>de</strong>s effets testés et trouvés significatifs lors <strong>de</strong>s analyses<br />
statistiques <strong>de</strong>s <strong>de</strong>ux types <strong>de</strong> données <strong>de</strong> performance (temps <strong>de</strong> latence vs. temps <strong>de</strong><br />
retournement) et selon les <strong>de</strong>ux types <strong>de</strong> régimes d’incubation <strong>de</strong>s œufs (température constante<br />
vs. température fluctuante).<br />
Seuils <strong>de</strong> significativité : *** P
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Pour les <strong>de</strong>ux types <strong>de</strong> données analysées (temps <strong>de</strong> latence et temps <strong>de</strong> retournement), nous<br />
avons mis en évi<strong>de</strong>nce une variabilité inter-individuelle significative, permettant une action<br />
potentielle <strong>de</strong> la sélection naturelle sur ces traits <strong>de</strong> performance. Ce résultat, ainsi qu’un effet<br />
<strong>de</strong> l’i<strong>de</strong>ntité <strong>de</strong> la ponte sur certaines mesures, suggèrent un composant héritable <strong>de</strong> cette<br />
variabilité <strong>de</strong>s performances locomotrices chez les individus juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes<br />
rouges. Nous avons, <strong>de</strong> plus, trouvé une relation significative entre ces mesures <strong>de</strong><br />
performance et <strong>de</strong>s estimateurs directs (survie en laboratoire) ou indirects (taux <strong>de</strong> croissance)<br />
<strong>de</strong> la survie <strong>de</strong>s individus (Table 8). Tous ces résultats supportent ces mesures du<br />
retournement <strong>de</strong>s juvéniles comme <strong>de</strong>s indices <strong>de</strong> la qualité <strong>de</strong>s juvéniles, pouvant affecter la<br />
valeur sélective <strong>de</strong>s individus.<br />
La significativité différente <strong>de</strong>s effets testés entre les <strong>de</strong>ux types <strong>de</strong> mesures (temps <strong>de</strong> latence<br />
et temps <strong>de</strong> retournement) d’un même comportement soulève cependant l’importance du<br />
choix <strong>de</strong> la mesure <strong>de</strong> performance dans ce type d’étu<strong>de</strong>. Une parfaite corrélation entre la<br />
performance choisie et la survie <strong>de</strong>s individus ne pouvant être espérée, il est donc difficile <strong>de</strong><br />
déterminer quelle mesure <strong>de</strong> performance est susceptible d’influencer la valeur sélective <strong>de</strong>s<br />
individus (Sorci et al. 1994, Travis et al. 1999). Une réponse, telle qu’une performance<br />
locomotrice, est complexe et peut probablement être mesurée <strong>de</strong> différentes façons, chacune<br />
<strong>de</strong> ces mesures capturant un aspect <strong>de</strong> la performance.<br />
Dans nos analyses, nous avons, <strong>de</strong> plus, trouvé <strong>de</strong>s différences marquantes entre nos mesures<br />
<strong>de</strong> performance faites sur <strong>de</strong>s juvéniles issus d’œufs incubés en température constante et<br />
celles <strong>de</strong>s juvéniles issus d’œufs incubés en températures fluctuantes. Ces différences <strong>de</strong><br />
régime <strong>de</strong> température affectent probablement certains traits morphologiques et/ou<br />
physiologiques <strong>de</strong>s juvéniles, conduisant à <strong>de</strong>s normes <strong>de</strong> réaction différentes lors <strong>de</strong><br />
l’expérimentation. Nous avons également mis en évi<strong>de</strong>nce que les réponses locomotrices <strong>de</strong>s<br />
102
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
juvéniles (temps <strong>de</strong> latence et <strong>de</strong> retournement) étaient plus longues après nourrissage,<br />
traduisant probablement un coût énergétique <strong>de</strong> la digestion, affectant les capacités <strong>de</strong><br />
performance <strong>de</strong>s juvéniles.<br />
Tous ces résultats démontrent l’importance <strong>de</strong> se rapprocher <strong>de</strong>s conditions naturelles pour<br />
espérer que la mesure effectuée soit représentative <strong>de</strong> la performance locomotrice en<br />
conditions naturelles (Hertz et al. 1988, Irschick et Losos 1998, Demuth 2001). Ces réponses<br />
locomotrices sont en effet très plastiques et ont déjà été montrées influencées par <strong>de</strong><br />
nombreux facteurs (Kingsolver et Huey 2003), tels que l’environnement d’incubation <strong>de</strong>s<br />
œufs (Shine et Harlow 1997, Downes et Shine 1999, Brana et Ji 2000, Freedberg et al. 2004),<br />
le statut nutritionnel <strong>de</strong>s juvéniles avant et après nourrissage (Gatten 1974) ou encore les<br />
conditions dans lesquelles sont faites les mesures en laboratoire (Le Gaillard et al. 2004). Nos<br />
résultats confirment l’existence d’un grand nombre <strong>de</strong> tra<strong>de</strong>-offs entre les activités<br />
physiologiques et les capacités locomotrices <strong>de</strong>s individus (Clobert et al. 2000, Main et Bull<br />
2000, Ghalambor et al. 2004). Les résultats <strong>de</strong> mesures <strong>de</strong> performance faites en laboratoire<br />
doivent donc être extrapolés avec pru<strong>de</strong>nce et <strong>de</strong>s étu<strong>de</strong>s combinées en laboratoire et dans la<br />
nature sont à encourager.<br />
4.4. Hygrométrie et masse <strong>de</strong>s juvéniles<br />
Les espèces longévives, dont les tortues, présentent <strong>de</strong>s caractéristiques particulières<br />
comme, une maturité sexuelle tardive, une forte survie adulte, une augmentation <strong>de</strong> l’effort<br />
reproducteur avec l’âge etc… En contrepartie, les sta<strong>de</strong>s juvéniles sont d’autant plus longs<br />
avec un taux <strong>de</strong> mortalité très fort et variable (Lebreton et Clobert 1991, Roff 1992, Gaillard<br />
et al. 1998). Deux stratégies sont alors communément proposées pour maintenir un succès<br />
reproducteur suffisant et ainsi assurer un renouvellement <strong>de</strong>s populations, chez les animaux<br />
longévifs sans soins parentaux (Roff 1992, Stearns 1992) : (i) augmenter la fécondité (nombre<br />
103
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
d’œufs par ponte) ou bien (ii) augmenter la probabilité <strong>de</strong> survie juvénile en augmentant leur<br />
qualité. Un mécanisme souvent évoqué pour augmenter la survie juvénile, c’est la production<br />
<strong>de</strong> plus gros nouveau-nés (Williams 1966, Smith et Fretwell 1974, Brockelman 1975).<br />
L’hypothèse du « bigger is better » propose ainsi que les individus juvéniles les plus gros ont<br />
une meilleure qualité (survie), permettant d’augmenter la valeur sélective <strong>de</strong>s individus (Roff<br />
1981, 1986, Congdon et al. 1999, Filoramo et Janzen 2002). Ainsi, les juvéniles les plus gros<br />
seraient-ils les meilleurs performeurs pour la locomotion, la recherche <strong>de</strong> nourriture et<br />
pourraient être moins sensibles aux prédateurs etc…(Janzen 1993, Janzen et al. 2000). Cette<br />
hypothèse reste toutefois controversée chez les Sauropsi<strong>de</strong>s, étant supportée dans certains cas<br />
(Miller et al. 1987, Packard et Packard 1988, Sinervo et al. 1992, Janzen 1993, Sorci et<br />
Clobert 1999, Janzen et al. 2000) et pas dans d’autres (Brooks et al. 1991, Rhen et Lang 1995,<br />
Congdon et al. 1999).<br />
Chez les animaux ovipares et ectothermes, comme les tortues, le phénotype <strong>de</strong>s juvéniles est<br />
gran<strong>de</strong>ment influencé par l’environnement et en particulier par les conditons d’incubation <strong>de</strong>s<br />
œufs (paragraphes 1.2 & 1.3). Les hautes températures, ainsi que <strong>de</strong>s milieux humi<strong>de</strong>s<br />
d’incubation, produisent <strong>de</strong>s juvéniles plus gros (Finkler et al., Packard et al. 1999, Angilletta<br />
et al. 2000, Webb et al. 2001). De tels effets <strong>de</strong> l’environnement pourraient alors influencer<br />
les mécanismes <strong>de</strong> sélection <strong>de</strong> divers traits morphologiques susceptibles d’affecter la valeur<br />
sélective <strong>de</strong>s individus.<br />
104
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Protocole et résultats<br />
Nous avons testé statistiquement, à l’ai<strong>de</strong> d’un modèle linéaire, l’influence <strong>de</strong><br />
l’environnement hydrique sur la masse <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges, à la naissance,<br />
mais aussi après un an. Nous voulions ainsi i<strong>de</strong>ntifier <strong>de</strong>s facteurs susceptibles d’intervenir<br />
dans le mécanisme <strong>de</strong> sélection <strong>de</strong> la taille (ou <strong>de</strong> la masse) <strong>de</strong>s juvéniles chez cette espèce.<br />
D’autres facteurs très importants et souvent négligés dans ce type d’analyse ont été rajoutés :<br />
le phénotype sexuel <strong>de</strong>s juvéniles, lui-même influencé par la température d’incubation, ainsi<br />
que la masse initiale <strong>de</strong> l’œuf ou encore l’i<strong>de</strong>ntité <strong>de</strong> la ponte d’origine (Brooks et al. 1991,<br />
Cullum 1998, Rhen et Crews 1999, Steyermark et Spotila 2001, 2001). Les juvéniles, issus<br />
<strong>de</strong>s incubations décrites dans le paragraphe 3.1, ont pour cela été pesés régulièrement <strong>de</strong>puis<br />
leur naissance et jusqu’à leur sacrifice, au-<strong>de</strong>là <strong>de</strong> un an (Figure 19).<br />
Figure 19 : Masse moyenne <strong>de</strong>s juvéniles <strong>de</strong> tortue à tempes rouges en fonction du temps et <strong>de</strong><br />
leur phénotype sexuel.<br />
105
III – Etu<strong>de</strong>s expérimentales <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> vie chez la tortue à tempes rouges<br />
_____________________________________________<br />
Les résultats <strong>de</strong> ces analyses ont montré une influence <strong>de</strong> l’humidité du substrat d’incubation<br />
sur la masse <strong>de</strong>s juvéniles à la naissance. Nous avons trouvé une relation significative et<br />
positive entre le temps d’incubation passé sur milieu humi<strong>de</strong> et la masse <strong>de</strong>s juvéniles à la<br />
naissance. Nous avons également trouvé <strong>de</strong>s effets significatifs <strong>de</strong> la ponte d’origine et <strong>de</strong> la<br />
masse initiale <strong>de</strong> l’œuf. Les conditions hydriques du nid pourraient donc affecter la masse du<br />
juvénile à la naissance et donc potentiellement sa qualité (i.e. sa survie). Nous avons<br />
cependant trouvé que cet effet <strong>de</strong>s conditions hydriques disparaissait progressivement au<br />
profit d’un fort effet unique du phénotype sexuel sur la masse <strong>de</strong>s juvéniles, après un an, les<br />
femelles étant significativement plus grosses que les mâles (Figure 19). Si les conditions<br />
hydriques d’incubation peuvent influencer la qualité <strong>de</strong>s juvéniles, cet effet semble être à<br />
court terme et valable uniquement pendant la première année <strong>de</strong> vie <strong>de</strong>s individus.<br />
106
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
Conclusion & Perspectives<br />
Les invasions biologiques sont décrites à l’heure actuelle comme la secon<strong>de</strong> cause<br />
majeure <strong>de</strong> l’érosion <strong>de</strong> la biodiversité, après la <strong>de</strong>struction <strong>de</strong> l’habitat (Vitousek et al. 1997).<br />
La définition d’une espèce ou d’un organisme invasif reste toutefois assez vague et donne lieu<br />
encore et toujours à <strong>de</strong> nombreuses controverses, chaque auteur ayant sa propre définition et<br />
ses propres critères d’invasibilité (Rejmanek et al. 2002, Simberloff 2003, Colautti et<br />
MacIsaac 2004). Un amalgame entre espèce introduite et espèce invasive est ainsi<br />
couramment fait dans la littérature scientifique mais également dans les médias. Pour<br />
beaucoup d’auteurs, le simple fait pour une espèce d’être nouvelle dans un écosystème la<br />
définit obligatoirement comme invasive : c’est une large application du principe <strong>de</strong><br />
précaution. Cette façon <strong>de</strong> définir une espèce invasive soulève tout <strong>de</strong> même une idée<br />
préconçue du résultat attendu par les auteurs, qui cherchent absolument à montrer les effets<br />
néfastes <strong>de</strong> l’espèce introduite qu’ils étudient. La gran<strong>de</strong> majorité <strong>de</strong> la littérature scientifique<br />
ou même <strong>de</strong> vulgarisation, sur les espèces introduites et invasives, les décrivent ainsi comme<br />
<strong>de</strong>s monstres et ne s’appliquent à donner que <strong>de</strong>s exemples <strong>de</strong> cas qui ont conduit à <strong>de</strong><br />
véritables catastrophes écologiques ou sanitaires. Les exemples les plus cités sont ceux qui<br />
relatent les phénomènes d’invasions biologiques dans les îles, ces écosystèmes étant<br />
particulièrement prompts à être envahis et où les conséquences <strong>de</strong>viennent rapi<strong>de</strong>ment<br />
catastrophiques. Dans les îles, la règle <strong>de</strong>s 10% proposée par Williamson et Fitter<br />
(Williamson et Fitter) ne s’applique souvent plus (Ebenhard 1988) et bien plus <strong>de</strong> 10% <strong>de</strong>s 55<br />
espèces <strong>de</strong> mammifères introduits en Nouvelle-Zélan<strong>de</strong> se sont établis (Veitch et Clout 2001).<br />
Les îles sont souvent associées à <strong>de</strong>s communautés particulières puisqu’elles sont souvent<br />
endémiques <strong>de</strong> l’île, peu diversifiées, d’effectif réduit et peu habituées aux perturbations <strong>de</strong><br />
leur environnement (Courchamp et al. 2003). Les conséquences dues aux introductions<br />
107
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
d’espèces dans les îles ne sont généralement pas exagérées et fournissent ainsi un support<br />
gratuit et convaincant à la généralisation du phénomène pour toutes espèces introduites<br />
n’importe où dans le mon<strong>de</strong>. Or, une espèce introduite sur un continent ne bénéficie<br />
certainement pas <strong>de</strong>s conditions particulières <strong>de</strong>s îles, qui lui assureraient a priori <strong>de</strong> bonnes<br />
chances <strong>de</strong> <strong>de</strong>venir rapi<strong>de</strong>ment invasive.<br />
Le principe <strong>de</strong> précaution, appliqué pour prévenir les conséquences <strong>de</strong>s introductions<br />
d’espèce, peut être défendu car il a l’excuse <strong>de</strong> ne vouloir prendre aucun risque mais, en<br />
retour, il consent à utiliser la peur <strong>de</strong> chacun et la menace comme une arme pour attirer<br />
l’attention du public ou encore pour publier plus facilement (Gobster 2005). L’utilisation <strong>de</strong> la<br />
peur comme un moyen <strong>de</strong> persuasion apparaît clairement dans <strong>de</strong> nombreuses publications<br />
scientifiques qui, dès l’introduction, utilisent un vocabulaire précis et non sans conséquence<br />
sur la façon dont les lecteurs vont interpréter la suite <strong>de</strong> leur étu<strong>de</strong>. On trouve couramment<br />
dans ce genre <strong>de</strong> papiers <strong>de</strong>s termes comme « combat », « attaque », « peste »,<br />
« <strong>de</strong>structeur », « nuisible », « pollution » etc… (Colautti et MacIsaac 2004). La diabolisation<br />
<strong>de</strong> ces espèces renforce d’autant plus l’intérêt et la bonne cause dans la démarche <strong>de</strong> l’auteur,<br />
qui s’applique à vouloir « éradiquer » le problème même s’il n’existe pas encore ! Cette<br />
même littérature omet donc souvent complètement tous les nombreux autres exemples<br />
d’espèces introduites qui ne sont pas <strong>de</strong>venues invasives, c’est à dire, celles qui ne se sont<br />
jamais établies ou qui n’ont pas eu d’impact néfaste sur les écosystèmes colonisés<br />
(Williamson et Fitter 1996).<br />
Un fait qui n’est pas discutable, lui, c’est l’importance d’étudier et <strong>de</strong> réussir à prévenir les<br />
invasions avant qu’elles n’arrivent. Lorsque l’espèce est invasive, il est souvent trop tard pour<br />
engager <strong>de</strong>s mesures d’éradication, qui s’avèrent souvent impossibles par manque <strong>de</strong> moyens<br />
techniques et financiers (Mack et al. 2000). Prédire les invasions signifie i<strong>de</strong>ntifier les<br />
108
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
caractéristiques qui prédisposent une espèce à <strong>de</strong>venir invasive ou un habitat à être envahi.<br />
Une revue <strong>de</strong>s résultats existants sur l’étu<strong>de</strong> <strong>de</strong>s invasions biologiques a certes permis <strong>de</strong><br />
dégager quelques généralisations mais a également montré que les caractéristiques<br />
importantes, au phénomène d’invasion, pouvaient varier selon l’espèce et l’habitat considérés<br />
(Williamson 1996). Chaque invasion biologique est donc un cas particulier pour lequel les<br />
premières étapes du processus apparaissent comme les plus importantes à considérer pour la<br />
gestion <strong>de</strong>s espèces, ainsi que pour définir les actions permettant d’éviter d’autres invasions<br />
(Mack et al. 2000, Kolar et Lodge 2001, Puth et Post 2005).<br />
La tortue à tempes rouges est une <strong>de</strong>s espèces exotiques qui est <strong>de</strong>venue emblématique en<br />
France, non pas pour ses qualités mais pour sa réputation d’espèce invasive. Cette espèce,<br />
vendue en animalerie pendant <strong>de</strong> nombreuses années et lâchée dans la nature, a été interdite<br />
d’importation dans la Communauté Européenne en 1997. Toutefois, elle ne bénéficie<br />
toujours, à ce jour, d’aucun statut juridique en France. Elle est ainsi classée parmi les espèces<br />
exotiques introduites, mais pas dans les espèces nuisibles et encore moins dans les espèces<br />
invasives. Malgré cela, une majorité <strong>de</strong>s organismes <strong>de</strong> protection <strong>de</strong> la nature, ainsi que les<br />
collectivités locales, ont diabolisé cette tortue dès son arrivée dans les milieux naturels. Elle a<br />
ainsi été décrite comme opportuniste et carnivore, mangeant tout ce qui passe à sa portée, <strong>de</strong><br />
l’insecte au caneton. Selon certains, elle détruit les écosystèmes qu’elle a colonisés et met en<br />
danger, tout particulièrement, la cistu<strong>de</strong> d’Europe, une tortue palustre locale (Arvy et Servan<br />
1996, Cadi et Joly 2003). La psychose vis-à-vis <strong>de</strong> cette espèce est telle que <strong>de</strong>s collègues<br />
italiens accusent d’ores et déjà la tortue à tempes rouges d’être responsable du déclin <strong>de</strong> la<br />
cistu<strong>de</strong> dans leur pays, après avoir conclu cep<strong>de</strong>ndant, qu’ils n’avaient trouvé aucun résultat<br />
significatif corroborant ces affirmations (Ficetola et al. 2004). Il est clair que le principe <strong>de</strong><br />
précaution est la première solution proposée pour traiter le cas <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges en<br />
109
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
France et ailleurs. Toutefois, ces affirmations alarmistes ne se basent sur aucun fait tangible et<br />
aucun résultat scientifique.<br />
Ce que nous savons aujourd’hui, c’est que cette tortue exotique est présente dans le milieu<br />
naturel un peu partout en France, où elle semble bien acclimatée. Les <strong>de</strong>nsités <strong>de</strong>s animaux<br />
présents semblent relativement faibles, exceptées dans <strong>de</strong>s zones particulières. C’est<br />
notamment le cas <strong>de</strong>s grands parcs urbains, qui sont <strong>de</strong>s écosystèmes fortement perturbés par<br />
l’homme et probablement peu propices à la faune locale. Ce que nous ne savons pas, c’est si<br />
elle peut se reproduire en nature, partout en France, et si elle a un réel impact néfaste sur les<br />
communautés indigènes. Durant mes trois années <strong>de</strong> thèse, je me suis particulièrement<br />
penchée sur les conditions nécessaires à la tortue à tempes rouges pour se reproduire dans les<br />
milieux naturels, en France, et donner naissance aux générations futures. Plusieurs<br />
caractéristiques, liées à l’introduction <strong>de</strong> ces tortues dans la nature, me semblaient pouvoir<br />
limiter la reproduction et l’établissement <strong>de</strong>s populations introduites. Tout d’abord, les<br />
<strong>de</strong>nsités d’animaux décrites, souvent faibles, n’avantagent pas la rencontre <strong>de</strong>s partenaires<br />
sexuels. De plus, nous savons qu’il existe un fort biais <strong>de</strong> sex-ratio adulte en faveur <strong>de</strong>s<br />
femelles dans la nature, ce qui limiterait également le taux <strong>de</strong> fécondation <strong>de</strong>s œufs, ce que<br />
j’ai moi-même constaté durant mes expériences. Toutefois, s’il s’averrait que les seuls mâles<br />
présents puissent fécon<strong>de</strong>r une majorité <strong>de</strong> femelles, <strong>de</strong> façon paradoxale, ce biais <strong>de</strong> sex-ratio<br />
<strong>de</strong>viendrait un avantage sérieux pour la colonisation <strong>de</strong> l’espèce. Enfin, une fois les œufs<br />
fécondés, il faut que les conditions environnementales permettent aux embryons <strong>de</strong> se<br />
développer correctement pour donner naissance à <strong>de</strong>s juvéniles mâles et femelles et ainsi<br />
assurer la pérénité <strong>de</strong>s populations.<br />
110
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
Succès d’éclosion<br />
Des éclosions observées chaque année, dans divers centres <strong>de</strong> récupération du sud <strong>de</strong> la<br />
France, ten<strong>de</strong>nt à montrer que le développement <strong>de</strong>s embryons est tout à fait réalisé et<br />
possible dans cette région (Cadi et al. 2004). En revanche, le climat plus au nord pourrait être<br />
moins favorable à la reproduction <strong>de</strong> cette espèce. Les incubations semi-naturelles, que j’ai<br />
réalisées au sein même du campus d’Orsay, en 2004, ont en effet conduit à la mort <strong>de</strong> 90%<br />
<strong>de</strong>s embryons <strong>de</strong> tortue à tempes rouges. Ces premiers résultats sont intéressants et<br />
informatifs mais ils ne nous permettent pas encore <strong>de</strong> répondre quant à la possibilité ou pas<br />
d’obtenir <strong>de</strong>s éclosions en Île-<strong>de</strong>-France et ailleurs. Il n’est en effet pas exclu qu’un été<br />
beaucoup plus chaud et sec, comme celui que nous avons connu en 2003, ait rempli <strong>de</strong><br />
meilleures conditions pour le développement <strong>de</strong>s embryons. Pour répondre à cette question, il<br />
faudrait donc incuber un grand nombre d’œufs sur plusieurs années consécutives et à <strong>de</strong>s<br />
endroits très divers en France. Des suivis <strong>de</strong> nids dans les populations naturelles seraient<br />
également une source d’information précieuse. De nombreux facteurs environnementaux<br />
affectent le développement embryonnaire, comme cela a été dit et montré dans ce manuscrit,<br />
dont les principaux considérés sont la température et les conditions hydriques pendant<br />
l’incubation <strong>de</strong>s œufs, dans le nid. Cependant, <strong>de</strong>s caractéristiques telles que la structure du<br />
sol, le couvert végétal, la dénivellation du terrain ou encore l’exposition au soleil du nid vont<br />
pouvoir faire varier ces <strong>de</strong>ux principaux facteurs et ainsi complexifier les conditions dans<br />
lesquelles les embryons pourront ou ne pourront pas se développer. Ces interactions vont<br />
conduire à <strong>de</strong>s micro-variations <strong>de</strong>s conditions environnementales dans <strong>de</strong>s nids même<br />
proches les uns <strong>de</strong>s autres. Ce constat nous place <strong>de</strong>vant l’éternelle difficulté <strong>de</strong> pouvoir<br />
généraliser les résultats d’étu<strong>de</strong>s expérimentales à ce qui peut se passer partout ailleurs dans la<br />
nature. D’autres étu<strong>de</strong>s en laboratoire, pour essayer <strong>de</strong> déterminer <strong>de</strong>s seuils <strong>de</strong> viabilité <strong>de</strong>s<br />
embryons à la température et à l’humidité, seraient également intéressantes. Il faudrait cette<br />
111
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
fois-ci, comme je l’ai précisé auparavant, prendre en compte les effets combinés <strong>de</strong> la<br />
température et <strong>de</strong> l’hygrométrie, fluctuantes tout au long <strong>de</strong> l’incubation, afin <strong>de</strong> se rapprocher<br />
le plus possible <strong>de</strong>s conditions naturelles. Ces résultats obtenus en laboratoire, associés à <strong>de</strong>s<br />
résultats d’incubations naturelles, auraient également <strong>de</strong>s implications dans l’étu<strong>de</strong><br />
fondamentale <strong>de</strong>s processus évolutifs <strong>de</strong> certains traits d’histoire <strong>de</strong> vie chez les espèces à<br />
TSD.<br />
Sex-ratio <strong>de</strong>s pontes<br />
Un autre facteur limitant pour l’établissement et la colonisation <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortue à<br />
tempes rouges en France, c’est la production d’un sex-ratio juvénile à peu près équilibré. Si<br />
seule la production d’un sexe s’avère possible dans un grand nombre <strong>de</strong> régions, les<br />
populations finiront par s’éteindre d’elles-mêmes en quelques générations (Janzen 1994).<br />
Nous savons que dans le sud <strong>de</strong> la France, les <strong>de</strong>ux sexes sont présents dans les pontes (Cadi<br />
et al. 2004) mais qu’en est-il pour les pontes <strong>de</strong>s populations plus au nord ?<br />
J’ai développé un nouveau type <strong>de</strong> modèle, mécaniste, permettant <strong>de</strong> prédire le sex-ratio <strong>de</strong>s<br />
pontes pour <strong>de</strong>s régimes <strong>de</strong> températures fluctuantes. Jusqu’ici, les seuls modèles qui avaient<br />
été proposés ne permettaient pas réellement <strong>de</strong> prendre en compte les fluctuations <strong>de</strong><br />
température pour prédire le sexe <strong>de</strong>s embryons et se sont avérés souvent inefficaces dans le<br />
cas d’incubations naturelles. Mon nouveau modèle présente donc l’avantage <strong>de</strong> permettre<br />
l’intégration <strong>de</strong> la totalité du régime d’incubation et <strong>de</strong> son influence sur les différents<br />
processus physiologiques sous-jacents à TSD, afin d’estimer le sexe <strong>de</strong>s embryons. Ce<br />
modèle, validé en températures constantes, reste cependant encore peu fiable en conditions <strong>de</strong><br />
températures fluctuantes. Je pense toutefois que les mauvaises prédictions du modèle ne<br />
remettent pas en cause la validité du mécanisme décrit mais seraient la cause d’une mauvaise<br />
intégration <strong>de</strong> la température réellement ressentie par l’embryon durant l’incubation. Ce<br />
112
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
phénomène d’inertie thermique, expliqué plus avant, n’a été que très peu étudié auparavant et<br />
je n’ai donc pu l’intégrer correctement dans le modèle, à ce jour, par manque <strong>de</strong> temps. Enfin,<br />
une validation <strong>de</strong>s prédictions <strong>de</strong> sex-ratios du modèle pour <strong>de</strong>s nids naturels <strong>de</strong> tortue à<br />
tempes rouges, dont les profils <strong>de</strong> température seraient enregistrés, sera nécessaire. Nous<br />
pouvons enfin envisager, dans le futur, d’intégrer au modèle, un seuil <strong>de</strong> viabilité <strong>de</strong><br />
l’embryon en fonction <strong>de</strong> la température et <strong>de</strong> l’hygrométrie dans le nid.<br />
Le modèle, validé à partir <strong>de</strong> résultats d’incubations naturelles, <strong>de</strong>vrait par la suite permettre<br />
<strong>de</strong> créer « une carte <strong>de</strong>s sex-ratios » <strong>de</strong> l’espèce en France. Cette carte, construite à partir <strong>de</strong><br />
simulations réalisées pour les enregistrements <strong>de</strong> température à 10 cm dans le sol, effectués<br />
par météo France dans <strong>de</strong> nombreuses stations météorologiques, donnerait ainsi une idée du<br />
sex-ratio attendu, pour les pontes potentielles <strong>de</strong> l’espèce, dans diverses régions <strong>de</strong> France.<br />
Ces simulations pourront également être réalisées à partir <strong>de</strong> données météorologiques <strong>de</strong>s 20<br />
années passées et ainsi nous renseigner sur l’évolution possible <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortue à<br />
tempes rouges <strong>de</strong>puis les premières introductions. Ce modèle aura une valeur prédictive et<br />
pourra être un outil précieux d’ai<strong>de</strong> à la décision quant à la gestion <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong> tortue à<br />
tempes rouges, en France et ailleurs.<br />
Mes résultats, présentés dans ce manuscrit, ont nécessité la construction <strong>de</strong> nouveaux jeux <strong>de</strong><br />
données, inexistants jusqu’alors, puisque démarrant une nouvelle thématique dans le<br />
laboratoire. Ceci m’a permis d’acquérir diverses compétences, souvent par moi-même, afin<br />
d’obtenir un nombre suffisant d’œufs chaque année, ainsi que plusieurs centaines d’animaux<br />
juvéniles, qu’il m’a fallu maintenir en captivité pendant presque <strong>de</strong>ux ans, pour certains. J’ai<br />
également acquis une certaine connaissance <strong>de</strong>s approches expérimentales développées dans<br />
le but <strong>de</strong> répondre à <strong>de</strong>s questions <strong>de</strong> science précises. L’expérimentation, particulièrement<br />
lorsqu’elle est réalisée pour la première fois, est très enrichissante et instructive bien que<br />
113
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
parfois décevante, ne produisant pas les résultats escomptés. En trois années <strong>de</strong> thèse, il est<br />
possible <strong>de</strong> prendre du recul et d’i<strong>de</strong>ntifier ces erreurs expérimentales, mais il est souvent<br />
impossible <strong>de</strong> les réparer par manque <strong>de</strong> temps. Mes résultats ne sont donc que les précurseurs<br />
<strong>de</strong> bien d’autres étu<strong>de</strong>s visant à évaluer le potentiel invasif <strong>de</strong> l’espèce en France, cependant,<br />
ils me permettent d’ores et déjà d’aboutir à certaines réflexions personnelles concernant le cas<br />
spécifique <strong>de</strong> la tortue à tempes rouges, comme espèce introduite.<br />
Je ne pense pas que cette espèce soit invasive à l’heure actuelle. Cependant, elle est longévive<br />
et je la crois parfaitement acclimatée à son environnement dans <strong>de</strong> nombreuses régions <strong>de</strong><br />
France, c’est à dire qu’elle se nourrit et survit très bien dans ces lieux. Des premières mesures<br />
semblent confirmer <strong>de</strong>s caractéristiques qui lui confèrent, a priori, un certain avantage à la<br />
colonisation <strong>de</strong>s milieux, comme un régime alimentaire opportuniste, composé <strong>de</strong> plantes<br />
principalement, d’invertébrés aquatiques et <strong>de</strong> charognes <strong>de</strong> poissons. Elle n’a, <strong>de</strong> plus, aucun<br />
prédateur naturel et semble parfaitement capable <strong>de</strong> faire face aux hivers ru<strong>de</strong>s du centre et du<br />
nord <strong>de</strong> la France. Des exemples <strong>de</strong> la littérature ont montré que <strong>de</strong>s espèces longévives<br />
longtemps restées minoritaires en nombre, sans impact apparent, se sont révélées invasives à<br />
long terme (Mooney et Cleland 2001, Pascal et al. 2003, Parker 2004), bénéficiant d’une<br />
modification <strong>de</strong> l’habitat ou <strong>de</strong> l’organisation <strong>de</strong>s communautés locales. Toutefois, je pense<br />
que la reproduction <strong>de</strong> cette espèce reste très limitée en populations naturelles, avec <strong>de</strong>s<br />
conditions défavorables à la naissance systématique <strong>de</strong> juvéniles dans un grand nombre <strong>de</strong><br />
régions en France, ce qui est une très gran<strong>de</strong> barrière à son invasion. Il est donc possible que<br />
la tortue à tempes rouges ne <strong>de</strong>vienne jamais invasive, c’est à dire que ses populations ne se<br />
renouvellent pas et qu’elles ne se propagent pas d’avantage, mais il n’est pas exclu non plus<br />
qu’elle puisse d’ores et déjà avoir un impact négatif non négligeable sur les communautés<br />
locales dans certains endroits. Des exemples d’espèces non établies mais introduite en nombre<br />
114
Conclusion & Perspectives<br />
_____________________________________________<br />
suffisant pour dominer localement certaines espèces natives existent dans la littérature (Sax et<br />
Brown 2000). De plus, le caractère longévif <strong>de</strong> cette espèce laisse supposer une extinction<br />
naturelle tardive <strong>de</strong>s populations en place. Il serait peut être plus juste <strong>de</strong> définir la tortue à<br />
tempes rouges comme une espèce potentiellement nuisible localement. Dans ce cas, il faudrait<br />
étudier l’impact <strong>de</strong>s populations au cas par cas. Finalement, je pense que le « problème <strong>de</strong>s<br />
tortues à tempes rouges» est avant tout sociétal. Cette espèce pâtie alors, d’ores et déjà, <strong>de</strong> son<br />
statut emblématique, <strong>de</strong>stiné à essayer <strong>de</strong> changer les mentalités et les habitu<strong>de</strong>s du public<br />
pour ainsi éviter ou limiter, dans l’avenir, d’autres lâchers intempestifs d’animaux en tout<br />
genre dans les milieux naturels.<br />
115
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Bibliographie<br />
Ackerman, R. A. et al. 1985. Water and heat exchange between parchment-shelled reptile<br />
eggs and their surroundings. Copeia 3: 703-711.<br />
Allsteadt, J. and J. W. Lang. 1995. Sexual dimorphism in the genital morphology of young<br />
american alligators, Alligator Mississippiensis. Herpetologica 51 (3): 314-325.<br />
Andow, D. A. et al. 1990. Spread of invading organisms. Landscape Ecology 4: 177-188.<br />
Angilletta, M. J., R. S. Winters and A. E. Dunham. 2000. Thermal effects on the energetics of<br />
lizard embryos: implications for hatchling phenotypes. Ecology 81 (11): 2957-2968.<br />
Arnold, S. J. 1983. Morphology, performance and fitness. American Zoologist 23: 347-361.<br />
Arthington, A. H. and D. S. Mitchell. 1986. Aquatic invading species. In: (Groves, R.H. and<br />
Burdon, J.J., eds.). Ecology of biological invasions. London: Cambridge University Press.<br />
Arvy, C. 1997. Le commerce <strong>de</strong> Trachemys scripta elegans: une menace d'expansion <strong>de</strong><br />
l'espèce dans le mon<strong>de</strong> entier. Bulletin <strong>de</strong> la Société Herpétologique <strong>de</strong> France 84: 15-24.<br />
Arvy, C. 1999. Contribution à l'écologie <strong>de</strong> la tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> Trachemys scripta elegans en<br />
France, compétition avec la Cistu<strong>de</strong> d'Europe. Ecole Nationale Vétérinaire, Maison Alfort.<br />
Ashmore, G. M. and F. J. Janzen. 2003. Phenotypic variation in smooth softshell turtles<br />
(Apalone mutica) from eggs incubated in constant versus fluctuating temperatures.<br />
Oecologia 134: 182-188.<br />
Bardsley, W. G. et al. 1995. Mathematical mo<strong>de</strong>ls for growth in alligator (Alligator<br />
mississipiensis) embryos <strong>de</strong>veloping at different incubation temperatures. Journal of<br />
Anatomy 187: 181-190.<br />
Begon, M., J. L. Harper and C. R. Townsen. 1996. Ecology: individuals, population and<br />
communities, third edition. Blackwell Science.<br />
Belaid, B. et al. 2001. Sex reversal and aromatase in the European pond turtle: Treatment with<br />
letrozole after the thermosensitive period for sex <strong>de</strong>termination. Journal of Experimental<br />
Zoology 290: 490-497.<br />
Bennett, A. F. 1989. Integrated studies of locomotor performance. In: (Wake, D.B. and Roth,<br />
G., eds.). Complex organismal functions: Integration and evolution in Vertebrates. Wiley,<br />
J. & Sons. pp 191-202.<br />
Berec, L., D. S. Boukal and M. Berec. 2001. Linking the Allee effect, sexual reproduction,<br />
and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination via spatial dynamics. The American<br />
Naturalist 157 (2): 217-230.<br />
116
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Binggeli, P. 1994. Misuse of terminology and anthropomorphic concepts in the <strong>de</strong>scription of<br />
introduced species. Bulletin of the British Ecological Society 25: 10-13.<br />
Blumberg, M. S., S. L. Lewis and G. Sokoloff. 2002. Incubation temperature modulates posthatching<br />
thermoregulatory behavior in the Madagascar ground gecko, Paroedura pictus.<br />
Journal of Experimental Biology 205: 2777-2784.<br />
Bobyn, M. L. and R. J. Brooks. 1994. Incubation conditions as potential factors limiting the<br />
northern distribution of snapping turtles, Chelydra serpentina. Canadian Journal of<br />
Zoology 72 (1): 28-37.<br />
Bodie, R. J. and R. D. Semlitsch. 2000. Spatial and temporal use of floodplain habitats by<br />
lentic and lotic species of aquatic turtles. Oecologia 122: 138-146.<br />
Bodie, R. J., K. R. Smith and V. J. Burke. 1996. A comparison of diel nest temperature and<br />
nest site selection for two sympatric species of freshwater turtles. The American Midland<br />
Naturalist 136: 181-186.<br />
Bollmer, J. L. et al. 1999. Multiple paternity in loggerhead turtle clutches. Copeia 2: 475-478.<br />
Bonin, F. 2003. Concordia: Une ferme à "tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>" la plus gran<strong>de</strong> <strong>de</strong>s Etats-Unis. La<br />
Tortue : 63-64.<br />
Booth, D. T. 1998. Effects of incubation temperature on the energetics of embryonic<br />
<strong>de</strong>velopment and hatchling morphology in the Brisbane river turtle Emydura signata.<br />
Journal of Comparative Physiology - Part B 168: 399-404.<br />
Booth, D. T. 2002. Incubation of rigid-shelled turtle eggs: do hydric conditions matter?<br />
Journal of Comparative Physiology - Part B 172: 627-633.<br />
Bow<strong>de</strong>n, R. M. et al. 2001. Concentrations of steroid hormones in layers and biopsies of<br />
chelonian egg yolks. General and Comparative Endocrinology 121: 95-103.<br />
Bow<strong>de</strong>n, R. M., M. A. Ewert and C. E. Nelson. 1999. Seasonal variation in yolk hormone<br />
levels and pivotal- temperature sex ratios in a turtle with TSD. American Zoologist 39 (5):<br />
368.<br />
Bow<strong>de</strong>n, R. M., M. A. Ewert and C. E. Nelson. 2000. Environmental sex <strong>de</strong>termination in a<br />
reptile varies seasonally and with yolk hormones. Proceedings: The Royal Society of<br />
London 267: 1745-1749.<br />
Brana, F. and X. Ji. 2000. Influence of incubation temperature on morphology, locomotor<br />
performance, and early growth of hatchling Wall lizards (Podarcis muralis). Journal of<br />
Experimental Zoology 286: 422-433.<br />
Bright, C. 1998. Life out of bounds. Bioinvasion in a bor<strong>de</strong>rless world. New York.<br />
117
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Brockelman, W. Y. 1975. Competition, the fitness of offspring and optimal clutch size. The<br />
American Naturalist 109: 677-699.<br />
Brockie, R. E. et al. 1989. Biological invasions of island nature reserves. Biological<br />
Conservation 44: 9-36.<br />
Brooks, R. J. et al. 1991. Maternal and environmental influences on growth and survival of<br />
embryonic and hatchling snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of<br />
Zoology 69: 2667-2676.<br />
Brown, J. H. et al. 2004. Toward a metabolic theory of ecology. Ecology 85 (7): 1771-1789.<br />
Bull, J. J. 1980. Sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Quarterly Review of Biology 55 (1): 3-21.<br />
Bull, J. J. 1981. Evolution of environmental sex <strong>de</strong>termination from genotypic sex<br />
<strong>de</strong>termination. Heredity 47: 173-184.<br />
Bull, J. J. 1983. Evolution of sex <strong>de</strong>termining mechanisms. Menlo Park, California: Cummings<br />
Publishing Company, Inc.<br />
Bull, J. J. 1985. Sex ratio and nest temperature in turtles: Comparing field and laboratory data.<br />
Ecology 66 (4): 1115-1122.<br />
Bull, J. J. 1987. Temperature-sensitive periods of sex <strong>de</strong>termination in lizard: Similarities with<br />
turtles and crocodilians. Journal of Experimental Zoology 241: 143-148.<br />
Bull, J. J. and M. G. Bulmer. 1989. Longevity enhances selection of environmental sex<br />
<strong>de</strong>termination. Heredity 63: 315-320.<br />
Bull, J. J. and E. L. Charnov. 1988. How fundamental are Fisherian sex ratios? Oxford<br />
Surveys in Evolutionary Biology 5: 96-135.<br />
Bull, J. J., W. H. Gutzke and D. Crews. 1988. Sex reversal by estradiol in three reptilian<br />
or<strong>de</strong>rs. General and Comparative Endocrinology 70: 425-428.<br />
Bull, J. J. and R. C. Vogt. 1979. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in turtles. Science<br />
206: 1186-1188.<br />
Bull, J. J. and R. C. Vogt. 1981. Temperature-sensitive periods of sex <strong>de</strong>termination in<br />
emydid turtles. Journal of Experimental Zoology 218: 435-440.<br />
Burger, J. 1976. Behavior of hatchling diamonback terrapins (Malaclemys terrapin) in the<br />
field. Copeia 3: 742-748.<br />
Burger, J. 1989. Incubation temperature has long-term effects on behaviour of young pine<br />
snakes (Pituophis melanoleucus). Behavioural Ecology and Sociobiology 28: 297-303.<br />
Burger, J. 1998. Antipredator behaviour of hatchling snakes: effects of incubation temperature<br />
and simulated predators. Animal Behaviour 56 (3): 547-553.<br />
118
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Burger, J. et al. 1998. Effects of lead on behavior, growth, and survival of hatchling sli<strong>de</strong>r<br />
turtles. Journal of Toxicology and Environmental Health - Part A 55: 495-502.<br />
Burger, J. and R. T. Zappalorti. 1988. Effects of incubation temperature on sex-ratios in pine<br />
snakes: Differential vulnerability of males and females. The American Naturalist 132: 492-<br />
505.<br />
Burnham, K. P. and D. R. An<strong>de</strong>rson. 1998. Mo<strong>de</strong>l Selection and Inference: A Pratical<br />
Information-Theoric Approach. New York: Springer.<br />
Burns, R. K. 1961. Role of hormones in the differentiation of sex. In: (Young, W.C., eds.).<br />
Sex and the Internal Secretions. Baltimore: Williams & Wilkins Co. pp 76-158.<br />
Cadi, A. 2003. Métho<strong>de</strong>s et Stratégie <strong>de</strong> Conservation <strong>de</strong> la cistu<strong>de</strong> d'Europe. Thèse <strong>de</strong><br />
doctorat <strong>de</strong> l'Université Clau<strong>de</strong> Bernard, Lyon.<br />
Cadi, A. et al. 2004. Successful reproduction of the introduced sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys<br />
scripta elegans) in the South of France. Aquatic Conservation - Marine Freshwater<br />
Ecosystem 14 (3): 237-246.<br />
Cadi, A. and P. Joly. 2003. Impact of the introduction of the red-eared sli<strong>de</strong>r (Trachemys<br />
scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis).<br />
Biodiversity and Conservation 00: 1-8.<br />
Cagle, F. R. 1944. Homerange homing behavior and migration in turtles. Miscellanous<br />
Publications of the Museum of Zoology, University of Michigan 61: 36.<br />
Cagle, F. R. 1950. The Life History of the Sli<strong>de</strong>r turtle, Pseu<strong>de</strong>mys scripta troostii<br />
(Holbrook). Ecological Monographs 20 (1): 32-54.<br />
Cagle, K. D. et al. 1993. Effects of the microclimate in natural nests on <strong>de</strong>velopment of<br />
embryonic painted turtles, Chrysemys picta. Functional Ecology 7: 653-660.<br />
Carlton, J. T. 1989. Man's role in changing the face of the ocean: Biological invasions and<br />
implications for conservation of nearshore environments. Conservation Biology 3 (3): 265-<br />
273.<br />
Caswell, H. 2001. Matrix population mo<strong>de</strong>ls: construction, analysis, and interpretation.<br />
Sun<strong>de</strong>rland, Massachusset, USA: Sinauer Associates.<br />
Caswell, H. and D. E. Weeks. 1986. Two-sex mo<strong>de</strong>ls: chaos, extinction, and other dynamic<br />
consequences of sex. The American Naturalist 128 (5): 707-735.<br />
Chapuis, J.-L. 2005. Répartition en France d'un animal <strong>de</strong> compagnie naturalisé, le Tamia <strong>de</strong><br />
Sibérie (Tamias sibiricus). Revue d'Ecologie (Terre Vie) 60: 239-253.<br />
119
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Chardard, D. and C. Dournon. 1999. Sex reversal by aromatase inhibitor treatment in the newt<br />
Pleuro<strong>de</strong>les waltl. Journal of Experimental Zoology 283 (1): 43-50.<br />
Charnier, M. 1966. Action <strong>de</strong> la température sur la sex-ratio chez l'embryon d'Agama agama<br />
(Agamidae, Lacertilien). Comptes Rendus <strong>de</strong> la Société <strong>de</strong> Biologie <strong>de</strong> Paris 160: 620-622.<br />
Charnov, E. L. and J. Bull. 1977. When is sex environmentally <strong>de</strong>termined. Nature 266: 828-<br />
830.<br />
Chen, T.-H. and K.-Y. Lue. 1998. Ecological Notes on Feral Populations of Trachemys<br />
scripta elegans in Northern Taiwan. Chelonian Conservation and Biology 3 (1): 87-90.<br />
Chessman, B. C. 1984. Evaporative water loss from three south-eastern australian species of<br />
water turtle. Australian Journal of Zoology 32 (5): 649-655.<br />
Chew, M. K. and M. D. Laubichler. 2003. Natural ennemies - metaphor or misconception?<br />
Science 301: 52-54.<br />
Clobert, J. et al. 2000. Tra<strong>de</strong>-off in phenotypic traits: endurance at birth, growth, survival,<br />
predation and susceptibility to parasitism in a lizard, Lacerta vivipara. Functional Ecology<br />
14: 675-684.<br />
Clutton-Brock, T. H., F. E. Guinness and S. D. Albon. 1982. Red <strong>de</strong>er: behavior and ecology<br />
of two sexes. Chicago: University of Chicago Press.<br />
Colautti, R. I. and H. J. MacIsaac. 2004. A neutral terminology to <strong>de</strong>fine 'invasive' species.<br />
Diversity and Distributions 10: 135-141.<br />
Conant, R. and J. Collins. 1998. Reptiles and Amphibians of eastern and central north<br />
America. 3rd edition, exan<strong>de</strong>d. USA: Peterson Field Gui<strong>de</strong>s.<br />
Congdon, J. D., R. U. Fischer and R. E. J. Gatten. 1995. Effects of incubation temperatures on<br />
characteristics of hatchling American alligators. Herpetologica 51 (4): 497-504.<br />
Congdon, J. D. et al. 1999. The relationship of body size to survivorship of hatchling snapping<br />
turtles (Chelydra serpentina): an evaluation of the "bigger is better" hypothesis. Oecologia<br />
121: 224-235.<br />
Conover, D. O. 2004. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in fishes. In: (Valenzuela, N.<br />
and Lance, V., eds.). Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in vertebrates.<br />
Washington: Smithsonian Books.<br />
Conover, D. O. and B. E. Kynard. 1981. Environmental sex <strong>de</strong>termination - interaction of<br />
temperature and genotype in a fish. Science 213 (4507): 577-579.<br />
Cossins, A. R. and K. Bowler. 1987. Temperature biology of animals. New York.<br />
120
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Costanzo, J. P. et al. 1998. Soil hydric characteristics and environment ice nuclei influence<br />
supercooling capacity of hatchling painted turtles Chrysemys picta. The Journal of<br />
Experimental Biology 201: 3105-3112.<br />
Costanzo, J. P. et al. 2001. Cold-hardiness and evaporative water loss in hatchling turtles.<br />
Physiological and Biochemical Zoology 74 (4): 510-519.<br />
Costanzo, J. P. et al. 2001. Characteristics of nest soil, but not geographic origin, influence<br />
cold hardiness of hatchling painted turtles. Journal of Thermal Biology 26: 65-73.<br />
Courchamp, F., J.-L. Chapuis and M. Pascal. 2003. Mammal inva<strong>de</strong>rs on islands: impact,<br />
control and control impact. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society 78:<br />
347-383.<br />
Courtenay, W. R. 1997. Nonindigenous fishes. In: (Simberloff, D., Schmitz, D.C. and Brown,<br />
T.C., eds.). Strangers in paradise. Washington D.C., USA: Island. pp 109-122.<br />
Crawley, M. J. 1987. What makes a community invasible? In: (Gray, A.J., Crawley, M.J. and<br />
Edwards, P.J., eds.). Colonization, succession and stability. Oxford, UK: Blackwell. pp<br />
429-453.<br />
Crews, D., J. Bull and T. Wibbels. 1991. Estrogen and sex reversal in turtles: a dose<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
phenomenon. General and Comparative Endocrinology 81: 357-364.<br />
Crocker, C. E. et al. 2000. Overwintering behavior and physiology of eastern painted turtles<br />
(Chrysemys picta picta) in Rho<strong>de</strong> Island. Canadian Journal of Zoology 78: 936-942.<br />
Crouse, D. T., L. B. Crow<strong>de</strong>r and H. Caswell. 1987. A stage-based population mo<strong>de</strong>l for<br />
loggerhead sea turtles and implications for conservation. Ecology 68 (5): 1412-1423.<br />
Crow<strong>de</strong>r, L. B. et al. 1994. Predicting the impact of turtle exclu<strong>de</strong>r <strong>de</strong>vices on loggerhead sea<br />
turtle populations. Ecological Applications 4: 437-445.<br />
Cullum, A. J. 1998. Sexual dimorphism in physiological performance of whiptail lizards<br />
(genus Cnemidophorus). Physiological Zoology 71 (5): 541-552.<br />
Davis, M. A. and K. Thompson. 2000. Eight ways to be a colonizer; two ways to be an<br />
inva<strong>de</strong>r: a proposed nomenclature scheme for invasion ecology. Bulletin of the Ecological<br />
Society of America 81.<br />
Davis, M. A. and K. Thompson. 2001. Invasion terminomogy: should ecologists <strong>de</strong>fine their<br />
terms differently than others? No, not if we want to be of any help. ESA Bulletin 82: 206.<br />
Deeming, D. C. and M. W. J. Ferguson. 1989. Effects of incubation temperature on growth<br />
and <strong>de</strong>velopment of embryos of Alligator mississippiensis. Journal of Comparative<br />
Physiology - PartB 159: 183-193.<br />
121
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Deeming, D. C. and M. W. J. Ferguson. 1991. Physiological effects of incubation temperature<br />
on embryonic <strong>de</strong>velopment in reptiles and birds. In: (Deeming, D.C. and Ferguson,<br />
M.W.J., eds.). Egg incubation: Its effects on embryonic <strong>de</strong>velopment in birds and reptiles.<br />
Cambridge University Press. pp 147-171.<br />
Demuth, J. P. 2001. The effects of constant and fluctuating incubation temperatures on sex<br />
<strong>de</strong>termination, growth, and performance in the tortoise Gopherus polyphemus. Canadian<br />
Journal of Zoology 79: 1609-1620.<br />
Desvages, G., M. Girondot and C. Pieau. 1993. Sensitive stages for the effects of temperature<br />
on gonadal aromatase activity in embryos of the marine turtle Dermochelys coriacea.<br />
General and Comparative Endocrinology 92 (1): 54-61.<br />
Desvages, G. and C. Pieau. 1992. Aromatase-Activity in Gonads of Turtle Embryos as a<br />
Function of the Incubation Temperature of Eggs. Journal of Steroid Biochemistry and<br />
Molecular Biology 41 (3-8): 851-853.<br />
Desvages, G. and C. Pieau. 1992. Time required for temperature-induced changes in gonadal<br />
aromatase activity and related gonadal structure in turtle embryos. Differentiation 52 (1):<br />
13-18.<br />
di Castri, F. 1989. History of biological invasions with amphasis on the Old World. In:<br />
(Drake, J.A.e.a., eds.). Biological invasions: A global perspective. New York, USA:<br />
Wiley. pp 1-30.<br />
Diamond, J. M. and C. R. Veitch. 1981. Extinctions and introductions in the New Zealand<br />
avifauna: Cause and effect? Science 211: 499-501.<br />
Digard, J.-P. 1995. Un phénomène méconnu: le marronnage. Aspects mo<strong>de</strong>rnes et<br />
implications. In: (Lizet, B. and Ravis-Giordani, G., eds.). Des bêtes et <strong>de</strong>s Hommes. Le<br />
rapport à l'animal: un jeu sur la distance. Comité <strong>de</strong>s Travaux historiques et scientifiques.<br />
Doody, J. S. 1999. A test of the comparative influences of constant and fluctuating incubation<br />
temperatures on phenotypes of hatchling turtles. Chelonian Conservation and Biology 3:<br />
529-531.<br />
Dorizzi, M. et al. 1994. Masculinization of gonads by aromatase inhibitors in a turtle with<br />
temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination. Differentiation 58: 1-8.<br />
Dorizzi, M., N. Richard-Mercier and C. Pieau. 1996. The ovary retains male potential after the<br />
thermosensitive period for sex <strong>de</strong>termination in the turtle Emys obicularis. Differentiation<br />
60: 193-201.<br />
122
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Downes, S. J. and R. Shine. 1999. Do incubation-induced changes in a lizard's phenotype<br />
influence its vulnerability to predators? Oecologia 120: 9-18.<br />
Drake, J. A. et al. 1989. Biological invasions: a global perspective. New York, USA: Wiley.<br />
Ducotterd, J.-M. 1994. Les tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, ce qu'il faut savoir. CITES bulletin 2: 25-28.<br />
Ebenhard, T. 1988. Introduced birds and mammals and their ecological effects. Swedish<br />
Wildlife Research 13: 1-107.<br />
Ehrlich, P. R. 1989. Attributes of inva<strong>de</strong>rs and the invading processes: vertebrates. In: (Drake,<br />
J.A.e.a., eds.). Biological invasions: A global perspective. Wiley. pp 315-328.<br />
Elphick, M. J. and R. Shine. 1998. Longterm effect of incubation temperatures on the<br />
morphology and locomotor performance of hatchling lizards (Bassiana duperreyi,<br />
Scincidae). Biological Journal of the Linnean Society 63: 429-447.<br />
Elphick, M. J. and R. Shine. 1999. Sex differences in optimal incubation temperatures in a<br />
scincid lizard species. Oecologia 118 (4): 431-437.<br />
Elton, C. S. 1958. The ecology of invasions by animals and plants. London: Methuen and Co.<br />
Ernst, C. H., J. E. Lovich and R. W. Barbour. 1994. Turtles of the United States and Canada.<br />
USA: Smithsonian Inst. Press.<br />
Everett, R. A. 2000. Patterns and pathways of biological invasions. Trends in Ecology and<br />
Evolution 15: 177-178.<br />
Ewert, M. A. 1985. Embryology of turtles. In: (Gans, C., Billett, F. and Ma<strong>de</strong>rson, P.F.A.,<br />
eds.). Biology of the Reptilia. New York: John Wiley & Sons.pp 75-267.<br />
Ewert, M. A., D. R. Jackson and C. E. Nelson. 1994. Patterns of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination in turtles. Journal of Experimental Zoology 270 (1): 3-15.<br />
Ewert, M. A. and C. E. Nelson. 1991. Sex <strong>de</strong>termination in turtles: diverse patterns and some<br />
possible adaptative values. Copeia 1: 50-69.<br />
Fe<strong>de</strong>r, M. E., S. L. Statel and A. G. Gibbs. 1982. Resistance of the shell membrane and<br />
mineral layer to diffusion of oxygen and water in flexible-shelled eggs of the snapping<br />
turtle (Chelydra serpentina). Respiration Physiology 49: 279-291.<br />
Ferguson, M. W. J. and T. A. Joanen. 1983. Temperature <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
Alligator mississippiensis. Journal of Zoology 200: 143-177.<br />
Ficetola, G. F. et al. 2004. The importance of aquatic and terrestrial habitat for the European<br />
pond turtle (Emys orbicularis): implications for conservation planning and management.<br />
Canadian Journal of Zoology 82: 1704-1712.<br />
123
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Filoramo, N. I. and F. J. Janzen. 1999. Effects of hydric conditions during incubation on<br />
overwintering hatchlings of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans).<br />
Journal of Herpetology 33 (1): 29-35.<br />
Filoramo, N. I. and F. J. Janzen. 2002. An experimental study of the influence of embryonic<br />
water availability body size, and clutch on survivorship of neonatal red-eared sli<strong>de</strong>rs,<br />
Trachemys scripta elegans. Herpetologica 58 (1): 67-74.<br />
Finkler, M. S. 1999. Influence of water availability during incubation on hatchling size, body<br />
composition, <strong>de</strong>siccation tolerance, and terrestrial locomotor performance in the snapping<br />
turtle Chelydra serpentina. Physiological and Biochemical Zoology 72 (6): 714-722.<br />
Finkler, M. S. et al. 1999. Long-term effects of hydric conditions during incubation on body<br />
size and triglyceri<strong>de</strong> content of neonatal snapping turtles: Is wetter better in the long run?<br />
American Zoologist 39 (5): 414.<br />
Finkler, M. S. 2001. Rates of water loss and estimates of survival time un<strong>de</strong>r varying humidity<br />
in juvenile snapping turtles (Chelydra serpentina). Copeia 2: 521-525.<br />
Fisher, R. A. 1930. The Genetical Theory of Natural Selection. Oxford: Clarendon Press.<br />
Frazer, N. B., J. W. Gibbons and J. L. Greene. 1990. Life tables of a sli<strong>de</strong>r turtle population.<br />
In: (Gibbons, J.W., eds.). Life histoty and ecology of the sli<strong>de</strong>r turtle. Washington D.C.:<br />
Smithsonian Institution Press. pp 183-200.<br />
Freedberg, S. et al. 2004. Developmental environment has long-lasting effects on behavioural<br />
performance in two turtles with environmental sex <strong>de</strong>termination. Evolutionary Ecology<br />
Research 6: 739-747.<br />
Freedberg, S. and M. J. Wa<strong>de</strong>. 2001. Cultural inheritance as a mechanism for population sexratio<br />
bias in reptiles. Evolution 55 (5): 1049-1055.<br />
Fritts, T. H. and G. H. Rodda. 1998. The role of introduced species in the <strong>de</strong>gradation of<br />
island ecosystems, a case history of Guam. Annual Review of Ecology and Systematics 29:<br />
113-140.<br />
Gaillard, J., M. Festa-Bianchet and N. Yoccoz. 1998. Population Dynamics of large<br />
herbivores: variable recruitment with constant adult survival. Trends in Ecology and<br />
Evolution 13 (2): 58-63.<br />
Gaillard, J. et al. 2000. Temporal variation in fitness components and population dynamics of<br />
large herbivores. Annual Review of Ecology and Systematics 31: 367-393.<br />
Gans, C. and P. S. Ulinski. 1992. Biology of the Reptilia. Chicago, USA: University of<br />
Chicago Press.<br />
124
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Garland, T., Jr. and P. A. Carter. 1994. Evolutionary physiology. Annual Review of<br />
Physiology 56: 579-621.<br />
Garland, T. J., E. Hankins and R. B. Huey. 1990. Locomotor capacity and social dominance in<br />
male lizards. Functional Ecology 4: 243-250.<br />
Gatten, R. E. J. 1974. Effects of nutritional status on the preferred body temperature of the<br />
turtles Pseu<strong>de</strong>mys scripta and Terrapene ornata. Copeia 4: 912-917.<br />
Georges, A. 1989. Female turtles from hot nests: is it duration of incubation or proportion of<br />
<strong>de</strong>velopment as high temperatures that matters? Oecologia 81: 323-328.<br />
Georges, A. et al. 2005. Mo<strong>de</strong>lling <strong>de</strong>velopment of reptile embryos un<strong>de</strong>r fluctuating<br />
temperature regimes. Physiological and Biochemical Zoology 78 (1): 18-30.<br />
Georges, A. et al. 2004. Thermal mo<strong>de</strong>ls of TSD un<strong>de</strong>r laboratory and field conditions. In:<br />
(Valenzuela, N. and Lance, V., eds.). Temperature-Depen<strong>de</strong>nt Sex Determination in<br />
Vertebrates. Washington: Smithsonian Books.<br />
Georges, A., C. Limpus and R. Stoutjesdijk. 1994. Hatchling sex in the marine turtle Caretta<br />
caretta is <strong>de</strong>termined by proportion of <strong>de</strong>velopment at a temperature, not daily duration of<br />
exposure. Journal of Experimental Zoology 270: 432-444.<br />
Gettinger, R. D., G. L. Paukstis and W. H. N. Gutzke. 1984. Influence of hydric environment<br />
on oxygen consumption by embryonic turtles Chelydra serpentina and Trionyx spiniferus.<br />
Physiological Zoology 57: 468-473.<br />
Ghalambor, C. K., D. N. Reznick and J. A. Walker. 2004. Constraints on adaptive evolution:<br />
The functional tra<strong>de</strong>-off between reproduction and fast-start swimming performance in the<br />
Trinidadian guppy (Poecilia reticulata). The American Naturalist 164 (1): 38-50.<br />
Gibbons, J. W. 1986. Movement patterns among turtle populations: applicability of<br />
managment of the <strong>de</strong>sert tortoise. Herpetologica 42: 104-113.<br />
Gibbons, J. W. 1990. The Life History and Ecology of the Sli<strong>de</strong>r Turtle. Washington, D.C:<br />
Smithsonian Institution Press.<br />
Gibbons, J. W., J. L. Greene and J. D. Congdon. 1990. Temporal and spatial movement<br />
patterns of sli<strong>de</strong>rs and others turtles. In: (Gibbons, J.W., eds.). The life history and ecology<br />
of the sli<strong>de</strong>r turtle. Washington D.C.: Smithsonian Intsitution Press. pp 201-215.<br />
Gibbons, J. W. and R. D. Semlitsch. 1982. Survivorship and longevity of a long-lived<br />
vertebrate species: How long do turtles live? Journal of Animal Ecology 51: 523-527.<br />
Gibbons, J. W. et al. 1981. Variation in age and size at maturity of the sli<strong>de</strong>r turtle<br />
(Pseu<strong>de</strong>mys scripta). The American Naturalist 117: 841-845.<br />
125
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Gillooly, J. F. et al. 2002. Effects of size and temperature on <strong>de</strong>velopmental time. Nature 417:<br />
70-73.<br />
Girondot, M. 1999. Statistical <strong>de</strong>scription of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination using<br />
maximum likelihood. Evolutionary Ecology Research 1 (4): 479-486.<br />
Girondot, M. et al. 2004. Implications of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination for<br />
population dynamics. In: (Valenzuela, N. and Lance, V., eds.). Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination. Washington: Smithsonian Books. pp 148-156.<br />
Girondot, M., H. Fouillet and C. Pieau. 1998. Feminizing turtle embryos as a conservation<br />
tool. Conservation Biology 12 (2): 353.<br />
Girondot, M. and C. Pieau. 1996. On the limits of age-structured mo<strong>de</strong>ls for the maintenance<br />
of environmental sex <strong>de</strong>termination in crocodilians. Annales Des Sciences Naturelles-<br />
Zoologie et Biologie Animale 17 (2): 85-97.<br />
Gist, D. H. and J. M. Jones. 1989. Sperm storage within the oviduct of turtles. Journal of<br />
Herpetology 199: 379-384.<br />
Gobster, P. H. 2005. Invasive species as ecological threat: Is restoration an alternative to fearbased<br />
resource management? Ecological Restoration 23 (4): 261-270.<br />
Godfrey, M. H., V. Delmas and M. Girondot. 2003. Assessment of patterns of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination using maximum likelihood mo<strong>de</strong>l selection. Ecoscience 10<br />
(3): 265-272.<br />
Greenbaum, E. 2002. A standardized series of embryonic stages for the emydid turtle<br />
Trachemys scripta. Canadian Journal of Zoology 80: 1350-1370.<br />
Gross, M. and W. R. Gartska. 1984. Sperm storage and capacitation in the male sli<strong>de</strong>r turtle,<br />
Pseu<strong>de</strong>mys scripta. Journal of the Alabama Aca<strong>de</strong>my of Science 55: 141.<br />
Gutzke, W. H. and G. C. Packard. 1986. Sensitive periods for the influence of the hydric<br />
environment on eggs and hatchlings of painted turtles (Chrysemys picta). Physiological<br />
Zoology 59 (3): 337-343.<br />
Gutzke, W. H. N. and G. C. Packard. 1987. Influence of the hydric and thermal environments<br />
on eggs and hatchlings of bull snakes Pituophis melanoleucus. Physiological Zoology 60:<br />
9-17.<br />
Hailey, A. and I. M. Coulson. 1999. The growth pattern of the African tortoise Geochelone<br />
pardalis and other chelonians. Canadian Journal of Zoology 77: 181-193.<br />
Hartweg, N. 1944. Spring emergence of painted turtle hatchlings. Copeia 1: 20-22.<br />
126
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Hastings, A. 1996. Mo<strong>de</strong>ls of spatial spread: a synthesis. Biological Conservation 78: 143-<br />
148.<br />
Head, G., R. M. May and L. Pendleton. 1987. Environmental <strong>de</strong>termination of sex in the<br />
reptiles. Nature 329: 198-199.<br />
Hennig, A. S. 2004. Trachemys scripta elegans - pet, food and inhabitant of temples. Radiata<br />
13: 13-28.<br />
Heppell, S. S. et al. 1996. Population mo<strong>de</strong>l analysis for the loggerhead sea turtle, Caretta<br />
caretta, in Queensland. Wildlife Research 23: 143-159.<br />
Hertz, P. E., R. B. Huey and T. J. Garland. 1988. Time budgets, thermoregulation, and<br />
maximal locomotor performance: Are ectotherms Olympians or Boy Scouts? American<br />
Zoologist 28: 927-938.<br />
Hewavisenthi, S. and J. C. Parmenter. 2001. Influence of Incubation Environment on the<br />
Development of the Flatback Turtle (Natator <strong>de</strong>pressus). Copeia 3: 668-682.<br />
Holman, J. A. 1994. Status of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle Trachemys scripta elegans (Weid) in<br />
Michigan: A preliminary report. Michigan Aca<strong>de</strong>mician 26: 471-477.<br />
Holway, D. A. and A. V. Suarez. 1999. Animal behavior: an essential component of invasion<br />
biology. Trends in Ecology and Evolution 14 (8): 328-330.<br />
Huey, R. B. et al. 1990. Variation in locomotor performance in <strong>de</strong>mographically known<br />
populations of the lizard Sceloporus merriami. Physiological Zoology 63: 845-872.<br />
Huey, R. B., P. E. Hertz and B. Sinervo. 2003. Behavioral drive versus behavioral inertia in<br />
evolution: A null mo<strong>de</strong>l approach. The American Naturalist 161: 357-366.<br />
Irschick, D. J. and J. B. Losos. 1998. A comparartive analysis of the ecological significance of<br />
maximal locomotor performance in carribbean Anolis lizards. Evolution 52 (1): 219-226.<br />
Iverson, J. B. and M. A. Ewert. 1991. Physical characteristics of reptilian eggs and a<br />
comparison with avian eggs. In: (Deeming, D.C. and Ferguson, M.W.J., eds.). Egg<br />
incubation: Its effects on embryonic <strong>de</strong>velopment in birds and reptiles. New-York:<br />
Cambridge University Press. pp 87-100.<br />
Janzen, F. J. 1993. An experimental analysis of natural selection on body size of hatchling<br />
turtles. Ecology 74 (2): 332-341.<br />
Janzen, F. J. 1994. Climate change and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in reptiles.<br />
Proceedings of the National Aca<strong>de</strong>my of Science USA 91: 7487-7490.<br />
Janzen, F. J. 1994. Vegetational cover predicts the sex-ratio of hatchling turtles in natural<br />
nests. Ecology 75 (6): 1593-1599.<br />
127
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Janzen, F. J. 1995. Experimental evi<strong>de</strong>nce for the evolutionary significance of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination. Evolution 49 (5): 864-873.<br />
Janzen, F. J., J. C. Ast and G. L. Paukstis. 1995. Influence of the hydric environment and<br />
clutch on eggs and embryos of two sympatric map turtles. Functional Ecology 9: 913-922.<br />
Janzen, F. J., J. K. Tucker and G. L. Paukstis. 2000. Experimental analysis of an early lifehistory<br />
stage: selection on size of hatchling turtles. Ecology 81 (8): 2290-2304.<br />
Ji, X. and W.-G. Du. 2001. The effects of thermal and hydric environments on hatching<br />
success, embryonic use of energy and hatchling traits in a colubrid snake, Elaphe carinata.<br />
Comparative Biochemistry and Physiology - Part A 129: 461-471.<br />
Ji, X. and W.-G. Du. 2001. Effects of thermal and hydric environments on incubating eggs<br />
and hatchling traits in the cobra, Naja naja atra. Journal of Herpetology 35 (2): 186-194.<br />
Johnston, C. M., M. Barnett and P. T. Sharpe. 1995. The molecular biology of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B<br />
350: 297-304.<br />
Julliard, R. 2000. Sex-specific dispersal in spatially varying environments leads to habitat<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
evolutionarily stable offspring sex ratios. Behavioral Ecology 11 (4): 421-428.<br />
Kam, Y.-C. 1994. Effects of simulated flooding on metabolism and water balance of turtle<br />
eggs and embryos. Journal of Herpetology 28: 173-178.<br />
Kingsolver, J. G. and R. B. Huey. 2003. Introduction: the evolution of morphology,<br />
performance and fitness. Integrative and Comparative Biology 43: 361-366.<br />
Kitimasak, W., K. Thirakhupt and D. Moll. 2003. Eggshell structure of the siamese narrow<br />
hea<strong>de</strong>d softshell turtle Chitra chitra Nutphand, 1986 (Testudines: Trionychidae). Science<br />
Asia 29: 95-98.<br />
Koenig, W. D. 2003. European starlings and their effect on native cavity-nesting birds.<br />
Conservation Biology 17 (4): 1134.<br />
Kolar, C. S. and D. M. Lodge. 2001. Progress in invasion biology: predicting inva<strong>de</strong>rs. Trends<br />
in Ecology and Evolution 16 (4): 199-204.<br />
Kolbe, J. J. and F. J. Janzen. 2001. The influence of propagule size and maternal nest-site<br />
selection on survival and behaviour of neonate turtles. Functional Ecology 15 (6): 772-<br />
781.<br />
Kolbe, J. J. and F. J. Janzen. 2002. Experimental analysis of an early life-history stage: water<br />
loss and migrating hatchling turtles. Copeia 1: 220-226.<br />
128
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Koper, N. and R. J. Brooks. 2000. Environmental constraints on growth of painted turtles<br />
(Chrysemys picta) in northern climates. Herpetologica 56 (4): 421-432.<br />
Kuzenski, S. 1976. Louisiana turtle industry - down but not out. Sea Grant 70's, Texas A & M<br />
University 6: 5-7.<br />
Lailvaux, S. P., G. J. Alexan<strong>de</strong>r and M. J. Whiting. 2003. Sex-based differences and<br />
similarities in locomotor performance, thermal preferences, and escape behaviour in the<br />
lizard Platysaurus intermedius wilhelmi. Physiological and Biochemical Zoology 76 (4):<br />
511-521.<br />
Lance, V. A. 1997. Sex <strong>de</strong>termination in reptiles: An update. American Zoologist 37 (6): 504-<br />
513.<br />
Lance, V. A. and M. H. Bogart. 1992. Disruption of ovarian <strong>de</strong>velopment in alligator embryos<br />
treated with an aromatase inhibitor. General and Comparative Endocrinology 86 (1): 59-<br />
71.<br />
Lan<strong>de</strong>, R. 1988. Genetics and <strong>de</strong>mography in biological conservation. Science 241: 1455-<br />
1460.<br />
Lang, J. W. and H. V. Andrews. 1994. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
crocodilians. Journal of Experimental Zoology 270 (1): 28-44.<br />
Le Gaillard, J. F., J. Clobert and R. Ferrière. 2004. Physical performance and darwinian<br />
fitness in lizards. Nature 432: 502-505.<br />
Lebreton, J.-D. and J. Clobert. 1991. Bird population dynamics, management, and<br />
conservation: the role of mathematical mo<strong>de</strong>lling. In: (Perrins, C.M., Lebreton, J.D. and<br />
Hirons, G.J.M., eds.). Bird population studies, relevance to conservation and management.<br />
Oxford: Oxford University Press. pp 105-125.<br />
Lee, C. G. et al. 2003. The effect of temperature on swimming performance and oxygen<br />
consumption in adult sockeye (Oncorhynchus nerka) and coho (O. kisutch) salmon stocks.<br />
The Journal of Experimental Biology 206: 3239-3251.<br />
Legler, J. M. 1990. The genus Pseu<strong>de</strong>mys in Mesoamerica: taxonomy, distrtibution, and<br />
origins. In: (Gibbons, J.W., eds.). The life history and ecology of the sli<strong>de</strong>r turtle.<br />
Washington, D.C.: Smithsonian Institution Press. pp 82-108.<br />
Lever, C. 1985. Naturalized mammals of the world. Essex, UK: Longman.<br />
Lodge, D. M. 1993. Biological invasions: lessons for ecology. Trends in Ecology and<br />
Evolution 8: 133-137.<br />
129
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Lodge, D. M. 1993. Species invasions and <strong>de</strong>letions: community effects and responses to<br />
climate and habitat change. In: (Kareiva, P.M., Kingsolver, J.G. and Huey, R.B., eds.).<br />
Biotic interactions and global change. Sinauer. pp 367-387.<br />
Luiseli, L. et al. 1997. Problems for conservation of pond turtles (Emys orbicularis) in Central<br />
Italy: is the introduced red-eared turtle (Trachemys scripta) a serious threat? Chelonian<br />
Conservation and Biology 2 (3): 417-419.<br />
Macdonald, I. A. W. and G. W. Frame. 1988. The invasion of introduced species into nature<br />
reserves in tropical savannas and dry woodlands. Biological Conservation 44: 67-94.<br />
Mack, R. N. et al. 2000. Biotic invasions: causes, epi<strong>de</strong>miology, global consequences, and<br />
control. Ecological Applications 10 (3): 689-710.<br />
Main, A. R. and C. M. Bull. 2000. The impact of tick parasites on the behaviour of the lizard<br />
Tiliqua rugosa. Oecologia 122: 574-581.<br />
Maldonado, L. C. T. et al. 2002. Expression profiles of Dax1, Dmrt1, and Sox9 during<br />
temperature sex <strong>de</strong>termination in gonads of the sea turtle Lepidochelys olivacea. General<br />
and Comparative Endocrinology 129 (1): 20-26.<br />
Marco, A., C. Diaz-Paniagua and J. Hidalgo-Vila. 2004. Influence of egg aggregation and soil<br />
moisture on incubation of flexible-shelled lacertid lizard eggs. Canadian Journal of<br />
Zoology 82: 60-65.<br />
Marcovaldi, M. A., M. H. Godfrey and N. Mrosovsky. 1997. Estimating sex ratios of<br />
loggerhead turtles in Brazil from pivotal incubation durations. Canadian Journal of<br />
Zoology 75: 755-770.<br />
Martin, L. B. and L. Fitzgerald. 2005. A taste for novelty in invading house sparrows.<br />
Behavioral Ecology 16 (4): 702-707.<br />
Maynard-Smith, J. 1989. Evolutionary Genetics. New York: Oxford University Press Inc.<br />
McCue, M. D. 2004. General Effects of Temperature on Animal Biology. In: (Valenzuela, N.<br />
and Lance, V., eds.). Temperature-Depen<strong>de</strong>nt Sex Determination in Vertebrates.<br />
Washington: Smithsonian Books.<br />
McKinney, M. L. and J. L. Lockwood. 1999. Biotic homogenization: a few winners replacing<br />
many losers in the next mass extinction. Trends in Ecology and Evolution 14: 450-453.<br />
Meijerhof, R. and G. van Beek. 1993. Mathematical mo<strong>de</strong>lling of temperature and moisture<br />
loss of hatching eggs. Journal of Theoretical Biology 165: 27-41.<br />
Menigaux, H. 2003. Nouveaux Animaux <strong>de</strong> Compagnie et risque d'invasion: Exemple en<br />
France <strong>de</strong> la Trachémy<strong>de</strong> à tempes rouges. Rapport DESS, Université Paris XI, Orsay.<br />
130
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Merchant-Larios, H. et al. 1997. Correlation among thermosensitive period, estradiol<br />
response, and gonad differentiation in the sea turtle Lepidochelys olivacea. General and<br />
Comparative Endocrinology 107: 373-385.<br />
Miller, K. and G. C. Packard. 1992. The influence of substrate water potential during<br />
incubation on the metabolism of embryonic snapping turtles (Chelydra serpentina).<br />
Physiological Zoology 65: 172-187.<br />
Miller, K., G. C. Packard and M. J. Packard. 1987. Hydric conditions during incubation<br />
influence locomotor performance of hatchling snapping turtles. The Journal of<br />
Experimental Biology 127: 401-412.<br />
Mitrus, S. 2003. The calcareous layer eggshell of the turtle Emys orbicularis: ultrastructure<br />
ans composition. Italian Journal of Zoology 70: 13-16.<br />
Moll, D. L. and J. M. Legler. 1971. The life history of a neatropical sli<strong>de</strong>r turtle, Pseu<strong>de</strong>mys<br />
scripta (Shoepff) in Panama. Bulletin of Los Angeles County Museum of National History<br />
and Science 11: 1-102.<br />
Mooney, H. A. and E. E. Cleland. 2001. The evolutionary impact of invasive species.<br />
Proceedings of the National Aca<strong>de</strong>my of Science USA 98 (10): 5446-5451.<br />
Mooney, H. A. and J. A. Drake. 1986. Ecology of biological invasions of North America and<br />
Hawaii. New York: Springer.<br />
Moreno-Mendoza, N., V. R. Harley and H. Merchant-Larios. 2001. Temperature regulates<br />
SOX9 expression in cultured gonads of Lepidochelys olivacea, a species with temperature<br />
sex <strong>de</strong>termination. Developmental Biology 229 (2): 319-326.<br />
Morjan, C. L. 2002. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination and the evolutionary potential<br />
for sex ratio in the painted turtle, Chrysemys picta. Iowa State University, Ames, Iowa.<br />
Morreale, S. J., J. W. Gibbons and J. D. Congdon. 1983. Significance of activity and<br />
movement in the yellow-bellied sli<strong>de</strong>r turtle (Pseu<strong>de</strong>mys scripta). Canadian Journal of<br />
Zoology 62: 1038-1042.<br />
Morreale, S. J. et al. 1982. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination: Current practices<br />
threaten conservation of sea turtles. Science 216: 1245-1247.<br />
Morris, K. A. et al. 1983. Effects of the hydric environment on growth of embryonic snapping<br />
turtles (Chelydra serpentina). Herpetologica 39: 272-285.<br />
Moscarella, R. A., M. Benado and M. Aguilera. 2001. A comparative assessment of growth<br />
curves as estimators of male and female ontogeny in Oryzomys albigularis. Journal of<br />
Mammalogy 82: 520-526.<br />
131
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Mrosovsky, N. 1980. Thermal biology of sea turtles. American Zoologist 20: 531-547.<br />
Mrosovsky, N. and C. Pieau. 1991. Transitional range of temperature, pivotal temperatures<br />
and thermosensitive stages for sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Amphibia-Reptilia 12: 169-<br />
179.<br />
Mrosovsky, N. and C. L. Yntema. 1980. Temperature <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nce of sexual differentiation in<br />
sea turtles: Implications for conservation practices. Biological Conservation 18: 271-280.<br />
Myers, K. 1986. Introduced vertebrates in Australia, with emphasis on the mammals. In:<br />
(Groves, R.H. and Burdon, J.J., eds.). Ecology of biological invasions. London: Cambridge<br />
University Press.<br />
Myers, N. 1997. Mass extinction and evolution. Science 278: 597-598.<br />
Nakage, E. S. et al. 2003. Effect of temperature on incubation period, embryonic mortality,<br />
hatch rate, egg water loss and partridge chick weigh (Rhynchotus rufescens). Revista<br />
Brasileira <strong>de</strong> Ciência Avícola 4 (2).<br />
Nebeker, A. V. and R. B. Bury. 2000. Temperature selection by hatchling and yearling Florida<br />
red-bellied turtles (Pseu<strong>de</strong>mys nelsoni) in thermal gradients. Journal of Herpetology 34<br />
(3): 465-469.<br />
Newsome, A. E. and I. R. Noble. 1986. Ecological and physiological characters of invading<br />
species. In: (Groves, R.H. and Burdon, J.J., eds.). Ecology of Biological Invasions.<br />
Cambridge University Press. pp 1-20.<br />
O'Steen, S. 1998. Embryonic temperature influences juvenile temperature choice and growth<br />
rate in snapping turtles Chelydra serpentina. Journal of Experimental Biology 201: 439-<br />
449.<br />
Odum, E. P. 1983. Basic Ecology. Phila<strong>de</strong>lphia.<br />
Ol<strong>de</strong>n, J. D. and N. L. Poff. 2003. Toward a mechanistic un<strong>de</strong>rstanding and prediction of<br />
biotic homogenisation. The American Naturalist 162: 442-460.<br />
Packard, G. C. 1991. Physiological and ecological importance of water to embryos of<br />
oviparous reptiles. In: (Deeming, D.C. and Ferguson, M.W.J., eds.). Eggs Incubation: Its<br />
Effects on Embryonic Development in Birds and Reptiles. New-York: Cambridge<br />
University Press. pp 213-228.<br />
Packard, G. C. 1999. Water relations of chelonian eggs and embryos: is wetter better?<br />
American Zoologist 39: 289-303.<br />
132
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Packard, G. C. et al. 1999. Environmentally induced variation in body size and condition in<br />
hatchling snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of Zoology 77: 278-<br />
289.<br />
Packard, G. C. and M. J. Packard. 1984. Coupling of physiology of embryonic turtles to the<br />
hydric environment. In: (Seymour, R.S., eds.). Respiration and Metabolism of Embryonic<br />
Vertebrates. Dordrecht, The Netherlands. pp 99-119.<br />
Packard, G. C. and M. J. Packard. 1988. Physiological ecology of reptilian eggs and embryos.<br />
In: (C., G. and B., H.R., eds.). Biology of the Reptilia. New York: Liss. pp 523-605.<br />
Packard, G. C. and M. J. Packard. 1997. Type of soil affects survival by overwintering<br />
hatchlings of the painted turtle. Journal of Thermal Biology 22 (1): 53-58.<br />
Packard, G. C. and M. J. Packard. 2001. The overwintering strategy of hatchling painted<br />
turtles, or how to survive in the cold without freezing. Bioscience 51 (3): 199-207.<br />
Packard, G. C., M. J. Packard and L. Benigan. 1991. Sexual differentiation, growth, and<br />
hatching success by embryonic painted turtles incubated in wet and dry environments at<br />
fluctuating temperatures. Herpetologica 47 (1): 125-132.<br />
Packard, G. C., M. J. Packard and G. F. Birchard. 2000. Availability of water effects organ<br />
growth in prenatal and neonatal snapping turtles (Chelydra serpentina). Journal of<br />
Comparative Physiology - Part B 170: 69-74.<br />
Packard, G. C. et al. 1985. Daily and seasonal variation in hydric conditions and temperature<br />
insi<strong>de</strong> nests of common snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of<br />
Zoology 63: 2422-2429.<br />
Packard, G. C. et al. 1979. Water-vapor conductance of testudinian and crocodilian eggs<br />
(class reptilia). Respiration Physiology 38: 1-10.<br />
Packard, M. J. 1980. Ultrastructural morphology of the shell and shell membrane of eggs of<br />
common snapping turtles (Chelydra serpentina). Journal of Morphology 165: 187-204.<br />
Parker, I. 2004. Mating patterns and rates of biological invasion. Proceedings of the National<br />
Aca<strong>de</strong>my of Sciences USA 101 (38): 13804-13807.<br />
Parmenter, R. R. and H. W. Avery. 1990. The feeding ecology of the sli<strong>de</strong>r turtle. In:<br />
(Gibbons, J.W., eds.). Life history and ecology of the sli<strong>de</strong>r turtle. Washington, USA:<br />
Smithsonian Inst. Press. pp 257-266.<br />
Pascal, M. et al. 2003. Evolution <strong>de</strong> la faune <strong>de</strong> Vertébrés en France métropolitaine <strong>de</strong>puis le<br />
début <strong>de</strong> l'Hollocène. Invasions et extinctions. INRA CNRS MNHN, Paris.<br />
133
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Pepin, P. 1991. Effect of temperature and size on <strong>de</strong>velopment, mortality, and survival rates of<br />
the pelagic early life history stages of marine fish. Canadian Journal of Fisheries and<br />
Aquatic Sciences 48 (3): 503-518.<br />
Pieau, C. 1971. Sur la proportion sexuelle chez les embryons <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux Chéloniens (Testudo<br />
graeca L. et Emys orbicularis L.) issus d'oeufs incubés artificiellement. Comptes Rendus<br />
<strong>de</strong> l'Académie <strong>de</strong>s Sciences <strong>de</strong> Paris 272: 3071-3074.<br />
Pieau, C. 1972. Effets <strong>de</strong> la température sur le développement <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s génitales chez les<br />
embryons <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux Chéloniens, Emys orbicularis L. et Testudo graeca. Comptes Rendus <strong>de</strong><br />
l'Académie <strong>de</strong>s Sciences <strong>de</strong> Paris 274: 719-722.<br />
Pieau, C. 1974. Différenciation du sexe en fonction <strong>de</strong> la température chez les embryons<br />
d'Emys orbicularis L. (Chélonien): effets <strong>de</strong>s hormones sexuelles. Annales d'Embryologie<br />
et <strong>de</strong> Morphogénèse 7: 365-394.<br />
Pieau, C. 1982. Modalities of the action of temperature on sexual differentiation in field<strong>de</strong>veloping<br />
embryos of the European pond turtle Emys orbicularis (Emydidae). Journal of<br />
Experimental Zoology 220: 353-360.<br />
Pieau, C. and M. Dorizzi. 1981. Determination of temperature sensitive stages for sexual<br />
differentiation of the gonads in embryos of the turtle, Emys orbicularis. Journal of<br />
Morphology 170: 373-382.<br />
Pieau, C. and M. Dorizzi. 2004. Oestrogens and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
reptiles: all in the gonads. Journal of Endocrinology 181: 367-377.<br />
Pieau, C., M. Dorizzi and N. Richard-Mercier. 1999. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination and gonadal differentiation in reptiles. Cellular and Molecular Life Sciences<br />
55: 887-900.<br />
Pieau, C., M. Dorizzi and N. Richard-Mercier. 2001. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination and gonadal differentiation in reptiles. In: (Scherer, G. and Schmid, M.,<br />
eds.). Genes and Mechanisms in Vertebrate Sex Determination. Basel: Birkhauser. pp 117-<br />
141.<br />
Pieau, C. et al. 1998. Sexual differentiation of gonads as a function of temperature in the turtle<br />
Emys orbicularis: endocrine function, intersexuality and growth. Journal of Experimental<br />
Zoology 281 (5): 400-408.<br />
Pieau, C. et al. 1994. Temperature sensitivity of sexual-differentiation of gonads in the<br />
European pond turtle - hormonal involvement. Journal of Experimental Zoology 270 (1):<br />
86-94.<br />
134
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Plummer, M. V. 1976. Some aspects of nesting success in the turtle, Trionyx muticus.<br />
Herpetologica 32: 353-359.<br />
Porch, C. E., C. A. Wilson and D. L. Nieland. 2001. A new growth mo<strong>de</strong>l for red drum<br />
(Sciaenops ocellatus) that accomodates seasonal and ontogenic changes in growth rates.<br />
Fishery Bulletin 100: 149-152.<br />
Prévot-Julliard, A. C., V. Delmas and M. Girondot. 2003. Reproduction <strong>de</strong>s tortues <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong><br />
(Trachemys scripta elegans) dans la réserve <strong>de</strong> Saint-Quentin-en-Yvelines, France.<br />
Bulletin <strong>de</strong> la Réserve Naturelle <strong>de</strong> Saint-Quentin-en-Yvelines.<br />
Pritchard, P. C. H. 1967. Living turtles of the world. N.J.: Inc. Jersey City.<br />
Puth, L. M. and D. M. Post. 2005. Studying invasion: have we missed the boat? Ecology<br />
Letters 8: 715-721.<br />
Raynaud, A. and C. Pieau. 1985. Embryonic <strong>de</strong>velopment of the genital system. In: (Gans, C.<br />
and Billett, F., eds.). Biology of the Reptilia. New York: John Wiley and Sons. pp 149-300.<br />
Reinhold, K. 1998. Nest-site philopatry and selection for environmental sex <strong>de</strong>termination.<br />
Evolutionary Ecology 12 (2): 245-250.<br />
Reinthal, P. N. and G. W. Kling. 1997. Exotic species, trophic interactions, and ecosystem<br />
dynamics: a case study of Lake Victoria. In: (Strou<strong>de</strong>r, D.J.e.a., eds.). Theory and<br />
application in fish feeding and ecology. University of South Carolina Press. pp 295-313.<br />
Rejmanek, M. and D. M. Richardson. 1996. What attributes make some plant species more<br />
invasive? Ecology 77: 1655-1660.<br />
Rejmanek, M. et al. 2002. Biological invasions: politics and the discontinuity of ecological<br />
terminology. ESA Bulletin 83: 131-133.<br />
Rhen, T. and D. Crews. 1999. Embryonic temperature and gonadal sex organize male-typical<br />
sexual and aggressive behavior in a lizard with temperature- <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination.<br />
Endocrinology 140 (10): 4501-4508.<br />
Rhen, T. and J. W. Lang. 1995. Phenotypic Plasticity for Growth in the Common Snapping<br />
Turtle: Effects of Incubation Temperature, Clutch, and their Interaction. The American<br />
Naturalist 146 (5): 726-747.<br />
Rhen, T. and J. W. Lang. 1999. Incubation temperature and sex affect mass and energy<br />
reserves of hatchling snapping turtles, Chelydra serpentina. Oikos 86 (2): 311-319.<br />
Rhen, T. and J. W. Lang. 2004. Phenotypic Effects of Incubation Temperature in Reptiles. In:<br />
(Valenzuela, N.a.L., V., eds.). Temperature-Depen<strong>de</strong>nt Sex Determination in Vertebrates.<br />
Washington: Smithsonian Books.<br />
135
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Richard-Mercier, N. et al. 1995. Endocrine sex-reversal of gonads by the aromatase inhibitor<br />
Letrozole (CGS 20267) in Emys orbicularis, a turtle with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination. General and Comparative Endocrinology 100: 314-326.<br />
Richardson, D. M. et al. 2000. Naturalization and invasion of alien plants: concepts and<br />
<strong>de</strong>finitions. Diversity and Distributions 6: 93-107.<br />
Rimkus, T. A., N. Hruska and R. A. Ackerman. 2002. Separating the effects of vapor pressure<br />
and heat exchange on water exchange by snapping turtle (Chelydra serpentina) eggs.<br />
Copeia 3: 706-715.<br />
Rivalan, P. 2004. La dynamique <strong>de</strong>s populations <strong>de</strong>s tortues luths <strong>de</strong> Guyane Française:<br />
recherche <strong>de</strong>s facteurs impliqués et application à la mise en place <strong>de</strong> stratégies <strong>de</strong><br />
conservation. Université Paris XI, Orsay.<br />
Robert, K. A. and M. B. Thompson. 2001. Viviparous lizard selects sex of embryos. Nature<br />
412: 698-699.<br />
Roff, D. A. 1981. On being the right size. The American Naturalist 118: 405-422.<br />
Roff, D. A. 1986. Predicting body size with life history mo<strong>de</strong>ls. Bioscience 36: 316-323.<br />
Roff, D. A. 1992. The evolution of life histories. Theory and analysis. Boston: Kluwer<br />
Aca<strong>de</strong>mic Publishers.<br />
Roosenburg, W. M. 1996. Maternal condition and nest site choice: an alternative for the<br />
maintenance of environmental sex <strong>de</strong>termination. American Zoologist 36: 157-168.<br />
Sax, D. F. and J. H. Brown. 2000. The paradox of invasion. Global Ecology and<br />
Biogeography 9: 363-371.<br />
Schoen, R. 1983. Measuring the tightness of a marriage squeeze. Demography 20: 61-78.<br />
Schwartzkopf, L. and R. J. Brooks. 1985. Sex <strong>de</strong>termination in northern painted turtles: Effect<br />
of incubation at constant and fluctuating temperatures. Canadian Journal of Zoology 63:<br />
2543-2547.<br />
Sei<strong>de</strong>l, M. E. 2002. Taxonomic observations on extant species and subspecies of sli<strong>de</strong>r turtles,<br />
genus Trachemys. Journal of Herpetology 36 (2): 285-292.<br />
Shaw, R. F. and J. D. Mohler. 1953. The selective significance of the sex-ratio. The American<br />
Naturalist 87: 337-342.<br />
Shigesada, N. and K. Kawasaki. 1997. Biological invasions: Theory and practice. New York:<br />
Oxford University Press.<br />
Shine, P. and P. S. Harlow. 1996. Maternal manipulation of offspring phenotypes via nest-site<br />
selection in an oviparous lizard. Ecology 77 (6): 1808-1817.<br />
136
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Shine, R. 1999. Why is sex <strong>de</strong>termined by nest temperature in many reptiles? Trends in<br />
Ecology and Evolution 14 (5): 186-189.<br />
Shine, R. and P. S. Harlow. 1997. The influence of natural incubation environments on the<br />
phenotypic traits of hatchling lizards. Ecology 78: 2559-2568.<br />
Sid<strong>de</strong>ek, S. M. and R. M. Baldwin. 1996. Assessment of the Oman green turtle (Chelonia<br />
mydas) stock using a stage-class matrix mo<strong>de</strong>l. Herpetological Journal 6: 1-8.<br />
Simberloff, D. 2003. Confronting introduced species: a form of xenophobia? Biological<br />
Invasions 5: 179-192.<br />
Sinervo, B. et al. 1992. Allometric engineering: a causal analysis of natural selection on<br />
offspring size. Science 258: 1927-1930.<br />
Smith, C. A. et al. 1995. Aromatase enzyme-activity during gonadal sex-differentiation in<br />
alligator embryos. Differentiation 58 (4): 281-290.<br />
Smith, C. A. and J. M. P. Joss. 1994. Uptake of H-3 estradiol by embryonic crocodile gonads<br />
during the period of sexual differentiation. Journal of Experimental Zoology 270 (2): 219-<br />
224.<br />
Smith, C. C. and S. D. Fretwell. 1974. The optimal balance between size and number of<br />
offspring. The American Naturalist 108: 499-506.<br />
Sokal, R. R. and R. J. Rohlf. 1995. Biometry. New-York.<br />
Sorci, G. and J. Clobert. 1995. Effects of maternal parasite load on offspring life-history traits<br />
in the common lizard (Lacerta vivipara). Journal of Evolutionary Biology 8: 711-723.<br />
Sorci, G. and J. Clobert. 1997. Environmental maternal effects on locomotor performance in<br />
the common lizard (Lacerta vivipara). Evolutionary Ecology 11: 531-541.<br />
Sorci, G. and J. Clobert. 1999. Natural selection on hatchling body size and mass in two<br />
environments in the common lizard (Lacerta vivipara). Evolutionary Ecology Research 1:<br />
303-316.<br />
Sorci, G., M. Massot and J. Clobert. 1994. Maternal parasite load increases sprint speed and<br />
philopatry in female offspring of the common lizard. The American Naturalist 144: 153-<br />
164.<br />
Souza, R. R. and R. C. Vogt. 1994. Incubation temperature influences sex and hatchling size<br />
in the neotropical turtle Podocnemis unifilis. Journal of Herpetology 28: 453-464.<br />
Spotila, L., J. Spotila and S. Hall. 1998. Sequence and expression of WT1 and Sox9 in the<br />
red-eared sli<strong>de</strong>r turtle Trachemys scripta. Journal of Experimental Zoology 281: 417-427.<br />
137
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Stearns, S. C. 1977. The evolution of life history traits: a critique of the theory and a review of<br />
the data. Annual Review of Ecology and Systematics 8: 145-171.<br />
Stearns, S. C. 1992. The evolution of life histories. New York: Oxford University Press.<br />
Stenseth, N. C. and A. Mysterud. 2002. Climate, changing phenology, and other life history<br />
traits: Nonlinearity and match-mismatch to the environment. Proceedings of the National<br />
Aca<strong>de</strong>my of Sciences USA 99 (21): 13379-13381.<br />
Steyermark, A. C. and J. R. Spotila. 2001. Body temperature and maternal i<strong>de</strong>ntity affect<br />
snapping turtle (Chelydra serpentina) righting response. Copeia 4: 1050-1057.<br />
Steyermark, A. C. and J. R. Spotila. 2001. Effects of maternal i<strong>de</strong>ntity and incubation<br />
temperature on Snapping Turtle (Chelydra serpentina) growth. Functional Ecology 15:<br />
624-632.<br />
Steyermark, A. C. and J. R. Spotila. 2001. Effects of maternal i<strong>de</strong>ntity and incubation<br />
temperature on hatching and hatchling morphology in snapping turtles, Chelydra<br />
serpentina. Copeia 1: 129-135.<br />
Suarez, A. V., D. T. Bogler and T. J. Case. 1998. Effects of fragmentation and invasion on<br />
native ant communities in coastal southern California. Ecology 79: 2041-2056.<br />
Sutherland, W. J. 1998. The importance of behavioral studies in conservation biology. Animal<br />
Behaviour 56: 801-809.<br />
Taylor, C. M. and A. Hastings. 2005. Allee effects in biological invasions. Ecology Letters 8:<br />
895-908.<br />
Telecky, T. M. 2001. United States import and export of live turtles and tortoises. Turtle and<br />
Tortoise Newsletter 4: 8-13.<br />
Thibo<strong>de</strong>aux, L. and T. V. Hancock. 2004. The effects of <strong>de</strong>velopmental temperature on<br />
morphology and locomotor performance in the salaman<strong>de</strong>r, Ambystoma maculatum.<br />
FASEB Journal 18 (4): A366-A366.<br />
Thomas, R. B. and W. S. Parker. 2000. Intrasexual variations in overland movements of sli<strong>de</strong>r<br />
turtles (Trachemys scripta). Journal of Herpetology 34 (3): 469-472.<br />
Torres Maldonado, L. C. et al. 2002. Expression profiles of Dax1, Dmrt1, and Sox9 during<br />
temperature sex <strong>de</strong>termination in gonads of the sea turtle Lepidochelys olivacea. General<br />
and Comparative Endocrinology 129: 20–26.<br />
Tracy, C. R. 1980. Water relations of parchment-shelled lizard (Sceloporus undulatus) eggs.<br />
Copeia 3: 478-482.<br />
138
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Travis, J., M. G. McManus and C. F. Baer. 1999. Sources of variation in physiological<br />
phenotypes and their evolutionary significance. American Zoologist 39: 422-433.<br />
Tuberville, T. D., J. W. Gibbons and J. L. Greene. 1996. Invasion of new aquatic habitats by<br />
male freshwater turtles. Copeia 3: 713-715.<br />
Tucker, J. K. 1999. Environmental correlates of hatchling emergence in the red-eared turtle,<br />
Trachemys scripta elegans, in Illinois. Chelonian Conservation and Biology 3 (3): 401-<br />
406.<br />
Tucker, J. K. 2000. Body size and migration of hatchling turtles: inter- and intraspecific<br />
comparisons. Journal of Herpetology 34 (4): 541-546.<br />
Tucker, J. K. and F. J. Janzen. 1999. Sized-biased mortality due to predation in a nesting<br />
freshwater turtle, Trachemys scripta. American Midland Naturalist 141: 198-203.<br />
Tucker, J. K., F. J. Janzen and G. L. Paukstis. 1995. Oxytocin induced nesting behavior in<br />
female red-eared turtles, Trachemys scripta elegans, without oviductal eggs.<br />
Herpetological Review 26 (3): 138.<br />
Tucker, J. K., F. J. Janzen and G. L. Paukstis. 1997. Response of embryos of the red-eared<br />
turtle (Trachemys scripta elegans) to experimental exposure to water-saturated substrates.<br />
Chelonian Conservation and Biology 2 (3): 345-351.<br />
Tucker, J. K. and D. Moll. 1997. Growth, reproduction, and survivorship in the red-eared<br />
turtle, Trachemys scripta elegans, in Illinois, with conservation implications. Chelonian<br />
Conservation and Biology 2 (3): 352-357.<br />
Tucker, J. K. et al. 1998. Residual yolk in captive and wild-caught hatchlings of the red-eared<br />
sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans). Copeia 2: 488-492.<br />
Tucker, J. K. and G. L. Paukstis. 1999. Post-hatching substrate moisture and overwintering<br />
hatchlings turtles. Journal of Herpetology 33 (4): 608-615.<br />
Tucker, J. K. and G. L. Paukstis. 2000. Hatching success of Turtle eggs exposed to dry<br />
incubation environment. Journal of Herpetology 34 (4): 529-534.<br />
Vaillant, S. et al. 2001. Sex reversal and aromatase in chicken. Journal of Experimental<br />
Zoology 290 (7): 727-740.<br />
Vaillant, S. et al. 2001. Expression of AMH, SF1, and SOX9 in gonads of genetic female<br />
chickens during sex reversal induced by an aromatase inhibitor. Developmental Dynamics<br />
222 (2): 228-237.<br />
Valenzuela, N. 2001. Constant, shift, and natural temperature effects on sex <strong>de</strong>termination in<br />
Podocnemis expansa turtles. Ecology 82 (11): 3010-3024.<br />
139
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Valenzuela, N. 2004. Evolution and maintenance of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination.<br />
In: (Valenzuela, N. and Lance, V., eds.). Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
vertebrates. Washington: Smithsonian Books. pp 131-147.<br />
Valenzuela, N., R. Botero and E. Martinez. 1997. Field study of sex <strong>de</strong>termination in<br />
Podocnemis expansa from Colombian Amazon. Herpetologica 53 (3): 390-398.<br />
van <strong>de</strong>n Bosch, F., R. Hengeveld and J. A. J. Metz. 1992. Analysing the velocity of animal<br />
range of expansion. Journal of Biogeography 19: 135-150.<br />
Vanhooydonck, B. et al. 2001. Proximate causes of intraspecific variation in locomotor<br />
performance in the lizard Gallotia galloti. Physiological and Biochemical Zoology 74 (6):<br />
937-945.<br />
Veitch, C. R. and M. Clout. 2001. Human dimensions in the management of invasive species<br />
in New Zealand. In: (McNeely, J., eds.). The Great Reshuffling. I.U.C.N.<br />
Veltman, C. J., S. Nee and M. J. Crawley. 1996. Correlates of introduction success in exotic<br />
New Zealand birds. The American Naturalist 147: 542-557.<br />
Vitousek, P. M. et al. 1997. Human domination of Earth's ecosystems. Science 277: 494-499.<br />
Wagner, T. L. et al. 1984. Mo<strong>de</strong>lling insect <strong>de</strong>velopment rates: A literature review and<br />
application of a biophysical mo<strong>de</strong>l. Annals of the Entomological Society of America 77:<br />
208-225.<br />
Warwick, C. 1991. Conservation of red-eared terrapins Trachemys scripta elegans: threats<br />
from international pet and culinary markets. Testudo 3: 34-44.<br />
Webb, G. J. W. et al. 1987. The effect of incubation temperature on sex <strong>de</strong>termination and<br />
embryonic <strong>de</strong>velopment rate in Crocodylus johnstoni and C. porosus. In: (date Chipping<br />
Norton, N., eds.). Wildlife management: crocodiles and alligators. S. Beatty & Sons in<br />
association with the Conservation Commission of the Northern Territory. pp 507-531.<br />
Webb, J. K., G. P. Brown and R. Shine. 2001. Body size, locomotor speed and antipredator<br />
behaviour in a tropical snake (Tropidonophis mairii, Colubridae): the influence of<br />
incubation environments and genetic factors. Functional Ecology 15: 561-568.<br />
Weisrock, D. W. and F. J. Janzen. 1999. Thermal and fitness-related consequences of nest<br />
location in Painted Turtles (Chrysemys picta). Functional Ecology 13: 94-101.<br />
West-Eberhard, M.-J. 2003. Developmental plasticity and evolution. New-York.<br />
Western, P. S. et al. 2000. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in the American<br />
alligator: expression of SF1, WT1 and DAX1 during gonadogenesis. Gene 241 (2): 223-<br />
232.<br />
140
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
White, R. B. and P. Thomas. 1992. Adrenal-kidney and gonadal steroidogenesis during sexual<br />
differentiation in a reptile with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination. General and<br />
Comparative Endocrinology 88: 10-19.<br />
Wibbels, T., J. J. Bull and D. Crews. 1991. Synergism between temperature and estradiol: a<br />
common pathway in turtle sex <strong>de</strong>termination? Journal of Experimental Zoology 260: 130-<br />
134.<br />
Wibbels, T., J. J. Bull and D. Crews. 1994. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination - a<br />
mechanistic approach. Journal of Experimental Zoology 270 (1): 71-78.<br />
Wibbels, T., J. Cowan and R. LeBoeuf. 1998. Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
the red-fared sli<strong>de</strong>r turtle, Trachemys scripta. Journal of Experimental Zoology 281 (5):<br />
409-416.<br />
Wibbels, T. and C. Murdock. 2000. Interclutch variability of sex ratios produced at pivotal<br />
temperature in a turtle with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination. American Zoologist<br />
40 (6): 1258-1258.<br />
Wilcove, D. S. e. a. 1998. Quantifying threats to imperiled species in the United States.<br />
Bioscience 48: 607-615.<br />
Wilhoft, D. C., E. Hotaling and P. Franks. 1983. Effects of temperature on sex <strong>de</strong>termination<br />
in embryos of the snapping turtle, Chelydra serpentina. Journal of Herpetology 17: 38-42.<br />
Williams, G. C. 1966. Adapatation and natural selection: a critique of some current<br />
evolutionary thought. Princeton: Princeton University Press.<br />
Williamson, M. 1993. Inva<strong>de</strong>rs, weeds and the risk from genetically modified organisms.<br />
Experientia 49: 219-224.<br />
Williamson, M. 1996. Biological Invasions. Chapman & Hall.<br />
Williamson, M. and A. Fitter. 1996. The varying success of inva<strong>de</strong>rs. Ecology 77 (6).<br />
Williamson, M. H. and A. Fitter. 1996. The characters of successful inva<strong>de</strong>rs. Biological<br />
Conservation 78: 163-170.<br />
Willingham, E. et al. 2000. Aromatase activity during embryogenesis in the brain and adrenalkidney-gonad<br />
of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle, a species with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination. General and Comparative Endocrinology 119: 202-207.<br />
Wilson, E. O. 1975. Sociobiology. Cambridge: Belknap Press of Harvard University Press.<br />
Woodward, D. E. and J. D. Murray. 1993. On the effect of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination on sex-ratio and survivorship in crocodilians. Proceedings of the Royal<br />
Society of London Series B-Biological Sciences 252 (1334): 149-155.<br />
141
Bibliographie<br />
_____________________________________________<br />
Yadava, M. R. 1980. Hatching time for teh eggs of soft-shell turtle, Kachuga dhongoka (Gray)<br />
at various temperatures. Indian Forrester 106: 721-725.<br />
Yntema, C. L. 1976. Effects of incubation temperatures on sexual differentiation in the turtle,<br />
Chelydra serpentina. Journal of Morphology 150 (2): 453-462.<br />
Yntema, C. L. 1978. Incubation times for eggs of the turtle Chelydra serpentina<br />
(testudines:chelydridae) at various temperatures. Herpetologica 34: 274-277.<br />
Yntema, C. L. 1979. Temperature levels and periods of sex <strong>de</strong>termination during incubation of<br />
eggs of Chelydra serpentina. Journal of Morphology 159 (1): 17-28.<br />
Yntema, C. L. and N. Mrosovsky. 1982. Critical periods and pivotal temperatures for sexual<br />
differentiation in loggerhead sea turtles. Canadian Journal of Zoology 60 (5): 1012-1016.<br />
142
ANNEXES<br />
143
TABLE DES ANNEXES<br />
A. Supplementary methods: Mechanistic mo<strong>de</strong>l of hormonal control of sex <strong>de</strong>termination<br />
in a turtle with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination, the European pond turtle<br />
(Emys orbicularis)<br />
I. Successful reproduction of the introduced sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans) in<br />
the South of France<br />
II.<br />
Assessment of patterns of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination using maximum<br />
likelihood mo<strong>de</strong>l selection<br />
III.<br />
Influence of fluctuating water potential on eggs, hatching success and hatchlings in a<br />
turtle with flexible-shelled eggs<br />
IV.<br />
The righting response as a fitness in<strong>de</strong>x in freshwater turtles.<br />
144
ANNEXE A<br />
SUPPLEMENTARY METHODS:<br />
MECHANISTIC MODEL OF HORMONAL CONTROL OF SEX DETERMINATION IN A<br />
TURTLE WITH TEMPERATURE-DEPENDENT SEX DETERMINATION, THE<br />
EUROPEAN POND TURTLE (EMYS ORBICULARIS)<br />
145
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
INTRODUCTION<br />
We propose a new mechanistic mo<strong>de</strong>l of TSD, which consi<strong>de</strong>rs physiological processes of<br />
TSD and their interplay with temperature fluctuations during incubation period to predict<br />
embryos sex. The mo<strong>de</strong>l was built by using several physiological data collected for the<br />
European pond turtle, Emys orbicularis, that is the most studied species as regards to<br />
physiological bases of TSD (Pieau et Dorizzi 1981, Pieau 1982, Pieau et al. 1994, Pieau 1996,<br />
Pieau et al. 1998). We mo<strong>de</strong>lled the growth of the embryo, the growth of gonads and the<br />
activity of the feminizing enzyme aromatase, all as direct or indirect functions of incubation<br />
temperature.<br />
METHODS<br />
Mo<strong>de</strong>l for the growth of the embryo<br />
In poikilotherm species, early mass of the embryo is commonly mo<strong>de</strong>led as varying<br />
exponentially with time of <strong>de</strong>velopment (Gillooly et al. 2002, West et al. 2004). The general<br />
equation is:<br />
r t<br />
mt () = me m<br />
0<br />
where m 0 is the mass of the embryo at the beginning of incubation period, t is the time of<br />
<strong>de</strong>velopment and r m the growth rate of the embryo. The growth rate r m of embryo upon time is<br />
itself <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt on the incubation temperature, during all incubation period (Pieau et Dorizzi<br />
1981, Webb et al. 1987).<br />
Based on experiments in other sauropsids, as well as in Emys orbicularis, we know that r m<br />
should be near 0 at very low temperature (
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
The growth rate r m has therefore been mo<strong>de</strong>led as the product of two scaled Richards<br />
functions:<br />
r<br />
m<br />
M<br />
=<br />
⎛ Km<br />
⎞ ⎛<br />
e<br />
1+ ⎛<br />
2 − 1<br />
⎞<br />
e 1+ ⎛<br />
2 −1<br />
⎞<br />
⎜ ⎟ ⎜ ⎟e<br />
⎜ ⎝ ⎠ ⎟ ⎜<br />
⎝ ⎠ ⎝<br />
⎝ ⎠<br />
M ax<br />
1 1<br />
⎛P T ⎞ K<br />
⎛<br />
m<br />
m<br />
Pm<br />
P T ⎞<br />
⎜<br />
−<br />
⎟<br />
K<br />
e<br />
⎜<br />
+ m ⎟ e m<br />
⎜ K<br />
e m<br />
S ⎟ ⎜<br />
m<br />
− S ⎟<br />
⎝ ⎠ ⎝ m ⎠<br />
∆ −<br />
⎞<br />
⎟⎟⎠<br />
This function uses 5 parameters, P m , K m , S m and the scaling parameter M Max . This function<br />
rises from 0 to M Max . Over this <strong>de</strong>fined threshold, the growth rate r m <strong>de</strong>clines from M Max to 0<br />
as T (incubation temperature) increases. The first inflection point (between 0 to M Max ) is<br />
observed at incubation temperature P m and the second (between M Max to 0) at incubation<br />
temperature P m + ∆P m . The rate of change of r m at inflexion point is <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt on S m and K m<br />
parameters. K m value <strong>de</strong>termines the asymmetry around the inflexion point with the function<br />
being symmetric for K m =0 or not for K≠0 (see in Godfrey et al. 2003).<br />
Mo<strong>de</strong>l for the aromatase activity<br />
Sexual gonad differentiation (in ovary or testis) is influenced by incubation temperature of the<br />
eggs only during the thermosensitive period (TSP) (Pieau et al. 1998). Several studies using<br />
treatments with exogenous estrogens, antiestrogens or aromatase inhibitors at male and<br />
female-producing temperatures have shown the key role of estrogens (i.e. feminizing<br />
hormones) in the gonad on sexual gonadal differentiation during TSP (Dorizzi et al. 1994,<br />
Richard-Mercier et al. 1995, Moreno-Mendoza et al. 2001). The aromatase is an enzyme that<br />
converts androgens to estrogens and its activity is directly proportional to the amount of<br />
estrogens in the gonad (Desvages et Pieau 1991, Dorizzi et al. 1991, Desvages et Pieau 1992).<br />
In Emys orbicularis, aromatase activity a is null or un<strong>de</strong>tectable at 25°C and vary<br />
exponentially with mass of the embryo as the temperature increases (Pieau et al. 1998). As<br />
2
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
the gonad appears at stage 12 of embryogenesis (i.e. mass of the embryo of 170 mg), an origin<br />
shift is performed to <strong>de</strong>scribe aromatase activity into TSP. The general equation is:<br />
am ( ) = ae a<br />
0<br />
r ( m−170)<br />
where a 0 is the aromatase activity at the beginnig of TSP, m the mass of the embryo and r a the<br />
growth rate of aromatase activity. A sigmoid scaled logistic function is used to mo<strong>de</strong>l the<br />
effect of incubation temperature upon aromatase activity growth rate r a :<br />
⎛<br />
r = A 1+<br />
e<br />
a Max⎜<br />
⎝<br />
⎛P<br />
a T ⎞<br />
⎜<br />
−<br />
⎟<br />
⎜ S ⎟<br />
⎝ a ⎠<br />
⎞<br />
⎟<br />
⎠<br />
−1<br />
The growth rate r a is <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt on incubation temperature during the TSP. At low<br />
temperature (T=25°C), r a is null whereas it increases until a maximum to reach the threshold<br />
A Max at very high temperature (T>35°C). The inflexion point of r a is reach at T=P a and the rate<br />
of change at this point is <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt on parameter S a .<br />
Mo<strong>de</strong>l for the growth of the gonad<br />
The growth of the gonad, estimated by protein content during incubation period, is also<br />
related to incubation temperature and exponentially increases with time from the beginning of<br />
TSP up to hatching (Pieau et al. 1998, Pieau et Dorizzi 2004). The general equation is:<br />
()<br />
g t<br />
rg<br />
( t t<br />
0 )<br />
= g e −<br />
0<br />
where g 0 is the protein content in the gonad at the beginning of the TSP (i.e. t 0 ) , r g the growth<br />
rate of the gonad and t the time of <strong>de</strong>velopment. The growth rate r g is mo<strong>de</strong>led as a function<br />
of the growth rate of the sharing embryo r m scaled by the potential inhibition of gonadal<br />
growth by estrogens (Girondot et al. 1998):<br />
3
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
⎛<br />
r = r ⎜1+<br />
e<br />
g m<br />
⎜<br />
⎝<br />
⎛P<br />
g r ⎞<br />
⎜<br />
− a ⎟<br />
⎜<br />
S g ⎟<br />
⎝ ⎠<br />
⎞<br />
⎟<br />
⎟<br />
⎠<br />
−1<br />
The inhibition effect of estrogens on gonad’s growth inclu<strong>de</strong>s the growth rate of the<br />
aromatase activity in the gonad r a and two parameters, P g and S g that controlled respectively<br />
the inflexion point of the function r g and the shape at this point.<br />
General parameters fitting procedure<br />
Log-transformed observations (mass of embryo m i , aromatase activity a i or gonad mass g i )<br />
have been fitted to exponential growth function using maximum-likelihood criteria:<br />
ln y = ln C+<br />
rx<br />
i<br />
i<br />
where x i is the time of <strong>de</strong>velopment (i.e. t i ) for the embryo and gonadal mass mo<strong>de</strong>l and the<br />
mass of the embryo (i.e. m i ) for aromatase activity mo<strong>de</strong>l. C is the initial value of m i, a i and g i<br />
in respective mo<strong>de</strong>ls. As the gonad appears at stage 12 of embryogenesis (i.e. embryo mass of<br />
170 mg), an origin shift is performed for the aromatase and gonadal mo<strong>de</strong>l.<br />
[For convenience in our mechanistic mo<strong>de</strong>l, we have initially transformed data of gonad’s<br />
protein content <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt on mass of the embryo to obtain gonad’s protein content function<br />
of time of <strong>de</strong>velopment from fitted embryo’s mass mo<strong>de</strong>l m i ]<br />
The error around each point is supposed to be Gaussian and is mo<strong>de</strong>led as being:<br />
SD = a + b y<br />
i<br />
i<br />
c<br />
This formula ren<strong>de</strong>rs homoskedasticity (b=0) and heteroskedasticity (b≠0) within the same<br />
formula. If c=0, the standard <strong>de</strong>viation is directly proportional to the observed output whereas<br />
c≠0 permits to mo<strong>de</strong>l complex shape of heteroskedasticity.<br />
4
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
Maximum-likelihood is highly sensitive to outliers (Hilborn et Mangel 1997). To take into<br />
account that all observations are experimental measures, we implemented the Tukey’s<br />
biweight with the standard <strong>de</strong>viation between two mo<strong>de</strong>ls being multiply by a factor 3<br />
(Hilborn et Mangel 1997). This procedure limits the influence of outliers in the maximum<br />
likelihood search.<br />
We searched for the standard error on each parameter that is necessary to ren<strong>de</strong>r the fitted<br />
value of SD i . For this purpose, all the combinations of parameters are varied ±2 SE_p (SE_p<br />
indicates the standard error of parameter p). Using each combination, a y i vs. x i curve is<br />
calculated. The minimum (Min_y i ) and maximum (Max_y i ) values over all the parameter<br />
combinations are retained for each x i . The fit criteria is the weighted sum of squares over all n<br />
observations that permit to mo<strong>de</strong>l the best as possible the fitted standard <strong>de</strong>viation around<br />
each point:<br />
(( y −2 SD ) −( Min_ y )) ( y −2 SD ) −( Max_<br />
y<br />
i i i i i i<br />
)<br />
2 2<br />
( )<br />
n<br />
SSQ = ∑ i=<br />
1<br />
+<br />
y −2SD y −2SD<br />
i i i i<br />
5
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
LITERATURE CITED<br />
Desvages, G. and C. Pieau. 1991. Steroid metabolism in gonads of turtle embryos as a<br />
function of the incubation temperature of eggs. Journal of Steroid Biochemistry and<br />
Molecular Biology 39 203-213.<br />
Desvages, G. and C. Pieau. 1992. Aromatase-activity in gonads of turtle embryos as a<br />
function of the incubation temperature of eggs. Journal of Steroid Biochemistry and<br />
Molecular Biology 41 (3-8): 851-853.<br />
Dorizzi, M. et al. 1991. Involvment of oestrogens in sexual differentiation of gonads as a<br />
function of temperature in turtles. Differentiation 47 9-17.<br />
Dorizzi, M. et al. 1994. Masculinization of gonads by aromatase inhibitors in a turtle with<br />
temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination. Differentiation 58 1-8.<br />
Georges, A. et al. 2005. Mo<strong>de</strong>lling <strong>de</strong>velopment of reptile embryos un<strong>de</strong>r fluctuating<br />
temperature regimes. Physiological and Biochemical Zoology 78 (1): 18-30.<br />
Gillooly, J. F. et al. 2002. Effects of size and temperature on <strong>de</strong>velopmental time. Nature 417<br />
70-73.<br />
Girondot, M., H. Fouillet and C. Pieau. 1998. Feminizing turtle embryos as a conservation<br />
tool. Conservation Biology 12 (2): 353.<br />
Godfrey, M. H., V. Delmas and M. Girondot. 2003. Assessment of patterns of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination using maximum likelihood mo<strong>de</strong>l selection. Ecoscience 10<br />
(3): 265-272.<br />
Hilborn, R. and M. Mangel. 1997. The Ecological Detective: Confronting Mo<strong>de</strong>ls with Data.<br />
Princeton University Press.<br />
Moreno-Mendoza, N., V. R. Harley and H. Merchant-Larios. 2001. Temperature regulates<br />
SOX9 expression in cultured gonads of Lepidochelys olivacea, a species with temperature<br />
sex <strong>de</strong>termination. Developmental Biology 229 (2): 319-326.<br />
Pieau, C. 1982. Modalities of the action of temperature on sexual differentiation in field<strong>de</strong>veloping<br />
embryos of the European pond turtle Emys orbicularis (Emydidae). The<br />
Journal of Experimental Zoology 220 353-360.<br />
Pieau, C. 1996. Determination and differentiation of sex in reptiles: a key role for aromatase.<br />
Pieau, C. and M. Dorizzi. 1981. Determination of temperature sensitive stages for sexual<br />
differentiation of the gonads in embryos of the turtle, Emys orbicularis. Journal of<br />
Morphology 170 373-382.<br />
6
Annexe A<br />
_____________________________________________<br />
Pieau, C. and M. Dorizzi. 2004. Oestrogens and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
reptiles: all in the gonads. Journal of Endocrinology 181 367-377.<br />
Pieau, C. et al. 1998. Sexual differentiation of gonads as a function of temperature in the<br />
turtle Emys orbicularis: endocrine function, intersexuality and growth. Journal of<br />
Experimental Zoology 281 (5): 400-408.<br />
Pieau, C. et al. 1994. Temperature sensitivity of sexual-differentiation of gonads in the<br />
European pond turtle - hormonal involvement. Journal of Experimental Zoology 270 (1):<br />
86-94.<br />
Richard-Mercier, N. et al. 1995. Endocrine sex-reversal of gonads by the aromatase inhibitor<br />
Letrozole (CGS 20267) in Emys orbicularis, a turtle with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination. General and Comparative Endocrinology 100 314-326.<br />
Webb, G. J. W. et al. 1987. The effect of incubation temperature on sex <strong>de</strong>termination and<br />
embryonic <strong>de</strong>velopment rate in Crocodylus johnstoni and C. porosus. In: (date Chipping<br />
Norton, N., eds.). Wildlife management: crocodiles and alligators. S. Beatty & Sons in<br />
association with the Conservation Commission of the Northern Territory.507-531.<br />
West, G. B., J. H. Brown and B. J. Enquist. 2004. Growth mo<strong>de</strong>ls based on first principles or<br />
phenomenology? Functional Ecology 18 (2): 188.<br />
7
ANNEXE I<br />
SUCCESSFUL REPRODUCTION OF THE INTRODUCED SLIDER TURTLE<br />
(TRACHEMYS SCRIPTA ELEGANS) IN THE SOUTH OF FRANCE<br />
ANTOINE CADI a,b , VIRGINIE DELMAS c , ANNE-CAROLINE PREVOT- JULLIARD c ,<br />
PIERRE JOLY a , CLAUDE PIEAU d and MARC GIRONDOT c<br />
a UMR 5023, Ecologie <strong>de</strong>s Hydrosystèmes Fluviaux, CNRS et Université Clau<strong>de</strong> Bernard<br />
Lyon 1, Villeurbanne, France<br />
b Conservatoire Rhone-Alpes <strong>de</strong>s Espaces Naturels, Vourles, France<br />
c UMR 8079, Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS et Université Paris-Sud, Orsay,<br />
France<br />
d UMR 7592, Institut Jacques Monod, CNRS et Universités Paris 6 et 7, Paris, France<br />
AQUATIC CONSERVATION: MARINE AND FRESHWATER ECOSYSTEMS (2004) 14: 237-246
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
1
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
2
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
3
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
4
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
5
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
6
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
7
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
8
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
9
Annexe I<br />
_____________________________________________<br />
10
ANNEXE II<br />
ASSESSMENT OF PATTERNS OF TEMPERATURE-DEPENDENT SEX<br />
DETERMINATION<br />
USING MAXIMUM LIKELIHOOD MODEL SELECTION<br />
MATTHEW H. GODFREY 1,2 , VIRGINIE DELMAS 1 , AND MARC GIRONDOT 1,3<br />
1<br />
UPRESA 8079, Ecologie, Systématique et Evolution, Université Paris-Sud, Orsay et<br />
CNRS, Bât. 362, 91405 Orsay ce<strong>de</strong>x, France.<br />
2<br />
Current address: North Carolina Wildlife Resources Commission, 307 Live Oak St.,<br />
Beaufort, NC 28516, USA.<br />
ECOSCIENCE (2003) 10 (3): 265-272
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
1
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
2
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
3
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
4
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
5
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
6
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
7
Annexe II<br />
_____________________________________________<br />
8
ANNEXE III<br />
INFLUENCE OF FLUCTUATING WATER POTENTIAL ON EGGS, HATCHING SUCCESS<br />
AND HATCHLINGS IN A TURTLE WITH FLEXIBLE-SHELLED EGGS<br />
VIRGINIE DELMAS 1 , ANTOINE CADI 1,2 AND ANNE-CAROLINE PREVOT-JULLIARD 1<br />
1<br />
Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR- 8079, Université Paris-Sud,<br />
Bât. 362, 91405 Orsay Ce<strong>de</strong>x, France.<br />
2 Association Noé Conservation - Fondation Nicolas Hulot, 52 bd Malesherbes, 75008 Paris,<br />
France.<br />
En préparation
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
ABSTRACT<br />
Temperature and hydric conditions within the nest on <strong>de</strong>velopment and survival of<br />
embryos and phenotypes of hatchlings has been well documented in ectothermic sauropsids.<br />
Most authors, however, have only consi<strong>de</strong>red constant hydric conditions within the nest, even<br />
though <strong>de</strong>velopmental moisture in natural settings fluctuates consi<strong>de</strong>rably on a daily and<br />
seasonal basis. A laboratory study was performed on 188 eggs from 26 clutches in the re<strong>de</strong>ared<br />
sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans) to <strong>de</strong>termine the effect of hydric variance on<br />
hatching success, incubation length and hatchling mass. We also tested the effect of hydric<br />
condition on survival rate after one year. Eggs were incubated on substrates with 3 different<br />
water potentials (i.e. dry, intermediate and wet) at constant temperature yielding both sexes<br />
(i.e. 28.9 ± 0.1°C). Transfers between substrates were performed every 2 days to mimic<br />
variations of hydric conditions. Hatching success was found to be in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt from hydric<br />
conditions but incubation length and hatchling mass were negatively related with time spent<br />
on dry substrate, suggesting that hydric conditions may affect hatchling quality. However,<br />
moisture substrate seems to have a very short-term effect on hatchling phenotype, while<br />
sexual phenotype seems to have a great influence on mass and growth of hatchlings up to one<br />
year.<br />
1
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
INTRODUCTION<br />
In oviparous sauropsids, hatching success and hatchling phenotype <strong>de</strong>pend greatly upon the<br />
environmental conditions, especially when females lays eggs in a subterranean nest cavity and<br />
abandon them, such as turtles and most crocodilians and squamate species do (Gutzke &<br />
Packard, 1987; Brooks et al., 1991; Shine & Harlow, 1997). In the absence of parental care,<br />
embryos and hatchlings are strongly affected by the physical conditions of the nest and<br />
particularly by the temperature and moisture within the nest (Ewert, 1985).<br />
Incubation thermal environment strongly influences embryonic growth rate (Pieau & Dorizzi,<br />
1981; Webb et al., 1987; Deeming & Ferguson, 1989; Georges et al., 2005), incubation length<br />
(Yntema, 1978), survival of embryos (Brooks et al., 1991) and even sex phenotype in species<br />
with temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination (Bull, 1980; Janzen & Paukstis, 1991; Ewert,<br />
Jackson & Nelson, 1994). Variations in nest temperature also influence neonate morphology<br />
(Congdon, Fischer & Gatten, 1995; Brana & Ji, 2000; Ji & Du, 2001), physiology (Angilletta,<br />
Winters & Dunham, 2000; Demuth, 2001; Vanhooydonck et al., 2001; Blumberg, Lewis &<br />
Sokoloff, 2002; Lee et al., 2003), behavior (Shine et al., 1997; Burger, 1998; Nebeker &<br />
Bury, 2000) and survival (Brooks et al., 1991; Pepin, 1991) in diverse species. Despite the<br />
large amount of studies on the influence of temperature, this latter effect was often analyzed<br />
regardless of substrate moisture effects (Willingham, 2005). However, in natural nests,<br />
substrate moisture fluctuates greatly during the incubation period, in association with the<br />
pattern of atmospheric temperatures and precipitations (Packard et al., 1985; Bodie, Smith &<br />
Burke, 1996). These variations of water potential are particularly important for species that<br />
bury shallow nests as aquatic turtles, where eggs may encounter several drought and flooding<br />
events during incubation period (Moll & Legler, 1971; Plummer, 1976; Janzen, 1994; Kam,<br />
1994).<br />
2
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Water potential partly controls water exchanges between the eggs and the nesting<br />
environment within the nest and may be crucial in embryonic <strong>de</strong>velopment (Fe<strong>de</strong>r, Statel &<br />
Gibbs, 1982; Packard, 1991a). During incubation, eggs gain or loss water in association with<br />
available moisture in substrate; substrate moisture affects thereby the hydric environment<br />
insi<strong>de</strong> the egg (Cagle et al., 1993). Embryos need sufficient water to <strong>de</strong>velop during<br />
incubation period (Packard, 1999a), the amount of water absorbed by eggs during incubation<br />
playing a key role in reserve production among others. It may thus <strong>de</strong>cisively influence<br />
hatching success and life-history traits of hatchling (Gutzke et al., 1987; Janzen, Ast &<br />
Paukstis, 1995; Finkler, 1999). Others criterion might be crucial in water exchange between<br />
eggs and incubation substrate during incubation such as egg size, correlated to the surface<br />
area of the egg that may be in contact with substrate, physical structure of soil and the<br />
structure of the eggshell that controlled the porosity and its associated diffusion coefficient<br />
(Tracy & Snell, 1985; Gutzke et al., 1987; Marco, Diaz-Paniagua & Hidalgo-Vila, 2004). In<br />
turtles, different types of eggshell structure co-exist (Iverson & Ewert, 1991): (i) flexibleshelled<br />
eggs (e.g. in painted turtles) with a lightly calcified outer layer, that allows eggs to<br />
swell or shrink relatively easily (Tracy, 1980; Fe<strong>de</strong>r et al., 1982; Ackerman et al., 1985), and<br />
(ii) rigid-shelled eggs (e.g. in softshell turtles) with a heavily calcified outer layer, that<br />
relatively may hamper egg swelling and shrinking as much as flexible-shelled eggs (Iverson<br />
et al., 1991; Packard, 1991a, 1999a).<br />
Several authors studied the influence of substrate water potential on eggs, embryos and<br />
hatchlings, and obtained controversial results. To date, no significant influence of hydric<br />
environment on sex phenotype was clearly <strong>de</strong>monstrated (Gutzke & Paukstis, 1983; Paukstis,<br />
Gutzke & Packard, 1984 vs. Ji, 1999 #14; Packard, Packard & Benigan, 1991b). Some authors<br />
found significant effects of water availability in incubation substrate on embryo's growth rate<br />
3
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
and metabolism, incubation length, embryos survival and hatching success (Morris et al.,<br />
1983; Gettinger, Paukstis & Gutzke, 1984; Packard, 1991a; Packard et al., 1991b; Miller &<br />
Packard, 1992; Janzen et al., 1995; Tucker, Janzen & Paukstis, 1997; Tucker et al., 1998;<br />
Packard, 1999a; Tucker & Paukstis, 2000; Rimkus, Hruska & Ackerman, 2002; Nakage et<br />
al., 2003). The water potential is also found to have long-term effects on locomotor<br />
performance, size, growth and survival of hatchlings (Gutzke & Packard, 1986; Finkler, 1999;<br />
Packard et al., 1999b; Finkler, 2001; Ji & Du, 2001; Packard & Packard, 2001). However,<br />
other authors refute these effects of water potential (Tracy, 1980; Janzen et al., 1995; Ji &<br />
Brana, 1999; Ji et al., 2001; Booth, 2002; Filoramo & Janzen, 2002; Marco et al., 2004). The<br />
study of water potential effects may thus be crucial to un<strong>de</strong>rstand the pattern of selection on<br />
life-history traits, susceptible to influence individual fitness. It may also be crucial in<br />
conservation biology, because effects of water potential on incubation length, hatching<br />
success and hatchling phenotype partly <strong>de</strong>termine the conditions in which an introduced<br />
species can become invasive in a new environment.<br />
Millions of juveniles of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans), native to<br />
United States, was sold as pet in France between 1970 and 1997. After few years, turtles<br />
became adult, and most of them were released by owners in natural ponds. In the present<br />
study, we examined potential influence of hydric conditions within the nest on colonization<br />
capacities of this species. We examined the role of moisture substrate on hatching success,<br />
incubation length and hatchlings condition in this turtle that lays flexible-shelled eggs. We<br />
also examined the influence of different treatments with fluctuating water potential and<br />
individual characteristics (maternal i<strong>de</strong>ntity, initial egg size) on change in eggs mass during<br />
different periods of incubation time, in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>ntly of incubation temperature. Finally, results<br />
were interpreted in an ecological and evolutionary context.<br />
4
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
MATERIALS AND METHODS<br />
Egg collection<br />
Gravid females of sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans) were collected on June 1-4 2003,<br />
on zoological facility in the South of France located at the “Association Tortues Passion”<br />
(Vergèze, France). Each female was isolated in a plastic box with some water to facilitate<br />
clutch i<strong>de</strong>ntification. Oviposition was induced by injection of 1ml intra muscular oxytocin<br />
(Ewert & Legler, 1978). Each egg was referenced by a co<strong>de</strong> number on the eggshell for<br />
individual i<strong>de</strong>ntification and weighed with a Sartorius electronic balance. Finally, eggs were<br />
placed on wet cotton in a cool box to prevent <strong>de</strong>siccation and moving during transport to the<br />
laboratory.<br />
Incubation of eggs at laboratory<br />
On June 7, 188 fertilized eggs, i<strong>de</strong>ntified by a white spot on the eggshell, were selected from<br />
26 clutches and equally shared between 19 covered plastic boxes, to prevent water<br />
evaporation. Eggs from the same clutch were dispersed as completely as possible between<br />
boxes to prevent confounding box and clutch effects. Eggs were totally buried in moistened<br />
vermiculite and incubated in two programmable incubators (Memmert, IPP 200-400) at a<br />
constant temperature of 28.9 ± 0.1°C estimated to yield both sexes (Godfrey, Delmas &<br />
Girondot, 2003). Every other day, boxes were rotated to prevent local variations of<br />
temperature in incubators and weighed to adjust water potential.<br />
Experimental <strong>de</strong>sign<br />
At time 0 of the incubation time, all 19 boxes contained vermiculite with an intermediate<br />
water potential, maintained until day 5 of incubation. To reproduce the fluctuations of<br />
substrate water potential during the course of incubation, we <strong>de</strong>fined six transfer occasions<br />
5
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
corresponding alternatively to the beginning and the middle of each third of the total<br />
incubation time minus the first 5 days. The three periods of incubation were <strong>de</strong>termined as the<br />
totally duration of incubation (estimated approximately at 60 days at this temperature),<br />
divi<strong>de</strong>d in three equal periods of time. We <strong>de</strong>fined three water potentials: (i) a “wet substrate”<br />
(-10 KPa; i.e. 2 g of sterilized water/ g of vermiculite) that represents a soil after rainfalls, (ii)<br />
an “intermediate substrate” (-398 KPa; i.e. 0.44 g of sterilized water / g of vermiculite) and<br />
(iii) a “dry substrate” (-1000 KPa; i.e. 0.09 g of sterilized water/ g of vermiculite) that<br />
represents a soil in drought period. At each period of incubation, two groups of three different<br />
and new boxes were transferred from intermediate to the wet and to the dry substrates (see<br />
Table 1). In the middle of the period, the two groups of boxes were transferred again with, for<br />
each group, one box staying in the same substrate and the two others changed for the two<br />
other substrates. One box stayed on intermediate substrate during all the course of incubation.<br />
Finally, each box represented a different treatment of moisture substrate and has un<strong>de</strong>rgone a<br />
maximum of two transfers during one period of incubation.<br />
Data collection during incubation<br />
Every other day, from day 5 until hatching, eggs were individually weighed with a Sartorius<br />
electronic balance (to the nearest 0.001g). Boxes without eggs were also weighed to adjust<br />
water potential in replacing water absorbed by eggs or escaped around edges of the box si<strong>de</strong>s.<br />
Eggs covered by Fungus or other aborted eggs were removed and opened to check the<br />
content. Eggs with no viable embryos were exclu<strong>de</strong>d from statistical analyses of change in<br />
egg mass during incubation.<br />
After piping and before hatching, each turtle was placed on wet cotton in an individual plastic<br />
cup. Incubation time of each egg was <strong>de</strong>fined as the pip date minus the date where a white<br />
spot appeared on the eggshell.<br />
6
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Husbandry, hatchling size and sex i<strong>de</strong>ntification<br />
After emergence, turtles were maintained in the humidified cup until total absorption of yolk.<br />
Hatchlings were then weighed to the nearest 0.001 g on an electronic Sartorius balance and<br />
individually marked by shell notching. Approximately 15-20 days after hatching, turtles were<br />
housed un<strong>de</strong>r standardized conditions in plastic tubs (60 cm long × 40 cm wi<strong>de</strong> × 30 cm high)<br />
filled with 4 cm of water, in an air-conditioned room. Juveniles were randomly distributed<br />
among tubs, with a <strong>de</strong>nsity of approximately 15 hatchlings per tub. Ambient temperature was<br />
maintained at 28°C, while water temperature varied between 22 and 23°C. Basking sites were<br />
placed in the tubs to allow thermoregulation. PowerSun UV lamps (Zoo Med laboratories<br />
Inc., San Luis Obispo, CA, USA) offered the appropriate intensity of UVB, UVA, heat and<br />
visible light with respect of photoperiod (10:14 L:D). Turtles were fed twice a week ad<br />
libitum with Hatchling Aquatic Turtle Food (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo,<br />
CA, USA). Tubs were cleaned two hours after each feeding. During 15 months, hatchlings<br />
were weighted approximately every two months. After this period, all juveniles were sacrified<br />
and sex was <strong>de</strong>termined a posteriori by dissection and microscopic observation of gonad<br />
morphology (Pieau, 1972; Yntema, 1976). Juveniles with an in<strong>de</strong>terminate sex phenotype<br />
(n=12) were removed from statistical analyses.<br />
Statistical analyses<br />
All data were tested for normality (Kolmogorov-Smirnov) and for homogeneity (Bartlett’s<br />
test) prior to further statistical analysis. We used a mixed linear mo<strong>de</strong>l to analyze normally<br />
distributed data and a generalized mixed mo<strong>de</strong>l for not normally distributed data. Statistical<br />
analyses were performed using SAS for windows version 9.1 (SAS institute Inc., Cary, NC,<br />
USA, 2003).<br />
7
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Change in egg mass – We used a mixed linear mo<strong>de</strong>l with repeated measures using the SAS<br />
Procedure MIXED, that inclu<strong>de</strong>d fixed and random factors. Time of weighing was the basis<br />
for repeated measures. In a first mo<strong>de</strong>l, in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt fixed effects inclu<strong>de</strong>d time at the<br />
measure, the incubation period (1,2 or 3) as a qualitative factor, the substrate moisture at the<br />
time of the current measure (Wet, Intermediate or Dry), the moisture substrate encountered by<br />
the egg five days before the current measure (<strong>de</strong>noted as “memory effect”) and the offspring<br />
sex (male “M” or female “F”). Initial egg mass was ad<strong>de</strong>d as continuous individual covariable,<br />
as well as all three-way interactions. Clutch i<strong>de</strong>ntity and all two-way interactions<br />
with clutch were <strong>de</strong>fined as random effects. In a second mo<strong>de</strong>l, we replaced the factors<br />
representing the period of incubation and the substrate moisture with three qualitative factors<br />
<strong>de</strong>scribing successive substrate moisture encountered by eggs for each period of incubation.<br />
Because we performed multiple comparison tests for the data set, we readjust the p-value of<br />
the significance level alpha in your statistical test by the Bonferroni method.<br />
Incubation length – We used a generalized mixed mo<strong>de</strong>l, which inclu<strong>de</strong>d fixed and random<br />
effects and a gamma distribution with a log-link function as the error distribution. Clutch<br />
i<strong>de</strong>ntity and the two-way interactions were <strong>de</strong>fined as a random factor and initial egg mass,<br />
sexual phenotype of embryos, hydric conditions during incubation and all two-way<br />
interactions were <strong>de</strong>fined as fixed factors. Hydric conditions was represented by two<br />
quantitative measures of times elapsed on wet and dry substrate during the course of<br />
incubation.<br />
Hatchling and yearling mass – We used mixed linear mo<strong>de</strong>ls. Clutch i<strong>de</strong>ntity and its<br />
interactions were <strong>de</strong>fined as random factors. Initial egg mass, offspring sex, the duration of<br />
incubation and the two-way interactions were <strong>de</strong>fined as fixed factors, in addition to the times<br />
elapsed on wet and dry substrates.<br />
8
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Yearling mass was measured as the number of days between birth and <strong>de</strong>ath (natural <strong>de</strong>ath or<br />
sacrifice) for juveniles aged of one-year old, at least. The number of days between the birth<br />
and the last measure of mass was ad<strong>de</strong>d as fixed effect in the statistical analyze of yearling<br />
mass.<br />
A backward stepwise procedure was used to select final minimal mo<strong>de</strong>ls, according to the<br />
Akaike information criteria (AIC) for mo<strong>de</strong>l comparison (Crawley, 1993; Burnham &<br />
An<strong>de</strong>rson, 1998).<br />
RESULTS<br />
Change in egg mass during the course of incubation<br />
According to every best minimal mo<strong>de</strong>l, there was a highly significant positive effect of time<br />
on egg mass (Table 2.1). We <strong>de</strong>ci<strong>de</strong>d to interpret our results in terms of change in egg mass<br />
among incubation time and not in terms of eggs mass, further <strong>de</strong>noted as egg growth rate.<br />
Only interactions with time were thus consi<strong>de</strong>red with interest in our analyses and are <strong>de</strong>tailed<br />
in the following part.<br />
In the first tested mo<strong>de</strong>l, we found a significant clutch effect on egg growth rate during<br />
incubation (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 1). We also found a significant effect of initial egg mass in<br />
interaction with the “memory effect” of substrate water potential encountered five days<br />
before. Moreover, we pointed out a significant and positive effect of the substrate water<br />
potential on egg growth rate, with a higher growth rate on the wet substrate than on the<br />
intermediate and dry substrates respectively (Figure 1). This latter effect has also been<br />
<strong>de</strong>tected as significantly different between the periods of incubation. The “memory effect”<br />
was also significant with a different effect between the three different periods of incubation<br />
and between the substrate moisture at the current time (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 1). Finally, we<br />
9
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
found a significant effect of the different periods of incubation time on egg growth. No<br />
significant effect of sex phenotype or others interactions was found.<br />
The second mo<strong>de</strong>l tested confirmed the latter results with significant effects of clutch i<strong>de</strong>ntity,<br />
initial egg mass and the memory of the previous substrate moisture (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 2). With<br />
the other factors <strong>de</strong>scribing hydric history in each period of incubation, we revealed a<br />
significant effect of hydric history in the two last periods of incubation and significant<br />
interactions between hydric history in each period of incubation and the memory of the<br />
previous water potential of substrate.<br />
Hatching success<br />
From 188 eggs incubated, 176 living hatchlings emerged. Eight eggs aborted at an early stage<br />
of embryogenesis by fungal infections and four eggs had aborted after a rupture of the<br />
eggshell during the last period of incubation. The reduced number of <strong>de</strong>ad embryos did not<br />
permit us to perform statistical analyses of hatching success.<br />
Incubation length<br />
According to the best minimal mo<strong>de</strong>l, there was a significant effect of clutch i<strong>de</strong>ntity on<br />
incubation length, whatever the water potential treatment (Table 2.2). We also found a<br />
positive correlation between duration of incubation and initial egg mass (Figure 2.a), in<br />
addition to a negative correlation with the time spent on dry substrate during incubation<br />
(Figure 2.b). No effect of sexual phenotype and the two-way interactions was significant.<br />
Mass of hatchlings<br />
According to the best minimal mo<strong>de</strong>l, there was a strong and significant effect of clutch<br />
i<strong>de</strong>ntity on hatchling mass. We also found a highly and significant positive correlation<br />
10
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
between initial egg mass and hatchling mass (Table 2.3 & Figure 3.a). The time elapsed on<br />
the wet substrate during incubation was also significantly and positively correlated with<br />
hatchling mass (Figure 3.b). Moreover, interaction between initial egg mass and the time<br />
elapsed on the wet substrate was significant with heavier egg stayed longer on wet substrate<br />
producing heavier hatchlings than smaller eggs stayed the same time on wet substrate (Table<br />
2.3). Finally, no effect of sexual phenotype, incubation length and all other interactions was<br />
found.<br />
Mass of yearlings<br />
According to the best minimal mo<strong>de</strong>l, there was a significant and a positive effect of time on<br />
yearling mass (Table 2.4). We also found a significant effect of offspring sex on yearling<br />
mass with females heavier than males (Figure 4). No effect of clutch i<strong>de</strong>ntity, hatchling mass,<br />
hydric history and incubation length was.<br />
DISCUSSION<br />
Hatching success<br />
We have not observed any significant mortality of embryos in our experiment. Only<br />
12 eggs from 188 aborted during the course of incubation, from which only four possibly died<br />
un<strong>de</strong>r the influence of moisture substrate. These four eggs spent more than the last two thirds<br />
of incubation on the wet substrate and their eggshell explo<strong>de</strong>d in the last third of incubation<br />
time. Eggs of Trachemys scripta elegans seem thus to be very resistant of hydric conditions in<br />
our experiment and that may be a possible advantage for this species to colonize a new<br />
environment. Eggshell protection is crucial to embryo’s survival. Hatching success might so<br />
<strong>de</strong>pend greatly on profile of water exchange between eggs and their environment. More than<br />
the water potential of substrate, the transition of an extreme to another extreme water potential<br />
11
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
can be <strong>de</strong>trimental and cause rupture of shell membrane and the <strong>de</strong>ath of the embryo. The<br />
structure of eggshell might thus become another crucial component in hatching success, with<br />
flexible-shelled eggs susceptible to be more resistant to water potential variations than rigidshelled<br />
eggs.<br />
However, several studies report a possible mortality of the embryos due to water potential in<br />
species with flexible-shelled eggs (Packard, 1991a; Tucker et al., 1997; Packard, 1999a; Ji et<br />
al., 2001; Rimkus et al., 2002). If most of authors <strong>de</strong>scribe an increase mortality of embryos<br />
with the dryness of the incubation substrate, others reported that flooding might be a<br />
significant factor to nest failure (Moll et al., 1971; Janzen, 1994), with an increasing mortality<br />
associated with increasing immersion intervals (Plummer, 1976; Kam, 1994). In the first case,<br />
extreme dry conditions can lead to important water loss and <strong>de</strong>siccation of shell and cause<br />
<strong>de</strong>ath of the embryo that needs a minimal quantity of water to achieve the <strong>de</strong>velopment<br />
(Muth, 1980; Packard, Packard & Birchard, 2000). In the other case, embryo <strong>de</strong>ath may result<br />
from the important influx of water into the egg with consequent egg swelling and rupture of<br />
the shell and membranes. Moreover, extremely moist conditions may also increase possible<br />
fungal infections or microorganisms’ invasion (Tracy, 1980) and may reduce gas exchange<br />
(Packard & Packard, 1984).<br />
These controversy results with ours might be due to a combined effect of water potential and<br />
temperature. In<strong>de</strong>ed, it was shown that pattern of water uptake by eggs in substrate with the<br />
same water potential <strong>de</strong>pend greatly on temperature (Ji et al., 2001) and all the more on<br />
fluctuating temperatures. In our case, we performed our experiment un<strong>de</strong>r constant<br />
temperature of 28.9°C, which corresponds to mean incubation temperature frequently<br />
encountered in natural nests of Trachemys scripta elegans (Tucker et al., 1998). At higher<br />
temperatures, water uptake and loss might be stronger and hatching success might be lower.<br />
Thus, it is crucial to consi<strong>de</strong>r the combined effect of temperature and moisture on hatching<br />
12
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
success and not consi<strong>de</strong>r them separately (Hewavisenthi & Parmenter, 2001; Ji et al., 2001). It<br />
is all the more important that hydric and thermal conditions fluctuate during all the incubation<br />
period within the nest (Packard et al., 1985).<br />
Change in egg mass during the course of incubation<br />
We assumed that changes in egg mass (i.e. egg growth rate) correspond to different quantities<br />
of water absorbed by eggs during incubation time (Ackerman et al., 1985). Whatever the<br />
moisture substrate, we observed a significant egg growth rate over the course of incubation<br />
and these changes were strongly and differentially affected by water potential profile of<br />
substrate during incubation (Figure 1). So, as Cagle et al. (1993), we found that water<br />
potential is a good predictor of water exchanges between eggs and its incubation environment,<br />
affecting strongly changes in egg mass. We found that egg growth rate significantly varied<br />
with the current water potential of the incubation substrate encountered by the egg (see Table<br />
2.1), with a more important gain of water in the wet substrate than respectively in the<br />
intermediate and the dry substrates. We also found that the water exchange between eggs and<br />
the substrate was significantly different between the three periods of incubation (Table 2.1 &<br />
Figure 1). All eggs increased in mass until approximately day 40 of incubation whatever<br />
water potential of substrate, while egg growth rate strongly differed between water potential<br />
treatments in the last period of incubation. These observations are confirmed by a significant<br />
influence of the substrate moistures on egg growth rate only during the two last periods of<br />
incubation time with a stronger effect in the last one (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 2).<br />
In addition, we found a significant interaction between incubation periods and water potential<br />
encountered by eggs (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 1): eggs in wet and intermediate substrates gained<br />
mass continuously during all the incubation, with a higher egg growth rate in wetter substrate.<br />
In contrast, eggs on dry substrate gained mass during the first two-thirds of the incubation and<br />
13
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
dramatically lost mass in the last third (see Figure 1). These results are in agreement with<br />
previous works, which also indicate that the influence of moisture on water exchange occurs<br />
during the final two-third of incubation (Gutzke et al., 1986; Kennett, Christian & Bedford,<br />
1998; Booth, 2002).<br />
All strong differences observed in egg growth rate during the last third of incubation may<br />
partly be explained by a modification of the eggshell structure during incubation. Particularly<br />
in flexible-shelled eggs species, water potential of substrate modify the gain of water and so<br />
the volume and shape of the eggs (Packard, 1980; Fe<strong>de</strong>r et al., 1982; Iverson et al., 1991).<br />
Moreover, in these species, Packard (1980) have found that the outer mineral layer gradually<br />
exfoliates late in incubation. All these physical conditions may provoke a structural<br />
modification of the eggshell pores and of their water conductance (Fe<strong>de</strong>r et al., 1982).<br />
We also found a “memory effect” of the previous moisture substrate encountered by eggs five<br />
days before on the egg growth rate. Contrary to Gutzke (1986), we found this effect in the two<br />
last periods of incubation and not only in the middle third (Table 2.1, mo<strong>de</strong>l 2). This latter<br />
phenomenon represents the <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nce of the rate of water uptake by eggs on the hydric<br />
conditions encountered before (Clark, 1953; Gutzke et al., 1986). This may certainly increase<br />
the modification of hydric environment insi<strong>de</strong> eggs in response to fluctuating water potential<br />
and thus the modification of the diffusion coefficient between eggs and their environment. To<br />
resume, eggs appear particularly affected by moisture environment in the last third of<br />
incubation.<br />
In the other hand, we <strong>de</strong>tected a significant effect of clutch i<strong>de</strong>ntity on egg growth rate, which<br />
suppose a possible heritable component in the response of eggs to hydric environment. This<br />
result is confirmed by the significant influence of initial egg mass on water uptake capacities<br />
of the eggs (Table 2.1). Finally, we did not <strong>de</strong>tect a significant influence of substrate moisture<br />
on sex <strong>de</strong>termination of hatchlings.<br />
14
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Incubation length<br />
It was previously shown that incubation length was inversely related to temperature within the<br />
nest (Yntema, 1978) and that longer incubations occurred on wetter substrates (Packard,<br />
1991a; Janzen et al., 1995). In this manuscript, we pointed out a significant and negative<br />
correlation between incubation length and the time spent by eggs on the dry substrate (Table<br />
2.2, Figure 2.b). These results support thus a physiological effect of water potential that also<br />
affects incubation length (Packard, 1991a; Janzen et al., 1995). Water exchange is known to<br />
play a key role in yolk reserve production (Gutzke et al., 1987; Janzen et al., 1995; Finkler,<br />
1999). Thus, eggs that spend more time in dry substrate accumulated and metabolize yolk<br />
reserves less fast than eggs on wet substrate and then incubate longer. This phenomenon<br />
might so influence hatching success or hatchlings quality. Incubate too longer may be<br />
<strong>de</strong>trimental to embryos that risk to stop their <strong>de</strong>velopment in response to bad weather and<br />
cold temperatures occurring at the fall and winter seasons. However, it may also be<br />
advantageous to incubate longer to produce hatchlings with higher yolk reserves, which may<br />
be less susceptible to <strong>de</strong>siccation or starvation during the early stage of life (Tucker et al.,<br />
1998).<br />
We also <strong>de</strong>tected strong and significant effects of clutch i<strong>de</strong>ntity and initial egg mass on<br />
incubation length (Table 2.2, Figure 2.a). Eggs from the same clutch have a similar initial egg<br />
mass and incubate approximately the same time with a positive correlation between initial egg<br />
mass and incubation time. So, there is a potential heritable maternal effect on incubation<br />
length that may affects embryos and hatchlings phenotype (Janzen et al., 1995; Filoramo et<br />
al., 2002). Finally, we did not <strong>de</strong>tect a significant difference in incubation length between<br />
males and females. However, if water potential fluctuations may influence embryonic<br />
metabolism and incubation length, they may also influence the duration of the<br />
thermosensitive period (i.e. TSP) during which the sex of the embryo is <strong>de</strong>termined in<br />
15
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination species (Bull & Vogt, 1981; Mrosovsky & Pieau,<br />
1991). During the TSP, fluctuations of temperature influence sex differentiation, so an<br />
increase of the TSP may influence the sex of the embryo, irremediably <strong>de</strong>termined only at the<br />
end of the TSP (review in Pieau & Dorizzi, 2004). In this context, moisture conditions may<br />
indirectly influence sex <strong>de</strong>termination of the embryo. In our case, we could not <strong>de</strong>tect a<br />
possible effect of moisture substrate on sex partly because we performed our experiment at<br />
constant incubation temperature. This points out the importance to use incubations conditions<br />
that are ecologically relevant (i.e. fluctuating water potentials and temperatures) in laboratory<br />
studies.<br />
Hatchling and yearling mass<br />
Most of studies have suggested that effects of incubation environment (temperature and<br />
moisture) may influence the pattern of selective process of phenotypic traits affecting<br />
individual fitness (Gutzke et al., 1983; Morris et al., 1983; Miller, Packard & Packard, 1987;<br />
Finkler, 1999; Packard et al., 1999b; Angilletta et al., 2000). Hatchling mass was often<br />
proposed as affecting a component of lifetime fitness in turtles, with larger hatchlings<br />
supposed to have an advantage over smaller individuals (i.e. the “bigger is better hypothesis”;<br />
(see Miller et al., 1987; Packard & Packard, 1988; see Janzen, 1994)). This hypothesis<br />
consi<strong>de</strong>rs hatchling mass as a good in<strong>de</strong>x of hatchlings quality: larger individuals may have a<br />
better survival rate (Janzen, 1993; Janzen, Tucker & Paukstis, 2000; Kolbe & Janzen, 2002).<br />
In our experiment, we <strong>de</strong>tect a significant and positive correlation between hatchling mass<br />
and the time spent by eggs on wet substrate during incubation (Figure 3.b). We also showed a<br />
positive relation between initial egg mass and mass of hatchlings (Figure 3.a). Moreover,<br />
moisture substrate influences the mass of hatchling turtles in interaction with the initial mass<br />
of the eggs (Table 2.3). Finally, hatchling mass varied also significantly among clutches,<br />
16
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
suggesting a genetic and heritable component that permit natural selection to act on this<br />
phenotypic trait (Stearns, 1992). So, our results support a potential influence of hydric<br />
conditions within the nest on quality (i.e. mass) of hatchlings that may affect individual<br />
fitness.<br />
However, we also found that significant effects of moisture substrate on juvenile mass<br />
disappeared approximately after one year of life (Table 2.4). Thus, hypothesis that larger mass<br />
at hatching would confer faster growth on hatchlings, regardless of the source of differences<br />
in mass at hatching was refuted (Brooks et al., 1991). We didn’t either <strong>de</strong>tect an effect of<br />
initial egg mass or clutch on yearling mass (Table 2.4). On the other hand, we <strong>de</strong>tected a high<br />
and significant effect of offspring sex, with females heavier than males (Figure 4). Hydric<br />
conditions within the nest may thus have only short-term effects and may influence juvenile<br />
quality only in the early stage of life.<br />
CONCLUSION<br />
Mortality of embryos in Trachemys scripta elegans, a turtle with flexible-shelled eggs, was<br />
not affected by the range and change of moisture levels used in our experiment. However, we<br />
performed this experiment un<strong>de</strong>r constant incubation temperature, while temperature and<br />
moisture probably exert a combined effect on eggs and embryos. Other studies confounding<br />
effects of temperature and water potential. Finally, few authors investigated the range of<br />
substrate moisture in association with nest temperature that might influence eggs and resultant<br />
hatchlings, as well as fluctuating water potentials (Gutzke et al., 1986; Tucker et al., 1997;<br />
Tucker et al., 1998; Ji et al., 1999; Hewavisenthi et al., 2001; Tucker, Paukstis & Janzen,<br />
2001).<br />
As expected, incubation length and hatchling mass were negatively related with time on dry<br />
substrate, thus hydric conditions may affect hatchling quality. However, moisture substrate<br />
17
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
seems to have a very short-term effect on hatchling phenotype, while sexual phenotype seems<br />
to have a great influence on mass and growth of hatchlings up to one year. These results<br />
pointed out the crucial effect of sexual phenotype, which must be take into account in this<br />
kind of analyses to avoid confounding effects of sex and incubation conditions.<br />
ACKNOWLEDGEMENTS<br />
We thank the staff of “l’Association Tortues Passion”, Bernard Boussac and Suzette Bessè<strong>de</strong><br />
to their assistance in collecting the eggs. We also thank Clau<strong>de</strong> Pieau for his help in sexing<br />
juvenile turtles. Many thanks to Lionel Saunois, Annick Ambroise and Sandrine Fontaine for<br />
technical and field assistance. Finally, we acknowledge Philippe Rivalan and Emmanuelle<br />
Baudry for constructive comments on various drafts of the manuscript.<br />
18
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
LITERATURE CITED<br />
R. A. Ackerman, R. C. Seagrave, R. Dmi'el and A. Ar. 1985. Water and heat exchange<br />
between parchment-shelled reptile eggs and their surroundings. Copeia 1985: 703-711.<br />
M. J. Angilletta, R. S. Winters and A. E. Dunham. 2000. Thermal effects on the energetics<br />
of lizard embryos: implications for hatchling phenotypes. Ecology 81: 2957-2968.<br />
M. S. Blumberg, S. L. Lewis and G. Sokoloff. 2002. Incubation temperature modulates<br />
post-hatching thermoregulatory behavior in the Madagascar ground gecko, Paroedura pictus.<br />
The Journal of Experimental Biology 205: 2777-2784.<br />
R. J. Bodie, K. R. Smith and V. J. Burke. 1996. A comparison of diel nest temperature and<br />
nest site selection for two sympatric species of freshwater turtles. The American Midland<br />
Naturalist 136: 181-186.<br />
D. T. Booth. 2002. Incubation of rigid-shelled turtle eggs: do hydric conditions matter?<br />
Journal of Comparative Physiology B 172: 627-633.<br />
F. Brana and X. Ji. 2000. Influence of incubation temperature on morphology, locomotor<br />
performance, and early growth of hatchling Wall lizards (Podarcis muralis). Journal of<br />
Experimental Zoology 286: 422-433.<br />
R. J. Brooks, M. L. Bobyn, D. A. Galbraith, J. A. Layfield and E. G. Nancekivell. 1991.<br />
Maternal and environmental influences on growth and survival of embryonic and hatchling<br />
snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of Zoology 69: 2667-2676.<br />
J. J. Bull. 1980. Sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Quarterly Review of Biology 55: 3-21.<br />
J. J. Bull and R. C. Vogt. 1981. Temperature-sensitive periods of sex <strong>de</strong>termination in<br />
emydid turtles. The Journal of Experimental Zoology 218: 435-440.<br />
J. Burger. 1998. Antipredator behaviour of hatchling snakes: effects of incubation<br />
temperature and simulated predators. Animal Behaviour 56: 547-553.<br />
K. P. Burnham and D. R. An<strong>de</strong>rson. 1998. Mo<strong>de</strong>l Selection and Inference: A Pratical<br />
Information-Theoric Approach. New York: Springer.<br />
K. D. Cagle, G. C. Packard, K. Miller and M. J. Packard. 1993. Effects of the<br />
microclimate in natural nests on <strong>de</strong>velopment of embryonic painted turtles, Chrysemys picta.<br />
Functional Ecology 7: 653-660.<br />
H. Clark. 1953. Eggs, egg-laying and incubation of the snake Elaphe emoryii. Copeia 1953:<br />
90-92.<br />
J. D. Congdon, R. U. Fischer and R. E. J. Gatten. 1995. Effects of incubation temperatures<br />
on characteristics of hatchling American alligators. Herpetologica 51: 497-504.<br />
19
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
M. J. Crawley. 1993. Glim for Ecologist. Oxford: Oxford University Press.<br />
D. C. Deeming and M. W. J. Ferguson. 1989. Effects of incubation temperature on growth<br />
and <strong>de</strong>velopment of embryos of Alligator mississippiensis. Journal of Comparative<br />
Physiology B 159: 183-193.<br />
J. P. Demuth. 2001. The effects of constant and fluctuating incubation temperatures on sex<br />
<strong>de</strong>termination, growth, and performance in the tortoise Gopherus polyphemus. Canadian<br />
Journal of Zoology 79: 1609-1620.<br />
M. A. Ewert. 1985. Embryology of turtles. In: (C. Gans, F. Billett and P. F. A. Ma<strong>de</strong>rson,<br />
eds.). Biology of the Reptilia. New York: John Wiley & Sons.75-267.<br />
M. A. Ewert, D. R. Jackson and C. E. Nelson. 1994. Patterns of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination in turtles. Journal of Experimental Zoology 270: 3-15.<br />
M. A. Ewert and J. M. Legler. 1978. Hormonal induction of oviposition in turtles.<br />
Herpetologica 34: 314-318.<br />
M. E. Fe<strong>de</strong>r, S. L. Statel and A. G. Gibbs. 1982. Resistance of the shell membrane and<br />
mineral layer to diffusion of oxygen and water in flexible-shelled eggs of the snapping turtle<br />
(Chelydra serpentina). Respiration Physiology 49: 279-291.<br />
N. I. Filoramo and F. J. Janzen. 2002. An experimental study of the influence of embryonic<br />
water availability, body size, and clutch on survivorship of neonatal red-eared sli<strong>de</strong>rs,<br />
Trachemys scripta elegans. Herpetologica 58: 67-74.<br />
M. S. Finkler. 1999. Influence of water availability during incubation on hatchling size, body<br />
composition, <strong>de</strong>siccation tolerance, and terrestrial locomotor performance in the snapping<br />
turtle Chelydra serpentina. Physiological and Biochemical Zoology 72: 714-722.<br />
M. S. Finkler. 2001. Rates of water loss and estimates of survival time un<strong>de</strong>r varying<br />
humidity in juvenile snapping turtles (Chelydra serpentina). Copeia 2: 521-525.<br />
A. Georges, K. Beggs, J. E. Young and J. S. Doody. 2005. Mo<strong>de</strong>lling <strong>de</strong>velopment of<br />
reptile embryos un<strong>de</strong>r fluctuating temperature regimes. Physiological and Biochemical<br />
Zoology In Press.<br />
R. D. Gettinger, G. L. Paukstis and W. H. N. Gutzke. 1984. Influence of hydric<br />
environment on oxygen consumption by embryonic turtles Chelydra serpentina and Trionyx<br />
spiniferus. Physiological Zoology 57: 468-473.<br />
M. H. Godfrey, V. Delmas and M. Girondot. 2003. Assessment of patterns of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination using maximum likelihood mo<strong>de</strong>l selection. Ecoscience 10: 265-<br />
272.<br />
20
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
W. H. Gutzke and G. C. Packard. 1986. Sensitive periods for the influence of the hydric<br />
environment on eggs and hatchlings of painted turtles (Chrysemys picta). Physiological<br />
Zoology 59: 337-343.<br />
W. H. N. Gutzke and G. C. Packard. 1987. Influence of the hydric and thermal<br />
environments on eggs and hatchlings of bull snakes Pituophis melanoleucus. Physiological<br />
Zoology 60: 9-17.<br />
W. H. N. Gutzke and G. L. Paukstis. 1983. Influence of the hydric environment on sexual<br />
differentiation of turtles. Journal of Experimental Zoology 226: 467-469.<br />
S. Hewavisenthi and J. C. Parmenter. 2001. Influence of incubation environment on the<br />
<strong>de</strong>velopment of the flatback turtle (Natator <strong>de</strong>pressus). Copeia 3: 668-682.<br />
J. B. Iverson and M. A. Ewert. 1991. Physical characteristics of reptilian eggs and a<br />
comparison with avian eggs. In: (D. C. Deeming and M. W. J. Ferguson, eds.). Egg<br />
incubation: Its Effects on Embryonic Development in Birds and Reptiles. New-York:<br />
Cambridge University Press.87-100.<br />
F. J. Janzen. 1993. An Experimental Analysis of Natural Selection on Body Size of<br />
Hatchling Turtles. Ecology 74: 332-341.<br />
F. J. Janzen. 1994. Climate change and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in reptiles.<br />
Proceedings of the National Aca<strong>de</strong>my of Science 91: 7487-7490.<br />
F. J. Janzen. 1994. Vegetational Cover Predicts the Sex-Ratio of Hatchling Turtles in Natural<br />
Nests. Ecology 75: 1593-1599.<br />
F. J. Janzen, J. C. Ast and G. L. Paukstis. 1995. Influence of the hydric environment and<br />
clutch on eggs and embryos of two sympatric map turtles. Functional Ecology 9: 913-922.<br />
F. J. Janzen and G. L. Paukstis. 1991. Environmental sex <strong>de</strong>termination in reptiles -<br />
ecology, evolution, and experimental-<strong>de</strong>sign. Quarterly Review of Biology 66: 149-179.<br />
F. J. Janzen, J. K. Tucker and G. L. Paukstis. 2000. Experimental Analysis of an Early<br />
Life-History Stage: Selection on Size of Hatchling Turtles. Ecology 81: 2290-2304.<br />
X. Ji and F. Brana. 1999. The influence of thermal and hydric environments on embryonic<br />
use of energy and nutrients, and hatchling traits, in the wall lizards (Podarcis muralis).<br />
Comparative Biochemistry and Physiology Part A 124: 205-213.<br />
X. Ji and W.-G. Du. 2001. The effects of thermal and hydric environments on hatching<br />
success, embryonic use of energy and hatchling traits in a colubrid snake, Elaphe carinata.<br />
Comparative Biochemistry and Physiology Part A 129: 461-471.<br />
21
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
X. Ji and W.-G. Du. 2001. Effects of thermal and hydric environments on incubating eggs<br />
and hatchling traits in the cobra, Naja naja atra. Journal of Herpetology 35: 186-194.<br />
Y.-C. Kam. 1994. Effects of simulated flooding on metabolism and water balance of turtle<br />
eggs and embryos. Journal of Herpetology 28: 173-178.<br />
R. Kennett, K. Christian and G. Bedford. 1998. Un<strong>de</strong>rwater nesting by the Australian<br />
freshwater turtle Chelodina rugosa: effect of prolonged immersion and eggshell thickness on<br />
incubation period, egg survivorship, and hatchling size. Canadian Journal of Zoology 76:<br />
1019-1023.<br />
J. J. Kolbe and F. J. Janzen. 2002. Experimental analysis of an early life-history stage:<br />
Water loss and migrating hatchling turtles. Copeia 1: 220-226.<br />
C. G. Lee, A. P. Farell, A. Lotto, M. J. MacNutt, S. G. Hinch and M. C. Healey. 2003.<br />
The effect of temperature on swimming performance and oxygen consumption in adult<br />
sockeye (Oncorhynchus nerka) and coho (O. kisutch) salmon stocks. The Journal of<br />
Experimental Biology 206: 3239-3251.<br />
A. Marco, C. Diaz-Paniagua and J. Hidalgo-Vila. 2004. Influence of egg aggregation and<br />
soil moisture on incubation of flexible-shelled lacertid lizard eggs. Canadian Journal of<br />
Zoology 82: 60-65.<br />
K. Miller and G. C. Packard. 1992. The influence of substrate water potential during<br />
incubation on the metabolism of embryonic snapping turtles (Chelydra serpentina).<br />
Physiological Zoology 65: 172-187.<br />
K. Miller, G. C. Packard and M. J. Packard. 1987. Hydric conditions during incubation<br />
influence locomotor performance of hatchling snapping turtles. Journal of Experimental<br />
Biology 127: 401-412.<br />
D. L. Moll and J. M. Legler. 1971. The life history of a neatropical sli<strong>de</strong>r turtle, Pseu<strong>de</strong>mys<br />
scripta (Shoepff) in Panama. Bull. Los Angeles Co. Mus. Nat. Hist. Sci. 11: 1-102.<br />
K. A. Morris, G. C. Packard, B. T.J., G. L. Paukstis and M. J. Packard. 1983. Effects of<br />
the hydric environment on growth of embryonic snapping turtles (Chelydra serpentina).<br />
Herpetologica 39: 272-285.<br />
N. Mrosovsky and C. Pieau. 1991. Transitional range of temperature, pivotal temperatures<br />
and thermosensitive stages for sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Amphibia-Reptilia 12: 169-179.<br />
A. Muth. 1980. Physiological ecology of <strong>de</strong>sert iguana (Dipsosaurus dorsalis) eggs:<br />
temperature and water relations. Ecology 61: 1335-1343.<br />
22
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
E. S. Nakage, J. P. Cardozo, G. T. Pereira, S. A. Queiroz and I. C. Boleli. 2003. Effect of<br />
temperature on incubation period, embryonic mortality, hatch rate, egg water loss and<br />
partridge chick weigh (Rhynchotus rufescens). Revista Brasileira <strong>de</strong> Ciência Avícola 4.<br />
A. V. Nebeker and R. B. Bury. 2000. Temperature selection by hatchling and yearling<br />
florida red-bellied turtles (Pseu<strong>de</strong>mys nelsoni) in thermal gradients. Journal of Herpetology<br />
34: 465-469.<br />
G. C. Packard. 1991a. Physiological and ecological importance of water to embryos of<br />
oviparous reptiles. In: (D. C. Deeming and M. W. J. Ferguson, eds.). Eggs Incubation: Its<br />
Effects on Embryonic Development in Birds and Reptiles. New-York: Cambridge University<br />
Press.213-228.<br />
G. C. Packard. 1999a. Water relations of chelonian eggs and embryos: Is wetter better?<br />
American Zoologist 39: 289-303.<br />
G. C. Packard, K. Miller, M. J. Packard and G. F. Birchard. 1999b. Environmentally<br />
induced variation in body size and condition in hatchling snapping turtles (Chelydra<br />
serpentina). Canadian Journal of Zoology 77: 278-289.<br />
G. C. Packard and M. J. Packard. 1984. Coupling of physiology of embryonic turtles to the<br />
hydric environment. In: (R. S. Seymour, eds.). Respiration and metabolism of embryonic<br />
vertebrates. Dordrecht, The Netherlands: Junk, Dr W.99-119.<br />
G. C. Packard and M. J. Packard. 1988. Physiological ecology of reptilian eggs and<br />
embryos. In: (G. C. and H. R. B., eds.). Biology of the Reptilia. New York: Liss.523-605.<br />
G. C. Packard and M. J. Packard. 2001. Environmentally induced variation in size, energy<br />
reserves and hydration of hatchling Painted Turtles, Chrysemys picta. Functional Ecology 15:<br />
481-489.<br />
G. C. Packard, M. J. Packard and L. Benigan. 1991b. Sexual differentiation, growth, and<br />
hatching success by embryonic painted turtles incubated in wet and dry environments at<br />
fluctuating temperatures. Herpetologica 47: 125-132.<br />
G. C. Packard, M. J. Packard and G. F. Birchard. 2000. Availability of water effects<br />
organ growth in prenatal and neonatal snapping turtles (Chelydra serpentina). Journal of<br />
Comparative Physiology part B 170: 69-74.<br />
G. C. Packard, G. L. Paukstis, T. J. Boardman and W. H. Gutzke. 1985. Daily and<br />
seasonal variation in hydric conditions and temperature insi<strong>de</strong> nests of common snapping<br />
turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of Zoology 63: 2422-2429.<br />
23
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
M. J. Packard. 1980. Ultrastructural morphology of the shell and shell membrane of eggs of<br />
common snapping turtles (Chelydra serpentina). Journal of Morphology 165: 187-204.<br />
G. L. Paukstis, W. H. Gutzke and G. C. Packard. 1984. Effects of substrate water potential<br />
and fluctuating temperatures on sex ratios of hatchling painted turtles (Chrysemys picta). Can.<br />
J. Zool. 62: 1491-1494.<br />
P. Pepin. 1991. Effect of temperature and size on <strong>de</strong>velopment, mortality, and survival rates<br />
of the pelagic early life history stages of marine fish. Canadian Journal of Fisheries and<br />
Aquatic Sciences 48: 503-518.<br />
C. Pieau. 1972. Effets <strong>de</strong> la température sur le développement <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s génitales chez les<br />
embryons <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux Chéloniens, Emys orbicularis L. et Testudo graeca L. Compte-Rendus <strong>de</strong><br />
l'Académie <strong>de</strong>s Sciences <strong>de</strong> Paris 274: 719-722.<br />
C. Pieau and M. Dorizzi. 1981. Determination of temperature sensitive stages for sexual<br />
differentiation of the gonads in embryos of the turtle, Emys orbicularis. Journal of<br />
Morphology 170: 373-382.<br />
C. Pieau and M. Dorizzi. 2004. Oestrogens and temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in<br />
reptiles: all in the gonads. Journal of Endocrinology 181: 367-377.<br />
M. V. Plummer. 1976. Some aspects of nesting success in the turtle, Trionyx muticus.<br />
Herpetologica 32: 353-359.<br />
T. A. Rimkus, N. Hruska and R. Ackerman. 2002. Separating the effects of vapor pressure<br />
and heat exchange on water exchange by snapping turtle (Chelydra serpentina) eggs. Copeia<br />
3: 706-715.<br />
R. Shine and P. S. Harlow. 1997. The influence of natural incubation environments on the<br />
phenotypic traits of hatchling lizards. Ecology 78: 2559-2568.<br />
S. C. Stearns. 1992. The evolution of life histories. New York: Oxford University Press.<br />
C. R. Tracy. 1980. Water relations of parchment-shelled lizard (Sceloporus undulatus) eggs.<br />
Copeia 1980: 478-482.<br />
C. R. Tracy and K. L. Snell. 1985. Interrelations among water and energy relations of<br />
reptilian eggs, embryos, and hatchlings. American Zoologist 25: 999-1008.<br />
J. K. Tucker, F. J. Janzen and G. L. Paukstis. 1997. Response of embryos of the red-eared<br />
turtle (Trachemys scripta elegans) to experimental exposure to water-saturated substrates.<br />
Chelonian Conservation and Biology 2: 345-351.<br />
24
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
J. K. Tucker, F. I. Nirvana, G. L. Paukstis and F. J. Janzen. 1998. Residual yolk in<br />
captive and wild-caught hatchlings of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans).<br />
Copeia 2: 488-492.<br />
J. K. Tucker, F. I. Nirvana, G. L. Paukstis and F. J. Janzen. 1998. Response of the re<strong>de</strong>ared<br />
sli<strong>de</strong>r, Trachemys scripta elegans, eggs to slightly differing water potentials. Journal of<br />
Herpetology 32: 124-128.<br />
J. K. Tucker and G. L. Paukstis. 2000. Hatching success of turtle eggs exposed to dry<br />
incubation environment. Journal of Herpetology 34: 529-534.<br />
J. K. Tucker, G. L. Paukstis and F. J. Janzen. 2001. Short-term water potential fluctuations<br />
and eggs of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans). Transactions of the<br />
Illinois State Aca<strong>de</strong>my of Science 94: 27-35.<br />
B. Vanhooydonck, R. Van Damme, T. J. Van Dooren and D. Bauwens. 2001. Proximate<br />
Causes of Intraspecific Variation in Locomotor Performance in the Lizard Gallotia galloti.<br />
Physiological and Biochemical Zoology 74: 937-945.<br />
G. J. W. Webb, A. M. Beal, C. Manolis and K. E. Dempsey. 1987. The effect of incubation<br />
temperature on sex <strong>de</strong>termination and embryonic <strong>de</strong>velopment rate in Crocodylus johnstoni<br />
and C. porosus. In: (eds.). Wildlife management: crocodiles and alligators. S. Beatty & Sons<br />
in<br />
association with the Conservation Commission of the Northern<br />
Territory.507-531.<br />
E. Willingham. 2005. Different incubation temperatures result in differences in mass in<br />
female red-eared sli<strong>de</strong>r turtle hatchlings. Journal of Thermal Biology 30: 61-64.<br />
C. L. Yntema. 1976. Effects of incubation temperatures on sexual differentiation in the turtle,<br />
Chelydra serpentina. Journal of Morphology 150: 453-462.<br />
C. L. Yntema. 1978. Incubation times for eggs of the turtle Chelydra serpentina<br />
(testudines:chelydridae) at various temperatures. Herpetologica 34.<br />
25
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Table 1 - Experimental <strong>de</strong>sign of transfer occasions of 188 eggs of Trachemys scripta elegans shared<br />
in 19 boxes, between three different water potential substrates (noted I = Intermediate; W = Wet or D<br />
= Dry). At the beginning of the experiment, all boxes stayed 5 days on intermediate substrates. Each<br />
box represents a different hydric history in which a pool of eggs submitted a maximum of two<br />
transfers in one of the three equal period of incubation time (P1, P2 or P3). Thus, all 19 boxes<br />
represent 19 different water potential profiles encountered during incubation time.<br />
In table, at each transfer occasion, we indicate the number of boxes on each water potential substrate.<br />
Symbol “-“ means that boxes stay on the same water potential at these occasion transfer.<br />
Incubation<br />
period<br />
Transfer<br />
occasions<br />
Hydric<br />
histories<br />
of boxes<br />
T0 = day 0<br />
of<br />
incubation<br />
19 I<br />
T1 = T0<br />
+ 5 days<br />
P1 P2 P3<br />
T1 +10<br />
days<br />
T2 = T1<br />
+ 20<br />
days<br />
T2 + 10<br />
days<br />
T 3= T2<br />
+ 20<br />
days<br />
T3 + 10<br />
days<br />
Total history<br />
1 W - - - - IWWWWWW<br />
3 W 1 I - - - - IWIIIII<br />
1 D - - - - IWDDDDD<br />
1 D - - - - IDDDDDD<br />
3 D 1 I - - - - IDIIIII<br />
1 W - - - - IDWWWWW<br />
1 W - - IIIWWWW<br />
3 W 1 I - - IIIWIII<br />
1 D - - IIIWDDD<br />
1 D - - IIIDDDD<br />
3 D 1 I - - IIIDIII<br />
1 W - - IIIDWWW<br />
13 I -<br />
1 W IIIIIWW<br />
3 W 1 I IIIIIWI<br />
1 D IIIIIWD<br />
7 I -<br />
1 D IIIIIDD<br />
3 D 1 I IIIIIDI<br />
1 W IIIIIDW<br />
1 I - IIIIIII<br />
26
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Table 2 - Results of the significant effects tested on (1) the change in egg mass during the course of<br />
incubation (2) the incubation length and (3) the hatchling mass and (4) the yearling mass in Trachemys<br />
scripta elegans. Results obtained in the final mo<strong>de</strong>l were <strong>de</strong>termined by a backward stepwise<br />
procedure. Statistical tests are type III F-tests for fixed effects and Z-tests for random effects.<br />
Significant levels: ∗∗∗P
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
2. The duration of incubation<br />
Random effects<br />
Tests<br />
statistics<br />
p-value<br />
Fixed effects<br />
Clutch Z = 2.77 0.0056 ∗∗<br />
Initial Egg Mass F 1,122 = 6.09 0.0150 ∗<br />
Time on Wet F 7,122 = 2.02 0.0573<br />
Time on Dry F 7,122 = 5.50 < 0.0001 ∗∗∗<br />
Sex F 1, 122 = 1.93 0.1668<br />
3. The hatchling mass at birth<br />
Random effects<br />
Tests<br />
statistics<br />
p-value<br />
Fixed effects<br />
Clutch Z = 2.96 0.0015 ∗∗<br />
Initial Egg Mass F 1,132 = 166.21
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
a) b)<br />
c) d)<br />
Figure 1. Description of the mean change in eggs mass function of time of incubation and for all the<br />
different 19 hydric treatments. Hydric treatments are noted as the consecutive water potential<br />
substrates (I = Intermediate; W = Wet and D = Dry) encountered by eggs during incubation time.<br />
29
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
a) b)<br />
Figure 2. a) Significant and positive correlation between the incubation length of eggs and the initial egg mass.<br />
b) Significant and negative correlation between mean incubation length of eggs and the<br />
amount of time they spent on dry substrate during incubation.<br />
30
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
a) b)<br />
Figure 3. a) Significant and positive correlation between hatchling mass at birth and the initial egg<br />
mass of eggs.<br />
b) Significant and positive correlation between mean hatchling mass and the amount of<br />
time eggs spent on wet substrate during incubation.<br />
31
Annexe III<br />
_____________________________________________<br />
Figure 4. Mean mass of juveniles as a function of time and between males and females.<br />
32
ANNEXE IV<br />
THE RIGHTING RESPONSE AS A FITNESS INDEX IN FRESHWATER TURTLES<br />
VIRGINIE DELMAS, EMMANUELLE BAUDRY, MARC GIRONDOT AND ANNE-CAROLINE<br />
PREVOT-JULLIARD<br />
Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR 8079, Bât. 362, Université<br />
Paris-Sud 91405 Orsay Ce<strong>de</strong>x, France<br />
BIOLOGICAL JOURNAL OF THE LINNEAN SOCIETY (IN PRESS)
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
The righting response as a fitness in<strong>de</strong>x in freshwater turtles<br />
Virginie Delmas, Emmanuelle Baudry, Marc Girondot and Anne-Caroline Prévot-Julliard<br />
Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR 8079, Bât. 362, Université<br />
Paris-Sud 91405 Orsay Ce<strong>de</strong>x, France.<br />
Running title: Performance and Fitness in Turtles<br />
Key words: locomotor performance, righting response, aquatic turtle, experimental conditions<br />
Corresponding author: Virginie Delmas<br />
Address : Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS UMR 8079, Bâtiment 362,<br />
Université Paris-Sud 91405 Orsay Ce<strong>de</strong>x, France<br />
Phone: +33 (0)1 69 15 56 91<br />
Fax: +33 (0)1 69 15 56 96<br />
E-mail: virginie.<strong>de</strong>lmas@ese.u-psud.fr<br />
1
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
ABSTRACT<br />
Theoretical evolutionary ecology assumes the existence of fitness variability in natural<br />
populations. As realistic measures of fitness are usually difficult to perform directly,<br />
integrating fitness indices are proposed in all taxa. In sauropsids, locomotor performances<br />
have been proposed as such a good integrating in<strong>de</strong>x of fitness in natural populations.<br />
Concerning aquatic turtles, a performance trait that may be important for the survival of<br />
juveniles is the righting response of individuals when they are placed on their carapace.<br />
In this paper, we examined the righting response in juveniles of the red-eared sli<strong>de</strong>r turtle,<br />
Trachemys scripta elegans. We tested two different measures of the righting response for 170<br />
juveniles from constant incubation temperature and for 86 juveniles from three sinusoidal<br />
fluctuating incubation temperatures that are consi<strong>de</strong>red as more representative of natural<br />
conditions in the nest. We compared the effects of offspring sex, maternal i<strong>de</strong>ntity, juvenile<br />
growth rate, and juvenile survival (i.e. individual characteristics), as well as the nutritional<br />
status of juveniles (i.e. experimental conditions), on the two different measures of righting<br />
response and for each thermal incubation treatments of the eggs (i.e. experimental treatments).<br />
Surprisingly, we observed that the effects of the individual characteristics were markedly<br />
different between the two measures of the righting response and between experimental<br />
treatments. These results point out the importance of the choice of the measure and of the<br />
experimental conditions and treatments in the study of a phenotypic trait. Results obtained for<br />
only one performance measure un<strong>de</strong>r constant laboratory conditions must therefore be<br />
extrapolated to the field with cautions. Our results also show that the righting response<br />
presents individual variability that is probably heritable and is indirectly correlated with<br />
survival. These findings support the validity of the righting response as a good candidate for a<br />
fitness in<strong>de</strong>x in aquatic turtles.<br />
2
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
INTRODUCTION<br />
Most studies in evolutionary ecology assume the existence of fitness variability in<br />
natural populations. The estimation of fitness is possible through realistic measures of<br />
reproductive and survivorship traits. However, in most vertebrate species, these traits are<br />
difficult to assess directly. According to the assumption of a tight relationship between<br />
phenotype and fitness, many authors proposed that fitness in natural populations can be<br />
assessed by the study of phenotypic traits (Arnold, 1983; Garland & Losos, 1994). In<br />
vertebrates, the relationships between locomotor performances, morphology, behavior and<br />
fitness have been extensively studied (review in Garland & Carter, 1994; Fe<strong>de</strong>r, Bennett &<br />
Huey, 2000). In particular, locomotor performance was proposed by Arnold (1983) as an<br />
integrating in<strong>de</strong>x of selective processes that influence fitness. These performance studies were<br />
frequently performed in vertebrates (e.g. Gaillard et al., 2000; Ghalambor, Reznick & Walker,<br />
2004; Thibo<strong>de</strong>aux & Hancock, 2004) and particularly in sauropsids. For lizards and snakes,<br />
the most commonly studied performances inclu<strong>de</strong> running or swimming speed (snakes:<br />
Burger, 1989; Garland, Hankins & Huey, 1990; Huey et al., 1990; Elphick & Shine, 1998;<br />
Irschick & Losos, 1998; Elphick & Shine, 1999; lizards: Clobert et al., 2000; Webb, Brown &<br />
Shine, 2001). Additionally, for turtles, the righting response, i.e. the return in a prone position<br />
after being placed upsi<strong>de</strong> down, has also been studied (Janzen, 1993; Rhen & Lang, 1999;<br />
Freedberg, Ewert & Nelson, 2001; Steyermark & Spotila, 2001; Du & Ji, 2003; Freedberg et<br />
al., 2004). All of these phenotypic traits have been examined in relation with genetic,<br />
environmental (e.g. incubation conditions, maternal effect) and ontogenetic factors (Miller,<br />
Packard & Packard, 1987; Janzen, 1995; Sorci & Clobert, 1995, 1997; Elphick et al., 1998;<br />
Finkler, 1999; Main & Bull, 2000; Webb et al., 2001; Ashmore & Janzen, 2003).<br />
3
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Within sauropsids, locomotor performances have been shown to be influenced by the hydric<br />
and thermal incubation conditions of the eggs (Miller et al., 1987; Burger, 1989; Janzen, Ast<br />
& Paukstis, 1995; Shine & Harlow, 1997; Elphick et al., 1999; Freedberg et al., 2001; Du et<br />
al., 2003), as well as by sex (Cullum, 1998; Elphick et al., 1999; Webb et al., 2001; Lailvaux,<br />
Alexan<strong>de</strong>r & Whiting, 2003) and maternal i<strong>de</strong>ntity (Sorci, Massot & Clobert, 1994; Rhen &<br />
Lang, 1995; Sorci et al., 1997; Steyermark et al., 2001; Webb et al., 2001; Warner &<br />
Andrews, 2002; Ashmore et al., 2003). Alternately, locomotor performances have been<br />
studied to investigate the existence and maintain of TSD (Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt Sex<br />
Determination) in some sauropsid species. In such species, the growth and the sex of the<br />
embryo are influenced by the temperature in the nest (Bull, 1980; Ewert, Jackson & Nelson,<br />
1994). The most wi<strong>de</strong>spread hypothesis to explain the adaptative advantage of TSD, proposed<br />
by Charnov and Bull (1977), predicts that (i) incubation temperature influences both offspring<br />
sex and fitness and (ii) the differential of fitness between males and females varies according<br />
to incubation temperature. To test this hypothesis, some authors have thus study the influence<br />
of sex and incubation temperature on individual fitness through locomotor performance<br />
(Janzen, 1995; Rhen et al., 1995; Demuth, 2001; Webb et al., 2001; Freedberg et al., 2004).<br />
In natural conditions, young aquatic turtles are frequently <strong>de</strong>stabilized and find themselves<br />
upsi<strong>de</strong> down, particularly when running from their terrestrial nest to the closest pond (Burger,<br />
1976). This frequently observed behavior may consi<strong>de</strong>rably increase predation exposure or<br />
<strong>de</strong>hydration sensibility of juveniles (Finkler, 1999; Steyermark et al., 2001; Kolbe & Janzen,<br />
2002). The ability to right (i.e. the righting response) may thus be related to juvenile survival,<br />
and may be thus a critical fitness component for juvenile turtles. Moreover, this performance<br />
trait is easy to measure in experimental conditions, partly because turtles are highly motivated<br />
to perform (Burger et al., 1998; Freedberg et al., 2001). Studies of several TSD species of<br />
4
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
turtles generally show that hydric and thermal incubation conditions (Finkler, 1999;<br />
Freedberg et al., 2004), body size (Burger et al., 1998) and maternal i<strong>de</strong>ntity (Steyermark et<br />
al., 2001; Ashmore et al., 2003) affect righting response. However, the potential effect of<br />
offspring sex stays unclear because of the difficulty to separate sex and incubation<br />
temperature effects in TSD species (review in Rhen & Lang, 2004; Valenzuela, 2004).<br />
It is generally assumed that locomotor performance somehow reflects individual fitness, even<br />
though the relationships between performance traits and survivorship remain somewhat<br />
elusive (review in Janzen, 1995). As a perfect correlation between performance and fitness<br />
would never be expected, it is therefore hard to <strong>de</strong>termine which performance is susceptible to<br />
influence fitness (Sorci et al., 1994; Travis, McManus & Baer, 1999). Moreover, a phenotypic<br />
response such as locomotor performance corresponds to a complex behavioural response that<br />
can be measured in many ways. Additionally, environmental conditions encountered at any<br />
given life-stage can potentially lead to tra<strong>de</strong>-off between performance and other traits that<br />
would almost certainly weaken the correlation between performance and fitness (Le Gaillard,<br />
Clobert & Ferrière, 2004). Most locomotor performance studies are performed un<strong>de</strong>r<br />
laboratory conditions, due to difficulties inherent to such studies in natural conditions.<br />
Furthermore, the experimental conditions are not always chosen to reflect biologically<br />
realistic conditions. In particular, in TSD species, the influence of incubation temperature on<br />
locomotor performance has usually been studied by using constant temperatures (Janzen,<br />
1995; Freedberg et al., 2001; Steyermark et al., 2001; Freedberg et al., 2004), whereas in<br />
natural nests temperature fluctuates consi<strong>de</strong>rably on a daily and seasonal basis (Packard &<br />
Packard, 1988; Georges, Limpus & Stoutjesdijk, 1994). Freedberg et al. (2001: 960) argued<br />
that “(...) it is unlikely that [observed] strong pattern of male temperatures yielding lower<br />
fitness (...) would disappear or be reversed in natural nests”. However, several studies have<br />
5
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
found that thermal variance has a strong impact on offspring traits (Georges et al., 1994;<br />
Doody, 1999; Demuth, 2001; Valenzuela, 2001). Results obtained un<strong>de</strong>r laboratory conditions<br />
can therefore be difficult to be extrapolated to natural conditions (Elphick et al., 1998, 1999;<br />
Webb et al., 2001; Ashmore et al., 2003). Thus, it may appear necessary to use several<br />
different measures of locomotor performance and to consi<strong>de</strong>r precisely environmental<br />
conditions (i.e. ontogenic and experimental <strong>de</strong>sign) to yield reliable conclusions.<br />
In the present study, we examined the righting response in a freshwater turtle with TSD, the<br />
red-eared sli<strong>de</strong>r turtle, Trachemys scripta elegans, using two different measurements of this<br />
righting response. We examined the relationships between these two measures (i.e. the time<br />
elapsed until first move after being placed upsi<strong>de</strong> down and the duration of the active righting<br />
response) and individual characteristics (sex, maternal i<strong>de</strong>ntity, growth rate and survival),<br />
un<strong>de</strong>r two different experimental <strong>de</strong>signs (fluctuating or constant incubation temperature of<br />
eggs and before or after feeding). We compared the results obtained for these two measures of<br />
the same locomotor behavior and investigated the influence of experimental conditions on<br />
these results. Finally, we discussed the limits and perspectives of the righting response as<br />
fitness in<strong>de</strong>x in freshwater turtles. We also discussed the generalization and the extrapolation<br />
to the field of this kind of study.<br />
MATERIALS AND METHODS<br />
Study species<br />
The red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elegans) is native to United States. Since the<br />
1970s, massive numbers of young sli<strong>de</strong>r turtles have been generated on turtle farms in the<br />
USA for the pet tra<strong>de</strong>. Millions of small young turtles (3-4 cm carapace length) were imported<br />
from United States and sold in France between 1970 and 1997. Adult turtles rapidly became<br />
6
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
cumbersome (20-25 cm carapace length), and most of them were released by unsuspecting<br />
owners in natural ponds. Thus, several reception centres have been created in France,<br />
particularly in the South of France, to fetch and take care of these exotic animals.<br />
To date, in the field, production of viable hatchlings of this species was only observed in the<br />
South of France. Females lay their eggs from June to July and hatchlings emerge from their<br />
nests in September (pers. com.). Hatchlings do not overwinter in the nest as commonly<br />
observed in natural populations of T. scripta elegans in northern America (Tucker & Paukstis,<br />
1999).<br />
Egg collection<br />
Sixty gravid females of Trachemys scripta elegans were captured in artificial ponds in the<br />
South of France, in two zoological facilities located in the “Ferme aux Crocodiles”<br />
(Pierrelatte, France) and in the “Association Tortues Passion” (Vergèze, France). These two<br />
facilities are geographically very close to each other, and turtles present there come from<br />
everywhere in France, thus we consi<strong>de</strong>red the origin of turtles as random. Moreover, <strong>de</strong>nsities<br />
of animals in these two artificial ponds are approximately the same and turtles are fed twice a<br />
week with the same food. We <strong>de</strong>ci<strong>de</strong>d thus to consi<strong>de</strong>r all turtles as a single population.<br />
Each captured female was isolated in a plastic box with some water. Oviposition was induced<br />
by injection of 1ml intra muscular oxytocin (Ewert & Legler, 1978). Each oviposited egg was<br />
i<strong>de</strong>ntified by a co<strong>de</strong> number on the eggshell for individual i<strong>de</strong>ntification, weighed and placed<br />
on wet cotton in a cool box to prevent <strong>de</strong>siccation during transport to the laboratory. After egg<br />
<strong>de</strong>position, adult females were released in their artificial ponds.<br />
Incubation of eggs at laboratory<br />
Fertile eggs were 2/3 buried in moistened vermiculite un<strong>de</strong>r controlled and intermediate water<br />
potential (-398 Kpa i.e. 0.44 g of sterilized water / g of vermiculite), and incubated in four<br />
7
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
programmable incubators (Memmert, IPP 200-400; Schwabach, Germany). A first set of 190<br />
fertilized eggs was incubated at a constant temperature of 28.9°C (regime A, Figure 1) that<br />
yields both sexes (Mrosovsky & Pieau, 1991; Godfrey, Delmas & Girondot, 2003). The other<br />
112 eggs were shared and incubated at three different fluctuating temperatures (24 hourssinusoidal<br />
B, C and D regimes, Figure 1). Eggs were placed in covered plastic boxes, with a<br />
maximum of ten eggs per box. Eggs from the same clutch were dispersed as completely as<br />
possible among boxes within each temperature treatments (constant vs. fluctuant), in or<strong>de</strong>r to<br />
prevent confounding box and clutch effects. Twice a week, boxes were rotated to prevent<br />
local variations of temperature in incubators and weighed to adjust water potential.<br />
Husbandry<br />
After piping and before emerging, each hatchling turtle was placed on wet cotton in an<br />
individual plastic cup. After emergence, the turtles were maintained in the humidified cup<br />
until total absorption of yolk. Hatchlings were then weighed and individually marked by shell<br />
notching. Approximately 15 days after hatching, turtles were housed un<strong>de</strong>r standardized<br />
conditions in plastic tubs (60 cm long × 40 cm wi<strong>de</strong> × 30 cm high) filled with 4 cm of water,<br />
in an air-conditioned room. Juveniles were randomly distributed among tubs, with a <strong>de</strong>nsity<br />
of approximately 15 hatchlings per tub. Ambient temperature was maintained at 28°C, while<br />
water temperature varied between 22 and 23°C. Basking sites were placed in the tubs to allow<br />
thermoregulation. PowerSun UV lamps (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo, CA,<br />
USA) offered the appropriate intensity of UVB, UVA, heat and visible light with respect of<br />
photoperiod (10:14 L:D). Turtles were fed twice a week ad libitum with Hatchling Aquatic<br />
Turtle Food (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo, CA, USA). Tubs were cleaned two<br />
hours after each feeding. All juveniles were sacrificed when they were 16-month old for<br />
sexing.<br />
8
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Performance measures<br />
Trials were performed on one-month-old juveniles, in a woo<strong>de</strong>n box containing nine open<br />
areas (9 cm long × 9 cm wi<strong>de</strong> ×6 cm high) that were aligned in three rows of three. Each open<br />
area was consi<strong>de</strong>red as an in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt unit. Trials were performed at an ambient temperature<br />
of approximately 28°C. Turtles were randomly distributed into groups of nine individuals.<br />
Each group of nine turtles was tested twice before and twice after feeding. The two replicate<br />
trials per nutritional status were performed alternatively during the morning and the<br />
afternoon, at least two days apart. Trials were vi<strong>de</strong>otaped with a numerical camera, to prevent<br />
experimenter-linked inconvenience effect during trial. The vi<strong>de</strong>otaped record began when all<br />
turtles were placed upsi<strong>de</strong> down and was stopped after a maximal duration of 30 minutes. The<br />
data were collected a posteriori from the vi<strong>de</strong>otapes.<br />
We studied two different and in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt measures revealing different components in the<br />
righting response of the turtles: (1) the Latency time, <strong>de</strong>fined as the time at the first movement<br />
of the turtle since it was placed upsi<strong>de</strong> down, and (2) the Time to right, <strong>de</strong>fined as the time for<br />
a turtle to right itself since it started to move.<br />
The juvenile growth rate was <strong>de</strong>fined as:<br />
Growth, survival and sex i<strong>de</strong>ntification<br />
Growth rate<br />
=<br />
ln(weight ) - ln(weight )<br />
t t 0<br />
t-t<br />
0<br />
weight t = juvenile weight at time of experiment<br />
weight t0 = juvenile weight at birth<br />
t-t 0 = age of juvenile at time of experiment<br />
9
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Juvenile survival was <strong>de</strong>fined as the time (in days) that a given individual stayed alive<br />
(quantitative variable). Juvenile sex was <strong>de</strong>termined a posteriori by dissection and<br />
microscopic observation of gonad morphology (Pieau, 1972; Yntema, 1976).<br />
Statistical analyses<br />
The <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt variables (Latency time and Time to right) were not normally distributed even<br />
after a variety of mathematical transformations. Therefore, we mo<strong>de</strong>led the both variables<br />
with a generalized linear mixed mo<strong>de</strong>l, which inclu<strong>de</strong>d fixed and random effects and a gamma<br />
distribution with a log-link function as the error distribution. The associations between the<br />
measures of righting response and different variables were <strong>de</strong>termined by using quasilikelihood<br />
estimation of the parameter vector method trough an iterative process. Statistical<br />
analyses were performed using SAS for Windows version 9.1 (SAS institute Inc., Cary, NC,<br />
USA, 2003). Computations were performed with SAS Macro program GLIMMIX, which<br />
iteratively runs SAS Procedure MIXED.<br />
Separated analyses were conducted, <strong>de</strong>pending on the <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt variables (Latency time and<br />
Time to right) and incubation treatment (constant and fluctuating temperatures regimes). The<br />
in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt fixed effects inclu<strong>de</strong>d nutritional status (before or after feeding) and offspring<br />
sex (male “M” or female “F”). Juvenile growth rate and survival were ad<strong>de</strong>d as continuous<br />
individual co-variables, and two-way interactions were also ad<strong>de</strong>d to the mo<strong>de</strong>l. We also<br />
implemented temperature regime (B, C or D) as fixed effect in fluctuating treatment analyses.<br />
Juvenile i<strong>de</strong>ntity nested within clutch, clutch i<strong>de</strong>ntity and all two-way interactions with clutch<br />
were <strong>de</strong>fined as random effects. A backward stepwise procedure was used to select the final<br />
minimal mo<strong>de</strong>l, according to the Akaike information criteria (AIC) for mo<strong>de</strong>l comparison<br />
(Crawley, 1993; Burnham & An<strong>de</strong>rson, 1998)<br />
10
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
RESULTS<br />
From 292 fertilized eggs, 256 produced hatchlings (Table 1): 170 hatchlings from 25 clutches<br />
for the constant incubation temperature treatment and 86 hatchlings from 24 clutches for the<br />
fluctuating temperatures treatment (non-significant difference in incubation success for the<br />
two treatments: χ² = 0.11, df = 1, P = 0.74). The sex ratio yiel<strong>de</strong>d by each incubation<br />
temperature regime is presented in Table 1. All hatchlings survived until the performance<br />
tests.<br />
Constant incubation temperature<br />
Latency time - According to the best minimal mo<strong>de</strong>l (AIC C = 1892.4 vs. general mo<strong>de</strong>l: AIC C =<br />
1899.4), there was a significant individual effect on Latency time (Table 2.a). Clutch i<strong>de</strong>ntity<br />
significantly influenced Latency time. We also <strong>de</strong>tected significant effects of nutritional status<br />
and sex on Latency time (Table 2.a): juveniles stayed longer without any movement after<br />
feeding and females had a longer Latency time than males. The juvenile growth rate was<br />
significantly positively correlated with Latency time furthermore we found a significant<br />
interaction between growth rate and sex (i.e. the interaction is positively related to Latency<br />
time and for individuals with higher growth rate, females have a longer Latency time than<br />
males, while for individuals with lower growth rate, females have a shorter Latency time than<br />
males). No significant effect of juvenile survival or others two-way interactions were found.<br />
Time to right - According to the best minimal mo<strong>de</strong>l (AIC C = 1959.8 vs. general mo<strong>de</strong>l:<br />
AIC C = 1986.8), there was a significant individual effect on Time to right (Table 2.b). We also<br />
<strong>de</strong>tected a significant effect of nutritional status, with a longer Time to right after feeding. In<br />
contrast, clutch i<strong>de</strong>ntity, sex, growth rate or juvenile survival did not have a significant main<br />
effect on this measure. Only the interaction between growth rate and nutritional status was<br />
significant (i.e. the interaction is positively related to Time to right and individuals with<br />
11
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
higher growth rate have a longer Time to right after than before feeding, while individuals<br />
with lower growth rate have a longer Time to right before than after feeding).<br />
Fluctuating incubation temperatures<br />
Latency time - According to the best minimal mo<strong>de</strong>l (AIC C = 932.5 vs. general mo<strong>de</strong>l: AIC C =<br />
982.1), there was a significant individual variation in Latency time (Table 2.c). Nutritional<br />
status significantly influenced Latency time, with a longer time after feeding. No significant<br />
difference between incubation regimes or sexes was <strong>de</strong>tected. However, difference between<br />
clutches was marginally significant (Table 2.c). Similarly, no main effect of juvenile survival<br />
or individual growth rate was <strong>de</strong>tected, although the interaction between growth rate and<br />
incubation regime was significant (i.e. the interaction is negatively related to Latency time<br />
and individuals with higher growth rate have a longer Latency time for regime D than regimes<br />
B and C, while individuals with lower growth rate have a longer Latency time for regime C<br />
than regimes B and D).<br />
Time to right - According to the best minimal mo<strong>de</strong>l (AIC C = 1009.1 vs. general mo<strong>de</strong>l:<br />
AIC C = 1013.2), there was a significant individual effect on Time to right (Table 2.d). As in<br />
Latency time, the nutritional status also influenced this performance, with a longer Time to<br />
right after feeding. We also found a marginal significance of clutch i<strong>de</strong>ntity and incubation<br />
regimes (Table 2.d). On the other hand, we <strong>de</strong>tected a significant effect of juvenile survival<br />
with a positive correlation between Time to right and survival time. No other main effect was<br />
<strong>de</strong>tected, whereas we found significant interactions between incubation regime and growth<br />
rate, similar to Latency time interaction; between sex and growth rate (i.e. the interaction is<br />
positively related to Time to right and for individuals with higher growth rate, females have a<br />
longer Latency time than males, while for individuals with lower growth rate, females have a<br />
12
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
shorter Latency time than males); between survival and growth rate, negatively correlated<br />
with Time to right; and between survival and incubation regime (i.e. the interaction is<br />
positively related to Time to right and for juveniles with higher survival, juveniles from<br />
regime B have a longer Time to right than juveniles from regimes C and D, while for<br />
juveniles with lower survival, juveniles from regime D have a longer Time to right than<br />
juveniles from regimes C and B).<br />
DISCUSSION<br />
Juvenile turtles righting response was analyzed with two different experimental measures<br />
(Latency time and Time to right) and two different incubation treatments of the eggs (constant<br />
and fluctuating temperatures). We tested the same effects for all the four analyses, in or<strong>de</strong>r to<br />
test the generality of this kind of performance studies. Overall, significant effects were<br />
different for each analysis.<br />
The righting response as a fitness in<strong>de</strong>x?<br />
Despite the divergent results obtained in this study, some effects were consistent between<br />
analyses. For both incubation treatments (constant and fluctuating temperatures) and for both<br />
measures of the righting response, we found a large and significant individual variability,<br />
which potentially allows natural selection to operate. We also found an effect of maternal<br />
i<strong>de</strong>ntity (i.e. clutch effect) on the Latency time at constant incubation temperature (P = 0.031).<br />
At fluctuating temperature, the effect of clutch i<strong>de</strong>ntity on Latency time and Time to right was<br />
marginally significant (P = 0.054 and 0.084 respectively). These results are partly in<br />
agreement with the results of two previous studies, which also found a contribution of clutch<br />
in the righting response (Steyermark et al., 2001; Ashmore et al., 2003), suggesting the<br />
existence of a composite effect of maternal and genetic contributions of parents to righting<br />
13
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
response. This and the significant individual variability support the hypothesis of heritable<br />
variability in this performance trait.<br />
In addition to its heritability, a fitness in<strong>de</strong>x has to be correlated with at least one of the two<br />
principal components of fitness, i.e. survival until adulthood and fecundity. In or<strong>de</strong>r to test<br />
this second argument, we examined the relationship between the measures of the righting<br />
response and (i) the survival of the juveniles after one year in laboratory conditions, and<br />
(ii) juvenile growth rate, which has been suggested by previous studies to be a good indicator<br />
of survival in aquatic turtles (Brooks et al., 1991; Rhen et al., 1995; Congdon et al., 1999).<br />
We found a significant effect of juvenile survival, as a main effect and in interaction, only on<br />
Time to right at fluctuating temperatures. In contrast, in both incubation treatments and for<br />
both measures of the righting response, the juvenile growth rate significantly affects the<br />
righting response, either as a main effect or in interaction with another factor. The<br />
discrepancy between the effects of juvenile survival and growth rate may arise from the fact<br />
that our estimation of juvenile survival was performed un<strong>de</strong>r optimal conditions in the<br />
laboratory and may not well reflect survival rates in nature.<br />
Finally, in our study, the righting response presents an individual variability that is probably<br />
heritable and that is correlated with at least an indirect component of fitness (i.e. growth rate).<br />
The conditions of operation of natural selection are therefore met (Stearns, 1992), which<br />
further supports the validity of the righting response as a fitness in<strong>de</strong>x.<br />
Limits and perspectives of the righting response as a fitness in<strong>de</strong>x<br />
To be a suitable fitness in<strong>de</strong>x, a performance measure must meet several requirements (see<br />
Sorci et al., 1994; Travis et al., 1999). First, the performance must be relevant to the ecology<br />
of the species studied. In our case, the righting response is commonly observed in nature<br />
(Burger, 1976) and a <strong>de</strong>layed righting response may clearly increase the probability of<br />
14
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
predation, starvation or <strong>de</strong>hydration (Finkler, 1999, 2001; Steyermark et al., 2001). But, for<br />
example, Tucker (2000) showed that the hatchlings of two aquatic turtle species use very<br />
different strategies to move overland: to reduce time spent migrating, Chrysemys picta<br />
hatchlings increase locomotion speed whereas Trachemys scripta hatchlings use stealth, i.e.<br />
slow locomotion speed (see also Kolbe et al., 2002). The same locomotor performance should<br />
therefore not been chosen to evaluate the efficiency of overland move for these two species.<br />
This un<strong>de</strong>rlines the importance of the choice of the locomotor performance measure to obtain<br />
reliable conclusions.<br />
Second, since a behavioral response is generally complex, different measures of the same<br />
behavior are possible, each capturing a particular aspect of that behavior. In our experiment,<br />
we studied the composite righting response through two different measures that are<br />
in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt: the Latency time, during which the turtle stays motionless, and the Time to<br />
right, which is the active return of the turtle in a prone position. Surprisingly, the significance<br />
and impact of most effects differs wi<strong>de</strong>ly between the two measures (see summary in Table<br />
3). For example, at constant incubation temperature, the effect of sex on Latency time is<br />
highly significant (P = 0.0005) whereas sex does not influence the Time to right (P = 0.9815).<br />
A third measure was possible to analyze the righting response: the total duration since turtles<br />
were placed on their carapace until they return in a prone position. In fact, this measure<br />
represents the sum of Latency time and Time to right. There again, results of significant<br />
effects <strong>de</strong>tected were different of the results obtained for the two other measures (analysis not<br />
shown).<br />
The strong discrepancies between our results for the two measures of the righting response<br />
show that the different aspects of a behavior can be influenced by different factors. This may<br />
point out the importance of using several measures of a locomotor performance to obtain<br />
valid conclusions.<br />
15
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Several parameters influence a priori the “reaction norm” in locomotor performance<br />
performed in laboratory: the environmental conditions during the incubation of the eggs (e.g.<br />
temperature and hydric potential), the husbandry environment and finally, the experimental<br />
<strong>de</strong>sign during the measure. All these environmental conditions may directly affect the<br />
expression of hatchling or performance traits, thus these traits are not fixed but are<br />
phenotypically plastic (Kingsolver & Huey, 2003). And Arnold (1983) himself said that<br />
behavior, ontogeny and environmental variation may complicate the relationship between<br />
performance and fitness.<br />
Many previous studies have found a significant effect of incubation temperature of the eggs<br />
on locomotor performance in sauropsids (Burger, 1989; Shine et al., 1997; Downes & Shine,<br />
1999; Elphick et al., 1999; Brana & Ji, 2000; Freedberg et al., 2001; Webb et al., 2001; Du et<br />
al., 2003). However, most of these studies have used extreme temperature regimes to test the<br />
effect of temperature. Extreme temperatures generate morphological and physiological<br />
constraints that do not exist in nature. Furthermore, most studies also used constant<br />
temperature regimes, which are not representative of the fluctuations observed in natural nests<br />
(Georges et al., 1994; Valenzuela, 2001). It has been shown that the variance of the<br />
incubation temperature, and not only its mean, has a strong impact on various offspring traits,<br />
including growth rate, body size or locomotor performances (Shine et al., 1997; Doody, 1999;<br />
Demuth, 2001; Shine, 2002). The study of the influence of incubation temperature on<br />
performance is particularly important in species with TSD, in which Charnov and Bull (1977)<br />
predict a different fitness between males and females incubated in the same thermal<br />
environment. In our study, we compared the “reaction norm” of the righting response between<br />
juveniles from constant and fluctuating incubation temperatures of the eggs. We found that<br />
the significance of most effects (i.e. impact of explanatory variables on the righting response)<br />
differs wi<strong>de</strong>ly between constant and fluctuating temperature treatments of the eggs, even<br />
16
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
though the means of the incubation temperature are approximately similar (Table 3, Figure 1).<br />
Moreover, we found that at constant incubation temperature, the effect of sex on Latency time<br />
is highly significant whereas sex does not influence this measure at fluctuating temperature.<br />
In contrast, offspring sex does not seem to strongly affect the Time to right, with no effect<br />
<strong>de</strong>tected at constant temperature and only a significant effect of sex in interaction with growth<br />
rate at fluctuating temperature (see Table 3). These results show that different measures of the<br />
same behavior are liable to yield opposite results, <strong>de</strong>pending also on incubation treatment of<br />
the eggs (i.e. ontogenic factor). This confirms that the results obtained un<strong>de</strong>r constant<br />
temperature regimes cannot be extrapolated to the field without caution, and it stress again the<br />
need to use realistic (i.e. fluctuating) incubation regimes, which is rarely done in studies<br />
examining Charnov and Bull's hypothesis (review in Valenzuela, 2004).<br />
Furthermore, another factor that may influences performance measure is the rearing<br />
conditions of the animals. In the laboratory, husbandry conditions are usually optimal (e.g.<br />
food ad libitum, appropriate heat and UV intensity). The quasi-absence of environmental<br />
stress is likely to <strong>de</strong>crease the effect of natural selection. Un<strong>de</strong>r such conditions, the genetic<br />
and ontogenetic advantages of individuals may not express itself, and the observed<br />
phenotypic variability might therefore not be representative of individual fitness in nature (Le<br />
Gaillard et al., 2004). In our study, the juvenile survival measured un<strong>de</strong>r standardized and<br />
optimal conditions probably only allows us to <strong>de</strong>tect low quality individuals and but may not<br />
let us distinguish between medium and high quality individuals. We therefore encourage<br />
studies where laboratory studies are combined with field experiments to assess a real measure<br />
of the quality of individuals.<br />
Finally, conditions of the measure itself will also influence the results. First, performance<br />
measures un<strong>de</strong>r laboratory condition should reflect how organisms perform in nature (Hertz,<br />
Huey & Garland, 1988; Irschick et al., 1998). However, in many cases, the observed<br />
17
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
performance might reflect motivational factors in the laboratory more than physiological<br />
capacities (Le Gaillard et al., 2004). For example running speed measured in the lab has often<br />
been linked to predation avoidance (Sorci et al., 1994; Janzen, 1995; Irschick et al., 1998;<br />
Webb et al., 2001) but the stimulation to perform is very different when there is no real<br />
predator. Second, all the factors than can influence the measure must be standardized and<br />
taken into account. In our study, we observed that the nutritional status of the turtles strongly<br />
influence their righting response (Table 3), with a longer response time after feeding. Feeding<br />
and digestion probably lead to an energetic cost in the righting response capacities of aquatic<br />
juvenile turtles, that points up possible intervention of tra<strong>de</strong>-off between physiological needs<br />
and performance capacities (Clobert et al., 2000; Main et al., 2000; Ghalambor et al., 2004).<br />
Similarly, several authors have shown a strong effect of the ambient temperature on<br />
locomotor performance (Elphick et al., 1998; Steyermark et al., 2001; Freedberg et al., 2004).<br />
So conditions un<strong>de</strong>r which measures are performed must be standardized and/or taken into<br />
account to permit comparison between performance studies and to avoid too many<br />
confounding effects.<br />
Conclusion<br />
In evolutionary ecology, un<strong>de</strong>rstanding the relationships between phenotype and fitness is<br />
particularly important because it allows to evaluate the mechanism by which natural selection<br />
acts (Arnold, 1983; Huey et al., 1990; Garland et al., 1994). In this context, experimental<br />
<strong>de</strong>signs offer particular interest, since individuals and their environment can be much more<br />
easily controlled than in nature. However, our results showed that experimental conditions per<br />
se, usually not representative of natural conditions, strongly influence the impact of the<br />
different effects tested on the performance trait observed. Furthermore, the choice of the<br />
performance trait itself influences the results. Then, caution must be taken in extrapolating to<br />
18
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
nature results obtained in experimental conditions, even if the righting response seems to be a<br />
good candidate to be an in<strong>de</strong>x of fitness in aquatic turtles. We therefore encourage studies<br />
where laboratory studies are combined with field experiments.<br />
ACKNOWLEDGEMENTS<br />
We thank the staff of “la Ferme aux Crocodiles” and “l’Association Tortues Passion”,<br />
especially Luc Fougeirolle, Didier Touzet and Bernard Boussac to their assistance in<br />
collecting the eggs. We also thank Clau<strong>de</strong> Pieau for his help in sexing juvenile turtles and<br />
Antoine Cadi for its valuable knowledge on Trachemys scripta elegans in France. Many<br />
thanks to Lionel Saunois, Annick Ambroise and Sandrine Fontaine for technical and field<br />
assistance. Benjamin Genton and Elena Angulo provi<strong>de</strong>d invaluable assistance on the<br />
statistical analyses conducted herein. Finally, we acknowledge Philippe Rivalan, Jean-Michel<br />
Guillon, Ivan Gomez-Mestre and Romain Barnard for constructive comments on various<br />
drafts of the manuscript.<br />
19
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
LITERATURE CITED<br />
S. J. Arnold. 1983. Morphology, performance and fitness. American Zoologist 23: 347-361.<br />
G. M. Ashmore and F. J. Janzen. 2003. Phenotypic variation in smooth softshell turtles<br />
(Apalone mutica) from eggs incubated in constant versus fluctuating temperatures. Oecologia<br />
134: 182-188.<br />
F. Brana and X. Ji. 2000. Influence of incubation temperature on morphology, locomotor<br />
performance, and early growth of hatchling Wall lizards (Podarcis muralis). Journal of<br />
Experimental Zoology 286: 422-433.<br />
R. J. Brooks, M. L. Bobyn, D. A. Galbraith, J. A. Layfield and E. G. Nancekivell. 1991.<br />
Maternal and environmental influences on growth and survival of embryonic and hatchling<br />
snapping turtles (Chelydra serpentina). Canadian Journal of Zoology 69: 2667-2676.<br />
J. J. Bull. 1980. Sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Quarterly Review of Biology 55: 3-21.<br />
J. Burger. 1976. Behavior of hatchling diamonback terrapins (Malaclemys terrapin) in the<br />
field. Copeia 1976: 742-748.<br />
J. Burger. 1989. Incubation temperature has long-term effects on behaviour of young pine<br />
snakes (Pituophis melanoleucus). Behavioural Ecology and Sociobiology 28: 297-303.<br />
J. Burger, C. Carruth-Hinchey, J. Ondroff, M. McMahon, J. W. Gibbons and M.<br />
Gochfeld. 1998. Effects of lead on behavior, growth, and survival of hatchling sli<strong>de</strong>r turtles.<br />
Journal of Toxicology and Environmental Health 55: 495-502.<br />
K. P. Burnham and D. R. An<strong>de</strong>rson. 1998. Mo<strong>de</strong>l selection and inference: A pratical<br />
information-theoric approach. New York: Springer.<br />
J. Clobert, A. Oppliger, G. Sorci, B. Ernan<strong>de</strong>, J. G. Swallow and T. J. Garland. 2000.<br />
Tra<strong>de</strong>-off in phenotypic traits: endurance at birth, growth, survival, predation and<br />
susceptibility to parasitism in a lizard, Lacerta vivipara. Functional Ecology 14: 675-684.<br />
J. D. Congdon, R. D. Nagle, A. E. Dunham, C. W. Beck, O. M. Kinney and S. R.<br />
Yeomans. 1999. The relationship of body size to survivorship of hatchling snapping turtles<br />
(Chelydra serpentina): an evaluation of the "bigger is better" hypothesis. Oecologia 121: 224-<br />
235.<br />
M. J. Crawley. 1993. Glim for Ecologist. Oxford: Oxford University Press.<br />
A. J. Cullum. 1998. Sexual dimorphism in physiological performance of whiptail lizards<br />
(Genus Cnemidophorus). Physiological Zoology 71: 541-552.<br />
20
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
J. P. Demuth. 2001. The effects of constant and fluctuating incubation temperatures on sex<br />
<strong>de</strong>termination, growth, and performance in the tortoise Gopherus polyphemus. Canadian<br />
Journal of Zoology 79: 1609-1620.<br />
J. S. Doody. 1999. A test of the comparative influences of constant and fluctuating incubation<br />
temperatures on phenotypes of hatchling turtles. Chelonian Conservation and Biology 3: 529-<br />
531.<br />
S. J. Downes and R. Shine. 1999. Do incubation-induced changes in a lizard's phenotype<br />
influence its vulnerability to predators? Oecologia 120: 9-18.<br />
W.-G. Du and X. Ji. 2003. The effects of incubation thermal environments on size,<br />
locomotor performance and early growth of hatchling soft-shelled turtles, Pelodiscus sinensis.<br />
Journal of Thermal Biology 28: 279-286.<br />
M. J. Elphick and R. Shine. 1998. Longterm effect of incubation temperatures on the<br />
morphology and locomotor performance of hatchling lizards (Bassiana duperreyi, Scincidae).<br />
Biological Journal of the Linnean Society 63: 429-447.<br />
M. J. Elphick and R. Shine. 1999. Sex differences in optimal incubation temperatures in a<br />
scincid lizard species. Oecologia 118: 431-437.<br />
M. A. Ewert, D. R. Jackson and C. E. Nelson. 1994. Patterns of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination in turtles. Journal of Experimental Zoology 270: 3-15.<br />
M. A. Ewert and J. M. Legler. 1978. Hormonal induction of oviposition in turtles.<br />
Herpetologica 34: 314-318.<br />
M. E. Fe<strong>de</strong>r, A. F. Bennett and R. B. Huey. 2000. Evolutionary physiology. Annual Review<br />
of Ecology and Systematics 31: 315-341.<br />
M. S. Finkler. 1999. Influence of water availability during incubation on hatchling size, Body<br />
composition, <strong>de</strong>siccation tolerance, and terrestrial locomotor performance in the snapping<br />
turtle Chelydra serpentina. Physiological and Biochemical Zoology 72: 714-722.<br />
M. S. Finkler. 2001. Rates of water loss and estimates of survival time un<strong>de</strong>r varying<br />
humidity in juvenile snapping turtles (Chelydra serpentina). Copeia 2: 521-525.<br />
S. Freedberg, M. A. Ewert and C. E. Nelson. 2001. Environmental effects on fitness and<br />
consequences for sex allocation in a reptile with environmental sex <strong>de</strong>termination.<br />
Evolutionary Ecology Research 3: 953-967.<br />
S. Freedberg, A. L. Stumpf, M. A. Ewert and C. E. Nelson. 2004. Developmental<br />
environment has long-lasting effects on behavioural performance in two turtles with<br />
environmental sex <strong>de</strong>termination. Evolutionary Ecology Research 6: 739-747.<br />
21
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
J. Gaillard, M. Festa-Bianchet, N. Yoccoz, A. Loison and C. Toigo. 2000. Temporal<br />
variation in fitness components and population dynamics of large herbivores. Annual Review<br />
of Ecology and Systematics 31: 367-393.<br />
T. Garland, Jr. and P. A. Carter. 1994. Evolutionary physiology. Annual Review of<br />
Physiology 56: 579-621.<br />
T. J. Garland, E. Hankins and R. B. Huey. 1990. Locomotor capacity and social dominance<br />
in male lizards. Functional Ecology 4: 243-250.<br />
T. J. Garland and J. B. Losos. 1994. Ecological morphology of locomotor performance in<br />
squamate reptiles. In: (P. Wainwright and S. Reilly, eds.). Ecological morphology:<br />
integrative organismal biology. Chicago: The University of Chicago Press.240-302.<br />
A. Georges, C. Limpus and R. Stoutjesdijk. 1994. Hatchling sex in the marine turtle<br />
Caretta caretta is <strong>de</strong>termined by proportion of <strong>de</strong>velopment at a temperature, not daily<br />
duration of exposure. The Journal of Experimental Zoology 270: 432-444.<br />
C. K. Ghalambor, D. N. Reznick and J. A. Walker. 2004. Constraints on adaptive<br />
evolution: The functional tra<strong>de</strong>-off between reproduction and fast-start swimming<br />
performance in the Trinidadian guppy (Poecilia reticulata). American Naturalist 164: 38-50.<br />
M. H. Godfrey, V. Delmas and M. Girondot. 2003. Assessment of patterns of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination using maximum likelihood mo<strong>de</strong>l selection. Ecoscience 10: 265-<br />
272.<br />
P. E. Hertz, R. B. Huey and T. J. Garland. 1988. Time budgets, thermoregulation, and<br />
maximal locomotor performance: Are ectotherms Olympians or Boy Scouts? American<br />
Zoologist 28: 927-938.<br />
R. B. Huey, A. E. Dunham, K. L. Overall and R. A. Newman. 1990. Variation in<br />
locomotor performance in <strong>de</strong>mographically known populations of the lizard Sceloporus<br />
merriami. Physiological Zoology 63: 845-872.<br />
D. J. Irschick and J. B. Losos. 1998. A comparartive analysis of the ecological significance<br />
of maximal locomotor performance in carribbean Anolis Lizards. Evolution 52: 219-226.<br />
F. J. Janzen. 1993. An experimental analysis of natural selection on body size of hatchling<br />
turtles. Ecology 74: 332-341.<br />
F. J. Janzen. 1995. Experimental evi<strong>de</strong>nce for the evolutionary significance of temperature<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt<br />
sex <strong>de</strong>termination. Evolution 49: 864-873.<br />
F. J. Janzen, J. C. Ast and G. L. Paukstis. 1995. Influence of the hydric environment and<br />
clutch on eggs and embryos of two sympatric map turtles. Functional Ecology 9: 913-922.<br />
22
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
J. G. Kingsolver and R. B. Huey. 2003. Introduction: The evolution of morphology,<br />
performance and fitness. Integrative and Comparative Biology 43: 361-366.<br />
J. J. Kolbe and F. J. Janzen. 2002. Experimental analysis of an early life-history stage:<br />
water loss and migrating hatchling turtles. Copeia 1: 220-226.<br />
S. P. Lailvaux, G. J. Alexan<strong>de</strong>r and M. J. Whiting. 2003. Sex-based differences and<br />
similarities in locomotor performance, thermal preferences, and escape behaviour in the lizard<br />
Platysaurus intermedius wilhelmi. Physiological and Biochemical Zoology 76: 511-521.<br />
J. F. Le Gaillard, J. Clobert and R. Ferrière. 2004. Physical performance and darwinian<br />
fitness in lizards. Nature 432: 502-505.<br />
A. R. Main and C. M. Bull. 2000. The impact of tick parasites on the behaviour of the lizard<br />
Tiliqua rugosa. Oecologia 122: 574-581.<br />
K. Miller, G. C. Packard and M. J. Packard. 1987. Hydric conditions during incubation<br />
influence locomotor performance of hatchling snapping turtles. Journal of Experimental<br />
Biology 127: 401-412.<br />
N. Mrosovsky and C. Pieau. 1991. Transitional range of temperature, pivotal temperatures<br />
and thermosensitive stages for sex <strong>de</strong>termination in reptiles. Amphibia Reptilia 12: 169-179.<br />
G. C. Packard and M. J. Packard. 1988. Physiological ecology of reptilian eggs and<br />
embryos. In: (G. C. and H. R. B., eds.). Biology of the Reptilia. New York: Liss.523-605.<br />
C. Pieau. 1972. Effets <strong>de</strong> la température sur le développement <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s génitales chez les<br />
embryons <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux Chéloniens, Emys orbicularis L. et Testudo graeca L. Compte-Rendus <strong>de</strong><br />
l'Académie <strong>de</strong>s Sciences <strong>de</strong> Paris 274: 719-722.<br />
T. Rhen and J. W. Lang. 1995. Phenotypic plasticity for growth in the common snapping<br />
turtle: effects of incubation temperature, clutch, and their interaction. The American<br />
Naturalist 146: 726-747.<br />
T. Rhen and J. W. Lang. 1999. Temperature during embryonic and juvenile <strong>de</strong>velopment<br />
influences growth in hatchling snapping turtles, Chelydra serpentina. Journal of Thermal<br />
Biology 24: 33-41.<br />
T. Rhen and J. W. Lang. 2004. Phenotypic effects of incubation temperature in reptiles. In:<br />
(N. Valenzuela and V. Lance, eds.). Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex <strong>de</strong>termination in Vertebrates.<br />
Washington: Smithsonian Books.90-98.<br />
R. Shine. 2002. Eggs in autumn: responses to <strong>de</strong>clining incubation temperatures by the eggs<br />
of montane lizards. Biological Journal of the Linnean Society 76: 71-77.<br />
23
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
R. Shine and P. S. Harlow. 1997. The influence of natural incubation environments on the<br />
phenotypic traits of hatchling lizards. Ecology 78: 2559-2568.<br />
G. Sorci and J. Clobert. 1995. Effects of maternal parasite load on offspring life-history<br />
traits in the common lizard (Lacerta vivipara). Journal of Evolutionary Biology 8: 711-723.<br />
G. Sorci and J. Clobert. 1997. Environmental maternal effects on locomotor performance in<br />
the common lizard (Lacerta vivipara). Evolutionary Ecology 11: 531-541.<br />
G. Sorci, M. Massot and J. Clobert. 1994. Maternal parasite load increases sprint speed and<br />
philopatry in female offspring of the common lizard. American Naturalist 144: 153-164.<br />
S. C. Stearns. 1992. The evolution of life histories. New York: Oxford University Press.<br />
A. C. Steyermark and J. R. Spotila. 2001. Body temperature and maternal i<strong>de</strong>ntity affect<br />
snapping turtle (Chelydra serpentina) righting response. Copeia 4: 1050-1057.<br />
L. Thibo<strong>de</strong>aux and T. V. Hancock. 2004. The effects of <strong>de</strong>velopmental temperature on<br />
morphology and locomotor performance in the salaman<strong>de</strong>r, Ambystoma maculatum. FASEB<br />
Journal 18: A366-A366.<br />
J. Travis, M. G. McManus and C. F. Baer. 1999. Sources of variation in physiological<br />
phenotypes and their evolutionary significance. American Zoologist 39: 422-433.<br />
J. K. Tucker. 2000. Body size and migration of hatchling turtles: Inter- and intraspecific<br />
comparisons. Journal of Herpetology 34: 541-546.<br />
J. K. Tucker and G. L. Paukstis. 1999. Post-hatching substrate moisture and overwintering<br />
hatchlings turtles. Journal of Herpetology 33: 608-615.<br />
N. Valenzuela. 2001. Constant, shift, and natural temperature effects on sex <strong>de</strong>termination in<br />
Podocnemis expansa turtles. Ecology 82: 3010-3024.<br />
N. Valenzuela. 2004. Evolution and maintenance of temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination. In: (N. Valenzuela and V. Lance, eds.). Temperature-<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt sex<br />
<strong>de</strong>termination in Vertebrates. Washington: Smithsonian Books.131-147.<br />
D. A. Warner and R. M. Andrews. 2002. Laboratory and field experiments i<strong>de</strong>ntify sources<br />
of variation in phenotypes and survival of hatchling lizards. Biological Journal of the Linnean<br />
Society 76: 105-124.<br />
J. K. Webb, G. P. Brown and R. Shine. 2001. Body size, locomotor speed and antipredator<br />
behaviour in a tropical snake (Tropidonophis mairii, Colubridae): the influence of incubation<br />
environments and genetic factors. Functional Ecology 15: 561-568.<br />
C. L. Yntema. 1976. Effects of incubation temperatures on sexual differentiation in the turtle,<br />
Chelydra serpentina. Journal of Morphology 150: 453-462.<br />
24
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Table 1. Summary table of data collection for locomotor performance analyses realized<br />
separately for hatchlings from eggs incubated at constant temperature (regime A) and<br />
hatchlings from eggs incubated at fluctuating temperatures (regimes B, C or D).<br />
CONSTANT<br />
FLUCTUATING<br />
Incubation regime A B C D<br />
Total<br />
Total<br />
Number of eggs 190 35 33 34 102<br />
Number of clutch 25 15 17 19 24 b<br />
Number of hatchlings 170 21 31 34 86<br />
Males 123 0 0 22 22<br />
Females 38 21 31 8 60<br />
Un<strong>de</strong>termined 9 0 0 4 4<br />
Sex-Ratio 0.23 1 1 0.25 -<br />
Nb of data used in the analyses a 574 79 115 109 303<br />
Males 443 - - 83 83<br />
Females 131 79 115 26 220<br />
Nb of turtles <strong>de</strong>ad after one year 67 5 9 10 24<br />
Males 48 - - 7 7<br />
Females 19 5 9 3 17<br />
a<br />
Only the turtles that have righted themselves during the 30-minutes trial to quantify latency time and time to<br />
right have been taken into account in our analyses.<br />
b<br />
24 clutches were distributed among the three different fluctuating incubation regimes (B, C or D)<br />
25
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Table 2. Significant effects on Trachemys scripta elegans juveniles righting response obtained<br />
in the final mo<strong>de</strong>l <strong>de</strong>termined by a backward stepwise procedure. Statistical tests are type III<br />
F-tests for fixed effects and Z-tests for random effects.<br />
Results are presented for the two tested <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nt variables (Latency time and Time to right)<br />
and for the two different incubation regimes (constant temperature vs. fluctuating<br />
temperatures).<br />
Nut. St.: nutritional status<br />
Significance levels: ∗∗∗P
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
c) The “Latency time” mo<strong>de</strong>l for fluctuating temperatures<br />
Tests<br />
statistics<br />
p-value<br />
Random effects<br />
Individual Z = 4.48
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Table 3. Summary table of significant effects obtained for the statistical analyses of the two<br />
different measures of righting response (Latency time vs. Time to right) performed un<strong>de</strong>r two<br />
different thermal incubation conditions (constant temperature vs. fluctuating temperatures).<br />
Levels of significance: ∗∗∗P
Annexe IV<br />
_____________________________________________<br />
Temperature (°C)<br />
34<br />
32<br />
30<br />
A<br />
28<br />
26<br />
24<br />
22<br />
34<br />
32<br />
30<br />
B<br />
28<br />
26<br />
24<br />
22<br />
34<br />
32<br />
30<br />
C<br />
28<br />
26<br />
24<br />
22<br />
34<br />
32<br />
30<br />
D<br />
28<br />
26<br />
24<br />
22<br />
0 2 4 6 8 10<br />
Days<br />
Figure 1. Temperature profiles used in laboratory incubation of eggs, <strong>de</strong>scribed for a 10-days<br />
period. These regimes were repeated in loop until hatching, as A: constant incubation regime<br />
at 28.9°C; B, C and D: 24-hours fluctuating regimes, respectively <strong>de</strong>fined as 29±3°C,<br />
28.5±5°C and 28.5±1.5°C.<br />
29
TURTLE, AN EXOTIC AND INTRODUCED SPECIES IN FRANCE: FIRST RESULTS<br />
CONCERNING THEIR COLONIZING CAPACITIES<br />
Abstract<br />
___________________________________________________________________<br />
The red-eared sli<strong>de</strong>r turtle (Trachemys scripta elagans) is an aquatic species native to North<br />
America. Since the early 1970s, thousands of juvenile sli<strong>de</strong>r turtles, so-called “dwarf-turtles”,<br />
have been sold worldwi<strong>de</strong> as pets. In the European Community, importation of red-eared<br />
sli<strong>de</strong>rs has been forbid<strong>de</strong>n since 1997. Turtles rapidly became cumbersome when they<br />
reached adult size and well-intentioned people released them in natural ponds. Today, in<br />
France, this species is observed in many aquatic ecosystems and in all French administrative<br />
<strong>de</strong>partments. This species seems to be well acclimated to local conditions and is already<br />
<strong>de</strong>signated as an invasive species, without any scientific evi<strong>de</strong>nce.<br />
During my PhD, I investigated the capacity of red-eared sli<strong>de</strong>r turtle populations to establish<br />
themselves in French natural environments. Establishment of an introduced species, a key<br />
step inherent to the invasion process, un<strong>de</strong>rlies that this turtle must be able to successfully<br />
breed to enable population turn-over. Particularly, I studied environmental influences,<br />
especially the influence of climatic conditions, on different factors that may limit<br />
establishment of these introduced populations. Thus, I <strong>de</strong>veloped a new mechanistic mo<strong>de</strong>l to<br />
predict sex-ratios of clutches in natural conditions (i.e. the sex of the embryo is influenced by<br />
incubation temperature in this turtle species). I also studied, through experimental approaches,<br />
the influence of temperature and water potential within the nest on hatching success,<br />
incubation length of the eggs and quality of juveniles. My first results showed that the re<strong>de</strong>ared<br />
sli<strong>de</strong>r turtle might be a good candidate to colonize natural environments in France.<br />
However, the pattern of the release of these turtles and their reproduction might be strong<br />
barriers to invasion of this species.<br />
Key-words: introduced species; biological invasion; red-eared sli<strong>de</strong>r; TSD<br />
___________________________________________________________________<br />
Address of laboratory<br />
________________________________________________________________<br />
Ecologie, Systématique et Evolution<br />
Département Ecologie <strong>de</strong>s Populations et <strong>de</strong>s Communautés<br />
UMR 8079, bât. 362<br />
Université Paris-Sud XI (Orsay)<br />
91405 ORSAY CEDEX
Résumé<br />
___________________________________________________________________<br />
La tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), dite <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong>, est une espèce<br />
aquatique originaire d’Amérique du Nord. Vendue dans le mon<strong>de</strong> entier dès les années 70<br />
comme animal <strong>de</strong> compagnie, elle a été interdite d’importation dans la communauté<br />
européenne en 1997. Achetée à l’état juvénile sous le nom <strong>de</strong> « tortue naine », elle <strong>de</strong>venait<br />
souvent embarrassante à l’état adulte et beaucoup <strong>de</strong> ces tortues ont été relâchées dans les<br />
milieux naturels par <strong>de</strong>s propriétaires bien intentionnés. A ce jour, en France, cette tortue a été<br />
ainsi recensée dans toutes sortes <strong>de</strong> milieux aquatiques, au sein <strong>de</strong> tous les départements. Elle<br />
semble s’acclimater parfaitement aux conditions locales et beaucoup la désignent d’ores et<br />
déjà comme une espèce invasive, sans aucune preuve scientifique toutefois.<br />
Durant ma thèse, je me suis intéressée à étudier les possibilités, pour les populations<br />
introduites <strong>de</strong> tortue à tempes rouges, <strong>de</strong> s’établir dans les milieux naturels français. Cette<br />
étape, inhérente au processus d’invasion par une espèce, est en effet essentielle et sous-entend<br />
que cette tortue peut se reproduire et assurer le renouvellement <strong>de</strong> ses populations. J’ai ainsi<br />
étudié l’influence <strong>de</strong> l’environnement et principalement celle du climat, sur divers facteurs<br />
susceptibles <strong>de</strong> limiter l’établissement <strong>de</strong>s populations. Dans ce but, j’ai développé un<br />
nouveau modèle, mécaniste, permettant d’estimer le sex-ratio <strong>de</strong>s pontes en conditions<br />
naturelles, le sexe <strong>de</strong>s embryons étant conditionné par la température d’incubation chez cette<br />
tortue. J’ai également étudié, par diverses approches expérimentales, l’influence <strong>de</strong> la<br />
température et du potentiel hydrique dans le nid sur le succès d’éclosion et la durée<br />
d’incubation <strong>de</strong>s œufs, ainsi que sur la qualité <strong>de</strong>s juvéniles produits. Mes premiers résultats<br />
ten<strong>de</strong>nt à montrer certaines caractéristiques, qui pourraient favoriser la colonisation <strong>de</strong>s<br />
milieux par cette espèce avec, cependant, un schéma d’introduction <strong>de</strong>s individus et une<br />
reproduction, susceptibles <strong>de</strong> limiter fortement le potentiel invasif <strong>de</strong> cette tortue en France.<br />
Mots-clés : Espèce introduite ; invasion biologique ; tortue <strong>de</strong> Flori<strong>de</strong> ; TSD<br />
___________________________________________________________________<br />
Adresse du laboratoire<br />
________________________________________________________________<br />
Ecologie, Systématique et Evolution<br />
Département Ecologie <strong>de</strong>s Populations et <strong>de</strong>s Communautés<br />
UMR 8079, bât. 362<br />
Université Paris-Sud XI (Orsay)<br />
91405 ORSAY CEDEX