Epidemiologia de la babesiosis bovina. II. Indicadores epide ...

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Rev Biomed 1997; 8:95-105.
Epidemiologia de la babesiosis
bovina. II. Indicadores epidemiológicos
y elementos para el
diseño de estrategias de control.
José L. Solorio-Rivera 1 , Roger I. Rodríguez-Vivas 2 .
1
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.
Morelia, Michoacán, México. 2 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autónoma
de Yucatán. Mérida, Yucatán, México.
RESUMEN.
La babesiosis bovina causada por Babesia
bovis y Babesia bigemina, es la enfermedad
protozoaria transmitidas por garrapatas que tiene
mayor importancia económica en la ganadería de
regiones tropicales. Al menos 1.3 billones de animales
domésticos estan en riesgo de ser infectados,
y la mayoría de la población mundial bovina
estimada (1.2 x 10 9 ) está potencialmente expuesta
a uno o más especies de Babesia sp. B. bovis y B.
bigemina se presentan en área tropicales y
subtropicales del mundo, y su patrón de distribución
está limitado a la presencia de su vector
Boophilus. Se han realizado considerables esfuerzos
para entender la epidemiologia de la babesiosis
bovina en diferentes áreas; sin embargo, futuras
investigaciones son necesarias. Este documento
complementa la revisión de los elementos
epidemiológicos de la Babesiosis Bovina, aquí se
describen algunas metodologías para la obtención
de indicadores epidemiológicos, así como los conceptos
básicos para el diseño de estrategias de control
de dicha enfermedad.
Palabras Clave: Babesiosis bovina, Indicadores
Epidemiológicos, Control de la Babesiosis bovina.
SUMMARY.
Epidemiology of bovine babesiosis. II.
Epidemiological indicators and elements to
design control strategies.
Bovine babesiosis, a tick-borne disease is cuased
by Babesia bovis and Babesia bigemina.
Economically, is the most significant protozoan
disease of cattle in the tropics. At least 1.3 billion
Solicitud de sobretiros: M en C. José L. Solorio Rivera. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Michoacana de San Nicolás de
Hidalgo. Av. Acueducto y Tzintzuntzan, C.P. 58000. Morelia, Michoacán, México. Teléfono y Fax: (43)141463.
Recibido el 8/Nov./1996. Aceptado para publicación el 22/Enero/1997.
Vol. 8/No. 2/Abril-Junio, 1997

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JL Solorio-Rivera, RI Rodríguez-Vivas.
domestic animals are at risk worldwide, and the
majority of the estimated world cattle population
(1.2 x 10 9 ) are potentially exposed to become
infected. Babesia sp. B. bovis and B. bigemina are
distributed in tropical and subtropical areas due to
presence of their vector Boophilus. Considerable
efforts have been made to understand the
epidemiology of bovine babesiosis in different areas
but more investigation is needed. This paper describe
some epidemiological elements to obtain
epidemiological indicators in other to complete the
epidemiology study of bovine babesiosis. Elemental
concepts for developing such are also described.
Key Words: Bovine Babesiosis, Bovine Babesiosis
Control, Epidemiological Indicators.
METODOS PARA ESTUDIAR LA PREVA-
LENCIA E INCIDENCIA DE LA
BABESIOSIS BOVINA.
La necesidad de acceder a un grupo de pruebas
altamente específicas y sensibles para diagnosticar
la babesiosis bovina y estudiar la biología de
esta enfermedad, se ha vuelto un reclamo de los
países subtropicales y tropicales una vez que las
políticas de desarrollo del sector pecuario establecen
sus metas en función de la introducción de líneas
genéticas mejoradas. Esta visión de incrementar
la producción trae consigo la introducción de
animales susceptibles, principalmente razas de ganado
Bos taurus, a zonas donde históricamente el
ganado nativo, el vector y el agente, mantenían un
equilibrio con manifestación de pocos casos clínicos
de babesiosis (1).
El propósito de contar con estas pruebas
diagnósticas se basa en cinco puntos:
1. Identificación de las especies de hemoparásitos
y cepas involucradas en la enfermedad.
2. Determinación de la distribución de las especies
parasitarias y el establecimiento del riesgo de la
enfermedad a nivel de hatos, región o país.
3. Certificación del status de infección de los animales
con fines de control del comercio y para el
establecimiento de programas de erradicación de
Revista Biomédica
la enfermedad.
4. Identificación de la causa de enfermedad o
muerte (brotes).
5. Identificación de artrópodos específicos como
vectores y de estadios de vectores que transmiten
el agente infeccioso.
La cantidad de métodos y técnicas de análisis
de la babesiosis bovina es amplia, el más frecuente
es el uso de extendidos sanguíneos teñidos, los
cuales son suficientemente sensibles en casos de
parasitosis bajas; sin embargo, en bovinos
portadores de Babesia spp. no siempre detectan
la infección (1-4).
La serología es una herramienta útil para analizar
la epidemiología de la babesiosis bovina; los
estudios seroepidemiológicos son apropiados para
el conocimiento de la distribución geográfica y permiten
establecer criterios de áreas endémicas, epidémicas
o libres, así como determinar la ausencia
o presencia de reactividad en un estrato de edad
determinado (1,5). La variedad de técnicas
serológicas es marcada, no obstante las más utilizadas
son la Inmunofluorescencia indirecta (IFI) y
el ensayo inmunoenzimático indirecto (4,6-12). A
continuación se describen algunas características
de los diferentes métodos de diagnóstico:
1. Métodos directos.
Frotis sanguíneos.- Una de las formas directas
del diagnóstico es la observación del parásito
mediante la elaboración y examen microscópico de
extendidos sanguíneos teñidos. Se recomienda
siempre para el diagnóstico de hemoparásitos que
la toma sanguínea se haga de los capilares auriculares
o caudales. Se utilizan dos tipos de extendidos
sanguíneos: los extendidos gruesos y los delgados,
proporcionando cada uno de ellos distinta
información. Los de tipo grueso permiten examinar
una mayor cantidad de sangre, lo cual aumenta
la probabilidad de detectar infecciones leves. En
los extendidos delgados las características
morfológicas de los parásitos sanguíneos se observan
mejor (12). Se puede recurrir a las tinciones
del tipo Romanowsky y las modificadas de estas

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Babesiosis bovina.
(Giemsa, Leishman, Wright y Leishman-Giemsa)
o bien a las tinciones vitales (Nuevo azul de
metileno o Azul de Toluidina).
Improntas cerebrales.- Este método directo
de diagnóstico es muy útil para Babesia bovis, por
la característica de este hemoparásito de acumularse
en grandes cantidades en los capilares cerebrales
de los animales afectados (7). Es de mucha
utilidad como un diagnóstico auxiliar post-morten.
Las improntas cerebrales deben hacerse directamente
con un portaobjetos y teñirse como cualquier
extendido sanguíneo.
Inoculación de animales susceptibles.- La
subinoculación (isoanálisis) de 100 a 1000 mL de
sangre portadora en un receptor susceptible, preferiblemente
con el bazo extirpado, ha sido el
metódo preferido en el pasado para identificar infecciones
latentes. Este metódo es costoso y relativamente
largo y además se necesita animales de
laboratorio (13).
Cultivo celular.- El cultivo in vitro de especies
de Babesia ha mejorado mucho durante el último
decenio (14). Ahora pueden mantenerse cultivadas
todas las especies importantes (B. bovis,
B. bigemina, B. divergens, B. ovis, B. caballi y B.
equi). Se ha conseguido la clonación de B. bovis y
de otras Babesias. De esta manera se ha demostrado
que puede ser suficiente un solo microorganismo
para inducir un cultivo. Así, el cultivo in
vitro se ha convertido en un instrumento muy sensible
que permite incluso la identificación de portadores
de B. bovis, B. bigemina, B. caballi y B.
equi (15).
Sondas de ADN.- Se han preparado y caracterizado
plásmidos y bacteriófagos de ADN
genómico de B. bovis y B. bigemina. Su uso potencial
como sondas para el diagnóstico de
babesiosis en los bovinos y/o garrapatas ha sido
evaluado. Estudios de sensibilidad y especificidad
han demostrado que 12-100 pg de ADN purificado
de B. bovis pueden ser detectados usando sondas
que contienen secuencias repetitivas de ADN
de B. bovis. Dicha cantidad correspondería a la
encontrada en 10-50 µL de sangre infectada con
un porcentaje de eritrocitos parasitados de 0.01%.
Se ha estimado que niveles de parasitemias de
0.001% pueden ser fácilmente detectados (16). La
Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) es un
método enzimático in vitro para la síntesis de secuencias
específicas de ADN. En términos básicos
la PCR involucra la combinación de una muestra
de ADN con oligonucleótidos iniciadores,
trifosfatos de desoxinucleótidos y una enzima
termoestable. Por el alto nivel de sensibilidad que
posee esta técnica, facilita el diagnóstico y se
incrementa el entendimiento de la transmisión y la
patogenicidad de la babesiosis (17).
2. Métodos indirectos.
Los siguientes son un grupo de métodos de
tipo indirecto que permiten la detección de
anticuerpos específicos circulantes, para la identificación
de bovinos portadores asintomáticos y
reservorios (18).
Fijación del complemento.- Actualmente la
prueba Fijación del Complemento para el
dignóstico de babesiosis está prácticamente en desuso.
En estudios epidemiológicos mostró reacción
positiva entre 94 a 100% de los casos; sin embargo,
esta sensibilidad disminuía al 50.0% luego de
4 a 5 meses (7). Es una prueba que requiere un
manejo elevado de equipo y reactivos por lo que
ha sido desplazada por otras técnicas.
Inmunofluorescencia indirecta .- La prueba
de inmunofluorescencia indirecta (IFI) originalmente
se utilizó para estudios de B. equi y B. caballi.
Posteriormente se ha utilizado para la detección
de anticuerpos contra Babesia spp en sueros; desde
entonces, se ha considerado como una excelente
prueba diagnóstica de bovinos portadores
asintomáticos, por su alta sensibilidad y especificidad
(>90.0%) (11). Esta técnica está basada en la
capacidad de la globulina del anticuerpo en combinarse
químicamente con un colorante fluorescente
o fluorocromo, sin perder su reactividad
inmunológica. La reacción se visualiza al ser iluminada
la reacción con luz ultravioleta de alta intensidad.
En esta prueba el fluorocromo no está
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JL Solorio-Rivera, RI Rodríguez-Vivas.
conjugado directamente al suero de prueba, sino a
un suero antiglobulina de la especie del huésped
bajo investigación. Los sueros diagnosticados
como positivos son aquellos en los que se observa
al parásito con una coloración fluorescente.
Radioinmunoensayo.- La técnica de Radio
Inmuno Ensayo (RIA) fue desarrollada para el
diagnóstico de Babesia con antígeno de B. bovis y
un conjugado marcado con Iodo 125 . Esta técnica
ha mostrado una alta concordancia con IFI, aunque
hay una mayor sensibilidad de RIA (19).
Inmunoabsorción enzimática (ELISA).- La
técnica de Inmunoabsorción Ligada a Enzimas, es
una de las técnicas mas utilizadas actualmente para
el diagnóstico de hemoparásitos dada su alta sensibilidad
y especificidad. En el Estado de
Yucatán, la sensibilidad y especificidad reportada
para la técnica de ELISA indirecta en la detección
de anticuerpos a B. bovis fue de 97% y 93%, respectivamente
(11).
Mediante el uso de estas técnicas se han
obtenido estimaciones sobre el status serológico
de la población bovina mundial respecto a la
babesiosis bovina. En el caso de los países donde
se le considera una entidad endémica los registros
de seroprevalencia son superiores al 50% (20), sin
embargo, existen diferencias importantes al interior
de algunas regiones las cuales pueden ser atribuidas
a diferencias en las condiciones fisiográficas que
determinan la viabilidad de las poblaciones del
vector (20,21). En México, el intervalo está
determinado por registros de 16% al 89% (10).
Para el estado de Yucatán, ubicado en el sureste
de dicho país, los estudios realizados reportan
seroprevalencias superiores al 50% (cuadro 1) (22-
26), con variaciones importantes de acuerdo al
grupo de edad de los animales incluidos en el
estudio (cuadro 2).
ELEMENTOS PARA EL DISEÑO DE ES-
TRATEGIAS DE CONTROL DE LA
BABESIOSIS BOVINA.
El desarrollo de los hemoparásitos en la garrapata
y su transmisión son fenómenos altamente
relacionados con el ciclo de alimentación de la garrapata.
La infección inicial de los tejidos del vector
es a nivel de las células epiteliales del intestino en
su porción media. La transmisión se efectúa al momento
que la garrapata se alimenta y una vez que
los hemoparásitos se han desarrollado y multiplicado
en las glándulas salivales (2,3,27-29).
Existen muchos factores que pueden afectar
el desarrollo y transmisión de los hemoparásitos
por su vector, entre estos se incluyen: la edad de
las garrapatas; la temperatura, el clima y/o estación
del año; estadio de la garrapata o su sexo:
variaciones del hemoparásito; la infección concomitante
de la garrapata con otros agentes
patógenos; la susceptibilidad de las células del huésped,
el efecto del hemoparásito sobre la biología
del vector, y el efecto del nivel de parasitemia del
bovino sobre la tasa de infección en la garrapata
(2,3,29). Todos estos elementos deben ser considerados
en el desarrollo de métodos de control de
la babesiosis bovina, ya que la aplicación satisfactoria
de dichas estrategias dependerán del conoci-
Revista Biomédica
Cuadro 1
Seroprevalencia estimada a babesiosis bovina en el estado de Yucatán, México.
Zona de Estudio Especie Prevalencia Referencia
(%)
Tizimín, Yucatán Babesia sp 69.23 (22)
Edo. de Yucatán B. bigemina 63.67 (23)
Zona Oriente, Yucatán B. bovis 73.82 (26)
(66.34-81.30)

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Babesiosis bovina.
Cuadro 2
Seroprevalencia por grupo de edad a Babesia bigemia el estado de Yucatán, México
GRUPO DE EDAD POSITIVOS TOTAL p (%)
(meses)
< 3 40 105 38.10
3 - 9 81 174 46.55
9 - 18 113 182 62.09
18 - 36 80 110 72.73
>36 217 354 61.30
Adaptado de Ramos AJ, Alvarez MJ, Figueroa VF, et al. Mens Inst Oswaldo Cruz 1992;III:213-217.
miento del ciclo de vida del hemoparásito, la biología
del vector y de la respuesta inmune del bovino
contra la garrapata y el hemoparásito (27). Por
lo tanto, es de esperarse que el método de control
más efectivo sea el dirigido contra el vector y el
hemoparásito (3,29).
1. Factores que afectan el desarrollo y transmisión
de la Babesia por el vector
Las garrapatas adultas son reservorios del
agente por períodos prolongados. En el caso de la
Babesia es necesario un período de reposo para
su desarrollo dentro de las larvas del vector (2,30).
La intensidad de la infección tiende a disminuir con
el tiempo en garrapatas no alimentadas pero su período
de supervivencia varía ampliamente; sin embargo,
las garrapatas infectadas con Babesia pierden
su capacidad de transmitir la infección al ganado
antes de perder su viabilidad (31).
La temperatura tiene un efecto variable contra
la Babesia en las garrapatas. La infección durante
la alimentación de la garrapata y la subsecuente
transmisión transovárica de la B. bigemina
se ha visto inhibida a 20°C. También se ha demostrado
que la temperatura de 37°C inhibe el
desarrollo e inclusive elimina las infecciones en la
garrapata; en contraparte, el desarrollo de estadios
infectivos en fases larvarias se incrementa si se
mantienen incubadas a dicha temperatura durante
pocos días (29,30), pero períodos de exposición
más prolongados reducen la infección en las garrapatas
que sobreviven (31).
Las condiciones climáticas afectan tanto a la
población del vector como al desarrollo y supervivencia
de los hemoparásitos en la garrapata (29).
De los componentes climáticos, la temperatura y
la humedad son los más limitantes ya que interfieren
la sobrevivencia del vector y el desarrollo del
hemoparásito. Al parecer la susceptibilidad de la
garrapata a la infección con la Babesia disminuye
durante la diapausa y el desarrollo continuo del
agente ocurre más activamente después de un incremento
en la temperatura ambiental. Durante los
períodos de inactividad del vector la Babesia permanece
latente (30,32).
Las babesias parecen infectar a las hembras
sólo durante el último día de la engurgitación rápida,
durante las otras etapas parecen ser refractarias
a la infección (29). En algunos casos las larvas
parecen no transmitir la Babesia aún cuando se ha
demostrado su presencia en el vector. Se han identificado
distintas cepas y subpoblaciones de
Babesia spp (33,34). Los especímenes aislados que
fueron en principio antigénicamente diferentes, revirtieron
a un tipo antigénico común después del
pasaje en la garrapata y algunas clonas de B. bovis
variaron su virulencia para los bovinos pero se
mantuvieron no infectantes para las garrapatas. Se
ha logrado también la atenuación de B. bovis mediante
una serie de pases de sangre infectada en
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JL Solorio-Rivera, RI Rodríguez-Vivas.
becerros esplenectomizados, lo cual parece inhibir
la capacidad infectiva de las babesias para el vector;
sin embargo, las bases moleculares de la virulencia
de la B. bovis no han sido definidas (35).
Revista Biomédica
2. Estrategias para interferir el desarrollo de
Babesia en el vector y su transmisión
Las estrategias dirigidas a interferir la transmisión
y el desarrollo del hemoparásito en la garrapata
están dirigidas a tres niveles de acción:
* Mecanismos que afectan la alimentación y
biología del vector con un efecto secundario
de reducción en la población del
hemoparásito.
* Mecanismos que afectan directamente al
hemoparásito con un efecto secundario de
reducción en la infección y desarrollo en la
garrapata, así como en la transmisión a partir
del vector.
* Combinación de estos dos mecanismos
(1,29).
Entre las estrategias descritas están el control
de la población del vector y el uso de agentes
quimioterapeúticos contra la Babesia (27,29). Si
bien en algunos países se utiliza la vacunación
contra el vector y el hemoparásito, en México no
se dispone aún de esta alternativa de una forma
comercial. Los métodos más comunes para el
control de garrapatas incluye el uso de acaricidas
(27), el control biológico (plantas devoradoras o
repelentes, nemátodos e insectos entomopatogénicos),
modificaciones del hábitat y el
desarrollo de huéspedes resistentes a la garrapata
(27,29). De éstos, el uso de huéspedes resistentes
no ha sido una buena alternativa en programas a
gran escala (29).
El uso de acaricidas es frecuente en el establecimiento
de baños garrapaticidas por inmersión
o para la aspersión del ganado. La inmersión permite
obtener una mejor cobertura del ganado con
el acaricida (27,29). Un medio que se viene utilizando
cada vez con mayor frecuencia es la aplicación
"spot" o "pour-on", el uso de bolos de liberación
lenta del acaricida y de aretes impregnados
del principio activo, son menos frecuentes (29).
El desarrollo de resistencia al acaricida es el
principal inconveniente de su uso continuo. Las
garrapatas de un solo huésped desarrollan
resistencia más rápidamente que los otros tipos de
vectores, aparentemente por tener un ciclo entre
generaciones más corto y a la exposición continua
a los pesticidas. El uso continuo de los acaricidas
interfiere con el desarrollo de condiciones de
estabilidad enzoótica, la cual puede estar presente
entre el ganado criollo que se ha mantenido
naturalmente expuesto a la garrapata y los agentes
que estas transmiten, convirtiéndose en animales
de alto riesgo cuando los programas de control son
interrumpidos abruptamente (36).
En México, los primeros reportes de
resistencia en Boophilus datan de 1981, la cepa
una vez caracterizada se denominó “Tuxpan”. Esta
cepa presentó un patrón de resistencia a ixodicidas
organofosforados. Estudios posteriores
permitieron caracterizar una segunda cepa
resistente a organofosforados y organoclorados, la
cual fue denominada “Tempoal”, cuyo
comportamiento hacia los clorados fue atípico
respecto al patrón de la cepa “Tuxpan”, dicha
diferencia se atribuye a una mayor resistencia hacia
el Lindano y Dieltrin en la “Tempoal” (37). La
aparición de estas cepas resistentes fomentó el
desarrollo de nuevas alternativas químicas para el
control de las garrapatas, aprobándose con este fin
el uso de piretroides sintéticos y amidinas a finales
de 1985; sin embargo, a principios de la siguiente
década fueron detectadas las primeras evidencias
de resistencia a ixodicidas piretroides,
posteriormente se demostró que estas cepas eran
multiresistentes, con alta resistencia a los
piretroides sintéticos y moderada a los
organofosforados (38).
Las vacunas dirigidas contra el vector o los
hemoparásitos, parecen ser una alternativa a considerar
en los programas de control. Las
inmunoglobulinas desarrolladas por el huésped
pueden pasar al vector y cruzar las células

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Babesiosis bovina.
epiteliales del intestino del invertebrado y alcanzar
la hemolinfa sin sufrir desnaturalización. De este
modo se espera, que al inmunizar el ganado contra
las garrapatas y/o estadios del hemoparásito
presentes en el vector, el bovino produzca
anticuerpos dirigidos contra aquellos. Los bovinos
expuestos a infestaciones repetidas de garrapata
desarrollan un tipo de resistencia que afecta al
vector. Los efectos están representados por una
disminución en la engurgitación, retardo en el comienzo
de la ovoposición y reducción en la concentración
de huevecillos (39). En el desarrollo de
vacunas contra las garrapatas, se han utilizado
antígenos tisulares del artrópodo que normalmente
no tienen contacto con el vertebrado durante el
proceso de alimentación del vector, estos antígenos
denominados "ocultos", al no sensibilizar previamente
al huésped, eliminan el riesgo de desencadenar
una reacción de hipersensibilidad cutánea
(38-40).
Las vacunas elaboradas a partir de tejido intestinal
y ganglionar de B. microplus, estimulan una
buena protección contra fases larvarias en procesos
de infestación severa (41,42). Para el reconocimiento
de antígenos intestinales de esta especie
de garrapata se utilizan anticuerpos monoclonales
que precipitan este tipo de proteínas, las cuales una
vez caracterizadas pueden usarse para el desarrollo
de nuevas vacunas (43).
El adelanto en vacunas contra diferentes estadios
de la Babesia spp. durante su desarrollo en
la garrapata, presenta algunas limitaciones. Entre
éstas se cuentan la caracterización de gametos y
esporozoitos, la complejidad del ciclo de vida de
la Babesia y la dificultad para producir garrapatas
con infecciones severas (29,44,45).
Los agentes quimioterapéuticos juegan un
papel importante en las estrategias integrales de
control. Dentro de los componentes efectivos
contra Babesia spp. destacan los derivados de la
diamidina y el dipropionato de imidocarb. El uso
de este tipo de drogas está dirigido a la eliminación
del hemoparásito en el huésped; sin embargo,
también puede afectar el desarrollo y la transmisión
de hemoparásitos en la garrapata a partir de su
exposición a la droga al ingerir la sangre de un
bovino tratado. El efecto de la droga sobre el
hemoparásito presente en la garrapata es muy
variable, y aún cuando el proceso de transmisión
puede verse bloqueado, la infección suele
continuar. La cantidad de droga que puede llegar
a estar presente en el vector depende de la
concentración de la misma en el huésped y la avidez
de la garrapata por alimentarse (29).
A nivel experimental se ha demostrado la eficacia
del dipropionato de imidocarb, el sulfato de
quinurolio y todas las amicarbamidas para suprimir
la infección de B. bigemina en B. microplus,
no obstante el dihidrocloruro de imidocarb no tiene
el mismo efecto (48). La ivermectina afecta el
desarrollo del vector; su efecto sobre el
hemoparásito no ha sido demostrado (49). Esta
droga compite por los receptores del GABA y
glutamato presentes en el sistema nervioso de la
garrapata. Aún cuando la ivermectina no evita la
adherencia de la garrapata en el huésped, sí afecta
el proceso de alimentación y reproducción del
vector con la consecuente reducción de población
(29).
Los problemas de resistencia de Babesia sp
a babesicidas no ha llamado la atención de los
investigadores como es el caso de Plasmodium
(50). Consecuentemente, las razones de las fallas
en el tratamiento de la babesiosis bovina no es bien
conocida (50,51). Hay evidencia de que el uso de
bajas dosis de babesicidas en tratamientos
profilácticos durante períodos prolongados, puede
estimular el desarrollo de resistencia (52). La
resistencia de B. bovis a babesicidas a nivel de
campo está documentada en Tailandia e Israel (53-
55). Experimentalmente se ha detectado tolerancia
de Babesia al imidocarb (56). También se ha
demostrado que la aplicación in vitro de dosis
subinhibitorias de babesicidas induce resistencia en
B. bovis. Por este medio se ha desarrollado una
cepa de B. bovis resistente al sulfato de quinuronio
(7 veces menos susceptible) (51), así como una
línea de B. bovis adaptada al dipropionato de
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JL Solorio-Rivera, RI Rodríguez-Vivas.
imidocarb (8 veces menos susceptible), como
resultado de una presión de selección de los
parásitos a la droga (50). De aquí la necesidad de
establecer estudios más profundos para valorar la
importancia de la resistencia en la epidemiología
de la enfermedad.
FACTORES DE RIESGO DE LA BABE-
SIOSIS BOVINA.
Pocas investigaciones se ha realizado para
evaluar los factores de riesgo para la babesiosis
bovina. En Latinoamérica se han reportado el efecto
de algunos factores del huésped y del manejo
en el ganado bovino de Costa Rica, encontrando
tendencias importantes en relación a edad, tamaño
de hato, tamaño del rancho y zonas de transición
ecológica (22,57). Al parecer existen algunas
diferencias importantes asociadas con la finalidad
zootécnica del ganado y la aparición de brotes de
babesiosis bovina, en el caso de razas lecheras los
brotes están asociados con programas muy severos
para el control de garrapatas y el uso de pastoreo
rotativo. En razas bovinas para la producción
de carne, los brotes se asocian con la utilización
de acaricidas de largo período residual y la proporción
elevada de ganado Bos indicus en el hato,
lo cual estaría disminuyendo la tasa de inoculación
de babesias (21).
En México, específicamente para el ganado
bovino de la zona oriente del estado de Yucatán,
se identificaron los siguientes factores de riesgo
ligados a la seroprevalencia a B. bovis: finalidad
zootécnica (doble propósito: OR=0.00, p=036,
IC(OR)=0.00-0.88), carga animal (60
días: OR=12.48, p=0.002, IC(OR)=2.58-60.22).
Además en este estudio se identificó que el tamaño
del hato y la superficie del rancho se comportan
como variables de confusión para el factor carga
animal (OR=2.35, p=0.064 vs OR ajustado (M-
H)=6.86, p=0.005). Es importante considerar que
la seroprevalencia a B. bovis se estimó en 73.82%
(IC95%: 66.34 £ p £ 81.30) y que los valores de
Revista Biomédica
OR deben ser interpretados con base en una
probabilidad dada de que los hatos tengan
seroprevalencias £ 50% (26).
REFERENCIAS.
1.- Food and Agriculture Organization of the United Nations
(FAO). The epidemiology of tick-borne diseases: diagnosis
and differential diagnosis; The epidemiology of tick-borne
diseases: serological diagnostic tests. In: FAO ed. Ticks and
tick-borne disease control. A practical field manual. Vol.
II, Rome: FAO/UNO, 1984:300-332; 333-372.
2.- Ristic M. Babesiosis. In: Ristic M, McIntyre I, ed.
Diseases of cattle in the tropics. Netherlands: Martinus
Nijhoff Publishers, 1981:443-468.
3.- Brown CGD, Hunter AG, Luckins AG. Diseases caused
by protozoa. In: Sewell MMH, Brocklesby DW, ed.
Handbook on animal diseases in the tropics. London:
Baillière Tindall, 1990:161-170.
4.- García VZ. Avances en el conocimiento de la
epidemiología de la babesiosis. En: Memorias del II
seminario internacional de parasitología animal. Garrapatas
y enfermedades que transmiten. Morelos, México,
1991:200-208.
5.- Böse R, Jorgensen WK, Dalgliesh RJ, Friedhoff KT, de
Vos AJ. Current state and future trends in the diagnosis of
babesiosis. Vet Parasitol 1995;57:61-74.
6.- Waltisbuhl DJ, Goodger BV, Wright IG, Commins MA,
Mahoney DF. An enzyme linked immunosorbent assay to
diagnose Babesia bovis infection in cattle. Parasitol Res
1987;73:126-131.
7.- Buening GM. Diagnosis of Babesiosis: Past, present and
future. En: Memorias del II seminario internacional de
parasitología animal. Garrapatas y enfermedades que
transmiten. Morelos, México, 1991:180-189.
8.- Cardozo H, Solari MA, Etchebarne J. Evaluation of an
indirect ELISA for the diagnosis of Babesia bovis in
Uruguay. In: FAO/IAEA/SIDA ed. Regional network for
Latin America on animal disease diagnosis using
immunoassay and labelled DNA probe techniques. Heredia,
Costa Rica: FAO, 1992:185-191.
9.- Düzgün A, Alabay M, Cerci H, Emre Z, Cakmak A. A
serological survey using ELISA for Babesia bovis infection
of cattle in Turkey. In: FAO/IAEA/SIDA ed. Regional

103
Babesiosis bovina.
network for Latin America on animal disease diagnosis
using immunoassay and labelled DNA probe techniques.
Heredia, Costa Rica: FAO, 1992:175-178.
10.- García VZ, Rosario RC, Solorzano NS, Espin A. The
use of ELISA for the diagnosis of Babesia bovis in cattle in
Mexico. In: FAO/IAEA/SIDA ed. Regional network for
Latin America on animal disease diagnosis using
immunoassay and labelled DNA probe techniques. Heredia,
Costa Rica: FAO, 1992:179-184.
11.- Domínguez AJL, Rodríguez IV, Oura C, Cob-Galera
LA. Determinación de la especificidad y sensibilidad de las
técnicas de Ensayo Inmunoenzimático Indirecto y de
inmunofluorescencia indirecta para el diagnóstico de
Babesia bovis. Rev Biomed 1995;6:17-23.
12.- Domínguez A, Cob G. Inmunofluorescencia. En: 1er.
Taller internacional sobre diagnóstico y control de
anaplasmosis y babesiosis en rumiantes. FMVZ-UADY,
Yucatán, México, 1992:70-71.
13.- Food and Agriculture Organization of the United
Nations (FAO). Utilización de métodos biotecnológicos
aplicables al diagnóstico de los hemoparásitos. Consulta de
Expertos de FAO. Informe. Yucatán, México, 1993:2-19.
14.- Rodríguez VRI, Domínguez AJL. Cultivo in vitro de
Babesia bovis: Una revisión. Rev Biomed 1993;4:185-193.
15.- Vega M. Cultivo in vitro de Babesia spp y su potencial
en el diagnóstico y profilaxis. En: Seminario Internacional
de Parasitología Animal. Morelos, México, 1986:78-85.
16.- Aboytes R, Buening G, Figueroa J, Vega C. El uso de
sondas de ADN para el diagnóstico de hemoparásitos. Rvta
Cub Cienc Vet 1991;22:173-181.
17.- Azambuja C, Gayo V, Solari M, et al. Biotecnología
aplicada a la detección de agentes infecciosos en bovinos.
Diagnóstico de Babesia bovis por PCR. Unidad de
Biotecnología INIA. División de Parasitología DILAVE
1993:1-5.
18.- Alvarez A, Cantó G. Diagnóstico de la babesiosis
bovina. En: Quiróz, R. ed. Diagnóstico y control de parásitos
de animales y el hombre. División del sistema universidad
abierta. FMVZ-UNAM. 1991:62-71.
19.- Kalhl L, Anders R, Callow L, et al. Development of
Babesia bovis infected bovine erytrocytes. Int J Parasitol
1982;12:103-109.
20.- Guglielmone AA. Epidemiology of babesiosis and
anaplasmosis in South and Central America. Vet Parasitol
1995;57:109-120.
21.- Pérez E, Herrero MV, Jiménez C, et al. Epidemiology
of bovine anaplasmosis and babesiosis in Costa Rica. Prev
Vet Med 1994;20:23-31.
22.- Ponce LT. Determinación de la probabilidad diaria de
infección de Babesia spp. De un hato de bovinos en el centro
experimental pecuario de Tizimín, Yucatán. Tesis de
Licenciatura, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Universidad Nacional Autónoma de México, 1979.
23.- Ramos AJ, Alvarez MJ, Figueroa VF, et al. Evaluation
of a colorimetric Babesia bigemina-DNA probe within an
epidemiological survey. Mens Inst Oswaldo Cruz
1992;III:213-217.
24.- Solís CJ. Monitoreo serológico a babesiosis y
anaplasmosis en becerros y su relación con la dinámica
poblacional de Boophilus microplus en tres ranchos
ganaderos del oriente de Yucatán. Tesis de Maestría,
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad
Autónoma de Yucatán, 1995.
25.- Ramírez C. Epidemiology of bovine babesiosis in the
State of Yucatan, Mexico. MPhil Theses, Centre for Tropical
Veterinary Medicine, University of Edinburgh, Scotland,
1993.
26.- Solorio RJL. Exploración de algunos factores de riesgo
de manejo asociados a la seroprevalencia a Babesia bovis
en bovinos de la zona oriente del estado de Yucatán, México.
Tesis de Maestría, Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, Universidad Autónoma de Yucatán, 1996.
27.- Food and Agriculture Organization of the United
Nations (FAO). Ticks parasitizing livestock; Chemical
control of ticks; Ecological principles in tick control. In:
FAO ed. Ticks and tick-borne disease control. A practical
field manual. Vol. II, Rome: FAO/UNO, 1984:1-73;74-
94;188-245.
28.- Kuttler KL. World-wide impact of babesiosis. In: Ristic
M, ed. Babesiosis of domestic animals and man. Boca Ratón,
Florida: CRC Press Inc.,1988:10-18.
29.- Kocan KM. Targeting ticks for control of selected
hemoparasitic diseases of cattle. Vet Parasitol 1995;57:121-
152.
Vol. 8/No. 2/Abril-Junio, 1997

104
JL Solorio-Rivera, RI Rodríguez-Vivas.
30.- Friedhoff KT. Transmission of Babesia. In: Ristic M,
ed. Babesiosis of domestic animals and man. Boca Ratón,
Florida: CRC Press Inc.,1988:23-52.
31.- Hodgson JL. Biology and transmission of Babesia
bigemina in Boophilus microplus. In: Williams JC, Kocan
KM, Gibbs EP, ed. Tropical veterinary medicine, Current
issues and perspectives. Ann NY Acad Sci 1992;653:42-
51.
32.- Logan TM, Kocan KM, Edwards W, et al. Persistence
of colonies of Anaplasma marginale in overwintering
Dermacentor variabilis. Am J Vet Res 1987;48:661-663.
33.- Gill AC, Cowman AF, Steward NP, et al. Babesia bovis:
molecular and biological characteristics of cloned parasite
lines. Exp Parasitol 1987;63:180-188.
34.- Carson CA, Timms P, Cowman AF, Stewart NP.
Babesia bovis: evidence for selection of subpopulations
during attenuation. Exp Parasitol 1990;70:404-410.
35.- Timms P, Stewart NP, de Vos AJ. Study of virulence
and vector transmission of Babesia bovis by use of cloned
parasite lines. Infec Immunity 1990;58:2171-2176.
36.- Norval RAI, Lawrence JA, Young AS, et al. Theileria
parva: Influence of vector, parasite and host relationships
on the epidemiology of theileriosis in southern Africa.
Parasitol 1991;102:347-356.
37.- Aguirre EJ, Santamaría VM. Purificación y caracterización
toxicológica de garrapatas B. microplus resistentes
a ixodicidas organofosforados y organoclorados. En: Memorias
VII reunión anual de la Asociación Mexicana de
Parasitología Veterinaria, A.C. Cd. Victoria, Tamaulipas,
México.
38.- Santamaría, VM. Determinación de las dosis discriminantes
a tres piretroides sintéticos en la cepa B. microplus
“susceptible”. En: Memorias II congreso nacional de
parasitología veterinaria, Veracruz, Veracruz, México.
39.- McGowan JJ, Homer JT, Odell GV, et al. Performance
of ticks fed on rabits inoculated with extracts derived from
homogenized tick Amblyomma maculatum-Koch
(Acarina:Ixodidae). J Parasitol 1980;66:42-48.
40.- Wikel SK. Immunological control of hematophagous
arthropod vectors: utilization of novel antigens. Vet Parasitol
1988;29:235-264.
Revista Biomédica
41.- Willadsen P, Kemp DH. Vaccination with «concealed»
antigens for tick control. Parasitol Today 1988;4:196-198.
42.- Willadsen P, McKenna RV. Vaccination with concealed
antigens: myth or reality?. Parasite Immunol 1991;13:605-
616.
43.- Opdebbeck JP, Wong JYM, Jackson LA, Dobson C.
Vaccines to protect Hereford cattle against the cattle ticks,
Boophilus microplus. Immunol 1988;63:363-367.
44.- Opdebeeck JP, Daly KE. Immune responses of infested
and vaccinated Hereford cattle to antigens of the cattle tick,
Boophilus microplus. Vet Immunol Immunopath
1990;25:99-108.
45.- Lee RP, Jackson LA, Opdebeeck JP. Immune responses
of cattle to biochemically modified antigens from the midgut
of the cattle tick, Boophilus microplus. Parasite Immunol
1991;13:661-672.
46.- McElwain TF, Palmer GH, Goff WL, Mcguire TC.
Identification of Babesia bigemina and Babesia bovis
merozoite proteins with isolate- and species - common
epitopes recognized by antibodies in bovine immune sera.
Infec Immunity 1988;56:1658-1660.
47.- Ristic M, Montenegro-james J. Immunization against
Babesia. In: Ristic M, ed. Babesiosis of domestic animals
and man. Boca Ratón, Florida: CRC Press Inc.,1988:163-
189.
48.- de Vos AJ, Steward NP, Dalgliesh RJ. Effect of different
methods of maintenance on the pathogenicity and infectivity
of Babesia bigemina for the vector Boophilus microplus.
Res Vet Sci 1989;46:139-142.
49.- Wilson ML. Avermectins in arthropod vector
management -prospects and pitfalls. Parasitol Today
1993;9:83-87.
50.- Rodríguez VR, Trees AJ. In vitro responsiveness of
Babesia bovis to imidocarb dipropionate and the selection
of a drug adapted line. Vet Parasitol 1996; 62:35-41.
51.- Tan-ariya P, Laovanitch R, Brokelman CR. In vitro
observation on drug responsiveness of Babesia bovis and
on the emergence of drug resistant parasites. J Protozool
Res 1992; 2:1-9.
52.- Kuttler K. Chemotherapy of babesiosis: A review. En:
Ristic M, Kreir JP. ed. Babesiosis of domestic animals and
man. New York: Academic Press, 1981:65-85.

105
Babesiosis bovina.
53.- Teruham I, Pipano E, Davidson M. A field strain of
Babesia bovis apparently resistant to amicarbalide
isethionate. Trop Anim Health Prod 1985;17:29-30.
54.- Mallick KP, Dwivedi SK, Srivastana NK, Kumars NA.
A report on the accurrence of haemoprotozoan infections
in rural livestock. Int J Parasitol 1987;11:25-26.
55.- Sukapesna V. Comparative effect of imizol, ganaseg,
and ludobal against Babesia bovis in cattle. J Thai Vet Med
Ass 1988;39:157-160.
56.- Dalgliesh RJ, Stewart NAD. Tolerance to imidocarb
induced expertimentally in tick-transmitted Babesia argentina.
Aus Vet J 1977;53:176-180.
57.- Pérez E, Herrero MV, Jiménez C, et al. Effect of
management and host factors on seroprevalence of bovine
anaplasmosis and babesiosis in Costa Rica. Prev Vet Med
1994;20:33-46.
Vol. 8/No. 2/Abril-Junio, 1997