Les modes de transmission des virus ... - Remy Froissart
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<strong>Les</strong> <strong>mo<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> phytopathogènes par<br />
vecteurs<br />
Hébrard E, <strong>Froissart</strong> R, Louis C et S Blanc*.<br />
Équipe Vection, Laboratoire <strong>de</strong> Biologie Cellulaire et Moléculaire,<br />
Station <strong>de</strong> Pathologie Comparée, INRA-CNRS<br />
30380 Saint-Christol-lez-Alès<br />
* auteur pour correspondance<br />
e-mail : blanc@ensam.inra.fr<br />
RESUME<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> phytopathogènes sont le plus souvent transmis d’une plante à<br />
l’autre par un organisme tiers dénommé vecteur. Il existe <strong>de</strong>s vecteurs chez les<br />
champignons, les némato<strong>de</strong>s, les acariens et les insectes. <strong>Les</strong> stratégies virales<br />
adoptées pour l’interaction <strong>virus</strong>/vecteur sont très diverses. Certains <strong>virus</strong><br />
s’adsorbent à la surface externe du vecteur alors que d’autres pénètrent le milieu<br />
intérieur où seuls certains se multiplieront. Quelle que soit la nature du vecteur,<br />
certaines stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> se ressemblent et peuvent être classées en trois<br />
gran<strong>de</strong>s catégories. Sur la base <strong>de</strong>s exemples <strong>de</strong>s relations <strong>virus</strong>/vecteur les mieux<br />
connus, les caractéristiques <strong>de</strong> chacune <strong>de</strong> ces catégories sont décrites. Le choix <strong>de</strong><br />
caractères qualitatifs plutôt que quantitatifs, utilisés pour définir les différents <strong>mo<strong>de</strong>s</strong><br />
<strong>de</strong> <strong>transmission</strong>, est discuté dans cette synthèse dans l’optique d’établir une<br />
classification extrapolable à tous les <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes.<br />
Mots-clé : Virus <strong>de</strong> plantes, <strong>transmission</strong>, vecteurs, classification.<br />
ABSTRACT<br />
Plants <strong>virus</strong>es are most often transmitted by vectors which can be fungi,<br />
nemato<strong>de</strong>s, mites or insects. Viruses have evolved a wi<strong>de</strong> range of strategies for<br />
interacting with their respective vectors. Some <strong>virus</strong>es are externally transported by<br />
the vector whereas others can penetrate insi<strong>de</strong> the vector body (and/or cells) where<br />
they will, in some cases only, replicate. Some mechanisms of <strong>virus</strong>/vector interaction<br />
are found to be rather alike and the overall diversity of the strategies encountered<br />
among plant <strong>virus</strong>es can be grouped in three major categories. Based upon the best<br />
known exemples, the <strong>virus</strong>-vector relationship corresponding to each category is<br />
<strong>de</strong>scribed herein. A few qualitative, rather than quantitative, parameters were chosen<br />
here to simplify the system classifying the different strategies used by <strong>virus</strong>es for<br />
vector <strong>transmission</strong>. The possibility to extrapolate this classification to all plant<br />
<strong>virus</strong>es, whatever the vector, is discussed.<br />
Keywords : plant <strong>virus</strong>es, <strong>transmission</strong>, vectors, classification<br />
1
INTRODUCTION<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> sont <strong>de</strong>s parasites endocellulaires obligatoires dont la pérennité<br />
dépend bien sûr <strong>de</strong> leur capacité à se répliquer au sein d’une cellule hôte, mais pas<br />
uniquement. Avant la mort <strong>de</strong> cette cellule, le <strong>virus</strong> doit également être capable<br />
d’infecter d’autres cellules du même hôte en opérant <strong>de</strong>s mouvements <strong>de</strong> cellule à<br />
cellule, et <strong>de</strong>s mouvements systémiques en empruntant les tissus vasculaires <strong>de</strong> son<br />
hôte (pour revue [1]). Enfin avant ou peu après la mort <strong>de</strong> l’hôte, les <strong>virus</strong> <strong>de</strong>vront<br />
impérativement en infecter un autre. Cette étape <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> est indispensable et<br />
commune à tous les <strong>virus</strong> connus et elle implique le plus souvent un passage très<br />
délicat du <strong>virus</strong> dans le milieu extérieur. <strong>Les</strong> solutions adoptées par les <strong>virus</strong> pour<br />
accomplir cette étape avec succès (étape que nous considérons comme l’une <strong>de</strong>s plus<br />
problématiques du cycle viral), sont impressionnantes tant par leur nature que par<br />
leur diversité.<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes sont confrontés aux difficultés <strong>de</strong> la <strong>transmission</strong><br />
accentuées par le fait que leurs hôtes sont immobiles. Ceci explique probablement<br />
pourquoi la majorité <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> adoptées par les phyto<strong>virus</strong> fait<br />
appel à un organisme tiers, bien que certains <strong>virus</strong> soient transmissibles par la graine,<br />
le pollen ou par contact (cas <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> non traités ici). De nombreux animaux,<br />
en particulier <strong>de</strong>s invertébrés, puisent leurs ressources dans les tissus <strong>de</strong> végétaux<br />
supérieurs. Ils sont le plus souvent très mobiles, capables <strong>de</strong> passer <strong>de</strong> manière<br />
autonome d’une plante à une autre et ne détruisent pas immédiatement la plante sur<br />
laquelle ils se nourrissent. Tous ces organismes sont susceptibles d’être utilisés<br />
comme véhicules <strong>de</strong> transport entre plantes hôtes, dans l’espace ou dans le temps,<br />
par <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> phytopathogènes et sont dans ce cas dénommés « vecteur ». Ainsi, pour<br />
l’ensemble <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> connus infectant <strong>de</strong>s plantes variées dans différentes régions du<br />
mon<strong>de</strong>, <strong>de</strong>s vecteurs ont été décrits chez les champignons du sol, les némato<strong>de</strong>s du<br />
sol, les acariens et les insectes. <strong>Les</strong> étu<strong>de</strong>s sur la <strong>transmission</strong> par vecteurs (vection)<br />
ont débuté dès le début <strong>de</strong> ce siècle [2] et la gran<strong>de</strong> majorité <strong>de</strong>s données<br />
expérimentales accumulées <strong>de</strong>puis concernent principalement les <strong>virus</strong> transmis par<br />
insectes dont l’adaptation <strong>de</strong> l’appareil buccal est <strong>de</strong> type piqueur-suceur. Il s’agit là,<br />
en tout cas, du seul groupe <strong>de</strong> vecteur pour lequel la masse d’informations a permis<br />
l’établissement d’une classification <strong>de</strong>s différentes stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> virale.<br />
<strong>Les</strong> insectes <strong>de</strong> type piqueur-suceur se trouvent principalement dans trois<br />
ordres : Diptera, Heteroptera et Homoptera. Très peu <strong>de</strong> diptères se nourrissent sur<br />
plantes, ce qui est plus fréquent chez les hétéroptères et caractéristique chez les<br />
homoptères, où l’on trouve l’immense majorité <strong>de</strong>s vecteurs. L’ordre Homoptera<br />
regroupe les cochenilles, les cica<strong>de</strong>lles, les aleuro<strong>de</strong>s et surtout les aphi<strong>de</strong>s<br />
(pucerons). C’est pour la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong> <strong>virus</strong> par pucerons que la classification<br />
<strong>de</strong>s différentes stratégies a été originellement élaborée. Ce n’est que par la suite<br />
qu’elle fut, par usage consensuel, extrapolée aux cas <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> transmis par les autres<br />
familles d’homoptères cités ci-<strong>de</strong>ssus.<br />
Nous présenterons ici cette classification <strong>de</strong> manière critique, notre objectif<br />
étant d’en proposer une actualisation et d’évaluer la possibilité d’élaborer un<br />
système simplifié (tout en restant informatif) qui soit extrapolable à tous les cas <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> <strong>de</strong> <strong>virus</strong> phytopathogènes, quel que soit le vecteur considéré.<br />
Cette démarche <strong>de</strong> réflexion sur les problèmes <strong>de</strong> classification nous parait<br />
particulièrement importante pour les <strong>de</strong>ux raisons suivantes. (i) Un mo<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
classement (bien conçu) <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>vrait, à terme, permettre <strong>de</strong><br />
confirmer <strong>de</strong>s liens évolutifs entre différents groupes viraux. (ii) <strong>Les</strong> cas où la<br />
phylogénie (établie sur d’autres caractères que la <strong>transmission</strong>) ne permet pas<br />
d’expliquer que <strong>de</strong>ux groupes viraux possè<strong>de</strong>nt la même stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
2
sont plus intéressants encore sur un plan fondamental et épidémiologique. En effet,<br />
ils permettront <strong>de</strong> poser <strong>de</strong> nouvelles hypothèses concernant l’évolution <strong>de</strong> la<br />
stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> correspondante.<br />
A l’ai<strong>de</strong> <strong>de</strong> quelques exemples bien connus, nous décrirons les interactions<br />
moléculaires entre un <strong>virus</strong> et son vecteur pour chacune <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> présentées. Dans cette optique, nous ne dresserons pas un inventaire<br />
exhaustif <strong>de</strong>s différents couples <strong>virus</strong>/vecteur dans chaque catégorie, un tel inventaire<br />
serait ici inutile et fastidieux.<br />
Historique <strong>de</strong> l’évolution du système <strong>de</strong> classification<br />
Le système <strong>de</strong> classification généralement admis résulte <strong>de</strong> la synthèse <strong>de</strong><br />
plusieurs systèmes revus et complétés au fil <strong>de</strong> l’approfondissement <strong>de</strong>s<br />
connaissances <strong>de</strong>puis plus <strong>de</strong> cinquante années. Cette évolution est liée à l’apparition<br />
graduelle <strong>de</strong> nouvelles techniques telles que la microscopie optique,<br />
l’immunocytochimie, la microscopie électronique et enfin la biologie moléculaire.<br />
Une <strong>de</strong>s toutes premières tentatives <strong>de</strong> classification <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
fut proposée par Watson et Roberts [3] qui introduisent les notions <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
« persistante » et « non-persistante », complétée par Sylvester [4] avec les <strong>virus</strong> à<br />
stratégie intermédiaire, qualifiée <strong>de</strong> « semi-persistante ». Ces travaux étaient basés<br />
sur <strong>de</strong>s critères quantitatifs : la mesure du temps nécessaire à l’acquisition du <strong>virus</strong><br />
(le vecteur <strong>de</strong>vient ainsi infectant) et son inoculation par le vecteur, ainsi que la durée<br />
<strong>de</strong> rétention du <strong>virus</strong> infectieux et inoculable par le vecteur. Cette classification avait<br />
l’inconvénient <strong>de</strong> placer le vecteur comme une véritable « boîte noire » dans laquelle<br />
le <strong>virus</strong> peut entrer et d’où il peut sortir, mais dont les événements internes restaient<br />
totalement inconnus. Kennedy et al. [5] et plus tard Harris [6] proposent les termes<br />
qualitatifs <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> « circulante » (à la place <strong>de</strong> persistante) et « noncirculante<br />
» (à la place <strong>de</strong> non et semi-persistante) suivant que le <strong>virus</strong> effectue un<br />
cycle passant par l’hémolymphe du vecteur (i) ou pas (ii).<br />
(i) Un <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> dite circulante est ingéré par le vecteur lors d’un<br />
repas sur une plante infectée et atteint l’intestin. Il traverse alors la paroi intestinale<br />
puis diffuse dans l’hémolymphe jusqu’aux glan<strong>de</strong>s salivaires. C’est la salivation du<br />
vecteur lors <strong>de</strong> l’introduction <strong>de</strong>s stylets dans une nouvelle plante hôte qui sera<br />
responsable <strong>de</strong> l’inoculation du <strong>virus</strong>. Cette catégorie était divisée en <strong>de</strong>ux sousgroupes<br />
suivant que le <strong>virus</strong> se réplique dans le vecteur durant ce cycle (<strong>virus</strong> à<br />
<strong>transmission</strong> circulante propagative) ou ne s’y réplique pas (<strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong><br />
circulante non-propagative).<br />
(ii) Un <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> dite non-circulante est retenu au niveau <strong>de</strong>s<br />
stylets et/ou du tube digestif antérieur du vecteur à partir d’où il sera inoculé à une<br />
nouvelle plante saine. Cette catégorie est encore aujourd’hui divisée en <strong>de</strong>ux sousgroupes<br />
: <strong>transmission</strong> non-persistante et semi-persistante suivant les critères anciens<br />
définis par Watson et Roberts [3] et Sylvester [4].<br />
Le résultat <strong>de</strong> cette évolution terminologique reste somme toute assez<br />
complexe puisque toutes les notions suscitées, parfois même un cumul <strong>de</strong> ces<br />
notions, sont encore utilisées dans la littérature <strong>de</strong> façon plus ou moins sporadique et<br />
que la terminologie varie <strong>de</strong> manière importante suivant les auteurs. La synthèse la<br />
plus récente a été proposée par Nault [7], mais nous emploierons une terminologie<br />
simplifiée basée sur <strong>de</strong>s caractères qualitatifs. Lorsqu’un <strong>virus</strong> se réplique durant<br />
son passage dans le vecteur, nous parlerons <strong>de</strong> <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> propagative.<br />
Lorsque le <strong>virus</strong> passe par le milieu intérieur du vecteur sans s’y répliquer nous<br />
parlerons <strong>de</strong> <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> circulante. Enfin, si le <strong>virus</strong> ne pénètre jamais le<br />
milieu intérieur du vecteur, nous parlerons <strong>de</strong> <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> non-circulante.<br />
C’est sur cette base que nous essayerons <strong>de</strong> proposer et <strong>de</strong> justifier, au fil du texte,<br />
3
quelques actualisations qui nous paraissent plus satisfaisantes au vu <strong>de</strong>s résultats<br />
apportés par les outils <strong>de</strong> biologie moléculaire au cours <strong>de</strong> la <strong>de</strong>rnière décennie.<br />
Stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> propagative<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> propagative appartiennent aux genres Cyto- et<br />
Nucleorhabdo<strong>virus</strong>, Phytoreo<strong>virus</strong>, Fiji<strong>virus</strong>, Oryza<strong>virus</strong>, Marafi<strong>virus</strong> et Tenui<strong>virus</strong><br />
qui sont tous apparentés à <strong>de</strong>s familles virales aussi inféodées aux animaux et<br />
notamment aux insectes ([7], pour revue sur la taxonomie voir [8]). La majorité <strong>de</strong><br />
ces <strong>virus</strong> est transmise à la <strong>de</strong>scendance, chez l’insecte, par passage transovarien et<br />
aucun d’entre eux ne l’est, chez la plante, par <strong>transmission</strong> par la graine.<br />
L’acquisition du <strong>virus</strong> par son vecteur lors d’un repas sur une plante infectée<br />
s’effectue en une pério<strong>de</strong> pouvant durer <strong>de</strong> quelques minutes à quelques heures. La<br />
variabilité <strong>de</strong> cette mesure dépend vraisemblablement <strong>de</strong> la répartition du <strong>virus</strong> dans<br />
la plante hôte et par conséquent, du temps nécessaire aux vecteurs pour atteindre lors<br />
du repas, les tissus infectés. Il existe une phase <strong>de</strong> latence, après le repas<br />
d’acquisition, durant laquelle le vecteur n’est pas infectant pour la plante. Ce<br />
phénomène correspond au temps nécessaire au <strong>virus</strong> pour s’accumuler sous forme<br />
infectieuse dans les glan<strong>de</strong>s salivaires et donc dans la salive. Bien évi<strong>de</strong>mment,<br />
puisque le <strong>virus</strong> se multiplie dans l’insecte durant son transfert, la durée <strong>de</strong> cette<br />
phase <strong>de</strong> latence est proportionnelle à la durée du cycle <strong>de</strong> multiplication virale. On<br />
peut donc s’attendre à ce que ce paramètre soit influencé par <strong>de</strong>s facteurs tels que: la<br />
nature et l’état physiologique <strong>de</strong> l’insecte (sta<strong>de</strong> du développement et âge), la<br />
température, la génétique du <strong>virus</strong> et celle du vecteur. En tout état <strong>de</strong> cause, cette<br />
phase <strong>de</strong> latence dure <strong>de</strong> quelques jours à plusieurs mois. Le vecteur restera alors<br />
infectant et infecté jusqu’à sa mort, bien que l’efficacité d’inoculation du <strong>virus</strong> à la<br />
plante diminue souvent à <strong>de</strong>s âges avancés du vecteur. La durée minimale du repas au<br />
cours <strong>de</strong> laquelle ces <strong>virus</strong> sont inoculés à la plante est relativement courte puisque<br />
quelques minutes suffisent le plus souvent. L’ensemble <strong>de</strong> ces informations est<br />
détaillé par Nault [7].<br />
<strong>Les</strong> arguments expérimentaux qui sont en général interprétés comme <strong>de</strong>s<br />
preuves <strong>de</strong> la multiplication virale dans le vecteur sont issus <strong>de</strong> différentes approches.<br />
Des observations en microscopie optique et électronique ont montré que les <strong>virus</strong><br />
transmis suivant la stratégie propagative sont présents dans les cellules <strong>de</strong> nombreux<br />
organes <strong>de</strong> leurs vecteurs : les ovaires, les corps gras, les muscles, les tissus du<br />
système nerveux, les tissus conjonctifs et les glan<strong>de</strong>s salivaires [9]. Des injections<br />
d’extraits d’insectes vecteurs virulifères dans l’hémolymphe d’autres insectes<br />
permissifs non porteurs du <strong>virus</strong> provoquent l’infection <strong>de</strong> ces <strong>de</strong>rniers. Cette<br />
<strong>transmission</strong> par injection peut être répétée (en chaîne) un nombre <strong>de</strong> fois supérieur à<br />
celui qui, si le <strong>virus</strong> ne se multipliait pas, aboutirait à sa perte par simple effet <strong>de</strong><br />
dilution limite [10]. La principale preuve <strong>de</strong> la multiplication du <strong>virus</strong> dans son<br />
vecteur a été la mesure quantitative du taux d’antigènes viraux dans le vecteur qui a<br />
démontré une augmentation du titre viral après que le vecteur ait été isolé <strong>de</strong> la plante<br />
infectée, source <strong>de</strong> l’inoculum [11]. Enfin, il a été possible dans quelques cas <strong>de</strong><br />
propager le <strong>virus</strong> sur <strong>de</strong>s cultures <strong>de</strong> cellules <strong>de</strong> l’insecte vecteur (pour revue voir<br />
[7]).<br />
<strong>Les</strong> mécanismes moléculaires régissant l’interaction <strong>virus</strong>/vecteur sont très<br />
complexes puisqu’ils correspon<strong>de</strong>nt à toutes les étapes du cycle <strong>de</strong> multiplication<br />
virale dans l’insecte. Dans le cadre <strong>de</strong> cette revue, nous nous limiterons aux étapes<br />
caractéristiques <strong>de</strong> la reconnaissance et donc <strong>de</strong>s premiers sta<strong>de</strong>s <strong>de</strong> l’infection du<br />
vecteur par le <strong>virus</strong>. Qu’il s’agisse <strong>de</strong> <strong>virus</strong> enveloppés comme les Rhabdoviridae ou<br />
non enveloppés comme les Reoviridae, la reconnaissance <strong>de</strong> récepteur(s) chez le<br />
4
vecteur (au niveau <strong>de</strong> l’intestin) se fait à l’ai<strong>de</strong> d’une protéine associée à la surface<br />
<strong>de</strong> la particule virale. <strong>Les</strong> <strong>de</strong>ux exemples les plus connus sont ceux du potato yellow<br />
dwarf nucleorhabdo<strong>virus</strong> (PYDV) et du wound tumor phytoreo<strong>virus</strong> (WTV). Pour le<br />
PYDV, la protéine G glycosylée faisant saillie hors <strong>de</strong> l’enveloppe virale est<br />
responsable <strong>de</strong> la reconnaissance du vecteur et donc <strong>de</strong> la spécificité <strong>de</strong> vection. La<br />
suppression <strong>de</strong> cette protéine G diminue fortement l’infectiosité du <strong>virus</strong> en culture<br />
<strong>de</strong> cellules d’insecte, alors qu’aucune modification n’est notable dans l’infectiosité<br />
du <strong>virus</strong> pour les cellules végétales [12]. Un mécanisme tout à fait similaire est connu<br />
pour les rhabdo<strong>virus</strong> d’animaux (voir [7] et références citées). Chez le WTV, la perte<br />
<strong>de</strong> la possibilité d’être transmis par insecte vecteur est associée à la perte <strong>de</strong> <strong>de</strong>ux <strong>de</strong>s<br />
douze segments <strong>de</strong> l’ARN génomique, les segments S2 et S5. Le fait que les <strong>de</strong>ux<br />
protéines codées par ces segments d’ARN, P2 et P5, forment la capsi<strong>de</strong> externe du<br />
WTV suggère que cette structure pourrait être impliquée dans la reconnaissance du<br />
vecteur ou dans la pénétration du <strong>virus</strong> dans la cellule végétale hôte (voir [13] et<br />
références citées). Plus précisément, une mutation <strong>de</strong> la protéine P2 du rice dwarf<br />
phytoreo<strong>virus</strong> (RDV) est à elle seule suffisante pour abolir la possibilité d’infection<br />
du vecteur et donc la transmissibilité du <strong>virus</strong> [13].<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> ayant adopté la stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> propagative présentent <strong>de</strong>s<br />
différences importantes avec les autres <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes [7]. En effet, si les autres<br />
<strong>virus</strong> sont généralement considérés comme <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> <strong>de</strong> végétaux à part entière, ceux<br />
qui sont transmis suivant la stratégie propagative sont plutôt considérés comme <strong>de</strong>s<br />
<strong>virus</strong> d’insectes phytophages ayant acquis au cours <strong>de</strong> l’évolution, la capacité <strong>de</strong><br />
s’établir dans les tissus végétaux, au départ <strong>de</strong> façon transitoire et locale. Ainsi, ces<br />
<strong>virus</strong> auraient pu se maintenir momentanément sous forme infectieuse pour l’insecte<br />
seulement, dans les plantes (au niveau du site d’alimentation d’un insecte) et<br />
constituer <strong>de</strong> la sorte un « réservoir » dans lequel un nouvel insecte pourrait<br />
s’infecter. Ce phénomène existe encore pour quelques <strong>virus</strong> d’insectes dont le<br />
Nilaparvata lugens reo<strong>virus</strong> (NLRV) [14] qui est un <strong>virus</strong> phylogénétiquement<br />
proche du genre Fiji<strong>virus</strong>, infectant <strong>de</strong>s insectes homoptères <strong>de</strong>lphaci<strong>de</strong>s. En plus <strong>de</strong><br />
sa capacité <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> verticale transovarienne à l’insecte, le NLRV peut être<br />
transmis <strong>de</strong> façon horizontale (d’un insecte à l’autre) quand ceux-ci se nourrissent<br />
sur la même plante, bien que ce <strong>virus</strong> soit incapable <strong>de</strong> se répliquer dans la plante.<br />
<strong>Les</strong> phyto<strong>virus</strong> transmis suivant la stratégie propagative ont tous acquis,<br />
probablement secondairement, les fonctions nécessaires à leur réplication et<br />
propagation dans les plantes. Ces <strong>de</strong>rnières sont, en quelque sorte, <strong>de</strong>venues <strong>de</strong>s<br />
hôtes alternatifs si bien qu’il est difficile <strong>de</strong> déci<strong>de</strong>r qui, <strong>de</strong> la plante ou <strong>de</strong> l’insecte,<br />
transmet le <strong>virus</strong> à l’autre.<br />
Stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> circulante<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> transmis selon ce mo<strong>de</strong> sont transportés <strong>de</strong> façon interne, mais<br />
jamais ils ne se répliquent durant leur passage dans le milieu intérieur du vecteur. Ils<br />
doivent traverser différentes barrières membranaires : au niveau du tube digestif pour<br />
entrer, et <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s salivaires pour sortir <strong>de</strong> leur vecteur. Le <strong>virus</strong> ingéré avec la<br />
sève phloémique lors <strong>de</strong> la prise <strong>de</strong> nourriture du vecteur traverse les cellules<br />
épithéliales <strong>de</strong> l’intestin vers l’hémocèle (phase d’acquisition) et diffuse dans<br />
l’hémolymphe jusqu’aux glan<strong>de</strong>s salivaires. Il traverse les cellules <strong>de</strong> ces glan<strong>de</strong>s et<br />
est injecté dans la plante hôte avec la salive lors d’une nouvelle piqûre (phase<br />
d’inoculation) (voir figure 1).<br />
5
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> pour lesquels les mécanismes <strong>de</strong> la <strong>transmission</strong> circulante sont les<br />
plus connus sont membres <strong>de</strong> la famille Luteoviridae et surtout <strong>de</strong>s genres<br />
Luteo<strong>virus</strong> et Polero<strong>virus</strong> (pour détails <strong>de</strong> taxonomie voir [8]).<br />
<strong>Les</strong> voies <strong>de</strong> transport du <strong>virus</strong> dans son vecteur ont principalement été<br />
étudiées par microscopie sur le barley yellow dwarf luteo<strong>virus</strong> (BYDV) ainsi que sur<br />
le beet western yellows polero<strong>virus</strong> (BWYV) et le potato leafroll polero<strong>virus</strong> (PLRV)<br />
[15]. Le passage <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> au niveau <strong>de</strong> l’intestin nécessite une phase <strong>de</strong><br />
reconnaissance certainement prise en charge par un récepteur spécifique <strong>de</strong>s cellules<br />
épithéliales du tube digestif. Le <strong>virus</strong> est transporté activement par endocytose dans<br />
<strong>de</strong>s vésicules particulières pour être ensuite relargué par exocytose dans l’hémocèle<br />
du puceron [15]. Le passage du <strong>virus</strong> <strong>de</strong> l’hémolymphe vers les glan<strong>de</strong>s salivaires<br />
accessoires semble être la principale barrière déterminant la spécificité <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> (voir [16] et références citées). En effet, certaines souches nontransmises<br />
peuvent être détectées dans l’hémolymphe mais pas dans le canal<br />
salivaire. Des étu<strong>de</strong>s sur le passage in vitro du BYDV au travers <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s<br />
salivaires accessoires laissent supposer que la lame basale et le plasmalemme <strong>de</strong> ces<br />
organes contiennent chacun <strong>de</strong>s composants spécifiques régulant activement et<br />
indépendammant la reconnaissance et l’endo-exocytose <strong>de</strong>s Luteo<strong>virus</strong> [16]. La<br />
lame basale constituerait une première barrière extracellulaire très spécifique, la<br />
variation <strong>de</strong> l’affinité <strong>de</strong> la liaison <strong>virus</strong>/vecteur correspondant à la variation <strong>de</strong><br />
l’efficacité <strong>de</strong> <strong>transmission</strong>. Le plasmalemme <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s salivaires accessoires<br />
constituerait une autre barrière régulant la reconnaissance du <strong>virus</strong> et son transfert,<br />
par passage intracellulaire, vers le canal salivaire [16]. <strong>Les</strong> auteurs suggèrent qu’un<br />
récepteur du même type que celui associé à la <strong>transmission</strong> du <strong>virus</strong> Sindbis, qui<br />
passe à travers la lame basale <strong>de</strong>s cellules <strong>de</strong> moustique, pourrait être impliqué.<br />
<strong>Les</strong> bactéries du genre Buchnera, endosymbiotiques <strong>de</strong>s pucerons, sécrètent<br />
la symbionine. Cette protéine est présente en très forte concentration dans<br />
l’hémolymphe <strong>de</strong>s pucerons. Sa séquence est à 85 % homologue à celle <strong>de</strong> la<br />
protéine GroEL d’E. coli qui est, elle, limitée au cytosol. GroEL appartient à la<br />
famille <strong>de</strong>s protéines chaperonnes qui lient et stabilisent les polypepti<strong>de</strong>s<br />
nouvellement synthétisées, et ai<strong>de</strong>nt à leur repliement fonctionnel et à leur<br />
assemblage (voir [17] et références citées). Van <strong>de</strong>n Heuvel et al. [18] remarquent<br />
que les pucerons traités par <strong>de</strong>s antibiotiques (dépourvus <strong>de</strong> bactéries<br />
endosymbiotiques et donc <strong>de</strong> symbionine) sont <strong>de</strong> mauvais vecteurs. En fait, ces<br />
auteurs suggèrent que la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s membres <strong>de</strong> la famille Luteoviridae<br />
implique probablement l’intervention <strong>de</strong> symbionine durant leur passage dans<br />
l’hémolymphe.<br />
L’implication <strong>de</strong> la capsi<strong>de</strong> dans la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> appartenant à la<br />
famille Luteoviridae a d’abord été démontré par <strong>de</strong>s expériences d’hétéroencapsidation<br />
(pour revue [19]). L’hétéro-encapsidation est un phénomène naturel<br />
qui consiste à envelopper le génome d’un <strong>virus</strong> avec <strong>de</strong>s protéines <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong><br />
provenant d’un autre <strong>virus</strong>. Or, une <strong>de</strong>s principales spécificités <strong>de</strong>s Luteoviridae est<br />
<strong>de</strong> possé<strong>de</strong>r une capsi<strong>de</strong> virale constituée d’une protéine majeure, la protéine <strong>de</strong><br />
capsi<strong>de</strong> et d’une protéine mineure, qui ne semble pas nécessaire à l’encapsidation du<br />
<strong>virus</strong>, appelée protéine <strong>de</strong> translecture (readthrough = RT). Toutes les données<br />
suivantes non référencées concernant la protéine <strong>de</strong> translecture sont répertoriées<br />
dans la revue <strong>de</strong> Miller et al. [19]. La protéine <strong>de</strong> translecture est formée par la<br />
protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> fusionnée avec un domaine dit <strong>de</strong> translecture (readthrough<br />
domain = RTD). En effet, le gène <strong>de</strong> la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> se termine par un codon<br />
<strong>de</strong> terminaison faible (UAG) et la traduction peut parfois continuer grâce à<br />
l’intervention d’un ARN <strong>de</strong> transfert dit suppresseur. <strong>Les</strong> expériences d’hétéro-<br />
6
encapsidation évoquées ci-<strong>de</strong>ssus ne permettent pas <strong>de</strong> déterminer laquelle <strong>de</strong> ces<br />
<strong>de</strong>ux protéines capsidaires est impliquée dans la <strong>transmission</strong> par pucerons.<br />
<strong>Les</strong> séquences du domaine <strong>de</strong> translecture <strong>de</strong> différents membres <strong>de</strong> la<br />
famille Luteoviridae sont très conservées dans la région N-terminale et plus variables<br />
dans la région C-terminale. Sachant que cette protéine est ancrée dans la particule<br />
virale par son domaine « protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> », le RTD serait donc localisé à la<br />
surface externe <strong>de</strong> la particule virale. Dans cette <strong>de</strong>rnière, le RTD apparaît sous une<br />
forme tronquée dans sa partie C-terminale (pour revue [20]).<br />
Le RTD est multifonctionnel : il intervient (i) dans l’accumulation du <strong>virus</strong><br />
dans la plante, (ii) dans l’apparition <strong>de</strong>s symptômes par sa partie C-terminale et (iii)<br />
dans la <strong>transmission</strong> par vecteur par sa partie N-terminale. Le rôle <strong>de</strong> la protéine <strong>de</strong><br />
translecture dans la <strong>transmission</strong> par vecteur a été démontré par comparaison <strong>de</strong><br />
séquences <strong>de</strong> souches virales transmissibles ou non et par mutagenèse dirigée au<br />
niveau du RTD. Elle pourrait être impliquée dans la reconnaissance <strong>de</strong> récepteur au<br />
niveau <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s salivaires accessoires du puceron. La protéine <strong>de</strong> translecture<br />
pourrait également permettre d’expliquer le rôle <strong>de</strong> la symbionine dans la<br />
<strong>transmission</strong>, évoqué précé<strong>de</strong>mment. En effet, la particule virale a une forte affinité in<br />
vitro pour la symbionine [18] et c’est le domaine N-terminal du RTD qui est<br />
responsable <strong>de</strong> cette interaction [21]. De plus, l’interaction RTD / symbionine est<br />
spécifique du couple <strong>virus</strong>/vecteur [17]. La symbionine, par sa liaison avec la<br />
protéine <strong>de</strong> translecture, pourrait protéger le virion contre sa dégradation par les<br />
enzymes présentes dans l’hémocèle et/ou par le système immunitaire <strong>de</strong> l’insecte. En<br />
effet, Van <strong>de</strong>n Heuvel et al. [18] [21] remarquent que la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> n’est<br />
plus détectable dans les pucerons traités par <strong>de</strong>s antibiotiques.<br />
L’interaction in vitro d’une protéine composant la capsi<strong>de</strong> (mineure ou<br />
majeure) avec une protéine <strong>de</strong> type symbionine a également été mise en évi<strong>de</strong>nce<br />
pour un membre <strong>de</strong> la famille Geminiviridae transmis par aleuro<strong>de</strong>s : le tomato<br />
yellow leaf curl begomo<strong>virus</strong> (TYLCV) [22]. L’intervention <strong>de</strong> symbionine (ou <strong>de</strong><br />
molécules similaires) semble donc être un phénomène généralisable à l’ensemble <strong>de</strong>s<br />
cas <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> circulante.<br />
La principale autre famille <strong>de</strong> <strong>virus</strong> transmis selon le mo<strong>de</strong> circulant est celle<br />
<strong>de</strong>s Geminiviridae. Beaucoup moins d’informations sont disponibles sur leur<br />
mécanisme <strong>de</strong> <strong>transmission</strong>, mais il est encore à ce jour considéré comme<br />
globalement similaire à celui <strong>de</strong>s membres <strong>de</strong> la famille Luteoviridae. La famille<br />
Geminiviridae est caractérisée par <strong>de</strong>s particules doubles (jumelles) quasiicosaédriques.<br />
Cette famille est divisée en 3 genres [8]. <strong>Les</strong> membres <strong>de</strong>s genres<br />
Mastre<strong>virus</strong> (ancien groupe I) et Curto<strong>virus</strong> (ancien sous-groupe II) possè<strong>de</strong>nt un<br />
génome à ADN simple brin circulaire monopartite et sont transmis par cica<strong>de</strong>lles, ils<br />
se distinguent par leurs plantes hôtes qui sont respectivement <strong>de</strong>s monocotylédones<br />
et <strong>de</strong>s dicotylédones. Enfin, le genre Begomo<strong>virus</strong> (ancien sous-groupe III)<br />
rassemble <strong>de</strong> nombreuses espèces virales qui possè<strong>de</strong>nt un génome mono ou, plus<br />
souvent, bipartite (molécules A et B) transmis par aleuro<strong>de</strong>s (principalement Bemisia<br />
tabaci) à <strong>de</strong>s dicotylédones. Le génome <strong>de</strong>s Curto<strong>virus</strong> présente une forte similarité<br />
avec la molécule A du génome <strong>de</strong>s Begomo<strong>virus</strong> [8].<br />
Il semble que la spécificité <strong>de</strong> la relation <strong>virus</strong>/vecteur soit régulée à différents<br />
niveaux suivant les genres considérés. En effet, les mastre<strong>virus</strong> et les curto<strong>virus</strong> sont<br />
normalement non-transmissibles par cica<strong>de</strong>lles, mais ils peuvent le <strong>de</strong>venir après<br />
injection <strong>de</strong>s particules virales dans l’hémolymphe <strong>de</strong> ces insectes [23, 24]. Pour ces<br />
<strong>virus</strong>, la barrière intestin/hémocèle semble donc être l’élément majeur <strong>de</strong> la spécificité<br />
<strong>de</strong> <strong>transmission</strong>. En revanche, Cohen et al. [25] ont montré que certaines espèces<br />
d’aleuro<strong>de</strong>s peuvent acquérir <strong>de</strong> gran<strong>de</strong>s quantités d’un bégomo<strong>virus</strong> dans<br />
l’hémocèle, bien qu’elles restent incapables <strong>de</strong> le transmettre. La spécificité <strong>de</strong><br />
7
<strong>transmission</strong>, pour ce troisième genre, semble donc rési<strong>de</strong>r au niveau <strong>de</strong>s glan<strong>de</strong>s<br />
salivaires. Néanmoins, une telle généralisation semble quelque peu hâtive et la<br />
spécificité <strong>de</strong>s barrières membranaires <strong>de</strong> différents couples <strong>virus</strong>/vecteur <strong>de</strong>vra<br />
vraisemblablement être étudiée au cas par cas.<br />
Contrairement aux Luteoviridae, les Geminiviridae ne possè<strong>de</strong>nt pas <strong>de</strong><br />
protéine <strong>de</strong> translecture, seule la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> semble impliquée dans la<br />
<strong>transmission</strong>. <strong>Les</strong> protéines <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> sont fortement similaires à l’intérieur <strong>de</strong><br />
chacun <strong>de</strong>s genres, alors qu’elles diffèrent d’un genre à l’autre. En conséquence, la<br />
spécificité <strong>de</strong> vection pourrait être due à <strong>de</strong>s différences à ce niveau. Des <strong>virus</strong><br />
chimériques ont été construits en remplaçant le gène <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> <strong>de</strong> la molécule<br />
d’ADN A <strong>de</strong> l’ACMV (african cassava mosaic begomo<strong>virus</strong>) par celui du BCTV<br />
(beet curly top curto<strong>virus</strong>). Après injection du <strong>virus</strong> chimérique dans <strong>de</strong>s cica<strong>de</strong>lles<br />
vectrices du BCTV, il a pu être transmis, alors que l’ACMV sauvage n’est<br />
normalement pas transmissible par cet insecte (voir [26] et références citées). Ces<br />
résultats montrent donc que les déterminants <strong>de</strong> la spécificité du passage du BCTV<br />
entre l’hémocèle et les glan<strong>de</strong>s salivaires <strong>de</strong> la cica<strong>de</strong>lle sont portés par la protéine <strong>de</strong><br />
capsi<strong>de</strong>. De même, le remplacement du gène codant pour la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> du<br />
AbMV (abutilon mosaic begomo<strong>virus</strong>, non transmissible par vecteur) par le gène<br />
correspondant du SiGMV-Co (sida gol<strong>de</strong>n mosaic begomo<strong>virus</strong> du Costa Rica,<br />
transmissible) permet l’acquisition et la <strong>transmission</strong> du <strong>virus</strong> par aleuro<strong>de</strong> [26].<br />
Plusieurs résultats obtenus récemment sur le tomato yellow leaf curl <strong>virus</strong><br />
(TYLCV) induisent un doute quant à la stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> adoptée par ce<br />
bégomo<strong>virus</strong>. En effet, l’ADN viral reste détectable dans les aleuro<strong>de</strong>s vectrices<br />
durant toute la vie adulte. De même, après un repas d’acquisition, ces aleuro<strong>de</strong>s<br />
restent vectrices jusqu’à leur mort et elles possè<strong>de</strong>nt une fécondité et une espérance<br />
<strong>de</strong> vie inférieures aux aleuro<strong>de</strong>s non-virulifères. Ces effets négatifs du TYLCV sur le<br />
vecteur semblent le rapprocher <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> pathogènes d’insectes [27]. Récemment, et<br />
pour la première fois dans la famille <strong>de</strong>s Geminiviridae, la <strong>transmission</strong> à la<br />
<strong>de</strong>scendance du vecteur, par passage transovarien, a été démontré pour le TYLCV<br />
[28]. Ces observations sont tout à fait atypiques pour un <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong><br />
circulante et ressemblent plutôt à <strong>de</strong>s caractéristiques <strong>de</strong> <strong>virus</strong> se multipliant dans leur<br />
vecteur. Une démonstration directe <strong>de</strong> la réplication du TYLCV dans l’aleuro<strong>de</strong><br />
vectrice serait toutefois indispensable pour déterminer si les <strong>virus</strong> <strong>de</strong> la famille<br />
Geminiviridae (tout au moins les bégomo<strong>virus</strong>) doivent être considérés comme ayant<br />
adopté une stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> propagative.<br />
D’autres résultats plus surprenants encore concernant le TYLCV méritent<br />
d’être mentionnés ici. Contrairement à l’ADN viral, détectable durant toute la vie du<br />
vecteur, la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> n’est plus présente dans l’adulte à partir du douzième<br />
jour après l’acquisition [27], comme si l’ADN pouvait persister alors que les<br />
particules virales disparaissent. Cette observation, bien que très préliminaire, pourrait<br />
trahir une stratégie d’interaction <strong>virus</strong>/vecteur encore inconnue à ce jour.<br />
Stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> non-circulante<br />
Ce chapitre regroupe <strong>de</strong>s informations sur les stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
anciennement qualifiées <strong>de</strong> non- et semi-persistantes. <strong>Les</strong> premières étu<strong>de</strong>s ont été<br />
menées sur <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> dite non-persistante transmis par pucerons. Le<br />
terme <strong>de</strong> non-persistance du <strong>virus</strong> dans son vecteur a été défini selon différents<br />
critères quantitatifs : (i) le temps minimal d’acquisition par leur vecteur est réduit<br />
(quelques secon<strong>de</strong>s à quelques minutes), (ii) il n’y a pas <strong>de</strong> phase <strong>de</strong> latence (c’està-dire<br />
que le vecteur peut transmettre le <strong>virus</strong> immédiatement après son acquisition),<br />
(iii) il n’y a pas <strong>de</strong> passage dans l’hémolymphe du vecteur, (iv) le <strong>virus</strong> est perdu<br />
8
lors <strong>de</strong> la mue <strong>de</strong> son vecteur et (v) la pério<strong>de</strong> <strong>de</strong> rétention du <strong>virus</strong> par son vecteur<br />
est courte (quelques minutes à quelques heures) (pour revue [6]). L’hypothèse la<br />
plus ancienne du mécanisme impliqué a été formulée par Doolittle et Walker [2] :<br />
l’acquisition serait un phénomène passif correspondant à une contamination externe<br />
<strong>de</strong>s stylets. Cette <strong>transmission</strong> mécanique pourrait être accentuée par le<br />
comportement du puceron qui lors <strong>de</strong> sa recherche <strong>de</strong> nourriture effectue <strong>de</strong><br />
nombreuses piqûres d’essais (pour « goûter ») dans les cellules épi<strong>de</strong>rmiques.<br />
Kennedy et al. [5] proposent donc le terme <strong>de</strong> « <strong>virus</strong> <strong>de</strong> stylets ». <strong>Les</strong> pucerons<br />
agiraient ainsi comme <strong>de</strong> simples « aiguilles volantes » [29]. L’incapacité <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> après traitement <strong>de</strong>s stylets aux UV ou au formaldéhy<strong>de</strong><br />
semblait renforcer cette hypothèse.<br />
Cependant, Harris [6] conteste cette interprétation considérant ces traitements<br />
comme un facteur <strong>de</strong> stress pour les pucerons. La perte <strong>de</strong> transmissibilité du <strong>virus</strong><br />
serait, selon lui, plus due à une modification du comportement du vecteur qu’à<br />
l’inactivation du <strong>virus</strong> lui-même. Il formule donc une nouvelle hypothèse sur le<br />
mécanisme d’acquisition/inoculation <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> non-persistante : il<br />
s’agirait d’un phénomène actif par « ingestion/égestion » <strong>de</strong> la part du vecteur. Ceci<br />
expliquerait notamment que l’introduction <strong>de</strong> stylets <strong>de</strong> pucerons anesthésiés dans<br />
<strong>de</strong>s feuilles ne permettent pas la <strong>transmission</strong>. Selon ce point <strong>de</strong> vue, les pucerons<br />
agissent plutôt comme <strong>de</strong>s « seringues volantes » (sur cette polémique voir [29] et<br />
références citées). En effet, pour sélectionner ses plantes hôtes, le puceron doit les<br />
« goûter » c’est-à-dire aspirer les flui<strong>de</strong>s présents dans les cellules épi<strong>de</strong>rmiques<br />
jusqu’à ce qu’ils atteignent les organes chimiorécepteurs localisés dans le<br />
précibarium (voir figure 2A). Si les liqui<strong>de</strong>s induisent une phagostimulation, ils<br />
passent dans le cibarium vers l’intestin. Si non, les flui<strong>de</strong>s sont expulsés par le canal<br />
alimentaire. <strong>Les</strong> <strong>virus</strong> acquis lors <strong>de</strong> l’ingestion au cours d’un repas préalable<br />
pourraient ainsi être inoculés lors <strong>de</strong> l’égestion, durant un repas ultérieur.<br />
La mise au point <strong>de</strong> l’électro-pénétrographie (EPG) a permis d’étudier plus<br />
précisement le comportement alimentaire du puceron. Cette technique est basée sur<br />
l’enregistrement <strong>de</strong>s différences <strong>de</strong> potentiel entre une électro<strong>de</strong> fixée sur le puceron,<br />
lui-même posé sur sa plante hôte, et une autre électro<strong>de</strong> en relation avec les vaisseaux<br />
<strong>de</strong> cette plante. Elle permet <strong>de</strong> déterminer les différentes phases d’alimentation du<br />
puceron : salivation/ingestion/égestion. De récentes étu<strong>de</strong>s ont ainsi montré que<br />
certains <strong>virus</strong> seraient inoculés à la plante lors <strong>de</strong> la salivation qui se produit avant<br />
même la phase d’ingestion/égestion sur une nouvelle plante [29]. Il faut noter que le<br />
canal salivaire est séparé, sur presque toute la longueur <strong>de</strong>s stylets, du canal<br />
alimentaire (qui est une <strong>de</strong>s principales zones d’acquisition <strong>de</strong>s <strong>virus</strong>) à l’exception<br />
<strong>de</strong> sa partie distale (à environ 8 µm) où ils sont communs. Le mécanisme <strong>de</strong><br />
salivation n’est donc effectif pour l’inoculation que pour les particules virales qui se<br />
fixent en aval <strong>de</strong> cette jonction.<br />
La <strong>transmission</strong> dite non-persistante serait donc un phénomène actif rapi<strong>de</strong><br />
qui pourrait se produire lors <strong>de</strong>s piqûres d’essai comprennant une phase<br />
d’acquisition par ingestion sur une plante infectée et une phase d’inoculation par<br />
égestion et/ou salivation sur une plante saine.<br />
Lorsque le sous-groupe <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> dit semi-persistante a été<br />
défini par Sylvester [4] à partir <strong>de</strong> différences observées sur les critères quantitatifs<br />
définissant la persistance, on a cherché <strong>de</strong>s explications à ces variations. Ces <strong>virus</strong><br />
sont souvent localisés dans les vaisseaux du phloème, le vecteur <strong>de</strong>vrait donc<br />
effectuer une piqûre plus profon<strong>de</strong> pour les acquérir. Ce type <strong>de</strong> piqûre correspond à<br />
une phase d’alimentation plus longue que la phase <strong>de</strong> piqûre d’essai. Quoiqu’il en<br />
soit, ces critères <strong>de</strong> semi-persistance ne tiennent pas compte <strong>de</strong>s mécanismes utilisés<br />
par le <strong>virus</strong> dans le vecteur. Certains <strong>de</strong> ces <strong>virus</strong> (à <strong>transmission</strong> semi-persistante)<br />
ont été localisés dans le tube digestif antérieur et appelés « <strong>virus</strong> du tube digestif<br />
9
antérieur » par opposition aux « <strong>virus</strong> <strong>de</strong> stylets » (à <strong>transmission</strong> non-persistante)<br />
(pour revue [7]). Cependant, les <strong>virus</strong> se retrouvent parfois dans ces <strong>de</strong>ux organes<br />
sur un même individu vecteur ; <strong>de</strong> plus, d’un point <strong>de</strong> vue technique, la localisation<br />
dans les stylets est beaucoup plus difficile à déterminer. <strong>Les</strong> limites du groupe <strong>de</strong>s<br />
« <strong>virus</strong> du tube digestif antérieur » ne nous paraissent donc pas assez bien définies.<br />
De plus, la compréhension du mécanisme d’inoculation <strong>de</strong> ces <strong>virus</strong> reste<br />
problématique, puisque l’égestion a été définie comme partant du précibarium et non<br />
du tube digestif antérieur.<br />
<strong>Les</strong> stylets et le tube digestif antérieur sont <strong>de</strong>ux organes originaires <strong>de</strong> tissus<br />
ecto<strong>de</strong>rmiques, ils sont donc recouverts <strong>de</strong> cuticule. <strong>Les</strong> <strong>virus</strong> dits non-persistants et<br />
semi-persistants se fixent tous sur cette cuticule, ils ne traversent pas <strong>de</strong> barrières<br />
membranaires et sont perdus lors <strong>de</strong>s mues. Nous retiendrons donc que les <strong>virus</strong> qui<br />
se localisent sur ces organes sont associés <strong>de</strong> façon externe au vecteur.<br />
Concernant la distinction entre <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> non-persistante (ou <strong>de</strong><br />
stylets) et <strong>virus</strong> à <strong>transmission</strong> semi-persistante (ou du tube digestif antérieur), nous<br />
pensons que les critères choisis (discutés ci-<strong>de</strong>ssus) ne sont pas suffisamment<br />
discriminants, alors que la localisation externe (sur la cuticule) <strong>de</strong> ces <strong>virus</strong> est un<br />
caractère satisfaisant puisqu’il est simple et exclusif (oui/non). Cette dichotomie a<br />
déjà était proposée par ailleurs par Hull [30]. Ces arguments nous paraissent<br />
suffisants pour abandonner ces <strong>de</strong>ux catégories au profit d’une seule : la<br />
<strong>transmission</strong> non-circulante.<br />
En revanche, les progrès <strong>de</strong>s connaissances moléculaires <strong>de</strong> l’interaction<br />
<strong>virus</strong>/vecteur ont mis à jour <strong>de</strong>ux mécanismes significativement différents. Nous<br />
pensons que ceux-ci permettent <strong>de</strong> distinguer <strong>de</strong>ux stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> noncirculante<br />
: la « stratégie capsi<strong>de</strong> » et la « stratégie FAT » (voir figure 2B). Cette<br />
dichotomie a été proposée dans une revue récente [31]. Toute les informations<br />
présentées ci-après sans références particulières sont détaillées dans cette revue qui<br />
contient la liste <strong>de</strong>s travaux correspondants.<br />
Stratégie capsi<strong>de</strong><br />
Si après alimentation artificielle avec <strong>de</strong>s particules virales purifiées, un<br />
vecteur transmet ces particules, cela prouve qu’elles sont capables d’interagir<br />
directement avec la cuticule <strong>de</strong>s vecteurs. Ceci est le cas par exemple pour le<br />
cucumber mosaic cucumo<strong>virus</strong> (CMV), l’alfafa mosaic alfamo<strong>virus</strong> (AlMV), le pea<br />
streak carla<strong>virus</strong> (PSV) et le red clover vein mosaic carla<strong>virus</strong> (RCVMV). Le ou les<br />
seuls déterminants viraux impliqués dans la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong> ces <strong>virus</strong> ne peuvent<br />
donc être qu’une ou <strong>de</strong>s protéines <strong>de</strong> la capsi<strong>de</strong>. Dans ce sens, <strong>de</strong>s expériences<br />
d’hétéro-encapsidation in vitro ont permis <strong>de</strong> transmettre l’ARN du TMV (tobacco<br />
mosaic tobamo<strong>virus</strong>), naturellement non-transmissible par pucerons, en utilisant la<br />
protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> du CMV pour former une particule virale chimérique. De même,<br />
l’efficacité <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> du CMV est différente selon que la capsi<strong>de</strong> provient <strong>de</strong><br />
souches hautement ou peu transmissibles. Certains domaines importants <strong>de</strong> cette<br />
protéine ont été i<strong>de</strong>ntifiées, notamment <strong>de</strong>s aci<strong>de</strong>s aminés qui jouent un rôle dans la<br />
spécificité <strong>de</strong> vecteur [32].<br />
Nous définissons ici la « stratégie capsi<strong>de</strong> » comme une stratégie virale <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> non-circulante qui consiste à utiliser exclusivement la protéine <strong>de</strong><br />
capsi<strong>de</strong> ou plus largement toute protéine structurale constituant la particule virale,<br />
pour l’interaction avec le vecteur.<br />
Stratégie FAT<br />
Sur l’ensemble <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> actuellement connus transmis selon le mo<strong>de</strong> noncirculant,<br />
seul un faible nombre peut être transmis à partir <strong>de</strong> particules virales<br />
purifiées, comme ci-<strong>de</strong>ssus (<strong>virus</strong> à stratégie capsi<strong>de</strong>). En effet, la plupart <strong>de</strong>s autres<br />
10
<strong>virus</strong>, comme par exemple le turnip mosaic poty<strong>virus</strong> (TuMV) et le cauliflower<br />
mosaic caulimo<strong>virus</strong> (CaMV), ne sont pas transmis suivant cette stratégie. Dans ce<br />
cas, un composant additionnel nécessaire à la <strong>transmission</strong> pourrait être perdu lors <strong>de</strong><br />
la purification <strong>de</strong> ces <strong>virus</strong>. Le premier indice <strong>de</strong> l’existence <strong>de</strong> ce type <strong>de</strong> composant<br />
a été obtenu par <strong>de</strong>s expériences d’acquisition séquentielle menées sur plantes<br />
infectées par le potato poty<strong>virus</strong> C (PVC), <strong>virus</strong> connu pour n’être transmissible par<br />
puceron que s’il est en présence du potato poty<strong>virus</strong> Y (PVY) lors d’une infection<br />
mixte. Le PVC peut également être acquis individuellement puis transmis par <strong>de</strong>s<br />
pucerons, lorsqu’ils ont préalablement été nourris sur <strong>de</strong>s plantes infectées par le<br />
PVY. La séquence inverse d’acquisition (PVC puis PVY) ne permet pas la<br />
<strong>transmission</strong> du PVC. Un composant, induit lors <strong>de</strong> l’infection <strong>de</strong> la plante par le<br />
PVY, semble donc nécessaire à la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s particules <strong>de</strong> PVC, il est appelé<br />
« helper component » (HC). Par la suite, il a été démontré qu’il ne s’agit pas <strong>de</strong> la<br />
particule virale du PVY elle-même, mais plutôt d’un composant extra-capsidaire codé<br />
par ce <strong>de</strong>rnier.<br />
Chez les membres du genre Caulimo<strong>virus</strong>, le <strong>virus</strong> le plus étudié est le<br />
cauliflower mosaic caulimo<strong>virus</strong> (CaMV). La présence d’un facteur assistant appelé<br />
« Aphid Transmision Factor » (ATF) a été montré <strong>de</strong> la même manière par<br />
acquisitions séquentielles sur <strong>de</strong>s plantes infectées par <strong>de</strong>s souches transmissibles<br />
et/ou non transmissibles. Dans la suite <strong>de</strong> cette revue, le HC <strong>de</strong>s Poty<strong>virus</strong> et l’ATF<br />
<strong>de</strong>s Caulimo<strong>virus</strong> seront désignés sous le terme commun <strong>de</strong> « Facteur Assistant <strong>de</strong><br />
la Transmission » (FAT).<br />
Des fractions <strong>de</strong> nature protéique ayant une activité FAT ont été obtenues par<br />
différentes purifications à partir d’extraits <strong>de</strong> plantes infectées par le PVY ou le<br />
tobacco vein mottling poty<strong>virus</strong> (TVMV). Par l’analyse <strong>de</strong> ces fractions, les FAT <strong>de</strong>s<br />
poty<strong>virus</strong> ont été caractérisés comme <strong>de</strong>s protéines d’un poids moléculaire variant <strong>de</strong><br />
53-58 kDa dont la forme active serait apparemment dimérique. La comparaison <strong>de</strong>s<br />
séquences du FAT <strong>de</strong> souches transmissibles et non-transmissibles a révélé <strong>de</strong>s<br />
mutations dans <strong>de</strong>ux motifs très conservés : un domaine N-terminal centré sur le<br />
motif protéique KITC (lysine-isoleucine-thréonine-cystéine) et un autre C-terminal<br />
centré sur le motif PTK (proline-thréonine-cystéine). L’importance <strong>de</strong> ces domaines<br />
pour la fonction FAT a pu être confirmée par mutagenèse dirigée.<br />
De manière équivalente, la comparaison <strong>de</strong>s séquences <strong>de</strong> souches<br />
transmissibles et non transmissibles par pucerons du CaMV, indique que le FAT du<br />
CaMV correspond au produit <strong>de</strong> l’expression du gène II. Il s’agit d’un polypepti<strong>de</strong><br />
<strong>de</strong> 18 kDa n’ayant apparemment pas d’autre fonction dans le cycle viral. En effet,<br />
l’isolat CM4-184 dont le gène II est entièrement délété n’est pas transmissible par<br />
pucerons, mais il reste parfaitement infectieux pour la plante. Contrairement aux FAT<br />
<strong>de</strong>s Poty<strong>virus</strong>, celui du CaMV n’a pas encore pu être purifié à partir d’extraits <strong>de</strong><br />
plantes infectées. En revanche, il peut être produit sous forme active en système<br />
hétérologue « baculo<strong>virus</strong>/cellules d’insectes » .<br />
L’hypothèse du mécanisme d’action <strong>de</strong>s facteurs assistants <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
la plus communément admise est que ce type <strong>de</strong> molécules joue un rôle dans la<br />
rétention et le relarguage du <strong>virus</strong> par le vecteur par « pontage réversible » entre les<br />
<strong>de</strong>ux. Un domaine du FAT serait impliqué dans l’interaction avec la capsi<strong>de</strong> virale et<br />
un autre domaine avec un récepteur hypothétique sur la cuticule <strong>de</strong>s pièces buccales<br />
et/ou le tube digestif antérieur du vecteur. Ainsi, la non-transmissibilité d’un <strong>virus</strong> à<br />
stratégie FAT peut être due à un facteur assistant non fonctionnel (qui ne peut plus<br />
interagir avec le vecteur et/ou le virion) ou à une protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> non<br />
fonctionnelle (qui ne peut plus interagir avec le FAT). Le FAT d’un <strong>virus</strong><br />
transmissible est capable d’assister la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong> souches non-transmissibles (à<br />
cause d’une absence ou d’une non-fonctionnalité <strong>de</strong> son propre FAT) dans un<br />
11
phénomène défini comme « l’hétéro-assistance » [33], en permettant l’interaction <strong>de</strong><br />
ces <strong>de</strong>rniers avec le vecteur concerné. L’hétéro-assistance est logiquement possible<br />
entre <strong>de</strong>ux <strong>virus</strong> transmissibles et ce phénomène est soumis à une certaine spécificité.<br />
Pour preuve, les FAT <strong>de</strong>s poty<strong>virus</strong> et <strong>de</strong>s caulimo<strong>virus</strong> ne sont pas interchangeables.<br />
A l’intérieur du genre Poty<strong>virus</strong>, le FAT d’un <strong>virus</strong> donné peut « assister » la<br />
<strong>transmission</strong> d’un certain nombre d’autres <strong>virus</strong> mais pas tous; lors d’infection<br />
mixte ou d’expériences d’acquisition séquentielle in vitro, ce FAT assistera<br />
préférentiellement la <strong>transmission</strong> du <strong>virus</strong> homologue. Chez les Caulimo<strong>virus</strong>,<br />
l’hétéro-assistance d’isolats <strong>de</strong> CaMV non-transmissibles par puceron a pu être<br />
obtenue à l’ai<strong>de</strong> <strong>de</strong>s FAT du carnation etch ring caulimo<strong>virus</strong> (CERV) et du figwort<br />
mosaic caulimo<strong>virus</strong> (FMV).<br />
Bien que le rôle <strong>de</strong> « pontage réversible » <strong>de</strong>s facteurs assistants <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong>, présenté ci-<strong>de</strong>ssus soit hypothétique, les résultats récemment publiés<br />
semblent en accord avec cette explication. Chez les poty<strong>virus</strong>, l’utilisation <strong>de</strong> la<br />
mutagenèse dirigée couplée à <strong>de</strong>s expériences d’interaction protéine/protéine in vitro<br />
ont permis <strong>de</strong> montrer que la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> interagit avec le FAT [34]. Plus<br />
précisément, le domaine N-terminal <strong>de</strong> la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong> centré sur le motif<br />
protéique très conservé DAG (aci<strong>de</strong> aspartique-alanine-glycine) [34] est<br />
spécifiquement reconnu par le domaine PTK du FAT, mentionné ci-<strong>de</strong>ssus [35].<br />
Pour le CaMV, le domaine C-terminal du FAT est responsable <strong>de</strong> l’association avec<br />
la particule virale en un site inconnu. Ces interactions FAT/virion démontrées pour<br />
les poty<strong>virus</strong> et les caulimo<strong>virus</strong> sont corrélées à l’efficacité <strong>de</strong> la <strong>transmission</strong> par<br />
pucerons.<br />
Pour ce qui est <strong>de</strong> l’interaction du FAT avec le vecteur, Wang et al. [36]<br />
montrent que le FAT <strong>de</strong>s poty<strong>virus</strong> peut réguler la spécificité et l’efficacité <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> en contrôlant l’accrochage <strong>de</strong>s virions dans les stylets et le tube digestif<br />
antérieur. C’est le domaine KITC (mentionné ci-<strong>de</strong>ssus) du FAT qui serait impliqué<br />
<strong>de</strong> manière directe ou indirecte dans la reconnaissance <strong>de</strong>s récepteurs, toujours<br />
hypothétiques, du vecteur [37]. Aucune information n’est actuellement disponible<br />
sur le domaine équivalent du FAT pour le CaMV.<br />
Nous avons vu que les poty<strong>virus</strong> et les caulimo<strong>virus</strong> pouvaient être considérés<br />
comme transmis par puceron suivant la stratégie FAT. Cependant, les facteurs<br />
assistants <strong>de</strong> ces <strong>de</strong>ux genres viraux diffèrent en plusieurs points. (i) <strong>Les</strong> FAT <strong>de</strong>s<br />
poty<strong>virus</strong> sont multifonctionnels, alors que celui du CaMV n’est impliqué que dans<br />
la <strong>transmission</strong> par pucerons. (ii) Le FAT du CaMV interagit fortement avec les<br />
microtubules d’insectes, <strong>de</strong> mammifères et <strong>de</strong> plantes [38]. Le rôle <strong>de</strong> cette propriété<br />
est pour l’instant incompris et cela n’a jamais été décrit pour le FAT <strong>de</strong>s poty<strong>virus</strong>.<br />
(iii) Enfin, contrairement aux Poty<strong>virus</strong>, il semble qu’en plus du FAT et <strong>de</strong> la<br />
particule virale, l’intervention d’un facteur supplémentaire soit nécessaire à la<br />
<strong>transmission</strong> du CaMV par pucerons [39].<br />
Nous définissons donc la « stratégie FAT » comme une stratégie virale <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> non-circulante qui consiste à utiliser obligatoirement, en plus <strong>de</strong> la<br />
protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong>, un ou plusieurs composants viraux extra-capsidaires. Une <strong>de</strong>s<br />
propriétés <strong>de</strong> cette stratégie, à nos yeux très importante, est qu’elle autorise le<br />
phénomène d’hétéro-assistance (tableau I).<br />
La stratégie FAT semble largement répandue aux sein <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> à<br />
<strong>transmission</strong> non-circulante. La liste <strong>de</strong>s genres <strong>de</strong> <strong>virus</strong> concernés est présentée<br />
dans le tableau II.<br />
<strong>Les</strong> cas <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> par <strong>de</strong>s vecteurs autres que les homoptères<br />
12
Ce chapitre ne vise pas à détailler précisément les interactions <strong>virus</strong>/vecteur<br />
pour chacun <strong>de</strong>s groupes <strong>de</strong> vecteurs autres que les homoptères mais plutôt à<br />
résumer les caractéristiques principales <strong>de</strong> chacune <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong><br />
rencontrées. Lorsque cela est possible, les stratégies décrites seront assimilées à<br />
l’une ou l’autre <strong>de</strong>s catégories présentées ci-<strong>de</strong>ssus.<br />
Transmission par champignons<br />
<strong>Les</strong> données récentes sur la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong> <strong>virus</strong> phytopathogènes par<br />
champignons sont rares. Toutefois, la synthèse bibliographique proposée par<br />
Campbell [40] indique que l’association <strong>virus</strong>/vecteur peut se faire suivant <strong>de</strong>ux<br />
stratégies bien différentes.<br />
<strong>Les</strong> <strong>virus</strong> <strong>de</strong>s genres Furo<strong>virus</strong> et Bymo<strong>virus</strong> par exemple colonisent le<br />
cytoplasme du champignon vecteur (genre Polymyxa) dès la formation <strong>de</strong> la spore et<br />
suivent l’ensemble du cycle fongique jusqu’à l’hôte végétal suivant. C’est lors du<br />
contact entre le cytoplasme du vecteur et celui <strong>de</strong> l’hôte que le <strong>virus</strong> est inoculé.<br />
<strong>Les</strong> membres d’autres genres viraux tels que Necro<strong>virus</strong> ou Tombus<strong>virus</strong> ne<br />
pénètrent jamais le cytoplasme du vecteur (genre Olpidium) mais opèrent une<br />
association spécifique avec la surface externe <strong>de</strong> la paroi <strong>de</strong> la zoospore.<br />
L’adsorption du <strong>virus</strong> sur la spore se fait dans le sol et c’est par la blessure,<br />
provoquée par le champignon lors <strong>de</strong> sa pénétration dans les tissus végétaux, que le<br />
<strong>virus</strong> est inoculé.<br />
Ces <strong>de</strong>ux mécanismes ont parfois été considérés comme une <strong>transmission</strong><br />
persistante dans le premier cas et non-persistante dans le second. Toutefois,<br />
Campbell [40] conteste l’application d’une telle terminologie aux <strong>virus</strong> transmis par<br />
champignons. Nous préfèrerons classer ces <strong>de</strong>ux stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> suivant<br />
le système proposé dans cette revue (tableau I et II) : (i) lorsque le <strong>virus</strong> est<br />
transporté <strong>de</strong> manière interne par le champignon, nous considérons qu’il s’agit là <strong>de</strong><br />
<strong>transmission</strong> circulante, puisque aucun cas <strong>de</strong> multiplication virale dans le<br />
champignon vecteur n’a été signalé à ce jour et (ii) lorsque l’association du <strong>virus</strong> se<br />
fait sur la surface externe <strong>de</strong> la spore <strong>de</strong> son vecteur, nous assimilons ce phénomène<br />
à la <strong>transmission</strong> non-circulante. Dans ce <strong>de</strong>rnier cas, trop peu <strong>de</strong> données sont<br />
disponibles au sujet <strong>de</strong>s déterminants viraux impliqués pour permettre <strong>de</strong> préciser<br />
s’il s’agit d’une stratégie capsi<strong>de</strong> ou FAT.<br />
Transmission par némato<strong>de</strong>s<br />
<strong>Les</strong> Népo<strong>virus</strong> sont transmis par <strong>de</strong>s némato<strong>de</strong>s <strong>de</strong>s genres Xiphinema et<br />
Longidorus et les Tobra<strong>virus</strong> sont transmis par <strong>de</strong>s membres <strong>de</strong>s genres<br />
Trichodorus et Paratrichodorus. Tous les némato<strong>de</strong>s vecteurs décrits sont<br />
ectoparasites <strong>de</strong> plantes, vivent dans le sol et se nourrissent sur les parties distales<br />
<strong>de</strong>s racines. Une espèce <strong>de</strong> némato<strong>de</strong> n’est vectrice que pour un nombre limité <strong>de</strong><br />
<strong>virus</strong> et un même <strong>virus</strong> est transmis avec une efficacité très variable suivant l’origine<br />
géographique <strong>de</strong> son némato<strong>de</strong> vecteur (pour revue voir [41]). De par ces<br />
observations, un processus <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> assimilé à un simple phénomène<br />
mécanique ne peut pas être invoqué.<br />
Lors <strong>de</strong> la prise <strong>de</strong> nourriture, le némato<strong>de</strong> projette ses stylets à travers la<br />
paroi et la membrane cellulaire jusqu’au contact direct avec le cytoplasme <strong>de</strong> la<br />
cellule racinaire. Il aspire alors la quasi-totalité du contenu cellulaire, y compris le<br />
<strong>virus</strong> quand la cellule est infectée. Lorsque <strong>virus</strong> et vecteur sont compatibles, le <strong>virus</strong><br />
s’adsorbe très soli<strong>de</strong>ment sur la cuticule <strong>de</strong>s stylets ou <strong>de</strong> la capsule buccale,<br />
probablement par <strong>de</strong>s interactions <strong>de</strong> type électrostatique. Le relarguage du <strong>virus</strong> est<br />
induit petit à petit par les sécrétions salivaires éjectées au cours <strong>de</strong> nouvelles piqûres.<br />
Après un repas d’acquisition, le <strong>virus</strong> peut être inoculé successivement à plusieurs<br />
plantes par le même vecteur, dans lequel il persiste <strong>de</strong> quelques mois à quelques<br />
années.<br />
13
Bien que le <strong>virus</strong> puisse persister aussi longtemps dans son vecteur, nous<br />
pensons que la stratégie utilisée est clairement la stratégie non-circulante. La<br />
persistance du <strong>virus</strong> dans le némato<strong>de</strong> résulte probablement d’une interaction très<br />
forte entre les <strong>de</strong>ux et <strong>de</strong> la gran<strong>de</strong> stabilité <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> considérés. Cette persistance<br />
n’est pas le reflet d’un mécanisme qualitativement différent et nous ne la prendrons<br />
donc pas en compte dans l’i<strong>de</strong>ntification <strong>de</strong> la stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong>.<br />
Pour <strong>de</strong>s raisons liées à la biologie <strong>de</strong>s némato<strong>de</strong>s phytophages, il semble<br />
que la mise au point d’un protocole expérimental d’alimentation artificielle <strong>de</strong>s<br />
némato<strong>de</strong>s soit extrêmement difficile, voir impossible (G. Demangeat,<br />
communication personnelle). La <strong>transmission</strong> à partir <strong>de</strong> préparations <strong>de</strong> <strong>virus</strong><br />
purifiés n’a donc jamais pu être testée. Cependant, <strong>de</strong>s expériences <strong>de</strong> mutagénèse<br />
dirigée sur l’ARN 2 <strong>de</strong>s tobra<strong>virus</strong> [42] montrent que, outre la protéine <strong>de</strong> capsi<strong>de</strong>,<br />
au moins une protéine virale extracapsidaire est nécessaire à l’efficacité <strong>de</strong> la<br />
<strong>transmission</strong>. Bien qu’une preuve expérimentale directe fasse encore défaut, il<br />
semble cela soit aussi le cas <strong>de</strong>s népo<strong>virus</strong> (G. Demangeat, communication<br />
personnelle). Il nous apparaît raisonnable <strong>de</strong> suggérer que la <strong>transmission</strong> noncirculante<br />
<strong>de</strong>s Nepo<strong>virus</strong> et <strong>de</strong>s Tobra<strong>virus</strong> par némato<strong>de</strong>s suive <strong>de</strong>s modalités<br />
assimilables à ce que nous avons dénommé la stratégie FAT.<br />
Transmission par acariens<br />
<strong>Les</strong> vecteurs appartiennent aux familles Eriophyidae et Tetranychidae. Ces<br />
organismes se nourrissent par perforation <strong>de</strong> la cellule végétale puis aspiration <strong>de</strong><br />
son contenu. La plupart <strong>de</strong>s espèces ont une gamme <strong>de</strong> plantes hôtes restreinte et la<br />
spécificité <strong>de</strong> vection <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> phytopathogènes est stricte [43].<br />
Certains <strong>virus</strong> apparentés aux rhabdo<strong>virus</strong> sont probablement transmis<br />
suivant la stratégie propagative. En effet, bien que peu <strong>de</strong> données expérimentales<br />
soient disponibles, la <strong>transmission</strong> verticale d’un rhabdo<strong>virus</strong> « atypique » <strong>de</strong> l’orge<br />
chez le vecteur Petrobia latens, par passage transovarien, a pu être démontrée (pour<br />
revue [7]).<br />
<strong>Les</strong> acariens <strong>de</strong> la famille Eriophyidae transmettent <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> plus étudiés tels<br />
que les Rymo<strong>virus</strong> (Potyviridae). Le wheat streak mosaic rymo<strong>virus</strong> (WSMV)<br />
persiste dans son vecteur après une mue et a pu être détecté dans plusieurs <strong>de</strong> ses<br />
organes dont l’hémolymphe et les glan<strong>de</strong>s salivaires [43]. La question <strong>de</strong> la<br />
multiplication <strong>de</strong>s Rymo<strong>virus</strong> dans leur vecteur acarien reste obscure et aucune mise<br />
en évi<strong>de</strong>nce <strong>de</strong> ce type n’a été décrite à notre connaissance. De ce fait, il est encore<br />
impossible <strong>de</strong> déterminer si les Rymo<strong>virus</strong> sont transmis par acariens suivant une<br />
stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> circulante ou propagative.<br />
Transmission par coléoptères<br />
Un certain nombre d’insectes vecteurs ont été décrits dans l’ordre<br />
Coleoptera et plus précisemment dans la famille Chrysomelidae (pour revue voir<br />
[44]). Ils transmettent <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> appartenant aux genres Tymo<strong>virus</strong>, Como<strong>virus</strong>,<br />
Bromo<strong>virus</strong> et Sobemo<strong>virus</strong> qui ont <strong>de</strong>s particules isométriques, très stables et<br />
transmissibles mécaniquement.<br />
Ces insectes mâchent les tissus végétaux en broyant les cellules puis les<br />
absorbent avec le <strong>virus</strong>, si la plante est infectée. Le temps nécessaire à l’acquisition<br />
du <strong>virus</strong> par le vecteur est très bref, une seule morsure peut suffire. Lors du repas<br />
suivant sur une plante saine, le <strong>virus</strong> sera inoculé en un temps également très court.<br />
Longtemps un processus pûrement mécanique a été invoqué pour expliquer la<br />
<strong>transmission</strong> mais, <strong>de</strong>puis une vingtaine d’années, les données qui s’accumulent font<br />
apparaître <strong>de</strong>s interactions bien plus complexes et spécifiques entre <strong>virus</strong> et vecteurs<br />
[44]. Après acquisition, certains <strong>virus</strong> passent dans l’hémolymphe <strong>de</strong> l’insecte en<br />
quelques minutes, parfois même quelques secon<strong>de</strong>s seulement [45]. Bien qu’il ait été<br />
possible d’obtenir <strong>de</strong>s cas <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> après injection du <strong>virus</strong> purifié dans<br />
14
l’hémocèle du vecteur, le caractère obligatoire du passage du <strong>virus</strong> dans le milieu<br />
intérieur du coléoptère pour la <strong>transmission</strong> n’a pas pu être établi <strong>de</strong> manière<br />
certaine. En effet, Wang et al. [46] démontrent que la présence <strong>de</strong> virions dans<br />
l’hémolymphe dépend du couple <strong>virus</strong>/insecte considéré et que ceci n’est pas<br />
directement lié à l’efficacité <strong>de</strong> la <strong>transmission</strong>.<br />
<strong>Les</strong> éléments qui déterminent la spécificité <strong>de</strong> la relation <strong>virus</strong>/vecteur sont<br />
particulièrement intéressants puisqu’une partie au moins semble liée au<br />
comportement du <strong>virus</strong> dans la plante immédiatement après l’inoculation par le<br />
vecteur. <strong>Les</strong> <strong>virus</strong> non-transmissibles semblent initier leur cycle réplicatif aux<br />
alentours du site d’inoculation alors que les <strong>virus</strong> transmissibles, eux, sont capables<br />
<strong>de</strong> se déplacer via le xylème et <strong>de</strong> s’éloigner du site d’inoculation avant <strong>de</strong> se<br />
répliquer. <strong>Les</strong> coléoptères phytophages ne possè<strong>de</strong>nt pas <strong>de</strong> structures semblables<br />
aux glan<strong>de</strong>s salivaires <strong>de</strong>s homoptères et ils humectent ou lubrifient leur pièces<br />
buccales par régurgitation lors du repas. Le flui<strong>de</strong> <strong>de</strong> régurgitation contient une<br />
activité RNAsique très élevée qui pourrait dégra<strong>de</strong>r les <strong>virus</strong> initiant leur cycle aux<br />
abords du site d’inoculation. <strong>Les</strong> détails <strong>de</strong>s phénomènes pouvant expliquer la<br />
spécificité <strong>de</strong> vection ont récemment été compilés (pour revue [7]).<br />
Bien que Wang et al. [46] considèrent que les <strong>virus</strong> puissent avoir adopté<br />
<strong>de</strong>ux stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> (non-circulante et circulante) par coléoptères, nous<br />
pensons que <strong>de</strong> plus amples informations seront nécessaires avant <strong>de</strong> déterminer si la<br />
ou les stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> rencontrées pour ces <strong>virus</strong> seront assimilables à<br />
l’une ou l’autre <strong>de</strong> celles présentées ici, ou si une nouvelle catégorie <strong>de</strong>vra être crée.<br />
Transmission par thrips<br />
Des travaux relativement récents (pour revue voir [47]) indiquent que les<br />
thrips (ordre Thysanoptera) utilisent <strong>de</strong>s stylets pour perforer les tissus végétaux,<br />
injecter leur salive qui va lyser les cellules avoisinantes et enfin aspirer le lysat<br />
cellulaire. Une particularité notable <strong>de</strong> l’appareil buccal <strong>de</strong>s thrips rési<strong>de</strong> dans le fait<br />
que l’architecture interne <strong>de</strong>s stylets forme un canal unique, utilisé à la fois pour<br />
l’absorption <strong>de</strong> nourriture et pour l’excrétion <strong>de</strong> salive.<br />
Le seul groupe connu <strong>de</strong> <strong>virus</strong> transmis par thrips est le genre Tospo<strong>virus</strong> et<br />
plus particulièrement le tomato spotted wilt <strong>virus</strong> (TSWV). Ce genre appartient à la<br />
famille Bunyaviridae qui regroupe <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> essentiellement inféodé aux animaux.<br />
De manière comparable aux bunya<strong>virus</strong> d’animaux et aux <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes à stratégie<br />
<strong>de</strong> <strong>transmission</strong> propagative, le TSWV reconnaît spécifiquement <strong>de</strong>s récepteurs<br />
membranaires au niveau <strong>de</strong> l’intestin <strong>de</strong> son vecteur via <strong>de</strong>s glycoprotéines <strong>de</strong><br />
l’enveloppe virale. La fusion <strong>de</strong> cette enveloppe avec la membrane cellulaire libère les<br />
nucléocapsi<strong>de</strong>s infectieuses dans le cytoplasme <strong>de</strong>s cellules <strong>de</strong> l’insecte où le <strong>virus</strong><br />
se multipliera, ainsi que dans d’autres organes, avant <strong>de</strong> rejoindre les glan<strong>de</strong>s<br />
salivaires (voir [48] et références citées). Il est à noter qu’une protéine réceptrice du<br />
TSWV a été mise en évi<strong>de</strong>nce au niveau <strong>de</strong> l’intestin moyen du thrips vecteur,<br />
Frankliniella occi<strong>de</strong>ntalis [48].<br />
<strong>Les</strong> mécanismes moléculaires <strong>de</strong> l’interaction <strong>virus</strong>-vecteur permettent<br />
d’assimiler sans équivoque la <strong>transmission</strong> <strong>de</strong>s Tospo<strong>virus</strong> par thrips à une<br />
<strong>transmission</strong> propagative.<br />
CONCLUSION<br />
Selon les écosystèmes dans lesquels ils évoluent, les <strong>virus</strong> se trouvent soumis<br />
à <strong>de</strong>s contraintes et conditions extrêmements variées, mais tous sont, à un moment ou<br />
à un autre, confrontés à la <strong>transmission</strong>. Face à ce problème, la stratégie adoptée<br />
dépend <strong>de</strong> l’histoire évolutive du <strong>virus</strong> et d’un ensemble <strong>de</strong> paramètres liés à son<br />
cycle biologique, à celui du vecteur et à l’écologie et la biologie <strong>de</strong> la plante hôte. Il<br />
est possible d’imaginer que parfois, pour <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> très éloignés du point <strong>de</strong> vue<br />
15
taxonomique, la résultante globale <strong>de</strong> tous ces paramètres se ressemble. On<br />
observera alors <strong>de</strong>s convergences au niveau <strong>de</strong> la stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> virale<br />
adoptée. Le nombre <strong>de</strong> groupes <strong>de</strong> vecteurs, <strong>de</strong> plantes hôtes et <strong>de</strong> <strong>virus</strong> est très<br />
largement supérieur à celui <strong>de</strong>s <strong>mo<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> connus. C’est ainsi que<br />
différents <strong>virus</strong>, infectant <strong>de</strong>s hôtes différents, sont transmis par <strong>de</strong>s vecteurs<br />
différents suivant <strong>de</strong>s mécanismes globalement similaires.<br />
Etablir une classification <strong>de</strong>s différentes stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> est un<br />
problème complexe, justement du fait <strong>de</strong> la multitu<strong>de</strong> et <strong>de</strong> la diversité <strong>de</strong>s tryptiques<br />
plante/<strong>virus</strong>/vecteur existants. La clef <strong>de</strong> l’établissement d’un système <strong>de</strong><br />
classification simple et extrapolable à tous les <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes repose sur le choix<br />
<strong>de</strong>s critères définissant chaque catégorie. Ces critères doivent être simples et assez<br />
généraux et surtout, ils ne doivent pas tenir compte <strong>de</strong> variations quantitatives ou liées<br />
à la nature et au comportement du vecteur. C’est pour cela que nous proposons<br />
d’abandonner les termes <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> non-persistante, semi-persistante et<br />
persistante dans cette revue. Nous pensons que cette terminologie est <strong>de</strong> nature à<br />
limiter l’extrapolation <strong>de</strong> la classification à l’ensemble <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes, définie<br />
pour la <strong>transmission</strong> par pucerons (puis étendue aux autres homoptères), elle ne<br />
semble applicable sensu stricto qu’à ce type <strong>de</strong> vecteurs.<br />
<strong>Les</strong> critères <strong>de</strong> classification <strong>de</strong>s stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> virales que nous<br />
proposons dans le tableau I repose sur <strong>de</strong>s caractères qualitatifs discréminants. Nous<br />
avons essayer ici d’extrapoler la classification <strong>de</strong>s <strong>mo<strong>de</strong>s</strong> <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> à tous les<br />
<strong>virus</strong> <strong>de</strong> plantes, quel que soit le vecteur (tableau II). <strong>Les</strong> tableaux I et II ne reflètent<br />
pas la taxonomie <strong>de</strong>s <strong>virus</strong>, ils visent simplement à i<strong>de</strong>ntifier <strong>de</strong>s stratégies,<br />
globalement similaires, ayant été adoptées par <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> qui peuvent être très éloignés<br />
phylogénétiquement.<br />
<strong>Les</strong> <strong>transmission</strong>s propagative et circulante correspon<strong>de</strong>nt à <strong>de</strong>s catégories<br />
préexistantes (pour revue [7]). Rien n’est donc changé dans ces catégories pour les<br />
<strong>virus</strong> transmis par homoptères, mais les critères simples que nous utilisons<br />
permettent d’y adjoindre certains <strong>de</strong>s cas <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> par d’autres groupes <strong>de</strong><br />
vecteurs tels que les champignons et les acariens. La <strong>transmission</strong> non-circulante est<br />
généralement scindée en <strong>de</strong>ux catégories : non-persistante et semi-persistante. Pour<br />
les raisons discutées ci-<strong>de</strong>ssus, nous avons préféré à ces <strong>de</strong>ux catégories les<br />
stratégies <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> « capsi<strong>de</strong> » et « FAT ». <strong>Les</strong> mécanismes moléculaires mis<br />
en jeu par les <strong>virus</strong> concernés par chacune <strong>de</strong> ces stratégies sont significativement<br />
différents et seule la stratégie FAT permet le phénomène <strong>de</strong> l’hétéro-assistance. De<br />
cette modification résulte une redistribution <strong>de</strong> certains genres viraux à l’intérieur <strong>de</strong><br />
la <strong>transmission</strong> non-circulante ainsi que l’intégration <strong>de</strong> genres transmis par<br />
champignons et némato<strong>de</strong>s.<br />
La plupart <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> connus s’intègre d’ores et déjà à ce système <strong>de</strong><br />
classification (tableau II). Cependant, il est facile d’imaginer que <strong>de</strong>s stratégies<br />
originales puissent être découvertes. Il faudra alors probablement créer <strong>de</strong>s<br />
catégories, ou plus vraisemblablement <strong>de</strong>s sous-catégories, nouvelles.<br />
16
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19
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20
Figure 1 : Stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> circulante <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> phytopathogènes par insecte<br />
vecteur <strong>de</strong> type piqueur-suceur. A. Schéma anatomique du vecteur. CA canal<br />
alimentaire, CB cibarium, CS canal salivaire, E estomac, GS glan<strong>de</strong> salivaire, GSA<br />
glan<strong>de</strong> salivaire accessoire, H hémocèle, IM intestin moyen, IP intestin postérieur, OE<br />
oesophage, P pharynx, PCB précibarium, PS pompe salivaire, R rectum. B.<br />
Représentation schématique du mécanisme. (1) Le <strong>virus</strong> est transporté dans le CA <strong>de</strong>s<br />
stylets jusqu’au CB grâce à la succion générée par la décompression <strong>de</strong> celui-ci lors <strong>de</strong><br />
la prise <strong>de</strong> nourriture <strong>de</strong> l’insecte sur une plante infectée. (2) La fermeture <strong>de</strong> la vanne<br />
du PCB, l’ouverture <strong>de</strong> la vanne du P et la compression du CB chasse le <strong>virus</strong> avec les<br />
flui<strong>de</strong>s alimentaires vers le P et l’OE. (3) La vanne <strong>de</strong> l’OE s’ouvre et les flui<strong>de</strong>s<br />
passent dans l’E, l’IM et l’IP vers le R. (4) Le <strong>virus</strong> utilise la clé moléculaire<br />
correspondant à la serrure <strong>de</strong> la barrière intestinale et il passe dans l’H par endoexocytose.<br />
(5) Le <strong>virus</strong> possè<strong>de</strong> la pièce moléculaire du puzzle qui permet sa<br />
reconnaissance et sa protection par l’autre pièce du puzzle portée par la symbionine<br />
produite par les endosymbiontes <strong>de</strong> l’insecte. (6) Le <strong>virus</strong> circule dans l’hémolymphe<br />
jusqu’aux sites <strong>de</strong> production <strong>de</strong> la salive : les GS et GSA. Il utilise les <strong>de</strong>ux autres clés<br />
moléculaires qui permettent sa reconnaissance par les serrures <strong>de</strong>s barrières salivaires<br />
<strong>de</strong>s GSA et son passage par endo-exocytose vers le canal salivaire où il est relargué.<br />
(7) Le <strong>virus</strong> passe la PS avec le flux <strong>de</strong> salive et est inoculé dans la plante au moment<br />
<strong>de</strong> la salivation lors d’un nouveau repas <strong>de</strong> l’insecte.<br />
Le circuit emprunté par les <strong>virus</strong> ayant une stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> propagative est le<br />
même. L’intervention <strong>de</strong> symbionine n’a toutefois pas été démontrée et la localisation<br />
<strong>de</strong>s sites <strong>de</strong> multiplication du <strong>virus</strong> est multiple et variée.<br />
A<br />
P<br />
CB<br />
PCB<br />
CA<br />
GSA<br />
GS<br />
PS<br />
CS<br />
OE<br />
P<br />
I<br />
E<br />
IM<br />
I<br />
P<br />
H<br />
R<br />
21
Figure 2 : Stratégie <strong>de</strong> <strong>transmission</strong> non-circulante <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> phytopathogènes par<br />
insecte vecteur <strong>de</strong> type piqueur-suceur A. Représentation schématique du mécanisme.<br />
(1) Le <strong>virus</strong> est aspiré dans le CA en direction du CB par sa décompression lors d’une<br />
piqûre par l’insecte dans une plante infectée. (2) Le <strong>virus</strong> utilise sa pièce moléculaire<br />
du puzzle pour s’accrocher à la pièce réceptrice dans les pièces buccales et/ou le tube<br />
digestif antérieur <strong>de</strong> l’insecte. L’inoculation se fera lors d’une autre piqûre. Le<br />
mécanisme <strong>de</strong> décrochage du <strong>virus</strong> <strong>de</strong> sa pièce réceptrice dans l’insecte n’est pas<br />
connu. Il pourrait avoir lieu lors <strong>de</strong> l’égestion et/ou <strong>de</strong> la salivation. <strong>Les</strong> zones <strong>de</strong><br />
l’insecte concernées par ces <strong>de</strong>ux mécanismes sont différentes. La salivation se produit<br />
juste avant l’ingestion et l’égestion a lieu lors d’une piqûre d’essai non satisfaisante.<br />
(3) Lors d’une piqûre d’essai, le PCB contrôle la composition <strong>de</strong>s flui<strong>de</strong>s tests ingérés.<br />
Si le test <strong>de</strong> phagostimulation est positif, une piqûre d’alimentation est effectuée. Si le<br />
test est négatif, la compression du CB est déclenchée sans qu’il y ait ouverture <strong>de</strong> la<br />
vanne du P : il y a égestion <strong>de</strong>s flui<strong>de</strong>s du CB vers le CA et l’extérieur. CA canal<br />
alimentaire, CB cibarium, CS canal salivaire, H hémocèle, PCB précibarium, PS pompe<br />
salivaire. B. Représentation schématique <strong>de</strong>s interactions moléculaires entre le <strong>virus</strong> (à<br />
stratégie capsi<strong>de</strong> ou FAT) et son vecteur. <strong>Les</strong> connaissances actuelles ne nous<br />
permettent pas <strong>de</strong> savoir si c’est le même récepteur hypothétique dans l’insecte qui<br />
portent les <strong>de</strong>ux sites d’interaction avec les déterminants <strong>de</strong>s <strong>virus</strong> à stratégie capsi<strong>de</strong> et<br />
à stratégie FAT.<br />
22
A<br />
4<br />
zone <strong>de</strong><br />
reconnaissance<br />
soumise à<br />
l’égestion<br />
3<br />
2<br />
CB<br />
CA<br />
1<br />
PCB<br />
CS<br />
P<br />
I<br />
PS<br />
4<br />
zone <strong>de</strong><br />
reconnaissance<br />
soumise à la<br />
salivation<br />
23
B<br />
Stratégie<br />
capsi<strong>de</strong><br />
Stratégie<br />
FAT<br />
lumière du CA<br />
particule virale possédant<br />
la protéine <strong>de</strong> la capsi<strong>de</strong><br />
compatible avec le<br />
récepteur<br />
particule virale<br />
possédant<br />
la protéine <strong>de</strong> la capsi<strong>de</strong><br />
compatible avec le FAT<br />
Facteur Assistant <strong>de</strong><br />
Transmission<br />
protéine virale extra-capsidaire<br />
compatible avec le récepteur<br />
récepteur hypothétique qui<br />
permet<br />
la reconnaissance et l’accrochage<br />
sur la cuticule du vecteur<br />
24