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Latin American Journal of Aquatic Research
www.lajar.cl ISSN 0718 -560X www.scielo.cl
Cristian Aldea
Centro de Estudios del Cuaternario (CEQUA)
Punta Arenas, Chile
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso
Chile
Patricio Dantagnan
Escuela de Acuicultura
Universidad Católica de Temuco, Temuco, Chile
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España
Nelson Silva
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
lajar@ucv.cl
ASSOCIATE EDITORS
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2013”
José Angel Alvarez Perez
Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero
Argentina
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Guido Plaza
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile - Fax: (56-32) 2274206, E-mail: lajar@ucv.cl

Reviews
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1) 2013
CONTENTS
Carolina Parada, Beatriz Yannicelli, Samuel Hormazábal, Sebastián Vásquez, Javier Porobić, Billy Ernst, Claudio Gatica,
Marcos Arteaga, Aldo Montecinos, Sergio Núñez & Alexandre Gretchina
Variabilidad ambiental y recursos pesqueros en el Pacífico suroriental: estado de la investigación y desafíos para el
manejo pesquero. Environmental variability and fisheries in the southeastern Pacific: research status and challenges for
fisheries management.…….……………………….……………………..………………………………………………………...……1-28
Johanna Medellín-Mora & Rubén Escribano
Análisis automático de zooplancton utilizando imágenes digitalizadas: estado del conocimiento y perspectivas en
Latinoamérica. Automatic analysis of zooplankton using digitized images: state of the art and perspectives for Latin
America……………………………………………….……………………………………………………………………………..….…29-41
Research Articles
Ana Maria S. Pires-Vanin, Emilia Arasaki & Pablo Muniz
Spatial pattern of benthic macrofauna in a sub-tropical shelf, São Sebastião Channel, southeastern Brazil. Aspectos
ecológicos de la macrofauna bentónica del Canal de São Sebastião, sudeste de Brasil ………………………..……………..42-56
Héctor Flores & Paula Martínez
Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) lenguado de ojos chicos (Pleuronectiformes, Paralichthyidae):
un caso del ambiente y un análisis en ejemplares cultivados. Ocular reversal in Paralichthys adspersus
(Steindachner, 1867) small eyes flounder (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): a case from the environment and analysis of
cultured specimens ……………………………………………………………………………………………………...………….…..57-67
Francisco A. Castillo-Soriano, Vrani Ibarra-Junquera, Pilar Escalante-Minakata, Oliver Mendoza-Cano, José de Jesús Ornelas-
Paz, Juan C. Almanza-Ramírez & Alejandro O. Meyer-Willerer
Nitrogen dynamics model in zero water exchange, low salinity intensive ponds of white shrimp, Litopenaeus
vannamei, at Colima, Mexico. Modelo de dinámica del nitrógeno en estanques de cultivo intensivo, con baja salinidad y sin
recambio de agua, de camarón blanco, Litopenaeus vannamei, en Colima, México…………………………….……....………68-79
Mariana S. Santos, Alexandre Schiavetti & Martín R. Alvarez
Surface patterns of Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) in the presence of boats in Port of Malhado, Ilhéus,
Bahia, Brazil. Patrones superficiales de Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) con la presencia de embarcaciones en el
Puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil……………………………………………………………………………...…………..….80-88
Lili Carrera, Noemí Cota, Melissa Montes, Enrique Mateo, Verónica Sierralta, Teresa Castro, Angel Perea, Cristian Santos,
Christian Catcoparco & Carlos Espinoza
Broodstock management of the fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) using recirculating
aquaculture systems. Manejo de reproductores del lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) usando sistemas
de recirculación en acuicultura……….……….…….………………………………..………………………………...…………..….89-98
Juan C. Restrepo, Diana Franco, Jaime Escobar, Iván Darío-Correa, Luis Otero & Julio Gutiérrez
Bahía de Cartagena (Colombia): distribución de sedimentos superficiales y ambientes sedimentarios. Cartagena Bay
(Colombia): superficial sediments distribution and sedimentary environments ………...…………..………………………......99-112
José Garcés-Vargas, Marcela Ruiz, Luis Miguel Pardo, Sergio Nuñez & Iván Pérez-Santos
Caracterización hidrográfica del estuario del río Valdivia, centro-sur de Chile. Hydrographic features of Valdivia river
estuary south-central Chile…………………….……………………………….………………………………………………........113-125
www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl

Enox de Paiva-Maia, George Alves-Modesto, Luis Otavio-Brito, Alfredo Olivera & Tereza Cristina Vasconcelos-Gesteira
Effect of a commercial probiotic on bacterial and phytoplankton concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus
vannamei) recirculation systems. Efecto de un probiótico comercial sobre la concentración de bacterias y fitoplancton
en cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con sistemas de recirculación …………..…………………...…………..…126-137
Gilmar Perbiche-Neves, Cláudia Fileto, Jorge Laço-Portinho, Alysson Troguer & Moacyr Serafim-Júnior
Relations among planktonic rotifers, cyclopoid copepods, and water quality in two Brazilian reservoirs. Relaciones entre
los rotíferos, copépodos planctónicos ciclopoides y la calidad del agua en dos embalses brasileños ………………...138-149
M. Gullian-Klanian & C. Arámburu-Adame
Performance of Nile tilapia Oreochromis niloticus fingerlings in a hyper-intensive recirculating aquaculture system
with low water exchange. Rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo Oreochromis niloticus en un sistema hiperintensivo de
recirculación acuícola con mínimo recambio de agua………………………………………..…………………...…………...…150-162
Short Communications
Walter Sielfeld
New data on Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, Labroidei) in southeastern Pacific. Nuevos
antecedentes sobre Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, Labroidei) en el Pacífico suroriental…………………….…………………………………………………………………………...…………………………..….…..…163-165
Nathalia Mejía-Sánchez & Antonio C. Marques
Getting information from ethanol preserved nematocysts of the venomous cubomedusa Chiropsalmus quadrumanus:
a simple technique to facilitate the study of nematocysts. Obteniendo información de nematocistos de la cubomedusa
venenosa Chiropsalmus quadrumanus, conservados en etanol: una técnica sencilla para facilitar el estudio de
nematocistos………………………………………….…………………………………………………………………….………….166-169
Juan I. Cañete, César A. Cárdenas, Mauricio Palacios & Rafael Barría
Presencia de agregaciones reproductivas pelágicas del poliqueto Platynereis australis (Schmarda, 1861) (Nereididae)
en aguas someras subantárticas de Magallanes, Chile. Presence of reproductive swarming in the polychaete Platynereis
australis (Schmarda, 1861) (Nereididae) in subantarctic shallow waters of Magallanes, Chile…………………….……..…170-176
Iván Pérez-Santos, José Garcés-Vargas, Wolfgang Schneider, Sabrina Parra, Lauren Ross & Arnoldo Valle-Levinson
Doble difusión a partir de mediciones de microestructura en los canales Martínez y Baker, Patagonia chilena central
(47,85°S). Double diffusion from microstructure measurements in the Martínez and Baker channels, central Chilean Patagonia
(47.85°S) ………………………………………………………………………………………...…………………………..………..177-182
Giselle Cristina Silva, Renata Albuquerque-Costa, Jackson R. Oliveira-Peixoto, Fernando E. Pessoa-Nascimento, Pedro B. de
Macedo-Carneiro & Regine H. Silva dos Fernandes-Vieira
Tropical Atlantic marine macroalgae with bioactivity against virulent and antibiotic resistant Vibrio. Macroalgas marinas
tropicales atlánticas con actividad biológica contra vibrios virulentos y resistentes a antimicrobianos……….………....….183-188
Luis A. Muñoz-Osorio & Paola A. Mejía-Falla
Primer registro de la raya manzana, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) (Batoidea: Potamotrygonidae) para el
río Bita, Orinoquía, Colombia. First record of the discusray, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) (Batoidea:
Potamotrygonidae) for the Bita River, Orinoco Basin of Colombia…………………………………...…………..…..…………189-193
Jaime Luis Rábago-Castro, Ricardo Gomez-Flores, Patricia Tamez-Guerra, Jesús Genaro Sánchez-Martínez, Gabriel Aguirre-
Guzmán, Jorge Loredo-Osti, Carlos Ramírez-Pfeiffer & Ned Iván de la Cruz-Hernández
Spatial and seasonal variations on Henneguya exilis prevalence on cage intensive cultured channel catfish (Ictalurus
punctatus) in Tamaulipas, Mexico. Variaciones espaciales y temporales en la prevalencia de Henneguya exilis en bagre de
canal (Ictalurus punctatus) cultivado en jaulas, en Tamaulipas, México………………………………………………..………194-198
Mauricio Ahumada, Dante Queirolo, Enzo Acuña & Erick Gaete
Caracterización de agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon) y langostino amarillo (Cervimunida
johni) mediante un sistema de filmación remolcado. Characterization of red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and
yellow squat lobster (Cervimunida johni) aggregations using a towed video system…………..………………. ………..……199-208
www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl

Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 1-28, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-1
Review
Variabilidad ambiental y recursos marinos
Variabilidad ambiental y recursos pesqueros en el Pacífico suroriental: estado
de la investigación y desafíos para el manejo pesquero
Carolina Parada 1,2 , Beatriz Yannicelli 3 , Samuel Hormazábal 4 , Sebastián Vásquez 1,5
Javier Porobić 5 , Billy Ernst 6 , Claudio Gatica 1 , Marcos Arteaga 1 , Aldo Montecinos 2
Sergio Núñez 1 & Alexandre Gretchina 1
1 Instituto de Investigación Pesquera, Avda. Cristóbal Colón 2780, Talcahuano, Chile
2 Departamento de Geofísica, Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
3 Centro de Estudios Avanzados en Zonas Áridas (CEAZA), Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Católica del Norte, P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
4 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
5 Programa de Magíster en Ciencias mención Pesquerías, Departamento de Oceanografía
Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
6 Sección Pesquerías, Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
RESUMEN. Las fluctuaciones en abundancia, biomasa, estructura de edad y patrones de distribución de los
recursos pesqueros responden, entre otros, a la variabilidad ambiental. Estas respuestas son consecuencia tanto
de efectos climáticos directos sobre los recursos como indirectos actuando sobre niveles tróficos relacionados.
En este estudio se revisa: i) el estado del conocimiento de los mecanismos físicos asociados a la variabilidad
océano-atmósfera y las escalas de variabilidad espaciales y temporales del ambiente y la relación con recursos
marinos, basados en datos observacionales y modelos hidrodinámicos, ii) la relación ambiente-recurso para
pesquerías pelágicas, demersales y bentónicas, y el uso de modelos biofísicos para entender estas relaciones,
iii) manejo actual de recursos pelágicos, demersales y bentónicos y los alcances en relación al uso de variables
ambientales, y iv) se discuten los desafíos hacia la asesoría en relación a las estrategias para mejorar la
comprensión de la relación ambiente-recurso, así como, las estrategias para incorporar la modelación biofísica
y variables ambientales en modelos operacionales para la asesoría hacia el manejo.
Palabras clave: variabilidad ambiental, sistemas de surgencia, recursos pesqueros, modelación biofísica,
dinámica poblacional, modelos operacionales para el manejo pesquero, Pacífico suroriental, Chile.
Environmental variability and fisheries in the southeastern Pacific:
research status and challenges for fisheries management
ABSTRACT. Fluctuations in abundance, biomass, age structure and distribution patterns of fisheries often
respond to environmental variability. These responses are a result of both direct climatic effects on resources
and indirect action on related trophic levels. In this study we review: i) the state of knowledge about the
physical mechanisms associated with ocean-atmosphere variability and scales of spatial and temporal
variability of the environment and related marine resources, based on observational data and hydrodynamic
models, ii) environment relationship with pelagic, demersal and benthic fisheries, and the use of biophysical
models to understand these relationships, iii) the current management of pelagic, demersal and benthic
resources and the scope in relation to the use of environmental variables, and iv) strategies to improve
understanding of the resource-environment relationship, as well as strategies for modeling biophysical and
environmental variables in operational models for advice towards management are discussed.
Keywords: environmental variability, fishing resources, biophysical modeling, population dynamics,
operational models for management, southeastern Pacific, Chile.
___________________
Corresponding author: Carolina Parada (carolina.parada.veliz@gmail.com)
1

2
INTRODUCCIÓN
Las fluctuaciones en abundancia, biomasa, estructura
de edad y patrones de distribución de los recursos
pesqueros responden, entre otros, a la variabilidad
ambiental. Esas respuestas son consecuencia tanto de
efectos climáticos y oceanográficos (viento, turbulencia,
concentración de oxígeno, temperatura)
directos sobre los recursos (i.e., sincronización de los
períodos reproductivos, retención/advección larval)
como indirectos, mediados por cambios inducidos en
otros niveles tróficos relacionados (i.e., alteración en
la cantidad y calidad de la oferta de alimento de
adultos y larvas, mecanismos de control del
ecosistema). Sin embargo, aun se desconoce cómo
estos procesos interactúan entre sí (Werner et al.,
2004; Ottersen et al., 2010), ni de qué manera afectan
las cadenas tróficas (Yoo et al., 2008) y en último
término el ecosistema (Cury & Shannon, 2004; Kenny
et al., 2009). Se entrega una revisión general de las
relaciones ambiente-recurso a diferentes escalas
espaciales y de los aspectos específicos que han sido
abordados para los recursos objetivos de las pesquerías
chilenas en el Sistema de la Corriente de
Humboldt (Fig. 1, Tabla 1). A pesar que los factores
ambientales modulan los procesos biológicos durante
todo el ciclo de vida de los recursos, en un importante
número de estudios destaca el impacto poblacional
que ejercen sus fluctuaciones actuando directamente
sobre los estadios de vida temprana y el reclutamiento
(Leggett & DeBlois, 1994). No obstante, los
mecanismos involucrados en la fluctuación interanual
del recluta-miento, en la mayor parte de los recursos,
sigue siendo incierto. La incorporación explícita de
factores ambientales en el proceso de asesoría para el
manejo considera dos etapas: i) sintetizar el
conocimiento multidisciplinario empírico para
vincular los procesos físicos con las respuestas
biológicas, y ii) desarrollar modelos numéricos o
estadísticos e implementar modelos operativos
capaces de evaluar alternativas de manejo en un
ambiente variable. En Chile, destacan tres
investigaciones en esta línea, en las cuales se han
aplicado modelos de producción global para entender
las capturas de anchoveta (Freón & Yáñez, 1995),
modelos de redes neuronales para explicar las capturas
de sardina en el norte de Chile asociadas a El Niño
(Gutiérrez-Estrada et al., 2009), y el uso de escenarios
de cambio climático (E. Yañez, com. pers.).
En las últimas décadas, se reconocen principalmente
dos aproximaciones al estudio de las relaciones
ambiente-recurso. La primera se basa en la búsqueda
de correlaciones entre variables ambientales y
temporales de abundancia poblacional (Bakun, 2010),
Latin American Journal of Aquatic Research
construidas a partir de modelos poblacionales densodependientes
en equilibrio, y/o al establecimiento de
relaciones multivariadas con variables demográficas
asociadas a los recursos marinos. Sin embargo, los
proxies ambientales genéricos (e.g., TSM) muchas
veces están desacoplados de las condiciones reales
asociadas a los hábitats característicos de los recursos
y sus estadios de vida específicos, generando relaciones
ambiente-recurso difusas y de escaso valor
predictivo. La segunda aproximación es la modelación
biofísica, la cual se compone en sus versiones más
simples de dos partes principales (Fig. 2): un modelo
hidrodinámico que describe los procesos océanográficos
a una escala espacio-temporal adecuada al
recurso y a la etapa del ciclo de vida a modelar; y un
modelo biológico que describe los procesos y cambios
que afectan al individuo durante su ontogenia
(sobrevivencia, movimiento, crecimiento, procesos
bioenergéticos). En estos modelos la dinámica
poblacional es el resultado del destino y evolución de
individuos en su ambiente al cual están ligados por
relaciones funcionales. Esta aproximación ha permitido
mejorar la comprensión de la variabilidad
temporal y espacial de los recursos marinos y sus
relaciones con el ambiente aportando significativamente
a las ciencias pesqueras (Brochier et al.,
2008; Xue et al., 2008; Parada et al., 2010a), así como
también aparece como la aproximación más prometedora
hacia el asesoramiento pesquero.
El mejoramiento sistemático en los modelos
hidrodinámicos ha permitido que los modelos
biofísicos se transformen en herramientas poderosas
para el estudio de la dinámica de recursos marinos
pelágicos y bentónicos, donde sus resultados pasan a
ser insumos para la evaluación de estrategias de
manejo que incluyen fuentes de información de
diferentes áreas (Fulton et al., 2007; Melbourne-
Thomas et al., 2011). Los modelos biofísicos han
estado mayormente enfocados en la puesta a prueba de
hipótesis de trabajo acerca del entendimiento de
procesos biofísicos espacio-temporales, transporte y
conectividad larval, análisis de retención, asentamiento
y éxito de pre-reclutas, exploración de zonas
de crianza, entendimiento de la historia de vida
(Hermann et al., 1996; Hinckley et al., 1996; Parada et
al., 2010a, 2010b) y, últimamente, la puesta a prueba
de hipótesis relacionadas con el cambio climático
(Lett et al., 2009; Munday et al., 2009). Esta
aproximación proporciona un potente enfoque para el
estudio ecológico de las poblaciones, la evaluación
estadística de hipótesis relacionadas con la
conectividad poblacional (Cowen et al., 2000) y la
evaluación de los efectos que generaría el cambio
climático sobre la dispersión, conectividad y
variabilidad espacio-temporal de las poblaciones

Variabilidad ambiental y recursos marinos
Figura 1. Escalas temporales, procesos físicos y biológicos asociados. Modificado de tabla generada en el marco del
Grupo de Trabajo (E. Acuña, S. Hormazábal, J.L. Blanco, C.Parada) de Variabilidad Ambiental y Recursos, entregado
oficialmente a la Subsecretaría de Pesca.
marinas (Lett et al., 2010). Los modelos iniciales
puramente lagrangeanos (Paris et al., 2002; Di Franco
& Guidetti, 2011), evolucionaron para incorporar
mayor complejidad biológica, de forma de poder
incluir procesos evolutivos y bioenergéticos (Megrey
& Hinckley, 2001). Estos últimos, requieren además
de la implementación de modelos de bajo nivel trófico
o biogeoquímicos acoplados (i.e., Modelos NPZ:
nitrógeno, fitoplancton, zooplancton). El acoplamiento
de los modelos biofísicos con los de bajo nivel trófico
es esencial para evaluar la modulación indirecta que
ejerce el ambiente (disponibilidad de alimento) sobre
los estadios tempranos, implementación que dista de
ser trivial. En un nivel de complejidad mayor,
modelos multiespecíficos, que consideran el ciclo de
vida completo de peces, han sido desarrollados para
utilizar salidas de modelos de bajo nivel trófico
acoplados, permitiendo evaluar la modulación ambiental
de organismos de niveles tróficos superiores, y
sus interacciones (Travers & Shin, 2010). En términos
operacionales, los modelos biofísicos acoplados a
modelos de nivel trófico inferior pueden ser utilizados
en el asesoramiento como indicadores independientes
del reclutamiento, implementaciones explícitas de
3

4
Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 1. Revisión de medios por los cuales el clima afecta poblaciones de peces y ejemplos asociados a Ottersen et al.
(2010).
Procesos biológicos
y pesqueros
Rasgos físicos/biológicos
incidentes
Rasgos biológicos
respuesta
Referencias
Desove y reproducción Temperatura Tiempo de incubación del huevo
Castro et al. (2001); Tarifeño et al.
(2008); Cubillos et al. (2007); Bustos et
al. (2006)
Temperatura Advenimiento del desove Cubillos et al. (2008); Núñez et al.
(2008); Claramunt et al. (2003); Illanes et
al. (1985)
Temperatura Tamaño del huevo Landaeta et al. (2011)
Temperatura Tamaño de larva en la eclosión Llanos-Rivera & Castro (2004); Llanos-
Rivera & Castro (2006)
Oxígeno Edad de madurez sexual Cubillos & Alarcón (2010)
Turbulencia Tasa de alimentación larval Payá et al. (2002)
Abundancia y
reclutamiento
Temperatura
Éxito en las tasas de alimentación
Cubillos et al. (2002); Cubillos & Arcos
(2002); Gómez (2007)
Calidad del desove Castro et al. (2010); Krautz et al. (2010);
Castro et al. (2009)
ENSO Modificación del hábitat Arcos et al. (2004); Yáñez et al. (2008);
Cahuín et al. (2009); Hernández-Miranda
& Ojeda (2006); Arcos et al. (2001);
Avendaño et al. (2008); Escribano et al.
(2004); Moreno et al. (1998); Payá et al.,
(2002)
Surgencia Producción primaria Gómez (2007); Montecinos & Gómez
(2010)
Dirección del viento, Retención larval en la platafor- Parada et al. (2012); Soto-Mendoza et al.
advección
ma
(2012); Cordova & Balbontín (2006);
Castro & Hernández (2000); Arcos et al.
(1996); Yannicelli et al. (2012)
Éxito de alimentación larval Balbontín et al. (1997)
Crecimiento
Temperatura ambiental Alimentación - Crecimiento Castillo-Jordan et al. ( 2010); Hernández-
Miranda & Ojeda (2006)
Asimilación Cubillos & Arancibia (1995)
Metabolismo
Excreción
Fuentes et al. (2005)
Temperatura
Duración del período de alimentación
Disponibilidad de alimento Balbontín & Cannobio (1992)
Distribución y Temperatura Rango del hábitat Bailey (1989); Elizarov et al. (1993);
migración
Cubillos et al. (2008); Rojas et al. (2011)
Temperatura Comienzo de la migración Konchina et al. (1996)
Luz Comienzo de la migración
Temperatura Patrón migracional vertical Yáñez et al. (1995); Landaeta et al.
(2009)
Alimentación Patrón migracional horizontal Quiñones et al. (1997)
Mortalidad natural Temperaturas extremas Metabolismo Bustos et al. (2007)
Enfermedades Nivel individual, poblacional
Predación Reducción abundancia Krautz et al. (2003); Jurado-Molina et al.
(2006); Arancibia & Neira (2008)
Densodependencia Aumento abundancia Vargas et al. (1996)
Concentración de oxígeno Respiración Yáñez et al. 2008); Morales et al. (1996)

Data de
cruceros e
información
satelital
Modelación hidrodinámica
Grillas Forzantes
Condiciones de borde
Condiciones Iniciales
ROMS
Validación
Variables dinámicas de
salida
(u,v,w,sal,temp,zeta,
chla, phyto, zoo)
Variabilidad ambiental y recursos marinos
Acoplamiento
Modelo Biofísico
Submodelos
Desove
Crecimiento
Movimiento
Movimeinto
Alimentación
Indices de
reclutamiento (IR)
biofísico independiente
Forzantes
Piezas de
información
de IR
Constrastación IRs
Estadísticos de contrastación
Autocorrelación, correlación,
correlación cruzada, Funciones funciones
ortogonales empíricas, wavelets
Transporte
Conectividad, Conectividad zonas
Zonas
de crianza
Lineamientos hacia
la asesoría
Modelo de
dinámica
Evaluación
hidroacústica
Pesquería
Figura 2. Sistema de modelación biofísica constituido por un modelo hidrodinámico y un modelo biológico y generación
de índices independientes de la pesquería que podrían servir para generar lineamientos hacia la asesoría.
variables biofísicas simuladas en modelos de
dinámica, o como una componente en modelos ecosistémicos
operativos.
El objetivo de este trabajo es realizar una revisión
del estado actual del conocimiento de las escalas de
variabilidad del clima, del sistema oceánico, de la
relación ambiente-recurso para pesquerías pelágicas,
demersales y bentónicas del Pacífico suroriental, y el
uso de modelos biofísicos para entender esta relación.
Por otro lado, se realiza una revisión del manejo actual
de algunos recursos pelágicos, demersales y
bentónicos. Se identifican los desafíos que enfrenta la
investigación pesquera en Chile y las posibles
estrategias para la incorporación de variables
ambientales en la estructura de modelos operacionales
(biofísicos), que permitan apoyar el manejo de
recursos pesqueros.
Revisión de la relación ambiente-recurso para
pesquerías pelágicas, demersales y bentónicas en el
Pacífico suroriental
Escalas y forzantes de variabilidad climática y océanográfica
en el Sistema de la Corriente de Humboldt
El acoplamiento océano-atmósfera modula la intensidad
de los procesos dinámicos y termodinámicos que
operan en diversas escalas, determinando las
principales características del océano en un ecosistema
particular (Fig. 1). Por tanto, los modos climáticos de
variabilidad (patrones de anomalías de sistemas de
circulación atmosféricos), modulan las condiciones
oceanográficas que afectan directa y/o indirectamente
desde los niveles de organización biológica poblacionales
a los ecosistémicos. Los ciclos biológicos de
las especies explotadas se encuentran mayoritariamente
acoplados al ciclo anual del ambiente físico y
es a esas escalas que se han explorado las relaciones
ambiente-recurso. El modo climático de variabilidad
interanual más prominente es El Niño-Oscilación del
Sur (ENOS) que corresponde a un proceso acoplado
océano-atmósfera que se desarrolla en el Pacífico
tropical, pero que tiene impactos en amplias regiones
del planeta, a través de patrones de teleconexión tanto
atmosféricas como oceánicas (Aceituno, 1988;
Sarachik & Cane, 2010). Abruptos cambios climáticos
han sido descritos como parte de oscilaciones en la
escala interdecadal, llevando a definir oscilaciones
climáticas conocidas como Pacific Decadal Oscillation
(PDO) y North Pacific Oscillation (NPO) (Mantua et
al., 1997; Salinger et al., 2001).
Estas oscilaciones muestran al Pacífico norte como
la región donde esta señal se desarrolla con mayor
intensidad. Sin embargo, existen evidencias que
sugieren que la oscilación interdecadal posee un
patrón asimétrico en la variabilidad del clima del
hemisferio norte y sur, brindando importancia al
estudio de las características de estas fluctuaciones en
el hemisferio sur (Garreaud & Battisti, 1999). En este
último, en latitudes altas, el modo de variabilidad
climática más prominente corresponde a la Oscilación
Antártica (AAO), la cual presenta fluctuaciones en
5

6
escalas interanual e interdecadal que, a su vez generan
fluctuaciones en la presión atmosférica, campo de
viento, temperatura del mar, además de generar
perturbaciones sobre los vientos de superficie en
latitudes medias (Thompson & Solomon, 2002; Fyfe,
2003). El efecto de la AAO sobre la variabilidad
climática en latitudes medias, particularmente en el
Pacífico suroriental, ha sido menos estudiada que para
ENSO, aunque han habido avances en su relación con
la precipitación (Quintana, 2004; Gillet et al., 2006;
Garreaud et al., 2008). Todos estos modos de
variabilidad climática son reconocidos por sus
impactos en el sistema climático del Pacífico
suroriental. Sin embargo, a pesar de que se ha
mejorado el conocimiento sobre este tema, aun existen
muchas interrogantes sobre los mecanismos responsables
de la variabilidad climática y el impacto de
estos procesos sobre los recursos marinos en esta
región.
La variabilidad del ambiente en el Pacífico
suroriental está determinada principalmente por la
acción combinada de: a) fluctuaciones, desde
sinópticas a intraestacionales, ligadas al proceso de
surgencia costera (Strub et al., 1998; Leth & Shaffer,
2001; Rutllant et al., 2004), b) variabilidad interanual
asociada a la alternancia de eventos El Niño y La Niña
(Shaffer et al., 1999; Hormazábal et al., 2001;
Escribano et al., 2004), incluyendo ondas de Kelvin
ecuatoriales, ondas atrapadas a la costa y ondas de
Rossby (Pizarro, 1991, 1999; Strub et al., 1998;
Fuenzalida et al., 2008), y c) fluctuaciones
interdecadales (Klyashtorin, 1998; McFarlane et al.,
2000; Yáñez et al., 2001). Se ha sugerido que este tipo
de variabilidad, en conjunto con la dinámica de
estructuras de mesoescala (remolinos y meandros,
Nakata et al., 2000; Hormazábal et al., 2004; Correa-
Ramírez et al., 2007), pueden causar cambios
significativos de producción y abundancia, tanto en el
océano costero como en alta mar que pudiesen afectar
la distribución y abundancia de recursos pesqueros.
Dentro de la variabilidad climática asociada a ENOS
en el Pacífico ecuatorial, las oscilaciones de Madden-
Julian son la fuente principal de la generación de
ondas de Kelvin intraestacionales (30-90 días) (Zhang,
2005; Xu et al., 2005). Durante El Niño, las
fluctuaciones de los vientos alisios, asociadas a las
Madden-Julian, fuerzan ondas Kelvin oceánicas que
viajan por el ecuador hacia la costa de Sudamérica.
Una vez que estas ondas llegan a la costa, parte de
su energía se propaga hacia el polo como ondas
atrapadas a la costa y otra parte se refleja hacia el
oeste como ondas de Rossby. Mediante observaciones
directas y resultados de modelos numéricos se ha
Latin American Journal of Aquatic Research
mostrado que las corrientes, nivel del mar e isotermas
bajo la termoclina muestran oscilaciones en la escala
intraestacional hasta los 33°S (Shaffer et al., 1997;
Hormazábal et al., 2002). Al sur de los 33ºS, el viento
a lo largo de la costa aparece contribuyendo en forma
significativa al forzamiento de ondas intraestacionales
atrapadas a la costa (Hormazábal et al., 2002; Leth &
Middleton, 2006). Por otra parte, se han observado
oscilaciones semianuales e interanuales asociadas a
ondas de Rossby forzadas por ondas de Kelvin
ecuatoriales (Pizarro et al., 2001; Vega et al., 2003;
Hormázabal et al., 2004).
El ENOS afecta en forma diferente al esfuerzo del
viento a lo largo de la costa de Sudamérica. Asociados
al ENOS, en la zona centro-sur de Chile, se han
observado patrones de teleconexión atmosféricos que
afectan el período de inicio y final de la estación de
surgencia (Montecinos & Gómez, 2010) y, a través de
éste, la concentración de clorofila y el reclutamiento
de la sardina común (Gómez et al., 2012). Sin
embargo, en la zona norte de Chile, no se observa un
efecto significativo del ENOS sobre el viento costero
(Montecinos, 1991), a diferencia de lo observado
frente a Perú (Halpern, 2002).
En la zona norte de Chile, se ha observado que la
variabilidad del nivel del mar, temperatura superficial
del mar, salinidad, oxígeno disuelto y profundidad de
las isotermas, se encuentra más relacionada con ondas
oceánicas forzadas por los vientos ecuatoriales que
con el esfuerzo del viento costero (Morales et al.,
1996; Ulloa et al., 2001; Gómez, 2007). En esta zona
las ondas atrapadas a la costa y las ondas de Rossby,
forzadas ecuatorialmente, profundizan (levantan) la
interfase termoclina-oxiclina-nutriclina, expandiendo
(comprimiendo) el hábitat vertical de la anchoveta
(Engraulis ringens), modulando su distribución
vertical.
Recursos pesqueros y variabilidad ambiental
Pequeños pelágicos y variabilidad ambiental
Los desembarques artesanales e industriales reportados
para anchoveta (Engraulis ringens) ascienden a
41.000 ton, para sardina común (Strangomera bentincki)
470.000 ton en la zona centro-sur de Chile
durante el primer semestre del año 2012 y, para
sardina española (Sardinops sagax), 159 ton en el
mismo período en la zona norte de Chile
(SUBPESCA, 2012). Debido a los rangos
distribucionales de las especies de sardina y de los
stocks de anchoveta (Ferrada et al., 2002), se
desarrollan pesquerías independientes en la zona norte
del país (Arica-Antofagasta) constituida por anchoveta
y sardina española, y en la zona centro-sur

(Valparaíso-Valdivia) por sardina común y anchoveta
(Serra, 1978; Arrizaga, 1981). Estas especies habitan a
lo largo de la costa hasta las 30 mn, presentando una
componente estacional en el crecimiento (Feltrim &
Ernst, 2010), reclutamiento (Cubillos & Arcos, 2002)
y pesca (Feltrim, 2009), asociada a la zona de
influencia de surgencia costera y mayor productividad
primaria durante la primavera-verano (Arcos et al.,
1987; Yuras et al., 2005).
Zona norte
Los pequeños pelágicos del norte de Chile destacan
por ser los recursos más estudiados a nivel nacional en
función de las relaciones ambiente-recurso. Grandes
fluctuaciones de sardina española y anchoveta alternan
en desfase a escala interdecadal, manifestándose
directamente sobre los niveles de captura. No
obstante, se ha verificado que no existen fases
consecutivas en la dominancia de su abundancia, sino
más bien como resultado de un proceso estocástico
ligado a la variabilidad ambiental (Gutiérrez-Estrada
et al., 2009). Dos décadas de estudio fueron
sintetizadas en un modelo conceptual de variabilidad
de pelágicos-ambiente a diferentes escalas por Yáñez
et al. (2008). El modelo describe las fluctuaciones
interdecadales asociadas a cambios de régimen, e
interanuales asociadas a los eventos El Niño del
Pacífico suroriental. En la zona norte de Chile, se
observan efectos en el ciclo anual, la dinámica de las
ondas atrapadas a la costa y la surgencia costera
(Yañez et al., 2008). En este marco, las fluctuaciones
interdecadales juegan un rol importante en la
secuencia del remplazo anchoveta-sardina españolaanchoveta.
Las fluctuaciones del stock de anchoveta
del sur de Perú y norte de Chile, están en sincronía
con las del stock del norte-centro de Perú (Cubillos et
al., 2007). Los períodos de altos desembarques de
anchoveta (ambas escalas), obedecen tanto a
incrementos poblacionales (cambios en termoclinanutriclina
modulan poblaciones plantónicas), como a
cambios de capturabilidad (aumenta con reducción de
profundidad de la oxiclina, disminuyendo el hábitat de
fracción adulta). Ambos factores determinantes de la
sobrevivencia operan en forma inversa para anchoveta
y sardina española. Existe evidencia de que el ingreso
de aguas subtropicales afecta la distribución horizontal
de anchoveta frente a Perú y norte de Chile,
haciéndose más costeras (Yáñez et al., 2001; Bertrand
et al., 2004) y más australes (Yáñez et al., 1995;
Ñiquén & Bouchon, 2004). Por otro lado, un descenso
de la actividad reproductiva observado mediante el
índice gona-dosomático, y una disminución de la
abundancia de la fracción juvenil, se relacionan con el
efecto de El Niño (Ñiquén & Bouchon, 2004). Por otra
Variabilidad ambiental y recursos marinos
parte, durante períodos cálidos, se ha observado un
cambio en la estructura de la comunidad planctónica
(Alheit & Ñiquén, 2004), con una reducción de la
abundancia de copépodos y eufáusidos (González et
al., 1998). Estas obser-vaciones pesqueras (registro de
los últimos 40 años) contrastan con lo señalado por
Valdés et al., 2008, quienes encontraron respuestas no
alternantes en algunos períodos de los 250 años
reconstruidos mediante el análisis de escamas en
depositación. Es decir, ambas especies se hallaron en
momentos positivos de abundancia, a veces una
dominando sobre la otra. Esto sugiere que la
modulación en las abundancias entre sardina y
anchoveta es gobernada por otros procesos oceanoclimáticos
especie-específicos no claramente
identificados. Todos estos antecedentes sugieren que
estudios ecosistémicos que involucren variabilidad del
ambiente más la interacción de múltiples niveles
tróficos son necesarios para el entendimiento de la
variabilidad de los stocks de pequeños pelágicos.
Zona centro-sur
La sardina común y la anchoveta sustentan una
importante pesquería mixta en la zona centro-sur de
Chile y juegan un rol clave en la dinámica trófica del
sistema, transfiriendo energía desde los productores
primarios hacia los eslabones superiores de la trama
trófica. Ambas especies presentan un ciclo de vida
corto y rápido crecimiento, con desoves centrados a
fines del invierno austral y una longevidad no superior
a 4 y 5 años (sardina y anchoveta respectivamente;
Cubillos et al., 1999). Otro rasgo característico de
estas poblaciones es la marcada fluctuación en el
tamaño de los stocks, altamente dependiente de la
fuerza del pulso de reclutamiento anual (Gatica et al.,
2007). Especies de pequeños pelágicos, que habitan
sistemas de surgencia costera, son especialmente
sensibles a la variabilidad del ambiente en todas las
etapas de su ciclo vital (Cury et al., 2000).
A escala interdecadal, la pesquería de anchoveta
centro-sur ha fluctuado en sincronía y fase con las
pesquerías Chile N-Perú S y Perú N-centro (1960-
2000). Sin embargo, a escala interanual, el patrón
difiere y las anomalías de abundancia no se
correlacionan con índices El Niño (Cubillos et al.,
2007). La sardina común fluctúa en sincronía y fase
con la anchoveta a escala interdecadal, pero a escala
interanual, esta sí se correlaciona con índices de El
Niño ecuatoriales y anomalías de temperatura locales.
Estos patrones no han sido esclarecidos al momento, y
las relaciones propuestas (Arcos et al., 2004) deben
ser revisadas críticamente a la luz de nuevos
resultados que asocian la condición materna y la
calidad de huevos con la variabilidad ambiental en la
7

8
plataforma continental de Chile centro-sur (Castro et
al., 2009). Así mismo, evaluar las diferencias
latitudinales en cuanto a la amplitud de las fluctuaciones
ambientales interanuales, y variaciones latitudinales
en rasgos reproductivos (i.e., tamaño de huevo
y consecuente disponibilidad de reservas de la larva
recién eclosionada, Llanos-Rivera & Castro, 2004),
pre-reclutas ayudar a interpretar las diferencias
descritas entre patrones interanuales.
El reclutamiento de sardina común en la zona
centro-sur de Chile, pareciera estar afectado por
teleconexiones asociadas a El Niño y La Niña, que
modifican considerablemente el ambiente nerítico.
Durante eventos cálidos, los niveles de reclutamiento
disminuyen en consistencia con una disminución en la
disponibilidad de alimento para los pre-reclutas y a
cambios en la estructura vertical de la concentración
de oxígeno, generando una disminución en la
sobrevivencia (Gómez, 2007). Este escenario propiciaría
un aumento en la abundancia de anchoveta
producto de una interacción biológica con las cohortes
menos abundantes de sardina (Cubillos & Arcos,
2002). Por otra parte, años fríos (La Niña) están
altamente relacionados con el ingreso de clases
anuales de sardina, que podrían asociarse con el
incremento de la producción biológica. A la fecha, la
información sobre la relación entre la variabilidad
ambiental y su impacto sobre pequeños pelágicos en la
zona centro-sur es dispersa, lo que dificulta esbozar un
modelo conceptual de manejo ambientalmente explícito.
Sin embargo, la integración y síntesis de
información ambiental, pesquera y biológica existente
podría permitir plantear hipótesis más comprehensivas,
y evaluables, a través de esfuerzos de
modelación.
Variabilidad ambiental, la estructura poblacional y
el hábitat del jurel
El jurel (Trachurus murphyi) cuya distribución
geográfica abarca la región del Pacifico suroriental ha
sostenido una de las pesquerías pelágicas más
importantes en el mundo. En las últimas dos décadas
los desembarques se han reducido desde un máximo
de 4,4 millones de ton en 1994 a 1,2 millones en 1999,
alcanzando sólo 190.000 ton en 2010. Existen dos
hipótesis, probablemente no excluyentes, acerca del
descenso de esta población, asociadas a la sobrepesca
y a la variabilidad ambiental. Las regulaciones de
manejo pesquero en Chile establecieron un mínimo
legal en 26 cm en 1982, cerrando la entrada de nuevas
embarcaciones en 2003. Actualmente, la Organización
Regional de Pesca (SPRFMO, South Pacific Regional
Fisheries Management Organization) en 2011, aplicó
Latin American Journal of Aquatic Research
una medida interina adoptada como una aproximación
provisional para manejar el recurso jurel (http://www.
southpacificrfmo.org/interim-measures/). Esta especie
es altamente migratoria y ampliamente distribuida en
las costas chilenas y peruanas, alcanzando Nueva
Zelandia y Tasmania en el Pacífico sur (Bailey, 1989;
Serra, 1991; Elizarov et al., 1993; Arcos & Gretchina,
1994; Gretchina et al., 1998, Arcos et al., 2001). Dos
subpoblaciones han sido propuestas en base a estudios
merísticos, en contraposición a hipótesis panmícticas
(Serra, 1991). Estudios genéticos entregan nueva
evidencia que apoya la hipótesis de una única
población genética a través del rango distribucional de
T. murphyi (Cárdenas et al., 2009). El período
principal de desove está centrado en noviembre,
extendiéndose desde octubre a diciembre (Gretchina et
al., 1998; Oyarzún et al., 1998). Durante este período,
se dispersan las agregaciones de jurel (sin formación
de cardúmenes) (Konchina et al., 1996; Barbieri et al.,
1999), lo cual impide su detección acústica (Gatica et
al., 2003). El hábitat de desove coincide con la región
de alta variabilidad de mesoescala del frente
subtropical (alrededor de los 35ºS), donde convergen
aguas subtropicales cálidas y de alta salinidad con
aguas más frías y menos salinas de origen subantártico
(Chaigneau & Pizarro, 2005). Posterior a la reproducción,
dos procesos co-ocurren: una migración
estacional hacia la costa a hábitats de alimentación,
donde se sugiere que la disponibilidad de alimento es
el factor determinante de la migración (Cornejo-
Rodríguez, 1991; Quiñones et al., 1997; Miranda et
al., 1998), como también el transporte/ advección de
huevos y larvas eclosionadas hacia la zona disponible
de crianza (Norte de 30ºS, Elizarov et al., 1993;
Gretchina et al., 1998; Arcos et al., 2001). Estudios de
química de otolitos (Ashford et al., 2010), de
estructura de edad de larvas de jurel océano-costa, y su
asociación a procesos oceanográficos (Vásquez,
2012), sustentan la hipótesis de conectividad entre las
zonas de desove oceánico y de crianza. A lo largo de
la costa de Perú y Chile, las inestabilidades
baroclínicas gatillan una alta actividad de mesoescala,
con remolinos que se propagan hacia el oeste
(Hormazábal et al., 2004), con contribución de
clorofila hacia fuera de la costa (Correa-Ramírez et
al., 2007), en sentido inverso a la dirección de
conectividad con zonas de crianza costera.
A la fecha, la información ha permitido esbozar
modelos conceptuales que han servido de base para
poner a prueba hipótesis en relación a la historia de
vida de este recurso (ver sección jurel y modelación
biofísica). Sin embargo, aun quedan numerosas
interrogantes, acerca de relaciones ambiente-recurso
con la demografía y la variabilidad interanual del
reclutamiento.

Recursos demersales y variabilidad ambiental
El recurso merluza común (Merluccius gayi) habita en
el sistema de corriente de Humboldt (Aguayo, 1995;
Ojeda et al., 2001), que se caracteriza por su alta
productividad e intensa variabilidad ambiental semi- e
interanual, de la misma manera que especies
congénericas en otros sistemas de borde oriental
(Alheit & Pitcher, 1995). Este recurso constituye la
pesquería demersal más importante de Chile (Aguayo,
1995; Payá et al., 2003), distribuyéndose desde
Antofagasta (23º40’S) hasta el canal Cheap (47º00’S),
con las capturas más importantes en la zona central de
Chile (31º-41ºS) (Aguayo, 1995; Lillo et al., 2001),
con una distribución batimétrica que varía
principalmente entre 100-350 m de profundidad. Con
posterioridad a la declinación de los desembarques
(30.000 ton) ocurrida en 1976-1987, el recurso mostró
una importante recuperación de los índices de
abundancia y estructura poblacional durante 1987-
2001, dando lugar a desembarques sobre 110.000 ton
(Payá & Zuleta, 1999; Lillo et al., 2001). Sin
embargo, desde 2004-2006 el recurso ha declinado,
reportándose desembarques inferiores a 50.000 ton y
una estructura poblacional desmejorada, lo que se ha
atribuido principalmente a altos niveles de
depredación por jibia (Dosidicus gigas, Payá, 2006),
que han afectado tanto la abundancia como la
disponibilidad del recurso (Gálvez, 2006), altas tasas
de canibalismo (Jurado-Molina et al., 2006), una
sobre-estimación del tamaño del stock en los años
previos y consecuente sobre-explotación (Arancibia &
Neira, 2008), a fluctuaciones ambientales en la escala
interanual (Payá, 2006), y a los niveles de captura. Por
otra parte, se ha indicado que su reclutamiento está
estrechamente vinculado a las condiciones ambientales
imperantes en la época de desove (fines de
invierno, Balbontín & Fischer, 1981; Alarcón &
Arancibia, 1993; Payá, 2006), observándose mayores
reclutamientos cuando el desove se produce en años
cálidos (Payá, 2006; Payá & Zuleta, 1999). Esta
asociación se ha postulado como una explicación para
los reclutamientos exitosos de los años 1982-1983,
1990-1993 y 1996-1997 (Payá, 2006), y ha sido
informada también para Merluccius gayi peruanus
frente a la costa de Perú (Espino & Wosnitza-Mendo,
1989), señalando una dispersión de las agregaciones
que incrementan el área de distribución y disminuyen
la competencia y el canibalismo, favoreciendo el
proceso de reclutamiento. Aunque la merluza común
desova en forma continúa todo el año, entre
Antofagasta y Puerto Montt (Balbontín & Fischer,
1981), presenta dos máximos principales de desove,
durante finales de invierno y principios de primavera
(agosto-noviembre), asociados con frentes de
Variabilidad ambiental y recursos marinos
surgencia (Vargas & Castro, 2001), y un desove
menor hacia finales de verano (marzo) (Cerna &
Oyarzún, 1998; Alarcón et al., 2004). El desove de
invierno-primavera ocurre entre 50-60 km fuera de la
costa desde donde huevos y larvas tempranas son
transportados por corrientes subsuperficiales hacia la
costa, donde ocurre el asentamiento (Avilés et al.,
1979; Vargas et al., 1996; Bernal et al., 1997). En el
desove secundario, los adultos migran desde la
plataforma hacia zonas someras donde desovan
(Avilés et al., 1979; Arancibia, 1992). A pesar que
esta pesquería demersal es de gran importancia
económica, existe escasa información acerca de su
historia de vida temprana (Landaeta & Castro, 2006),
así como de las asociaciones ambientales relacionadas.
Recursos bentónicos y variabilidad ambiental
A lo largo de la costa, plataforma continental, islas
oceánicas y mar interior de Chile se extraen más de 60
especies de invertebrados (Anuario SERNAPESCA,
1992-2002), de hábitat bentónico en su mayoría
(excepto algunos cefalópodos). Las relaciones
ambiente-recurso en el caso de las pesquerías
bentónicas de invertebrados se han abordado
explícitamente en la zona norte de Chile (y Perú),
donde se manifiestan respuestas positivas y negativas
asociadas a El Niño (Arntz, 1986). A continuación se
revisa el caso de algunas pesquerías bentónicas de la
zona norte y central, y otras de amplio rango de
distribución latitudinal, cuyas especies objetivo
muestran variabilidad interanual conspicua.
Mesodesma donacium y variabilidad ambiental
La macha (Mesodesma donacium) es un bivalvo
filtrador que habita playas de arena expuestas
intermedias-disipativas en el inter- y submareal, con
desarrollo larval pelágico prolongado y caracterizado
por altas fluctuaciones interanuales (Defeo &
McLachland, 1995). En la zona norte de Chile y sur de
Perú en particular, la desaparición de grandes
poblaciones de macha ha coincidido con la ocurrencia
de eventos El Niño intensos (Riascos et al., 2008;
Carstensen et al., 2010), con aumentos en la
temperatura superficial del mar y disminuciones en
salinidad al norte de los 30°S. El rango de distribución
de la macha entre los 5°N y la isla de Chiloé
(Tarifeño, 1980), se redujo en su extremo norte en
cerca de 20° (Arntz et al., 1987) luego de El Niño
1982-1983, mientras que durante El Niño 1997-1998
importantes poblaciones de Arica (~18°S) y
Coquimbo (~29°55’S) fueron diezmadas, para
posteriormente recuperarse (Aburto & Stotz, 2003;
Stotz et al., 2005). Estudios de laboratorio y de campo
sugieren que el aumento de temperatura (Riascos et
9

10
al., 2009), disminuciones en la salinidad en conjunto
con la expansión del parásito Polydora occipitalis
(afecta negativamente crecimiento y fecundidad de la
macha; Riascos et al., 2011), generan altas tasas de
mortalidad, responsables de la masiva desaparición de
machas asociadas a El Niño en playas del sector norte
de su rango de distribución. Sin embargo, la reducción
poblacional durante El Niño parece responder al
aumento de la carga de sedimentos y caudal aportado
por el río aledaño, a consecuencia del régimen de
lluvias durante este período (Aburto & Stotz, 2003).
Así, un evento de gran escala espacial puede afectar
negativamente las poblaciones locales a través de
diferentes mecanismos, en un amplio rango latitudinal.
Al momento de evaluar la variabilidad interanual de
los recursos costeros, debe considerarse cómo los
fenómenos de gran escala se manifiestan regional/
localmente, tanto en las condiciones marinas (i.e.,
temperatura, productividad marina, condiciones de
retención) como en el ambiente terrestre aledaño (i.e.,
caudales y aportes terrígenos asociados a los usos del
suelo).
Argopecten purpuratus y variabilidad ambiental
El ostión del norte (Argopecten purpuratus) es un
pectínido filtrador; hermafrodita facultativo, de
fecundación externa y desarrollo larval planctotrófico
pelágico; habita zonas submareales de sustrato blando
(arenoso), en bahías someras a lo largo de la costa
Pacífica, principalmente entre Paita, Perú (5ºS, 81ºW)
hasta Valparaíso Chile (33ºS, 71º37’W) (Uribe et al.,
1995). Contrariamente al caso de la macha, las
poblaciones y capturas de ostión del norte se
incrementan en más de un orden de magnitud tras
eventos El Niño (Wolff, 1987). Durante los períodos
de El Niño (82-83, 97-98), efectos tales como
aumentos en la actividad reproductiva, mayores
asentamientos, mayor crecimiento en juveniles y/o
producción somática (dentro del rango 12-22°C, B.
Yannicelli, pers. comm.), acortamiento del período
larval y mayor sobrevivencia, se han descrito para las
bahías Arenas, Independencia, Mejillones y Tongoy
(Illanes et al., 1985; Tarazona et al., 2007; Avendaño
et al., 2008). Otros factores, como la disminución de
predadores y aumento de oxigenación de fondo,
también potenciarían el éxito poblacional favoreciendo
la sobrevivencia de juveniles y adultos. Los
factores más importantes en el crecimiento de los
pectínidos son la temperatura y disponibilidad de
alimento (Farías et al., 2003), tanto en su cantidad
como calidad (Shumway et al., 1987; Orensanz et al.,
1991), la cual juega un rol importante en el
crecimiento y desarrollo de las etapas larvales y en
etapas adultas de acondicionamiento reproductivo
(Martínez et al., 2000; Navarro et al., 2000). El
Latin American Journal of Aquatic Research
alimento, más que la temperatura, afecta el potencial
de crecimiento de adultos de A. purpuratus (Navarro
et al., 2000) en el rango 16-20°C. El efecto ‘positivo’
de El Niño sobre A. purpuratus es claro, aunque los
mecanismos que ligan dicha relación debe ser
evaluada en más detalle. Las respuestas ante un evento
de El Niño no sólo depende de la intensidad del
mismo sino en la fase del ciclo anual en la cual se
produce (se esperan mayores efectos cuando se
sobrepone a los períodos reproductivos ‘normales’,
Thatje et al., 2008) y variarán latitudinalmente. Por
eso, es necesario cuantificar la importancia relativa de
la sobrevivencia larval versus el potencial
reproductivo en el aumento poblacional. El Niño se
asocia a menores tasas y biomasas de productores
primarios, pero también afecta su estructura de
tamaños en la costa norte de Chile. Las larvas de A.
purpuratus se encuentran en el rango de tallas de 20 a
200 µ, por lo que el incremento de fracciones de
menor tamaño (Iriarte et al., 2000; Iriarte & González
et al., 2004) podrían ser las relevantes para su éxito,
aunque estas hipótesis no han sido analizadas.
Octopus mimus y variabilidad ambiental
El pulpo (Octopus mimus) se distribuye desde el norte
de Perú hasta Chile central. Se trata de una especie
dioica con dimorfismo sexual marcado, semélpara y
de ciclo de vida corto (Cortéz, 1995), que presenta un
estadio larval de paralarva. La especie fue identificada
en forma reciente (Guerra et al., 2009). Su pesquería
se desarrolla a nivel artesanal en Perú y norte de Chile
durante prácticamente todo el año (Rocha & Vega,
2003). Si bien la historia de capturas a nivel interanual
refleja el incremento en la demanda del recurso (Defeo
& Castilla 1998; Cardoso et al., 2004), aumentos
marcados en las capturas totales de Perú se asocian a
los eventos de El Niño (Cardoso et al. 2004), al igual
que la expansión hacia el sur de las zonas donde se
registran desembarques en Chile. Frente a las regiones
de Atacama y Coquimbo, las capturas de pulpo se
registran casi exclusivamente después de eventos El
Niño. Se han realizado estudios de biología básica en
terreno para sustentar decisiones de manejo
tradicionales (Olivares et al., 1996) y en cultivo
(Cortéz et al., 1999). Sin embargo, no existen estudios
que aborden la causalidad de los patrones de captura
observados y la ocurrencia de El Niño. Dada su
condición de adultos carnívoros y vida larval pelágica,
serían esperables efectos ambientales directos e
indirectos (sobrevivencia larval, disponibilidad de
alimentación bentónica entre otros). Se ha enfatizado
la necesidad de evaluar los efectos de El Niño sobre
los estadios larvales de invertebrados para comprender
las respuestas poblacionales (Gaymer et al., 2010). Sin

embargo, en esta especie, no existe información
disponible para dicho estadio.
Langostino colorado y variables ambientales
Las pesquerías de crustáceos industriales más importantes
corresponden al camarón nylon (Heterocarpus
reedi), langostino amarillo (Cervimunida johni) y
langostino colorado (Pleuroncodes monodon). En ésta
sección sólo se considerará el langostino colorado. El
rango de distribución comúnmente citado para la
especie va desde Lobos de Afuera (Perú, ~6°S) hasta
Ancud (Chile, ~42°S) (Haig, 1955; Palma & Arana,
1997), donde estudios genéticos han confirmado que
especímenes en ese rango pertenecen a la misma
especie. Sin embargo, también se la ha citado para
Centro América y Méjico. En la plataforma chilena
(~22°S a 37°S), los adultos tienen hábitos bentónicos
asociados a zonas hipóxicas, sobre plataforma y hasta
~500 m de profundidad, donde se agregan en sustratos
de tipo arenoso, dominando la comunidad. En el norte
de Chile y Perú, P. monodon es una especie clave en
el hábitat pelágico, donde se distribuye por sobre la
oxiclina (Gutiérrez et al., 2008). Este fenómeno es un
caso de plasticidad fenotípica heterocrónica que sería
gatillada por algún factor de estrés ambiental (Haye et
al., 2010). A partir de El Niño de 1997, la biomasa de
P. monodon pelágico frente a Perú ha aumentado y
últimamente, su presencia en aguas costeras ha dejado
de estar restringida a condiciones frías (Gutiérrez et
al., 2011). Tanto en la plataforma frente a Chile
(Palma, 1994; Canales et al., 2002; Yannicelli et al.,
2012), como frente a Perú (Franco-Meléndez, 2012)
P. monodon presenta períodos reproductivos extendidos,
una característica asociada a ambientes
variables que tendería a favorecer la ocurrencia de
reclutamientos más estables.
En Chile, la pesquería de arrastre de P. monodon
está dividida en las zonas norte y sur. En el sur, se ha
desarrollado desde los años sesenta entre 33º y 37ºS,
ha sufrido fluctuaciones interanuales de biomasa total
y rango de distribución latitudinal que han instando al
cierre de la pesquería en varias oportunidades (Roa &
Bahamonde, 1993). La historia de la pesquería en la
zona norte (Coquimbo) es más reciente (1998). Los
cambios de biomasa en el período 1990-2007 en la
zona sur se explican por la variabilidad de reclutamiento
anual a la pesquería, detectándose fallas de
reclutamiento no asociadas a la abundancia del stock
parental (Acuña et al., 2005) que, sumadas a altas
tasas de explotación, han determinado caídas de la
biomasa explotable después de 1998 (Acuña et al.,
2009). La variabilidad del éxito de reclutamiento se
debería a alteraciones de la fecundidad, sobrevivencia
larval o sobrevivencia de juveniles post-asentamiento.
Variabilidad ambiental y recursos marinos
11
Recientemente se ha constatado que, contrariamente a
lo asumido, la especie presenta múltiples puestas por
hembra a lo largo del período reproductivo (M. Thiel,
com. pers.) y, por tanto, que la fecundidad habría sido
subestimada a lo largo de la historia de la pesquería.
Subrayando la susceptibilidad de esta fase del ciclo de
vida, Gallardo et al. (2004), sugirieron que la
ocurrencia de colonias de la bacteria gigante
Thioploca en la plataforma frente a Concepción, sería
un refugio para juveniles de P. monodon. La
disminución de la bacteria durante El Niño, producida
por oxigenación del fondo, podría relacionarse a una
mayor mortalidad juvenil y falla de reclutamiento
post-El Niño. Esta hipótesis, sin embargo, no ha sido
evaluada a pesar de existir series temporales que
podrían permitir una primera evaluación. Por otro
lado, estudios ecofisiológicos y metabólicos indicarían
que las condiciones ambientales (temperatura y
oxigeno), bajo las cuales eclosionan las larvas de P.
monodon en Chile centro-sur, no se encuentran dentro
del rango óptimo (B. Yannicelli, com. pers.)
La pesquería de la langosta de Juan Fernández y
su forzamiento ambiental
La pesquería de la langosta de Juan Fernández
(Jasus frontalis) es una de las pesquerías de crustáceos
más antiguas de nuestro país y cuenta con registros de
captura desde los años 1930's (Yáñez et al., 1985).
Existen tres flotas que operan en este sistema: una en
las islas Robinson Crusoe y Santa Clara (RC-SC), otra
en la isla Alejandro Selkirk (AS), y una tercera
dependiente de RC-SC, que opera esporádicamente en
las islas Desventuradas (ID) (Arana, 1987). El proceso
de pesca ocurre asociado a unidades geográficas
discretas, conocidas como “Marcas”, las que
funcionan como un sistema no escrito de tenencia de
lugares discretos de pesca (Ernst et al., 2010a). Los
registros pesqueros de J. frontalis muestran cambios
significativos a través del tiempo, donde destaca un
período de elevados desembarques, entre la década de
los 1930’s y fines de los años 1960’s (con un valor
medio cercano a las 90 ton). Posteriormente, una caída
sistemática en los desembarques entre comienzos de
los años 1970’s y fines de los años 1990’s.
Finalmente, un repunte en los desembarques a partir
del año 2002 hasta alcanzar en el año 2011 las 81 ton
(P. Alarcón, pers. comm.). Estos aumentos se han
visto asociados a alzas importantes en las tasas de
captura reflejando incrementos en las abundancias
poblacionales de este recurso. La disminución de las
capturas y de los rendimientos de pesca hacia la
década del año 2000 fue atribuida principalmente a
una sobre pesca (Arana et al., 2006; Eddy et al.,
2010). En conjunto con las variaciones de baja

12
frecuencia presentes en esta pesquería, también
existen variaciones de alta frecuencia con
características interanuales, como se manifiesta en la
CPUE. (Larraín & Yáñez 1985; Ernst et al., 2010b).
Estas variaciones en la CPUE durante la temporada de
pesca han sido atribuidas a factores físicos
(temperatura), en especies congenéricas, los cuales
repercutirían sobre procesos biológicos tales como la
muda o sobre aspectos conductuales (Ziegler et al.,
2004). En el caso de J. frontalis, estas variaciones han
sido atribuidas al desfase generado por la muda de los
machos, la cual sería regulada, entre otros factores,
por la temperatura (Ernst et al., 2010b). La
temperatura afectaría también el nivel de actividad,
influyendo de esta forma sobre la captura-bilidad del
recurso (Ziegler et al., 2002, 2003, 2004). La época y
duración del período de portación de huevos sería
atribuido a factores ambientales (Larraín & Yáñez,
1985), donde la temperatura, que experimenta
cambios intra-anuales de al menos 4ºC a una
profundidad media de 80 m, podría modular estos
procesos (Ernst et al., 2010b). Estas variaciones
inducirían cambios importantes en la CPUE debido a
que las hembras de talla comercial quedan disponibles
para la pesquería una vez que eclosionan los huevos.
Bajo los recientes escenarios de explotación, surgen
interrogantes respecto de la importancia del ambiente
(señales de alta y baja frecuencia) en la regulación de
la dinámica poblacional de este recurso y su pesquería
(Ernst et al., 2011). Sin embargo, pocos son los
estudios dedicados a comprender la dinámica océanográfica
del sistema de islas oceánicas y la influencia
del ambiente en la dinámica de la población de la
langosta.
Concholepas concholepas y variabilidad ambiental
El loco (Concholepas concholepas) se distribuye
desde la costa central de Perú a Magallanes (Moreno
et al., 1998) siendo extraído por las comunidades
litorales desde el Holoceno temprano (Báez et al.,
2004; Rivadeneira et al., 2010). A fines de la década
del 70’s y comienzos de los 80’s, los desembarques
aumentaron (incentivos por demanda y precio)
disminuyendo drásticamente poco después de El Niño
82-83 en la zona norte (Regiones I-III), segunda mitad
de la década (Regiones la IV y X), y a mediados de los
90’s al sur (B. Yannicelli, com. pers.). Los niveles
previos no se han recuperado a pesar de que la
pesquería está sujeta a un régimen de manejo de uso
territorial (AMERBs). En consecuencia, los altos
niveles de captura a nivel nacional sostenidos durante
la década de los 80’s, son el resultado de cambios en
la distribución espacial del esfuerzo de pesca y, en
ocasiones, al agotamiento secuencial, dos procesos
Latin American Journal of Aquatic Research
típicos en pesquerías bentónicas. Estos, entre otros
motivos (escalas metapoblacionales, captura ilegal),
dificultan la utilización de series históricas de desembarque
en el análisis recurso-ambiente, requiriéndose
estudios con mayor detalle espacial e indicadores
adicionales (esfuerzo, estructura de talla).
Moreno et al. (1998) y Moreno (2004) a través del
seguimiento interanual de reclutamiento, han
correlacionado fallas del reclutamiento en la zona de
Valdivia durante períodos El Niño-La Niña que
podrían obedecer a cambios en los patrones de
vientos. Sin embargo, las consecuencias poblacionales
no han sido evaluadas. González et al., 2006,
detectaron fuerte variabilidad interanual en el
reclutamiento en la zona de Coquimbo (30ºS). En la
costa del Perú se mencionan efectos negativos de El
Niño a consecuencia de una menor disponibilidad de
alimento y mayor capturabilidad.
La oceanografía de la zona austral de Chile no ha
sido estudiada con intensidad, por lo que se desconoce
la variabilidad interanual física del sistema. Se trata de
una zona de topografía compleja y sitios remotos, lo
cual dificulta el seguimiento y análisis de la historia de
los recursos que en ella se explotan siendo, por tanto,
un área prácticamente desconocida desde este
enfoque.
Modelación biofísica de recursos pesqueros en el
Pacífico sudoriental
A pesar que el diseño y desarrollo de modelación
biofísica es una herramienta clave para abordar el
estudio de la relación ambiente-recursos desde una
perspectiva mecanística, en Chile son escasos los
estudios de modelación biofísica aplicados a recursos
marinos. Los estudios disponibles, sin embargo,
contribuyen significativamente al entendimiento de la
relación ambiente-recurso y al planteamiento de
hipótesis acerca de los mecanismos que los vinculan.
A continuación, se describen los estudios que
incorporan esta aproximación.
Recursos pelágicos y modelación biofísica
Dos estudios basados en modelación biofísica han
contribuido a entender factores que afectan los
patrones de transporte, distribución y éxito de estadios
tempranos de anchoveta en la zona centro-sur de Chile
(Parada et al., 2012; Soto-Mendoza et al., 2012).
Durante el verano, se observaron patrones típicos de
surgencia con una fuerte componente de la corriente
hacia fuera de la costa y hacia el norte. En invierno, la
advección media fue más débil, con corrientes más
estables cerca de la costa que en verano. El modelo
biofísico acoplado reprodujo la región histórica de
reclutamiento (RHR) y permitió identificar que

Dichato y golfo de Arauco operaron como zonas de
suplemento de larvas a la RHR (Parada et al., 2012).
Un resultado relevante que emergió de las
simulaciones fue que la zona de Lebu-Corral (la más
al sur de la región modelada) fue identificada como
una zona de pre-reclutamiento/desove con un alto
nivel de retención (Parada et al., 2012; Soto-Mendoza
et al., 2012). Soto-Mendoza et al. (2012), mostraron
que la variabilidad espacial y temporal de las zonas de
desove tiene un efecto en el transporte, retención y
sobrevivencia de huevos y larvas con saco vitelino en
la zona centro-sur de Chile. La información generada
a través del modelo podría ser utilizada para explorar
medidas de manejo, tales como redefinición de zonas
de monitoreo para evaluar la dinámica de transporte,
conectividad y retención de huevos y larvas desovadas
en la zona de Lebu-Corral (Soto-Mendoza et al.,
2012). Este punto es de gran importancia dado que el
asesoramiento científico para la asignación de cuotas
de captura utiliza, entre otros, el método de
producción de huevos. Estos resultados plantean
nuevas hipótesis para explicar la relevancia de zonas
de crianza asociadas con la región sur de Chile y sus
implicancias para el reclutamiento, así como para
evaluar consecuencias de los cambios en la
distribución adulta. Una de las limitaciones de estos
dos estudios radica en las limitaciones del modelo
hidrodinámico (climatológico) utilizado en este
estudio, debido a su falta de capacidad para reproducir
las señales ecuatoriales en el modelo, y la falta del
efecto de forzamiento con alta resolución espacial y
temporal usando modelos atmosféricos regionales
(Parada et al., 2012). Para poder abordar desde la
perspectiva biofísica la temática de la relación
ambiente-recurso de pequeños pelágicos, se requiere
el diseño y desarrollo de modelamiento hidrodinámico
orientado a resolver los procesos, escalas físicas
adecuadas a los procesos biológicos y el fortalecimiento
de planes monitoreo para validar el trabajo
de modelación. Estudios en relación a la sardina y
sardina común no han sido abordados desde esta
perspectiva.
Jurel y modelación biofísica
Recientemente, se han realizado estudios biofísicos
(Parada et al., 2010a; Vásquez, 2012) para evaluar la
hipótesis de conectividad de las zonas de desovecrianza
derivadas del modelo conceptual del ciclo de
vida del jurel (Arcos et al., 2001). Las aplicaciones
biofísicas que se implementaron, se realizaron en el
marco del proyecto CONICYT 78090007, las cuáles
permitieron abordar la conectividad entre las zonas de
desove y crianza, y la variabilidad del reclutamiento.
El modelo hidrodinámico utilizado permitió resolver
adecuadamente diferentes escalas de variabilidad
Variabilidad ambiental y recursos marinos
13
física, incluyendo señales ecuatoriales en el modelo, lo
que posibilitó evaluar dinámicamente la conectividad
y el transporte de huevos y larvas de jurel, desde zonas
de desove oceánicas a la zona de crianza histórica, así
como también realizar estimaciones de reclutamiento
comparables con los modelos de evaluación de stock
(Parada et al., 2010a; Vásquez, 2012). Por otro lado,
se evaluó biofísicamente el rol ecológico de bajos
submarinos asociados al área entre 34º-36ºS y109º-
112ºW, como región de desove-crianza para el jurel,
dada la evidencia empírica de juveniles (durante el
crucero Atlántida durante octubre de 2009), (Anikev,
2010) asociados a esta zona de montes submarinos
(Parada et al., en revisión). Se desarrolló un estudio de
la dinámica de la circulación junto con la
implementación biofísica, la cual generó índices con
alta retención de partículas del orden del 26-32% y
tiempos de residencia de hasta cuatro meses, en
asociación a giros estacionarios que promueven la
retención. Evidencia de jurel adulto, entre 2009-2011,
de peces de potencialmente pertenecientes a la misma
cohorte asociados a estas zonas en conjunto con los
resultados de la modelación, sugieren que estos
montes submarinos podrían cumplir un rol de zonas
temporales de “crianza-reclutamiento” y potencialmente
de desove, lo que cuestiona el modelo
conceptual (Arcos et al., 2001) del ciclo de vida del
jurel en el Pacífico sur. La relevancia, de este tipo de
estudios, es que permiten poner a prueba hipótesis
acerca de la historia de vida de los recursos, generando
un refinamiento o cambio de los modelos conceptuales
imperantes. Por otro lado, la vinculación de procesos
físicos con parámetros poblacionales (i.e., reclutamiento),
a través de mecanismos biofísicos explícitos,
ofrece oportunidades predictivas que podrían permitir
un mejor manejo del recurso.
Langostino colorado y modelación biofísica
Siendo la fluctuación interanual del reclutamiento un
factor clave de la dinámica poblacional de este recurso
en la zona de Chile centro-sur, se planteó un estudio
de modelación biofísica para evaluar la influencia de
la variabilidad temporal y espacial del desove en el
éxito de reclutamiento (Yannicelli et al., 2012). Se
incorporaron en el modelo biofísico, ecuaciones de
desarrollo y sobrevivencia dependientes de la temperatura
y movimiento vertical, cuyas formas y
parametrizaciones se realizaron a partir de experimentos
de laboratorio. La fracción de propágulos
originados en las proximidades del área de crianza que
reclutan exitosamente, es mayor y más constante a lo
largo del tiempo que aquella de propágulos generados
en agregaciones adultas ubicadas hacia el norte. El
éxito de larvas originadas en estos últimos, varió en el
tiempo, incrementándose para aquellas liberadas hacia

14
el fin de la temporada de surgencia. El éxito larval fue
dependiente de la distribución espacio-temporal de su
origen y su acoplamiento a la hidrodinámica costera,
que respondió a la geomorfología y distribución
temporal de vientos. Por tanto, esas dependencias
podrían explicar parte de la incertidumbre asociada a
la relación del potencial reproductivo con el
reclutamiento, lo cual deberá ser evaluado a través de
simulaciones interanuales, y podría ser considerado al
establecer zonas y niveles de captura. Estos resultados
podrían ser explorados más profundamente e
incorporados operacionalmente en los modelos de
toma de decisión para el manejo de este recurso.
Langosta de Juan Fernández
Estudios recientes, han abordado la variabilidad
interanual de la conectividad/retención de los estadios
tempranos larvales de J. frontalis y su acoplamiento
con los procesos oceanográficos imperantes en la
zona, a través de herramientas de modelación biofísica
(Porobić et al., 2012). Los resultados indican una
fuerte variabilidad interanual de los índices de
conectividad-retención para las poblaciones de J.
frontalis, determinadas principalmente por el acoplamiento
entre los factores biológicos reproductivos y
por factores oceanográficos tales como las variaciones
en la intensidad y presencia de estructuras de
mesoescala. En conjunto con lo anterior, también se
propone que J. frontalis presenta una estructura
metapoblacional, con un alto nivel de conectividad en
el archipiélago de Juan Fernández (AJF) y un fuerte
aporte de larvas hacia las islas Desventuradas (ID). Se
establece de esta forma la presencia de flujos
migratorios diferenciales en el sistema de islas,
encontrando que AJF actuaría como una zona fuente y
que las ID actuarían como sumidero con altos niveles
de advección. Estos estudios son de alto interés desde
la perspectiva de la ecología de este recurso, así como
la potencialidad que estos resultados tendrían sobre la
evaluación de algunas propuestas de manejo sugeridas
actualmente para este sistema (Eddy et al., 2010).
Estas estrategias de manejo presentan la posibilidad de
instaurar un área marina protegida (AMP) en la franja
costera alrededor de la isla Robinson Crusoe,
considerando principalmente la fase bentónica de la
especie. Los resultados de la modelación biofísica
(conectividad-retención), de los estadios planctónicos
dentro del sistema de islas, plantean varias
interrogantes relacionadas con la validez de desacoplar
las fases pelágicas y bentónicas al modelar la
instauración de un AMP.
Modelación biofísica y conectividad de metapoblaciones
costeras
En relación a la conectividad de metapoblaciones
costeras destacan dos estudios de modelación
Latin American Journal of Aquatic Research
biofísica. Aiken et al. (2007), mostraron que ejes de
dispersión genéricos son variables y asimétricos a lo
largo de la costa (33º-34°S), y que la dependencia
temporal de los mismos es importante. Sus resultados
apoyan el uso de modelos numéricos hidrodinámicos y
biológicos acoplados más que estadísticas de flujo
anual y modelos simples de difusión-advección para
abordar el tema de conectividad. Por otro lado, Aiken
& Navarrete (2011) mostraron que la circulación
costera forzada con campos de viento más fuertes que
los actuales, derivados de escenarios climáticos del
IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change),
inducirían mayores pérdidas costa afuera de larvas
distribuidas en superficie, pero mayor retención de
aquellas con comportamiento de migración vertical.
Estos estudios, con resolución de mesoescala, indican
que el comportamiento larval específico es un factor
determinante en las tendencias poblacionales y
comunitarias futuras. Estos significativos aportes
fueron derivados de la utilización de configuraciones
hidrodinámicas validadas a mesoescala. Sin embargo,
la variabilidad hidrodinámica costera tiene una
componente forzada topográficamente que es de
mayor importancia para los procesos de retención y
exportación de material orgánico. Si bien se sabe que
los resultados biofísicos dependen de los campos
hidrodinámicos utilizados, rara vez se evalúa cómo
son afectados por la utilización de configuraciones
físicas diferentes en cuanto a la resolución espaciotemporal
propia y de sus forzantes. En este sentido, la
circulación costera (al nivel de bahías, sombras de
surgencia) obtenida con el modelo no captura la
variabilidad correctamente a menos que la resolución
del modelo oceánico se aumente en función de la
topografía costera paralelamente al aumento de la
resolución del forzante atmosférico y se incorporen
detalles batimé-tricos de alta resolución en la costa (B.
Yannicelli, com. pers.). Además, como el establecimiento
empírico de patrones de conectividad está
restringido por aspectos metodológicos, el trabajo
propuso la factibilidad de utilizar información auxiliar
en la evaluación de los resultados biofísicos. Por lo
tanto, el refinamiento de los modelos hidrodinámicos
y la evaluación de sus implicancias biológicas
constituyen un paso esencial previo a la incorporación
de las herramientas biofísicas en modelos operativos
de manejo. El esclarecimiento de la estructura de
conectividad metapoblacional media, su variabilidad y
factores determinantes, son elementos considerados
clave para el establecimiento de medidas de
conservación, escalas de manejo pesquero y selección
de sitios de repoblamiento.
Manejo de recursos en Chile y variabilidad ambiental
en el asesoramiento
A continuación se ejemplifica, con algunos recursos
pelágicos, demersales y bentónicos, las regulaciones

de manejo y la potencialidad de la inclusión de
aspectos de variabilidad ambiental que permitan
apoyar el manejo de los recursos pesqueros.
Manejo de recursos pelágicos y demersales y variabilidad
ambiental
El objetivo de manejo de pequeños pelágicos establece
un nivel de biomasa reproductiva o desovante
equivalente al 66% del stock desovante en estado
virginal (sin explotación) considerando, además, el
establecimiento de un nivel de riesgo de no alcanzar el
objetivo de conservación de un 10%. Así, el estado de
cada recurso es determinado mediante la utilización de
modelos de evaluación de stock que incorporan
información biológica y pesquera, índices de
abundancia relativa, como la captura por unidad de
esfuerzo (CPUE), desembarques oficiales informados
por el programa de fiscalización del Servicio Nacional
de Pesca y estimaciones directas de biomasa desde el
año 2000 mediante hidroacústica (Castillo et al.,
2009). Esta información es utilizada en la calibración
de los modelos de evaluación de stock, y se obtienen
las variables de estado representadas por abundancias,
biomasas, y niveles de mortalidad por pesca
relacionadas a la explotación pesquera. Estas variables
dan cuenta del estado de los recursos que, sumado a la
estrategia de explotación utilizada y al riesgo de no
sobrepasar el criterio de conservación de la biomasa
desovante (basado en indicadores de desempeño), dan
pie a la conformación de la Captura Total Permisible
(CTP) en términos biológicos aceptables (Feltrim,
2009). En la pesquería de pequeños pelágicos, sardina
común y anchoveta, los problemas de manejo se
refieren a que es una pesquería de carácter mixto y con
alta presencia de ejemplares reclutas en las capturas.
En el caso de los pelágicos se actualiza el modelo de
evaluación y se analizan los escenarios de explotación
para el año en curso, basado en la incorporación de la
información acústica del crucero Reclas (Fig. 3). El
resultado es una actualización de la captura
biológicamente aceptable (CBA).
En la pesquería de la merluza común, el problema
de manejo se refiere a la menor abundancia de
ejemplares adultos y a la baja en la abundancia
ocurrida a partir del año 2003, la cual se atribuye
como responsabe a la jibia. En el aspecto
administrativo, anualmente la Subsecretaría de Pesca,
sobre la base de los estudios señalados, con
asesoramiento por parte de los Comités Científicos,
propone una CBA, la cual debe ser aprobada o
rechazada por el Consejo Nacional de Pesca (CNP
conformado por representantes de los grupos
laborales, pescadores, y representantes del sector
productivo), donde participa como presidente del
Variabilidad ambiental y recursos marinos
15
Consejo, el Subsecretario de Pesca (Fig. 4). La
Subsecretaría de Pesca, sobre la base de la
información disponible, realiza una propuesta de cuota
que los sectorialistas evalúan y someten al CNP, quien
tiene la instancia de decisión del CBA. Es claro que en
el actual régimen de manejo no existe la inclusión de
variabilidad ambiental y que existe suficiente
evidencia que sustenta su potencial uso.
Los esquemas de administración para el manejo de
los recursos, señalan que estos deben propender a la
sustentabilidad de las poblaciones marinas y
conservación de los ecosistemas. Sin embargo, el
manejo se encuentra basado en información biológica
y pesquera emanada de programas de monitoreo de la
pesquería, y de estudios del estado de las poblaciones
mediante modelos indirectos edad y talla estructurados.
Aspectos relevantes como la variabilidad
ambiental y elementos del ecosistema no son parte del
modelo de asesoría y, por lo tanto, no son
considerados de manera formal en la decisión. Estas
características, consolidan al manejo en un esquema
de corto plazo y sin elementos que permitan verificar
las consecuencias de las decisiones, generando una
administración de carácter monoespecífica sin consideraciones
ecosistémicas. Es necesario, incluir elementos
de relaciones ambiente-recurso y ecosistémicos
para la administración con programas
paralelos al monitoreo de las pesquerías, pero
enfocados al estudio del ambiente y sus efectos en las
poblaciones, incluyendo el análisis de las interacciones
entre especies.
A nivel internacional se han realizado esfuerzos
para vincular la variabilidad ambiental con el manejo.
De Oliveira & Butterworth (2005) incorporaron
factores ambientales en relación a las predicciones de
reclutamientos futuros en los procedimientos de
manejo de las pesquerías de sardina (Sardinops sagax)
y anchoveta (Engraulis capensis), en Sudáfrica. Por
otro lado, la regla de cosecha en el manejo de la
sardina japonesa (Hurtado-Ferro et al., 2010)
considera un índice ambiental en función de la TSM.
En Perú, no se han establecido Puntos Biológicos de
Referencia (PBR) formales, sólo existe una regla de
decisión que indica que las cuotas de pesca de
anchoveta serán la diferencia entre la biomasa actual
menos 5 millones de ton de adultos (R. Guevara, com.
pers.). Walters & Korman (1999), reconocen que
existen otras fuentes que encubren la verdadera señal
de reclutamiento desde el tamaño del stock desovante,
tal como la depredación, competencia y el ambiente
físico. Esto determina que el reclutamiento de las
especies debe ser determinado por medio de una
función stock-recluta que incorpore variabilidad
ambiental. Fiksen & Slotte (2002) encuentran que la

16
Generación Índice
Reclutamiento
PROYECTO RECLAS
(MES 1)
1 Revisión CTP basado
RECLAS y pesquería
(MES 2)
Generación Indice
Biomasa Vulnerable
PROYECTO PELACES
(MES 4-5-6)
Latin American Journal of Aquatic Research
Estimación de CTP basado en
proyecciones de reclutamiento
(MES 12)
Estimación de CTP basado en
proyecciones de reclutamiento
(MES 12)
Veda Reclutamiento
(mediado Mes 12)
Desarrollo Pesquería
(MES 9-10-12)
Veda Reproductiva
(MES 8)
Figura 3. Protocolo de decisión para la captura total permisible (CTP) de pequeños pelágicos.
ASESORIA AL MANEJO
Seguimiento de la
Pesquería
Pesqueria
Análisis de Datos
Evaluación de stock y
Estrategias de explotación
CTPs permisibles a
diferentes riesgo
Figura 4. Protocolo de decisión para la captura total permisible (CTP) de merluza.
inclusión de la TSM, en los modelos stock-recluta
para el recurso (Clupea harengus), remueve la
autocorrelación de los residuos y mejora la capacidad
explicatoria entre 6 y 9%. Estas deberían ser aproximaciones
a implementarse a corto plazo en la
evaluación y en la toma de decisiones. Por tanto, una
CTP
Consejo Nacional
NO
SI
Informe Propuesta de
Cuota
Subsecretaría Subsecretaria de Pesca
forma de relacionar el ambiente con la dinámica
poblacional, y así considerarlo en el manejo, es la
incorporación de variables ambientales en los modelos
de evaluación de stock. El efecto ambiental (espaciotemporal),
puede ser incluido explícitamente en
modelos de evaluación de stock (simples o complejos,

mono o multiespecíficos) modulando el crecimiento
individual, la mortalidad y/o el reclutamiento (entre
otros), en forma determinística o estocástica, así como
pueden ser utilizados en la estandarización de la
captura por unidad de esfuerzo como índice de
biomasa (Wiff & Quiñones, 2004). Además, la
formulación (y parametrización) de la modulación de
los procesos biológicos por el ambiente físico puede
tener base mecanística o correlacional y muy diverso
grado de complejidad (Keyl & Wolff, 2008).
Manejo de recursos bentónicos y variabilidad
ambiental
La pesquería de un buen número de crustáceos,
moluscos y equinodermos, se encuentra sujeta a
medidas de regulación como período de veda, talla
mínima de extracción o asignación de cuotas de
extracción. Estas especies son objeto de estudios
biológico-pesqueros de diversa cobertura espaciotemporal,
y además, del registro de desembarques que
realiza la autoridad fiscalizadora (SERNAPESCA).
Estos recursos son monitoreados a través de
programas de seguimientos de pesquerías, evaluaciones
directas, pescas de investigación y estudios
biológico-pesqueros conducidos a requerimiento de la
Subsecretaría de Pesca. En el año 2011, la Subsecretaría
de Pesca convocó a expertos nacionales a un
Comité Científico Bentónico (CCB) para avanzar
hacia un manejo ecosistémico y sustentable, propuesto
en el proyecto actual de ley de pesca. Sin embargo, no
existe ningún documento de referencia en cuanto al
proceso de toma de decisiones referidas a la pesca
bentónica conducida en áreas no asignadas como
AMERBs (J. González presidente CCB, com. pers.).
La consideración del efecto de la variabilidad
ambiental espacio-temporal en los recursos bentónicos
explotados no es explícita en las regulaciones. Sin
embargo, en recursos de amplia distribución
latitudinal, la variabilidad ambiental asociada es
considerada a través del ajuste de valores de
parámetros como la tasa de crecimiento por
macrozonas. Actualmente, se evalúa un plan de
manejo de 'pesquerías bentónicas' multiespecíficas en
las regiones de Los Lagos y Aysén, basado en una
zonificación para ser aplicada en la evaluación y
manejo de más de seis recursos, y que considera la
variabilidad ambiental espacial junto con otros
factores (Molinet et al., 2011). Sin embargo, las
regulaciones extractivas de recursos bentónicos no
consideran lineamientos que guíen respuestas
administrativas ante la ocurrencia de eventos
climáticos interanuales, a pesar de la recurrencia de
eventos climáticos conocidos con consecuencias
biológicas típicas (i.e., expansión del pulpo a la región
de Coquimbo).
Variabilidad ambiental y recursos marinos
Bajo el régimen de áreas de manejo y explotación
de recursos bentónicos, la abundancia, estructura de
tallas y biomasa de las especies animales explotadas,
en particular el loco, son evaluadas anualmente, en
base a lo cual se establece una cuota de extracción año
a año para cada AMERB y recurso, que no puede
exceder el 30% del stock explotable. En principio la
mantención de una tasa de explotación constante
serviría como enfoque precautorio para especies de
longevidad mayor a 1-2 años, en escenarios de
variabilidad ambiental interanual de baja frecuencia
(Walters & Parma, 1996). Dada la complejidad de
implementación que requieren dichos sistemas, y la
incertidumbre en los procesos, una sencilla regla como
la que efectivamente es aplicada en las AMERBS,
sería en principio adecuada para lograr mantener las
poblaciones en niveles explotables. Sin embargo, la
estructura espacial de una misma meta población
sujeta a explotación en numerosas concesiones
independientes entre sí, podría requerir alteraciones
espacialmente explícitas a la regla general, debido a la
heterogeneidad espacial de la respuesta biológica ante
eventos climáticos, cuya manifestación difiere entre
localidades, afectando además la estructura de
conectividad. La evaluación de la relación espaciotemporal
ambiente/recurso, en forma espacialmente
explícita, en configuraciones costeras realistas y
escenarios ambientales contrastantes, es parte de
investigaciones colaborativas en desarrollo que
permitirían adecuar regulaciones como parte de la
revisión estratégica de la medida administrativa, para
su aplicación a nivel táctico anual.
SÍNTESIS
El estado del conocimiento de la relación ambienterecurso
Actualmente, la información en relación a las
variabilidad ambiental y su impacto en jurel, merluza
y pequeños pelágicos en la región centro sur es
dispersa, careciendo a nivel nacional de un estudio que
logre integrar y sintetizar la información ambiental
disponible y su variabilidad en un marco que haga
posible incorporarlo operativamente en un modelo de
manejo. En el caso de los pequeños pelágicos en la
zona norte existen estudios más orientados, aunque no
se han realizados esfuerzos para implementar las
relaciones encontradas en función de modelos
operativos. La revisión sobre la relación recursos
bentónicos-ambiente en el Sistema de la Corriente de
Humboldt sugiere que las respuestas biológicas
locales, no deberían relacionarse directamente a
indicadores globales de variabilidad interanual. En el
marco del nuevo objetivo de la política pesquera
17

18
nacional de manejo ecosistémico, el estudio de la
variabilidad ambiental-recursos se integra como una
prioridad de investigación.
Contribuciones a partir de modelación biofísica y
pasos hacia su implementación
El estado del arte de modelación biofísica de recursos
pesqueros dentro de la jurisdicción chilena se
circunscribe a un grupo reducido de contribuciones,
orientadas a dilucidar aspectos básicos de la dinámica
larval de anchoveta, langostino, jurel, langosta de Juan
Fernández y otros en desarrollo, como el estudio del
loco. Los resultados de la aplicación de modelos
biofísicos de pequeños pelágicos han dado lugar al
planteamiento de nuevas hipótesis en relación a la
relevancia de zonas de crianza, asociadas con la región
sur de Chile, y sus implicaciones para el reclutamiento.
Estos resultados podrían ser utilizados para
explorar medidas de manejo, tales como redefinición
de zonas de monitoreo para evaluar la dinámica de
transporte, conectividad y retención de huevos y
larvas desovadas en áreas específicas. Así mismo, los
resultados de la modelación biofísica del jurel han
mejorado el conocimiento de su historia de vida y
permitido expandir el modelo conceptual de este
recurso. La relevancia topográfica en la modulación
hidrodinámica costera y sus implicancias en la
variabilidad de la sobrevivencia de larvas bajo
consideraciones de origen espacial y temporal
explícito fue evidenciada en simulaciones biofísicas
de invertebrados demersales. Estos resultados sugieren
la re-evaluación de procedimientos de evaluación
tradicionales. Los modelos biofísicos pueden ser
acoplados a los modelos de dinámica poblacional para
reducir incertezas en las estimaciones (i.e., reclutamiento,
biomasa vulnerable y biomasa desovante entre
otras). Los modelos biofísicos pueden ser utilizados
como índices ambientales los que pueden ser
utilizados como indicadores independientes de reclutamiento
y asentamiento, determinación de índices de
sobrevivencia, así como estimaciones regionales de
estos índices. Estos indicadores ambientales pueden
ser incorporados en las estimaciones del modelo de
evaluación de stock, asociado a la relación stockrecluta
y, finalmente, como una herramienta de
simulación que permita evaluar hipótesis en función
de la historia de vida de los recursos y escenarios
ambientales potenciales. La implementación de estos
enfoques de modelación es un desafío, ya que está
determinado por la estructura institucional de la
investigación pesquera en Chile y la limitación de
instrumentos disponibles de financiamiento. Por una
parte, se requiere un énfasis en los desarrollos
multidisciplinarios, un cambio en los paradigmas que
guían el planteamiento y evaluación de hipótesis a
Latin American Journal of Aquatic Research
nivel observacional y numérico, para realizar avances
más certeros y conceptualmente significativos. Se
requiere el desarrollo de un programa orientado al
establecimiento de iniciativas de implementación de
sistemas de modelación acoplados entre modelos
hidrodinámicos y biológicos con la incorporación de
niveles tróficos inferiores y superiores, la integración
y síntesis de la información disponible de los recursos
pelágicos, demersales y bentónicos (análisis retrospectivo),
y el reforzamiento de programas nacionales
de investigación y de políticas de cooperación interinstitucional
y colaboración multidisciplinaria. Altamente
recomendable es la formalización de planes de
monitoreo y desarrollo de la oceanografía opera-cional
de largo plazo, como programas establecidos, y la
instauración de programas de mejoramiento de
capacidades. La modelación biofísica es un elemento
nuevo a nivel nacional y relevante hacia estrategias de
manejo y el manejo de pesquerías basado en el
ecosistema. Sin embargo, futuros planes de manejo
pesquero deberían considerar la integración de
modelos con todos los componentes del ecosistema
marino (compartimentos biofísicos, económicos y
sociales, Fulton et al., 2004). De esta manera, se
considera que el acoplamiento con la componente
biofísica es un elemento fundamental en la transición
de modelos operacionales tradicionales hacia un
enfoque más ecosistémico.
AGRADECIMIENTOS
C.P. agradece a la Comisión Nacional de Ciencia y
Tecnología (CONICYT) por el financiamiento a
través del proyecto 78090007; B.E. agradece a la
Fundación CREO por el financiamiento del proyecto
“Meso-scale and coastal oceanographic analysis
around Juan Fernández and Desventuradas Archipelagos”,
S.V. fue parcialmente financiado por la beca
de magister de CONICYT; B.Y. agradece al proyecto
INNOVA-CORFO 07CN13IXM-150 (Sistema de
Monitoreo y Pronósticos de las Condiciones Oceanográficas
para la Gestión Productiva y Pública del
Océano Costero: Fase I).
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DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-2
Review
Análisis automático de zooplancton
Análisis automático de zooplancton utilizando imágenes digitalizadas: estado
del conocimiento y perspectivas en Latinoamérica
Johanna Medellín-Mora 1 & Rubén Escribano 2
1 Programa de Doctorado en Oceanografía, Departamento de Oceanografía
Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
RESUMEN. Los estudios de comunidades de zooplancton son de gran importancia para la biología, ecología
y conservación del ecosistema marino. Sin embargo, estas investigaciones implican un proceso de alto costo
en términos de tiempo y esfuerzo, requiriendo personal entrenado para la identificación, conteo y medición de
numerosos grupos taxonómicos, así como para la estimación de biomasa. Actualmente, existe un creciente
interés por la implementación de nuevas técnicas que permitan automatizar los análisis, incorporando
tecnología informática aplicada al examen automático de imágenes digitalizadas. En este trabajo se revisa el
estado del conocimiento de algunas metodologías, basadas en el estudio de imágenes digitalizadas de
zooplancton. Se presenta una descripción general de los métodos conocidos, tales como ZooScan-ZooProcess
y ZooImage, se analizan sus resultados para la identificación de distintos zooplancteres, se comparan con el
método tradicional y se hacen propuestas para mejorar su aplicación. Adicionalmente, se resumen las
experiencias con estos sistemas en el análisis de patrones de variabilidad espacial y temporal de la comunidad
zooplanctónica, basados en el espectro de tamaño y pruebas para la estimación de biomasa de zooplancton.
Finalmente, se elabora un listado de capacidades y limitaciones registradas en la bibliografía reciente, y se
discute sobre las perspectivas de desarrollo y aplicación que ofrece esta metodología para la comunidad
científica en Latinoamérica.
Palabras clave: zooplancton, identificación automática, análisis digital, estado del conocimiento, ZooImage,
ZooScan.
Automatic analysis of zooplankton using digitized images: state of the art
and perspectives for Latin America
ABSTRACT. The study of zooplankton communities is very important in the context of the biology, ecology,
and conservation of the marine ecosystem. However, research on zooplankton implies a highly costly process
in terms of time and effort, requiring trained personnel for identification, counting and measuring of various
taxonomic groups, including biomass estimates. At present, there is an increasing interest for implementing
new techniques allowing automatic analyses of zooplankton by means of informatics technology and
assessment of digitized images. In this work, the state of the art of some methodologies applied to digital
images of zooplankton is revised describing the general methods used, such as ZooScan-ZooProcess and
ZooImage, and an analysis of their results for identification, a comparison with traditional methods, and
recommendations to improve the identification process. Additionally, a brief summary of the experiences with
these systems is presented, focused on the analysis of spatial and temporal variability of the zooplankton
community by means of its size spectrum and tests for deriving biomass estimates. Finally, a list of capacities
and limitations of the methods is discussed using recent literature, as well as the perspectives of development
and applications of this new technology can offer to the scientific community of the Latin American region.
Keywords: zooplankton, automatic identification, digital analysis, state of the art, ZooImage, ZooScan.
___________________
Corresponding author: Rubén Escribano (rescribano@udec.cl)
29

30
INTRODUCCIÓN
El zooplancton como componente basal de las tramas
tróficas marinas, está conformado por organismos de
tamaño pequeño de diversos grupos taxonómicos que
se encuentran en suspensión en la columna de agua,
cuya distribución está condicionada principalmente
por las corrientes (Suthers & Rissik, 2009; Chavance,
2011). Tiene gran importancia ecológica puesto que es
un componente esencial de la bomba biológica de
carbono, puede ser indicador de la calidad ambiental y
variabilidad climática (Beagraund et al., 2002), y en el
ecosistema pelágico presenta una alta variabilidad
espacial y temporal (Benfield et al., 2007).
Debido a sus características, el zooplancton genera
gran interés de investigación desde varios puntos de
vista. No obstante muchos estudios quedan
incompletos debido al alto número de muestras
colectadas, las cuales terminan almacenadas, sin ser
analizadas en su totalidad, como resultado del
requerimiento de personal especializado y dedicación
necesaria (tiempo) para la realización de análisis
confiables de la composición taxonómica, abundancia,
tamaño y distribución espacio-temporal. Aunque los
aspectos taxonómicos como la descripción de
especies, ciclos de vida y algunos análisis ecológicos
de variabilidad han sido obtenidos, se requiere mucho
tiempo y esfuerzo para analizar en detalle los patrones
espacio-temporales de estas comunidades (i.e., series
de tiempo) (Benfield et al., 2007; Bell & Hopcroft,
2008; Gorsky et al., 2010).
Por las razones anteriores, desde la década de los
80’s, se ha comenzado a desarrollar métodos que
involucran el uso de imágenes digitales para acelerar
el procesamiento de las muestras de zooplancton y
obtener resultados más rápidos en la medición, conteo
e identificación de organismos. Por otra parte, existen
varios tipos de metodologías in situ que involucran el
uso de sensores ópticos o acústicos tales como:
sistemas de acople cámara-red, cámara de registro de
imágenes de ictioplancton, videocámara para plancton
(Video Plankton Recorder (VPR)), perfiladores de
video, registro y evaluación de perfiles de sombras de
partículas (Shadowed Image Particle Profiling
Evaluation (SIPPER)), visualizador de zooplancton y
sistema de imágenes (Zooplankton Visualization and
Imaging System (ZOOVIS)), y la nueva tecnología de
imágenes de fluido (FlowCAM), así como el contador
óptico láser de plancton (Laser Optical Plankton
Counter (LOPC)) (Benfield et al., 2007; Sieracki et
al., 2010).
De igual forma, en laboratorio se han desarrollado
metodologías en las cuales las muestras preservadas
de zooplancton pueden ser digitalizadas con equipos
Latin American Journal of Aquatic Research
diseñados especialmente, como el ZooScan, o con un
escáner convencional, obteniendo imágenes digitalizadas
bidimensionales, y posteriormente analizadas
mediante programas informáticos como el ZooProcess
y ZooImage respectivamente (Gorsky et al., 2010).
Puesto que las imágenes en 2D aún presentan
algunas limitaciones para la identificación a nivel
específico, actualmente se están desarrollando nuevas
tecnologías para la obtención de imágenes en 3D con
alta definición (imagen acústica (FishTV), estereoscopia,
tomografía (resonancia magnética, rayos X),
microscopios confocales y holografía), las cuales
permiten rotar la imagen y observar estructuras claves
para la identificación (i.e., antenas y apéndices entre
otras), y obtener medidas volumétricas. Actualmente
se ha proyectado para el futuro, hacer una biblioteca
de referencia de varios grupos de zooplancton en 3D,
y hasta ahora se tiene registros digitalizados de
aproximadamente 350-400 organismos en modelos
3D, en su mayoría peces, aunque todavía se requiere
un programa específico para su procesamiento
(Benfield et al., 2007; Boistel et al., 2011).
En países de Latinoamérica, con una larga
trayectoria en estudios del zooplancton y donde
comúnmente se cuenta con bases de datos y muestras
de zooplancton preservadas por largo tiempo,
derivadas de expediciones y prospecciones orientadas
muchas veces a las pesquerías, el uso de estos
métodos automatizados es una alternativa promisoria
frente a las técnicas tradicionales de análisis. Entonces,
con el objeto de motivar la aplicación de estas
nuevas metodologías de análisis de zooplancton, este
trabajo presenta una revisión actualizada de los
métodos más utilizados para el análisis de muestras de
zooplancton a partir de imágenes digitales. En esta
revisión, se analizan las capacidades, limitaciones y
las perspectivas de utilización de estos métodos para
estudios enfocados en la biodiversidad, biogeografía y
ecología de zooplancton.
Desarrollo del método
Los avances en tecnología para el análisis de imágenes
digitales de zooplancton se iniciaron en la década de
los 80’s. En esos momentos, los programas de
computación estaban diseñados para contar y medir
partículas e identificar hasta ocho grupos taxonómicos
de manera eficaz. Posteriormente, para mejorar los
procesos de identificación en los 90’s se adaptaron
sistemas de aprendizaje con redes neuronales artificiales.
No obstante, aún se presentaban limitaciones
con imágenes de baja resolución y computadores de
capacidad limitada para el manejo de un alto número
de imágenes (Gislason & Silva, 2009).

A partir del año 2000 se observó una mayor
eficiencia en la producción y análisis de imágenes, en
términos de tiempo y esfuerzo para el conteo,
medición y clasificación de partículas dentro de
categorías taxonómicas de zooplancton con el diseño
de equipos como el ZooScan, elaborado por el
laboratorio de Oceanografía de Villefranche-sur-Mer,
France (www.zooscan.com) (Gorsky & Grosjean,
2003). Este equipo en su versión comercial está
compuesto por una cámara con fondo de vidrio
impermeable para contener las muestras de zooplancton
y un sensor de escáner convencional que digitaliza
imágenes en alta resolución (2400 dpi) (Fig. 1a). Estas
imágenes son analizadas con el programa de uso
público ZooProcess, el cual es un conjunto de rutinas
integradas con un programa de procesamiento de
imagen digital llamado Image J (Picheral, 2010).
Por su parte el programa de uso público
Zoo/FitoImage desarrollado por University of Mons-
Hainaut en Bélgica, está construido a partir de varios
programas tales como Image J., R o XnView,
integrados en la plataforma “R”. El programa es de
código abierto, que permite importar imágenes desde
cualquier dispositivo digital (i.e., escáner
convencional o cámara), analizarlas y exportar los
resultados desde y hacia varios sistemas. Se diseñó
para operar con el sistema Windows XP pero se puede
adaptar a Linux, Unix o Mac Osx (Grosjean & Denis,
2007).
ZooImage utiliza características como forma,
tamaño, entre otras, para clasificar organismos
planctónicos con una exactitud del 70-80%, cuando se
trabaja con 10-20 categorías taxonómicas mayores (no
específicas), usando una serie de algoritmos de
aprendizaje supervisados, funciones discriminantes y
otros clasificadores (Benfield et al., 2007; Grosjean &
Denis, 2007). Cuando se incorpora el conocimiento de
los expertos en la verificación de la clasificación, la
exactitud aumenta (Fig. 1b) (Bell & Hopcroft, 2008;
Gislason & Silva, 2009). Este programa se puede
adaptar a los requerimientos del usuario y reconfigurar.
Actualmente ha sido adaptado para trabajar
además con imágenes obtenidas a partir de micro y
macrofotografía y también se ha modificado para
procesar imágenes de FlowCAM y ZooScan
(MacLeod et al., 2010).
De una manera general con estos métodos se
requieren tres pasos para el análisis de las muestras e
imágenes de zooplancton (Fig. 2):
Adquisición y análisis de la imagen: para esto se
digitaliza (escanea) la muestra, se importa y procesa la
imagen por medio de la creación de viñetas que son
sub-imágenes de cada partícula extraída de la imagen
Análisis automático de zooplancton
31
original con su respectiva escala de medida. Durante
este procedimiento se analiza individualmente la
partícula, se obtienen todas sus características y se
registra la información relevante en un archivo de
metadatos. Las muestras se pueden escanear con el
equipo ZooScan que puede generar imágenes en
escala de grises de hasta 2400 dpi, aunque el uso de un
escáner convencional no constituye una limitación en
términos de calidad de la imagen. Un escáner
convencional típicamente permite obtener imágenes
de entre 600 a 1200 dpi en escala de colores
verdaderos.
Reconocimiento automático de partículas: las
viñetas y metadatos son analizados según características
potenciales para discriminar creando un
Entrenador de datos o “training set” que es un
organizador de categorías taxonómicas y partículas no
identificadas en carpetas que deben ser verificadas por
el usuario. El programa usa una variedad de
algoritmos clasificadores que aprenden a identificar
imágenes desconocidas por construcción de
mecanismos de decisión asociados a las características
extractadas de las imágenes y metadatos con la
información proporcionada por el taxónomo. Los
errores son evaluados por medio de una matriz de
confusión, la cual es una herramienta de verificación
que compara los grupos taxonómicos identificados
manualmente con los clasificados automáticamente.
Este análisis considera el conteo de objetos de cada
grupo por cada método (manual y automático),
muestra un valor de coincidencia entre estos en una
matriz de celdas en diagonal, destacado con un color,
y cuando se presenta un valor de no coincidencia por
fuera de la diagonal en otro color (Fig. 2).
Análisis de series para información biológica y
ecológica: los programas desarrollan estándares para
la representación de metadatos, los cuales son
utilizados también para producir informes de
abundancia de taxa, clases de tallas para obtener área
corporal, el Diámetro Circular Equivalente (ECD),
espectro de tamaño y biomasa de cada muestra sobre
la base de relaciones alométricas. Esta información en
el caso del ZooImage puede ser exportada a archivos
Excel o Matlab. La versión actualizada de los
manuales para su uso específico pueden ser
consultados en internet: ZooImage versión en inglés y
español: http://www.sciviews.org/zooimage; http://
www.sciviews.org/zooimage/docs/ZooPhytoImageMa
nualSpanish.pdf; ZooScan: http://www.obsvlfr.fr/-
LOV/ZooPart/ZooScan/.
Avances recientes en el desarrollo del método
Gorsky & Grosjean (2003) y Grosjean et al. (2004)
describieron el procesamiento de imágenes con el

32
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 1. a) ZooScan y computador con el programa ZooProcess, b) Escáner convencional y computador con el programa
ZooImage (Tomado de Gorsky et al., 2010; Bachiller & Fernandes, 2011).
Figura 2. Esquema general de los pasos metodológicos para el análisis de las imágenes digitales de zooplancton.

ZooScan y los resultados de identificación con varios
algoritmos para el aprendizaje de máquina. Ellos
sugieren analizar varias sub-muestras y separar los
organismos en dos o tres categorías de tamaño.
También encontraron que la validación del Entrenador
(“training set”) por parte de un experto aumenta de 70
a 85% la exactitud de la identificación.
En el 2005 en Villefranche-sur-Mer en Francia se
realizó un taller sobre el análisis de imágenes y del
conteo e identificación del zooplancton. En esta
reunión el programa ZooImage fue presentado como
plataforma de trabajo. Se divulgó la iniciativa RAPID
(Research on Automated Plankton Idenfication) con
un amplio apoyo de la comunidad científica en el
campo del plancton, diseñada para ampliar y adaptar
las capacidades de ZooImage y convertirlo en un
sistema de libre disposición, altamente flexible y
potente, para procesar y clasificar los conjuntos de
datos de imágenes planctónicas. Paralelamente, se
inició el desarrollo de la investigación sobre
algoritmos de clasificación, formas de cuantificar y
reducir las fuentes de error por los seres humanos y
máquinas, el desarrollo de bases de datos de alta
calidad y distribución, y la exploración de las
características taxonómicas basadas en las propiedades
intrínsecas de la imagen (ICES, 2006).
En los años 2007 y 2011 se efectuaron el cuarto y
quinto Simposio Internacional de Producción de
Zooplancton, en los cuales se dedicaron sesiones y
grupos de trabajo a discutir sobre los avances en la
tecnología de imágenes y su aplicación para el conteo
e identificación de plancton y el estudio de su
distribución. Se presentaron varias ponencias que
describieron las experiencias con los métodos
ZooScan y ZooImage (Dagg et al., 2008), así como, la
propuesta de herramientas para mejorar la exactitud y
la confiabilidad de las medidas de zooplancton (i.e.,
remoción de los apéndices de la elipse ajustando a la
línea del cuerpo), como el programa Plancton J
desarrollado por medio de ZooImage e Image J
(Benfield et al., 2007). Se efectuaron otras ponencias
más específicas que serán comentadas en cada uno de
los temas que se describen a continuación.
Identificación y conteo de zooplancton: comparación
entre los métodos tradicional y automático
El análisis automático de imágenes digitales logra
clasificar el zooplancton en las principales entidades
taxonómicas como Clase, Familia o Género. El
enfoque tradicional aún es necesario para explicar la
estructura, desarrollo e historia de vida de la
comunidad zooplanctónica (Benfield et al., 2007;
Gislason & Silva, 2009), así como las migraciones
verticales que realizan algunos organismos en la
Análisis automático de zooplancton
33
columna de agua, que pueden afectar la estructura
espacial de la comunidad (Manríquez et al., 2012). Por
su parte Gorsky et al. (2010) afirman que con este
método se obtienen buenos resultados para la
estimación del espectro de tamaño y la biomasa. Estos
autores concluyen que lo más importante para la
identificación es establecer correctamente el Entrenador,
confirmando los resultados de la clasificación y
la compilación de viñetas por parte de un especialista
(método semi-automático). Además, se ha demostrado
que estos métodos reconocen con buena exactitud las
partículas no biológicas (i.e., nieve marina, fibras,
materiales no orgánicos) (Culverhouse et al., 1994;
Bell & Hopcroft, 2008).
En varias investigaciones se han efectuado
comparaciones entre la exactitud lograda en la
identificación a través de los métodos tradicional y
automático, encontrando valores similares (Bell &
Hopcroft, 2008; Gorsky et al., 2010; Di Mauro et al.,
2011). No obstante, Manríquez et al. (2009)
encontraron diferencias de casi un orden de magnitud
en algunos taxa, pero afirman que en general la
dominancia de los grupos se mantiene. Por su parte,
Bell & Hopcroft (2008) encontraron que la
clasificación por tamaño aumentó la exactitud, los
copépodos de talla media fueron mejor identificados
(73%), en comparación con los copépodos pequeños
(62,5%) y grandes (54,9%). De igual forma, Di Mauro
et al. (2011) registraron 100% de exactitud en la
identificación de huevos de peces y valores bajos
cuando el número de viñetas es reducido en el
Entrenador (i.e., poliquetos, anfípodos, decápodos y
larvas de peces). Su estudio se enfocó en tres
categorías de copépodos: ciclopoida, calanoida grandes
y calanoida pequeños, en las cuales se obtuvo una
exactitud de 85,7; 79,5 y 85,7%, respectivamente.
Se ha encontrado que la exactitud de la
identificación por el método automático depende de la
naturaleza y el número de viñetas en cada clase
(Gislason & Silva, 2009). Estudios detallados como el
de Gorsky et al. (2010) han demostrado que el numero
óptimo de viñetas por categoría es entre 200 y 300 y el
mejor método de clasificación es el “Ramdom forest
algorithm”, el cual ha mostrado buenos resultados en
todos los estudios revisados. Por su parte, Chang et al.
(2012) sugieren un clasificador balanceado con el
mismo número de viñetas en cada categoría, si el
objetivo de la investigación es identificar correctamente
categorías raras en adición a grupos
dominantes.
Otro factor influyente en la exactitud es la
subestimación de la abundancia de un taxon raro
debido a la presencia de otro muy abundante, o la
confusión en la identificación de organismos muy

34
pequeños, incluso con una resolución de 2400 dpi
(Gorsky et al., 2010). Por ejemplo, Gislason & Silva
(2009) encontraron una subestimación mínima de la
abundancia de calanoideos pequeños (

Análisis automático de zooplancton
Tabla 1. Comparación de metodologías entre los diferentes autores.
Autor Programa
Número de
muestras
analizadas
Número
categorías o
clases
Número
viñetas
Resolución
de la imagen
Tipo de
tinción
Exactitud
(%)
Bell & Hopcroft (2008) ZooImage 53 53 100 2400 Ninguna 85,0
Gislason & Silva (2009) ZooImage 17 25 16 - 208 2400 Ninguna 75,0
Irigoien et al. (2009) ZooImage 4124 17 12 - 228 600 Eosina 88,2
- 37 8 - 50 -
64,7
Fernandes et al. (2009) ZooImage - 24 12 - 3043 600 Eosina 85,7
- 30 12 - 2288 2400 82,0
Manríquez et al. (2009) ZooImage 44 16 50 800 Rosa de Bengala -
Gorsky et al. (2010) ZooScan - 20 200 - 300 2400 Ninguna 80,0
Di Mauro et al. (2011) ZooImage 18 13 200 - 600 1200 Rosa de Bengala 83,9
Chang et al. (2012) ZooScan - 29 200 - 300 2400 Ninguna -
Bachiller et al. (2012) ZooImage - 28 30 4800 Eosina 72,6
Manríquez et al. (2012) ZooImage - 29 50 800 Rosa de Bengala -
Figura 3. Esquema de la metodología de control interno adicionando perlas de resina (Modificado de Bachiller &
Fernandes, 2011).
escáner una celda fija con facilidad para la evacuación
de la muestra con el fin de distribuir el zooplancton
directamente sobre el vidrio. Escanear la muestra en
placas separadas dificulta la manipulación para
muestras grandes y aumenta el tiempo de obtención de
las imágenes.
35
Ejemplos de aplicación
Patrones de variabilidad espacial y temporal de
zooplancton uso del tamaño
Diversos estudios han evidenciado que el uso del
ZooImage ofrece buenos resultados para evaluar los

36
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 4. Viñetas en diferente calidad de resolución de cinco categorías de mesozooplancton a) Larva de bivalvo,
b) nauplio de cirripedio, c) larva de cefalópodo, d) copépodo, e) larva de decápodo y f) eufáusido (Modificado de
Bachiller et al., 2012).
patrones espacio-temporales de la comunidad zooplanctónica.
Según Manríquez et al. (2009) e Irigoien
et al. (2009), este método permite una rápida
evaluación de la estructura de tamaños representada
por el espectro normalizado y sus pendientes
asociadas. Las variaciones en la pendiente de los
espectros permiten inferir cambios en la estructuración
espacial de las comunidades y la influencia de factores
ambientales en la distribución del zooplancton.
Este método ha resultado ser una herramienta
apropiada para analizar los patrones temporales y
espaciales de zooplancton en un sistema de surgencia.
Tal es el caso del ecosistema de surgencia frente a la
bahía de Concepción, donde el Centro de Inves-
tigación Oceanográfica en el Pacífico Sur Oriental-
COPAS realiza el seguimiento hidrográfico de una
serie de tiempo en una estación fija (Estación 18;
36°30,80’S, 73°7,75’W). En esta estación se estudió la
comunidad de mesozooplancton durante los años
2002-2005. La pendiente del espectro de tamaño fue
altamente variable en el tiempo y sus cambios se
atribuyeron a las variaciones estacionales en la
intensidad de la surgencia y la Zona de Mínimo
Oxígeno (ZMO). De esta forma, se determinó que,
cuando la surgencia era activa, la ZMO era más
superficial y la pendiente del espectro de tamaños del
zooplancton se incrementó (más positiva), tal que la
regresión lineal se volvía menos pronunciada, en una

condición de una distribución más uniforme de las
clases de tamaños. En contraste, durante el periodo de
no surgencia, cuando la ZMO era más profunda,
dominaban las clases de tamaño menores, el
zooplancton de mayor tamaño era más escaso y la
regresión lineal manifestaba mayor inclinación
(Manríquez et al., 2009).
En la misma zona de Concepción, durante el
periodo de surgencia de 2004 se realizó un muestreo
en 29 estaciones distribuidas en la zona costera y
oceánica. En la zona costera se presentaron valores
altos de clorofila, una pendiente del espectro de
tamaño negativa mostrando valores bajos de
diversidad y abundancia de zooplancton. La comunidad
estuvo mejor representada en la zona del frente
de surgencia, donde se registraron valores moderados
de clorofila, una mayor profundidad de la ZMO, una
pendiente del espectro más positiva con muchas clases
de tamaño. Los frentes de surgencia se caracterizan
por congregar alimento y zooplancton. En la zona
oceánica se presentaron valores bajos de clorofila y al
igual que en la costa, una pendiente negativa,
representada en pocas clases de tamaño. No obstante,
los cambios espaciales del espectro de tamaño también
pueden ocurrir por variaciones temporales como la
migración diurna vertical de algunos copépodos y
eufausiáceos (Manríquez et al., 2012).
Por otra parte, en la bahía de Biscay localizada
entre España y Francia en el Océano Atlántico
oriental, Irigoien et al. (2009) analizaron durante la
primavera una serie de zooplancton de ocho años de
1998-2006. Según este estudio la estructura de la
comunidad zooplanctónica mostró un patrón
recurrente de variaciones espaciales año tras año, con
elevados valores de biomasa de organismos pequeños
(1 mm ECD) en la plataforma media y
talud. Estos resultados valores fueron corroborados
con la pendiente del espectro que fue menos empinada
en el talud y en áreas oceánicas.
Irigoien et al. (2009) también estudiaron la
relación entre la biomasa de mesozooplancton y el
reclutamiento de la anchoveta, un importante recurso
pesquero, encontrando relaciones negativas entre
ambos. La falta de relación mostró que no existía un
control top down por parte de los adultos de anchoveta
sobre el mesozooplancton.
Biomasa de zooplancton
Las medidas de biomasa de zooplancton son
necesarias para cuantificar los flujos de energía hacia
los niveles tróficos superiores. Sin embargo, este
procedimiento analítico es dispendioso y toma mucho
tiempo y además requiere la destrucción de la muestra
Análisis automático de zooplancton
37
para obtener el peso húmedo o seco, así como análisis
elementales de carbono y nitrógeno (Alcaraz et al.,
2003). Al respecto, Lehette & Hernández-León (2009)
han realizado estimaciones de la biomasa de
zooplancton a partir de imágenes digitalizadas, usando
el área de los organismos, relacionando sus resultados
con registros analíticos de biomasa en peso seco. Los
autores encontraron buenos resultados con los
crustáceos zooplanctónicos, pero hallaron diferencias
significativas con el grupo de los gelatinosos
(quetognatos, salpas y sifonóforos), enfatizando la
necesidad de discriminar entre ambos grupos.
En el norte del Mar Argentino, Di Mauro et al.
(2011) aplicaron nuevos cálculos y ecuaciones que
incluyen parámetros alométricos para obtener el
biovolumen, el cual se puede transformar a otras
unidades de biomasa usando factores de conversión
obtenido en estudios previos. La estimación del
biovolumen utiliza el ECD (mm) e involucra el largo y
ancho del animal. Esto permite involucrar la
variabilidad espacial y temporal en la talla de
copépodos de aguas templadas en los cálculos de
biovolumen como parte de la aplicación reciente del
programa. Los parámetros alométricos podrían ser
extendidos a otros grupos de zooplancton.
Ventajas y limitaciones
A continuación se presenta un resumen de algunas
capacidades y limitaciones que han surgido de la
experiencia del uso del método de análisis de
zooplancton a partir de imágenes escaneadas
registrada por varios autores.
Ventajas
• Rápido y no destructivo, realiza conteo y medición,
el usuario puede seleccionar el método para
analizar las imágenes, que puede ser automático o
semiautomático. El investigador puede revisar las
viñetas y modificar su identificación, aumentando
la exactitud a un 85% (Grosjean et al., 2004).
• Permite construir bases de datos para futuras series
de tiempo; los metadatos son útiles para organizar
la información y las muestras (Gorsky & Grosjean,
2003; Grosjean et al., 2004).
• Las comparaciones efectuadas de los conteos
taxonómicos y biomasa con métodos tradicionales
y automáticos han evidenciado una buena relación,
no obstante todavía se presentan algunas inconsistencias
(Bell & Hopcroft, 2008).
• Permite obtener el tamaño de los organismos que
es una de las variables que requieren más tiempo
cuando se analizan las muestras mediante el
método tradicional. Con esta variable se puede

38
calcular el Diámetro Circular Equivalente (ECD) y
con éste el tamaño del espectro de cada muestra.
La abundancia y el ECD se normalizan con
logaritmo y el tamaño del espectro se construye
por medio de una regresión lineal simple. Se usa la
pendiente de esta regresión para describir el
espectro de la comunidad (Manríquez et al., 2012).
• El espectro de tamaño obtenido por el ZooImage es
una herramienta útil para observar variabilidad
espacial y temporal en la estructura del
zooplancton en zonas de surgencia (Manríquez et
al., 2009, 2012) y otras regiones marinas.
Limitaciones
• Hasta el momento la identificación es adecuada
para grupos faunísticos y taxa mayores. No
obstante, se requiere perfeccionar la identificación
para niveles taxonómicos de género y especie, por
esta razón no es útil para colecciones biológicas
(Gorsky & Grosjean, 2003; Grosjean et al., 2004).
En este sentido, se recomienda hacer análisis
tradicionales simultáneos de las muestras, haciendo
énfasis por ejemplo en cierto tipo de organismos
que presentan migración vertical diurna-nocturna,
dado que esta conducta puede afectar la estructura
espacial de la comunidad de mesozooplancton
(Manríquez et al., 2009).
• El reconocimiento automático del zooplancton es
difícil para todos los métodos, puesto que la
diversidad de los grupos es alta y cualquier método
debe reconocer diferentes formas, orientación del
cuerpo, extensión de los apéndices, daño en los
apéndices, formas amorfas y agregadas, entre otros
(Gorsky et al., 2010). Por estas razones el
entrenamiento se puede contaminar con errores en
el reconocimiento manual (Grosjean et al., 2004).
• Se ha identificado limitaciones cuando el número
de taxa aumenta y/o el número de viñetas cada
taxón disminuye (Grosjean et al., 2004).
• Para estimar la biomasa de imágenes digitalizadas
se debe diferenciar crustáceos y formas gelatinosas.
El biovolumen presenta algunos errores y
problemas debido a que los apéndices de los
copépodos se incluyen en el cálculo de la elipse y a
que los organismos gelatinosos poseen baja
biomasa por unidad de área por la alta cantidad de
agua, variabilidad en el contenido orgánico de sus
tejidos y dificultad del programa para detectar con
precisión los bordes de estos organismos transparentes.
Se ha encontrado diferencias significativas
entre los parámetros de regresión de
salpas, quetognatos y sifonóforos. Por esta razón,
una relación general entre área y biomasa no puede
Latin American Journal of Aquatic Research
ser aplicada para el grupo de gelatinosos (Lehette
& Hernández-León, 2009).
• Puede existir sobre-estimación de la abundancia de
los taxa raros debido a una marcada diferencia
entre categorías dominantes y raras (Bell &
Hopcroft, 2008; Gislason & Silva, 2009; Gorsky et
al., 2010; Chang et al., 2012). No obstante, la
fusión de categorías podría ayudar a mejorar la
sobre-estimación (Fernandes et al., 2009).
• Se ha evidenciado ciertas inconsistencias en la
identificación detallada de algunos organismos,
como pequeños copépodos, que confunden el
algoritmo de reconocimiento automático, debido
posiblemente a un umbral de tamaño bajo y que el
escáner no captura suficiente detalle en términos
del número de píxeles. Copépodos de los géneros
Pseudocalanus, Metridia y Oithona fueron erróneamente
clasificados como restos, así como
huevos de eufausiáceos, nauplios de copépodos y
cirripedios (Bell & Hopcroft, 2008). También se
han registrado confusiones entre pequeños
calanoideos y ciclopoideos (Di Mauro et al., 2011).
• Mientras la resolución de las imágenes no pueda
ser aumentada considerablemente estos métodos
son incapaces de identificar el microzooplancton.
Sin embargo, con la nueva tecnología de
FlowCAM y el código abierto del ZooImage es
posible incorporar y procesar imágenes de protozoos
y nauplios de copépodos, entre otros.
• Según Chan et al. (2012) si se desea mantener la
resolución taxonómica mientras se minimiza la
contaminación probablemente se necesita incluir
nuevas características para identificar el zooplancton
(con y sin apéndices y forma del rostro,
etc.), entonces es necesario mejorar la resolución
de la imagen para extraer más características.
• Bell & Hopcroft (2008) encontraron que el
programa reduce su eficiencia cuando se analizan
muestras de campo recientes con un clasificador
diseñado a partir de muestras preservadas por
mayor tiempo.
Perspectivas de aplicación y estudios futuros
Teniendo en cuenta la alta importancia del zooplancton,
se espera con estos métodos obtener datos de
composición, abundancia, distribución y biomasa de
manera rápida y con la mayor exactitud para la
comprensión de la comunidad y de su aplicabilidad
como indicador de variabilidad ambiental, cambio
climático, pesquerías y ciclo del carbono.
Sin embargo, la mayor limitación de los análisis
automáticos de imágenes es lograr la correcta identi-

ficación de los organismos, particularmente en el caso
de los gelatinosos. Los taxónomos aún son esenciales
para identificar las especies, incluso en la técnica del
ADN, el código de barras no es útil hasta que no haya
sido identificada la especie (MacLeod et al., 2010).
Los Investigadores de la ecología del zooplancton
en oceanografía requieren identificar cientos de
especies, los sistemas automatizados aún no están
capacitados a este nivel de diversidad. Estos sistemas
por ahora identifican objetos entre 2 a 30 categorías y
entregan identificación coherente, rápida y exacta con
métodos semi-automáticos (MacLeod et al., 2010)
proponen el uso del ZooImage como un proyecto para
ser desarrollado con la comunidad científica logrando
cooperación para el análisis de imágenes de zooplancton.
Una concertada investigación interdisciplinaria y
desarrollo de esfuerzos en la siguiente década podrían
impulsar el desarrollo de sistemas automáticos
capaces de obtener una alta eficiencia en la
identificación de cientos o miles de categorías
vivientes o no vivientes. Como punto de partida los
taxónomos deben trabajar con especialistas en
patrones de reconocimiento, aprendizaje de máquinas
e inteligencia artificial, ingenieros, diseñadores de
programas de computación y matemáticos. Actualmente,
la iniciativa de la comunidad científica
Research on Automated Plankton Identification
(RAPID) propone realizar esfuerzos para el desarrollo
de programas e integración de los paquetes existentes
de análisis de imagen, mejora de hardware, series de
entrenamiento verificadas taxonómicamente que se
puedan utilizar para la evaluación de clasificadores
existentes o nuevos y estudios psicológicos diseñados
para comprender cómo los seres humanos y
computadoras clasifican imágenes (Benfield et al.,
2007; MacLeod et al., 2010).
La identificación automática liberaría a los
taxónomos de la monotonía de las identificaciones y
acumulación de muestras, esto les permitiría a los
ecólogos centrarse en preguntas más difíciles
conceptualmente de descubrir, describir y revisar los
conceptos de una especie, y de establecer cómo las
especies funcionan dentro de los sistemas naturales.
En Latinoamérica Chile, Argentina y Brasil han
sido los primeros en implementar este tipo de
metodologías para el estudio del zooplancton,
resultando una herramienta valiosa para el análisis de
algunos aspectos de la estructura de comunidad. No
obstante, por el momento debe ser utilizado en
conjunto con los análisis tradicionales que entregan o
complementan la investigación en términos de
diversidad. Todavía existe una dependencia con los
avances del diseño de esta tecnología, que podría ser
Análisis automático de zooplancton
mejorada creando un grupo interdisciplinario en cada
centro de investigación a nivel latinoamericano, en
continua comunicación y capacitación con los
expertos internacionales. Una extensión colaborativa
podría ser por ejemplo la creación de una base de
datos merísticos y morfométricos de la información
publicada de las especies descritas, y que forman parte
de las claves taxonómicas, y de alguna forma incluirla
en los cálculos que efectúa el programa para mejorar
la identificación. Esto sin dejar de considerar que
como fin último lo importante es mejorar los
resultados, teniendo en cuenta las experiencias
registradas sobre la base de estudios previos, sin dejar
de lado el uso e implementación con equipos de última
tecnología.
AGRADECIMIENTOS
La implementación de estos métodos en Chile ha sido
el resultado de la colaboración internacional con
investigadores como P. Grossjean, P. Culverhouse and
X. Irigoien y nacionales como G. Claramunt, L.
Castro, P. Hidalgo, K. Manríquez y varios entusiastas
estudiantes. Los estudios de zooplancton con
aplicaciones del método han sido financiados por el
Centro COPAS y Fondecyt 1110539. Estudios de
graduación de J. Medellín-Mora son apoyados por
Fondecyt 1120478. Este trabajo es una contribución
para el desarrollo de Proyecto Fondecyt 1110539 que
ha financiado la gestación y elaboración de esta
revisión.
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ESA Publication WPP-306. doi:10.5270/ OceanObs 09.
Received: 15 June 2012; Accepted: 26 February 2013
Análisis automático de zooplancton
41
Suthers, I. & D. Rissik. 2009. Plankton: a guide to their
ecology and monitoring for wáter quality. CSIRO
Plublishing, Australia, 249 pp.

Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 42-56, 2013 Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-3
Research Article
Spatial pattern of benthic macrofauna in a sub-tropical shelf, São Sebastião
Channel, southeastern Brazil
Ana Maria S. Pires-Vanin 1 , Emilia Arasaki 2 & Pablo Muniz 3
1 Instituto Oceanográfico, Universidade de São Paulo, Praça do Oceanográfico 191
São Paulo, 05508-120, Brasil
2 Escola Politécnica, Universidade de São Paulo. Av. Prof. Mello Moraes 2231, São Paulo, Brasil
3 Oceanografía y Ecología Marina, Facultad de Ciencias, Universidad de la República
Iguá 4225, Montevideo, 11400, Uruguay
ABSTRACT. Diversity and community organization of the benthic macrofauna were investigated along the
São Sebastião Channel, northern coast of São Paulo State, Brazil, and related to sedimentary variables and
organic load. These important outstanding soft bottom benthic habitats are characterized by their close
proximity to sources of human impact. Sampling was undertaken seasonally, using a Van Veen grab (0.1 m 2 )
in 15 oceanographic stations, from November 1993 to August 1994. A total of 392 species were recorded and
polychaetes completed nearly 50% of the fauna. Twenty three species were most numerous and frequent and
comprised the baseline pool for the area. Sites were classified with respect to sediments in three site-groupings
according to Arasaki et al. (2004). The finest-sediment site-group had significantly fewer species than coarser
site-groups. The stations locate at the south opening and in the axis of the channel presented sediments with
organic matter predominantly of marine origin, indicating the flow of open sea waters across the channel.
These places showed also higher values of diversity and species richness. The site-group located along the
insular side and in the channel north mouth, stood out for the significantly higher density. Although its relative
small area the channel presented species richness similar to that found in the adjacent inner continental shelf.
Comparisons between channel and adjacent shelf habitats are addressed in the light of ecological data.
Keywords: diversity, macrofauna, continental shelf, São Sebastião Channel, Brazil, South Atlantic Ocean.
Aspectos ecológicos de la macrofauna bentónica del Canal de São Sebastião,
sudeste de Brasil
RESUMEN. Se estudió la organización y diversidad de la comunidad macrobentónica de fondos blandos del
canal de São Sebastião, costa norte del Estado de São Paulo, Brazil, relacionándolo con variables
sedimentológicas y carga orgánica del sedimento. Estos fondos marinos importantes para especies bentónicas
se caracterizan por encontrarse próximos a fuentes de impacto antrópico. El muestreo se desarrolló
estacionalmente a lo largo de un año, en 15 estaciones oceanográficas, con una draga Van Veen (0.1 m 2 ),
desde noviembre de 1993 hasta agosto de 1994. Se identificó un total de 392 especies, correspondiendo los
poliquetos aprox. al 50% de la fauna. De este total, 23 especies fueron las más abundantes y frecuentes. Las
estaciones fueron clasificadas según el sedimento en tres grupos de acuerdo con Arasaki et al. (2004). El
grupo de estaciones caracterizado por sedimentos finos presentó significativamente menos especies que los
otros dos grupos. Las estaciones localizadas en el extremo sur del canal y en su eje longitudinal presentaron
sedimentos con materia orgánica predominantemente de origen marino, reflejando el flujo de aguas del océano
abierto a través del canal. Estas estaciones mostraron también mayores valores de diversidad y riqueza de
especies. Por otro lado, el grupo de estaciones localizado del lado insular y en la boca norte del canal presentó
mayores densidades. A pesar de ser un área relativamente pequeña, el ecosistema del canal de São Sebastião
presentó una riqueza de especies semejante a la registrada en la plataforma continental interna adyacente. La
comparación de ambos ecosistemas se discute considerando los datos ecológicos disponibles.
42

43
Latin American Journal of Aquatic Research
Palabras clave: diversidad, macrofauna, plataforma continental, Canal de São Sebastião, Brasil, océano
Atlántico Sur.
___________________
Corresponding author: Ana Maria S. Pires-Vanin (amspires@usp.br)
INTRODUCTION
The study of marine communities has been
contributed to the understanding of coastal areas
dynamics. The knowledge of community organization
in function of space and time is an important tool for
analyzing ecological aspects of the ecosystem,
including the maintenance of species diversity,
stability (Koenig, 1999; Gray & Elliot, 2009),
functional diversity (Hewitt et al., 2008) and
biological niche invasion (Shea & Chesson, 2002).
Environmental conditioning factors (such as sediment
texture, oceanographic conditions and seasonal
variation) can be frequently mixed up with sources of
pollution (e.g. sewage discharges, oil pollution) being
difficult to distinguish the effects of natural variation
from anthropic effects on the faunal responses
(Hyland et al., 2005; Spellerberg, 2005).
The São Sebastião Channel is a peculiar area in the
northern São Paulo State coast due the physical
geography and oceanographic complexity (Furtado et
al., 2008). It separates the main coast from the large
São Sebastião Island and acts as a tunnel for winds,
since changes in direction and velocity of the marine
currents and in patterns of sedimentation has been
frequently observed (Castro, 1990). The oceanographic
regime and eutrophic condition differ
seasonally. In early spring near the bottom layer starts
the intrusion of the South Atlantic Central Water
(SACW), cold, saline and nutrient rich (Castro &
Miranda, 1998) from the continental slope to the
coast, which promotes pulses of eutrophication at mid
depths (Braga, 1999). In the winter SACW retreats to
the shelf break and inner shelf is filled with the warm,
low saline Coastal Water (Silveira et al., 2000).
Besides, the area is affected by multiple human
impacts. It houses the commercial port of São
Sebastião, the oil terminal DTCS, which processes up
to 55% of the Brazil’s oil (Zanardi et al., 1999a) and
two sewage discharges. In spite of that, little is known
about how the benthic fauna is structured or how
diversity behaves in relation to species richness.
Few investigations dealt with composition and
spatial patterns of macrofaunal species in the São
Sebastião Channel (Flynn et al., 1999; Muniz & Pires-
Vanin, 2000), and with trophic relationships (Muniz &
Pires, 1999). A functional analysis carried out recently
using the AZTI’s Marine Biotic Index highlighted the
relationship between faunal abundance and human
activity in the area (Arasaki et al., 2004). However, a
study about species diversity and distribution patterns
of the assemblages is still lacking.
The present paper investigates the community
structure of the benthic macrofauna from São
Sebastião Channel on a spatial scale. We hypothesize
that the macrofauna structure will differ along the
channel due to changes associated with sediment type,
organic matter variation and the oceanographic
regime. Given the facts, we expect changes in the
structure of the macrofauna assemblages in those sites
where high amounts of organic matter are present and
the SACW signal is stronger.
MATERIALS AND METHODS
Study area
The São Sebastião Channel is located on the northern
coast of São Paulo State (23º41´-23º53.5´S, 45º19´-
45º30´W), Brazil (Fig. 1). It is situated parallel to the
coast and separates the continent from the São
Sebastião Island. The channel is approximately 25 km
long with two relatively large openings (6-7 km wide),
and a nearly 2 km narrow central part. The distribution
of sediments is heterogeneous, patchy, and reflects the
complex hydrological regime of the area (Furtado,
1995). A wide fine and well sorted sand “plateau” is
situated to the south and contrasts with the northern
shallow coarse sand bank. Also in the north, a counterclockwise
vortex is responsible for the transport of
fine grains to the south, promoting deposition of fine
sediments at the continental margin (Castro, 1990).
The central area is the deepest and narrowest part of
the channel (about 40-45 m depth), and coarse grains
found there mixed with mud are the consequence of
the current speed increase due to the narrowing of the
channel (Furtado, 1995).
According to Castro (1990), in the channel the
current flow is highly variable through the year, both
in direction and speed, and always moving toward the
NE, except in summer, when a two-layer water
structure appears, the surface one to the SW and the
deeper directed to the NE. This bottom current is
associated with the penetration of the low temperature
(35.4) water mass – the
South Atlantic Central Water (SACW) (Miranda,

Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
45°30'W 45°22'W
Figure 1. Study area with location of the 15 sampling stations. The isobaths corresponding to 10 and 20 m are indicated.
1985). The Coastal Water mass (CW) dominated in
the other periods. The CW is associated with high
temperatures (>24°C) and low salinities (

45
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 1. Abiotic variables from the sampling stations of São Sebastião Channel in the four seasons. S: salinity (psu); T:
temperature; O2 (%): percent saturation of oxygen; MS medium sand; FS: fine sand; C: organic carbon; Diam: mean
diameter of the sediment.
Station Depth S T O 2 O 2 MS FS Silt Clay C C/N Diam Class
(m) (ºC) (mL L -1 ) (%) (%) (%) (%) (%) (%) (ϕ)
Spring
1 15 33.59 20.71 3.85 74.9 11.7 85.46 0.23 0.00 0.07 7.00 2.98 Fine sand
2 26 34.18 20.42 3.72 72.2 0.25 12.42 59.07 28.25 1.92 16.00 6.35 Fine silt
3 10 32.53 21.64 4.70 92.4 21.24 14.63 0.52 0.00 0.71 14.20 0.72 Coarse sand
4 10 31.45 23.61 4.82 97.6 0.00 95.35 2.51 2.08 0.17 8.50 3.47 Very fine sand
5 23 34.79 19.69 3.08 59.2 2.12 79.37 10.45 6.96 0.61 12.20 3.44 Very fine sand
6 10 31.4 23.51 5.01 101.2 7.07 37.1 32.43 16.21 1.51 18.88 4.68 Coarse silt
7 10 31.6 23.1 4.65 93.4 0.37 32.23 49.85 17.45 1.69 21.13 5.64 Medium sand
8 45 35.57 16.81 3.84 70.2 8.13 18.23 38.53 14.62 1.20 13.33 4.25 Coarse silt
9 10 32.01 22.7 4.91 98.1 41.81 33.07 0.16 0.00 0.20 10.00 1.53 Medium sand
10 10 32.14 22.39 4.99 99.2 0.18 29.19 53.62 17.00 1.42 10.14 5.61 Medium silt
11 28 33.86 20.21 3.87 74.7 25.39 6.33 0.19 0.00 0.07 3.50 0.35 Coarse sand
12 9 31.42 22.36 5.09 100.7 10.78 50.91 23.65 9.46 0.88 17.60 3.85 Very fine sand
13 11 33,00 21.29 4.37 85.6 4.15 34.11 41.76 17.51 1.49 16.56 5.2 Medium silt
14 26 34.19 19.69 3.95 75.7 26.36 12.72 4.94 3.25 0.29 9.67 1.06 Medium sand
15
Summer
8 32.55 22,00 4.47 88.5 9.36 49.65 8,00 2.67 0.18 6.00 2.17 Fine sand
1 15 34.97 29.85 4.25 101.1 1.05 90.14 8.65 0.00 0.19 9.50 3.47 Very fine sand
2 26 34.87 27.5 4.87 98.7 0.42 37.42 41.17 20.59 1.66 15.09 5.55 Medium silt
3 10 34.95 26.83 --- --- 48.41 24.45 3.94 0,00 0.20 6.67 1.56 Medium sand
4 10 35.01 27.35 --- --- 0.19 93.84 4.6 1.06 0.33 11.00 3.45 Very fine sand
5 23 35.34 24.58 --- --- 0.49 89.48 8.56 1.07 0.63 21.00 3.25 Very fine sand
6 10 34.88 27.33 4.52 99.4 9.8 65.08 16.25 4.64 0.84 16.80 3.49 Very fine sand
7 10 34.76 27.9 4.65 103.1 0.36 37.57 44.87 16.98 1.26 9.69 5.51 Medium silt
8 45 35.31 22.86 3.95 80.7 6.54 14.65 49.22 18.62 1.38 5.52 5,00 Medium silt
9 10 34.76 27.97 4.71 104.6 38.9 35.07 0.00 0.00 0.08 4.00 1.55 Medium sand
10 10 35.07 28.27 4.87 108.9 0.09 29.5 55.48 14.94 1.51 7.95 5.42 Medium silt
11 28 35.15 23.21 4.25 87.3 38.56 19.45 4.25 1.06 0.17 5.67 1.35 Medium sand
12 9 34.84 26.89 4.59 106.7 12.38 15.97 11.02 18.73 0.47 11.75 3.18 Very fine sand
13 11 34.98 26.95 4.64 101.4 8.87 48.48 6.19 1.25 0.17 8.50 1.97 Medium sand
14 26 35.15 25.74 4.09 87.7 21.6 16.41 5.85 1.08 0.23 7.66 0.91 Coarse sand
15
Autumn
8 35.35 26.29 4.36 94.5 0.63 38.03 46.28 14.72 1.53 12.75 5.31 Medium silt
1 15 34.79 24.49 3.31 69.3 0.14 94.01 5.8 0.00 0.12 6.00 3.47 Very fine sand
2 26 35.78 24.11 3.72 77.9 0.3 25.75 50.02 23.92 1.91 19.10 5.92 Medium silt
3 10 33.91 26.01 4.35 93.1 33.07 35.67 1.34 0,00 0.19 6.33 1.55 Medium sand
4 10 33.73 25.06 5.10 107.3 0.15 98.16 1.6 0,00 0.19 6.33 3.41 Very fine sand
5 23 35.29 24.16 3.49 72.9 0.48 71.16 19.2 9.04 0.69 8.63 4.2 Coarse silt
6 10 34.02 25.82 4.04 86.2 7.27 67.93 17.31 4.33 0.67 11.17 3.72 Very fine sand
7 10 33.95 25.21 4.52 95.4 0.26 20.92 61.16 17.47 1.81 18.10 5.91 Medium silt
8 45 35.50 23.16 4.04 83.0 13.14 18.58 25.71 11.57 1.05 15.00 3.24 Very fine sand
9 10 34.16 25.26 4.27 90.3 42.77 31.43 0.005 0.00 0.12 4.00 1.51 Medium sand
10 10 34.25 24.95 4.40 92.6 0.33 20.63 62.7 16.26 1.49 16.56 5.76 Medium silt
11 28 34.92 24.3 3.95 82.5 24.11 8.46 2.34 0.00 0.15 7.50 0.5 Coarse sand
12 9 34.56 24.25 4.32 90.0 6.1 49.34 31.71 9.76 1.24 17.71 4.22 Coarse silt
13 11 34.35 25.02 4.17 87.9 8.07 54.43 17.1 3.95 0.31 10.33 3.1 Very fine sand
14 26 34.76 24.31 4.78 99.8 16.81 12.65 8.26 1.18 0.29 9.67 0.83 Coarse sand
15 8 34.71 24.70 4.10 86.2 40.1 22.82 2.91 0.00 0.11 3.67 1.41 Medium sand
Winter
1 15 33.16 20.41 4.14 80.0 9.82 85.42 1.93 0.00 0.05 2.50 3.08 Very fine sand
2 26 33.76 20.23 4.77 92.0 0.36 31.84 40.98 26.64 1.65 12.67 5.87 Medium silt

sorting. To estimate biomass, species were pooled by
taxonomic group and weighted (wet weight) with an
analytical balance (0.001 g).
Data analysis
Density and biomass are expressed, respectively, in
mean number of individuals and in g m -2 . Species
richness (S), Shannon-Weaver diversity (He’) and
evenness (J’) indexes were also calculated. Natural
logarithm was used for calculating diversity in order
to compare present data with those of previous works
carried out in the adjacent continental shelf (such as
Pires-Vanin, 1993, 2008). Species abundance data
were pooled in three groups of stations, as reported in
Arasaki et al. (2004) for São Sebastião Channel
(SSC). According to these authors the bottom of the
SSC may be divided in three different areas based on
granulometry and sedimentary organic matter content:
central area with muddy sediment and high levels of
total organic matter (Group I); south and north areas
characterized by mixed sediments and medium values
of organic matter (Group II); coarse sandy area with
low organic matter content situated along the São
Sebastião Island side (Group III).
In the present paper, stations 2, 7, and 10
correspond to Group I, stations 1, 4, 5, 6 and 12 to
Group II, and stations 3, 9, 11, 13, 14 and 15 to Group
III. The ANOVA analysis was employed for testing
differences of the biological parameters among the
four cruises. Multiple Linear Regression models were
used for identifying the relationships between
biological and environmental variables (BioEstat 5.0,
Ayres et al., 2007), considering the significance level
of 0.05.
Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
Station Depth S T O 2 O 2 MS FS Silt Clay C C/N Diam Class
(m) (ºC) (mL L -1 ) (%) (%) (%) (%) (%) (%) (ϕ)
3 10 33.24 20.40 4.92 95.1 7.39 80.14 11.51 0.00 0.43 8.60 3.04 Very fine sand
4 10 33.19 20.39 4.34 83.8 0.28 91.72 4.40 3.3 0.38 7.60 3.48 Very fine sand
5 23 33.16 20.39 4.86 93.8 1.22 86.23 8.86 3.32 0.50 8.33 3.13 Very fine sand
6 10 33.25 20.58 4.78 92.7 5.36 69.51 20.63 2.06 0.69 11.50 3.84 Very fine sand
7 10 33.60 20.71 4.93 95.9 0.21 17.8 58.80 23.1 1.70 14.16 6.15 Fine silt
8 45 33.84 20.68 5.11 99.7 9.63 19.48 39.75 15.46 0.82 11.71 4.52 Coarse silt
9 10 33.39 20.65 5.06 98.3 40.78 36.42 0.27 0.00 0.17 8.50 1.61 Medium sand
10 10 33.29 20.58 5.13 99.4 0.12 31,00 56.32 12.52 1.48 14.80 5.4 Medium silt
11 28 34.22 20.70 4.65 90.8 29.94 10.5 2.51 0,00 0.11 5.50 0.62 Coarse sand
12 9 33.78 20.53 4.73 91.9 17.82 44.5 14.11 4.03 0.52 10.40 2.54 Fine sand
13 11 33.74 20.60 5.15 100.2 8.16 68.82 7.46 1.24 0.51 12.75 2.72 Fine sand
14 26 34.10 20.64 5.12 96.1 26.51 14.28 9.09 3.41 0.3 7.50 1.22 Medium sand
15 8 34.05 20.66 5.16 100.5 32.75 19.94 9.28 5.3 0.41 10.25 1.86 Medium sand
RESULTS
46
The environment
Bottom water showed temperature near or higher than
20ºC along the channel and salinity varied between 31
and 35 psu. A seasonal pattern was detected, with
large variation in spring (16.8 to 23.5ºC for
temperature and 31.4 to 35 psu for salinity) and high
homogeneity in winter (temperatures varying between
20.2 and 20.7ºC and salinities between 33.1 and 33.8
psu) (Table 1). In summer temperature was always
high, reaching 29.85ºC at 15 m depth (station 1). The
deepest station (station 8), located in the central area
of the channel, presented the extreme values for both
variables.
Temperature and salinity distributions indicate that
Coastal Water (CW) filled the channel during the
study period, except in spring when the cold and
saline South Atlantic Central Water (SACW) occurred
in the deepest part (station 8).
Oxygen saturation was generally high and values
below 75% were found in few stations, at the south
area of the channel, in spring and fall (Table 1).
Sediments showed high heterogeneity along the
channel with deposition of finer sands in the south
entrance and coarse grains both in the north and
insular side. The continental side and central area were
dominated by pelitic fractions (silt and clay)
associated with high values of organic carbon and
nitrogen.
The highest values of organic carbon and total
nitrogen were frequently found at stations 2, 7 and 10.
Results of C/N ratio indicated the predominance of
organic matter of marine origin at stations 1 and 11,
during the four samplings, and also in the whole axis

47
of the channel in summer. Conversely, organic matter
of continental origin predominated at stations 7, 5 and
2 in spring, summer and fall, respectively, with values
higher than 20 (Table 1).
Community analyses
A total of 23,456 individuals were obtained, of which
81% were identified at the species level (392 species).
The remainder material was composed of juvenile
specimens of various phyla that could not be
identified. The fauna showed large variability in
density, biomass and species richness considering the
channel as a whole area in a temporal scale as can be
seen by the large standard deviation of the means,
especially in spring and winter (Fig. 2). This
variability can be associated to the patchy sediment
found in the channel bottom (Furtado et al., 2008)
and/or to low sampling efficiency. Analysis of
variance applied to the data showed no significant
differences among data obtained in the four seasons,
except for species richness (F = 3.09; P = 0.03).
Richness was higher in the winter survey, and in
summer and spring the values were smaller and
similar.
In general, higher values of total abundance were
recorded in winter (a total of 9,862 individuals, being
4,746 polychaetes) (Fig. 3) and lower in fall (2,601
individuals). Both summer and spring presented more
similar numbers (4,640 and 6,152 respectively) (Table
2).
Considering all samples, the most abundant species
in the study area were Exogone arenosa (71 ind m -2 ),
Chone insularis (44 ind m -2 ), Aricidea (Acmira)
taylori (33 ind m -2 ), Lumbrineris tetraura (26 ind m -2 )
and Cirrophorus americanus (23 ind m -2 ). The first
four species were most abundant in winter, whereas C.
americanus and Neanthes bruaca were dominant in
summer (17 and 10 ind m -2 , respectively). In spite of
mollusks that were present in all seasons, the species
showed noticeable spatial variation in distribution. For
instance, all mollusks were absent in winter at station
2 and in fall at station 7, but in spring Caecum
striatum and C. pulchellum were highly abundant and
dominant at station 9 (352 and 192 ind m -2 ,
respectively), values higher than those of the most
abundant polychaetes species.
Peracarida were the dominant crustaceans found in
the samples, particularly the tanaid Saltipedes
paulensis (18 ind m -2 ), the amphipods Phoxocephalopsis
zimmeri (12 ind m -2 ) and Ampelisciphotis
podophthalma (12 ind m -2 ) and the isopod Apanthura
sp. (8 ind m -2 ). The tanaid were most numerous at
stations 5 and 8 with moderate to high organic carbon
content (groups I and II of stations) and the higher
Latin American Journal of Aquatic Research
densities were exhibited by amphipods at places with
fine sand and moderate content of organic carbon
(Group III of stations). Each species peaked in a
different season starting with P. zimmeri in spring, M.
cornutus in summer and A. podophthalma in autumn.
Decapoda were present in low abundance and species
richness, standing out Hexapanopeus paulensis in
summer and H. schmitti in winter (Table 3).
Ophiuroids were noticeable in winter, especially at
station 8, where Hemipholis elongata dominated with
a number of 296 ind m -2 . Other important but less
numerous species were Amphiodia atra, Ophioderma
januarii and Ophiactis lymani (Table 3).
The anthozoan Edwardsia sp. and the sipunculid
Aspidosiphon gosnoldi were quite abundant in stations
of Group III, the first species in those stations situated
at the north mouth of the channel (13, 14 and 15), and
the second species at station 9 in summer (84
individuals) and winter (100 individuals).
Density was similar among the surveys (F = 6.29,
P = 0.09) with the highest mean value recorded in
winter (658.87 ± 711.51 ind m -2 ) and the lowest in fall
(173.40 ± 171.13 ind m -2 ) (Table 2, Fig. 2). The high
numbers found at stations 8, 9, 14 and 15 were
accounted mainly by polychaetes: Exogone arenosa,
Chone insularis and Cirrophorus americanus
(approximately 350, 300 and 250 ind m -2
respectively). On the other hand, lower values
appeared generally at stations 2, 7 and 10 (between 25
and 96 ind m -2 ), places dominated by subsurface
deposit-feeders, such as the amphipod Microphoxus
cornutus, and the ophiuroids Amphipholis subtilis, A.
squamata and species of Alpheidae.
Biomass was also variable spatially but not
temporally (F = 2.47, P = 0.48). Inversely to density,
biomass dominance was shared among other groups
besides Polychaeta (27%), as Mollusca (39%),
Echinodermata (22%), Sipuncula (8%) and Crustacea
(4%). In winter the highest value was due to the
presence of the polychaete Spirographis spallanzani
(with approximately 50 g each individual) and
numerous and/or large ophiuroids as Hemipholis
elongata, Amphiodia atra and Ophioderma januarii.
The presence of bivalve species (Veneridae and
Corbulidae) with their thick shells, besides the high
abundance of the gastropods Caecum pulchellum and
C. striatum increased the biomass values in spring
(Fig. 3).
Species richness was high in the studied area, 392
species, but varied among stations (Table 2) and
seasons (F = 3.09, P = 0.03). It ranged between 9
species at station 11 in fall and 72 species at station 13
in winter. Respecting species diversity, although

Density (ind m -2)
Diversity (H’)
1600
1400
1200
1000
800
600
400
200
6
0
0
5
4
3
2
1
Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
SP SU AU WI
Figure 2. Mean values and standard deviation of density (nº ind m -2 ), biomass (g m -2 ), diversity (H’), eveness (J’) and
species richness for each sampling period. SP: Spring; SU: Summer; AU: Autumn; WI: Winter.
almost constant seasonally (F = 1.14, P = 0.34) it
varied spatially, since the northern part of the channel
showed the highest values (Table 2).
Evenness varied between 0.59 and 0.98 and in
general followed the same trend of diversity. The
lowest values were found at station 9 in spring and
summer (Table 2) and are indicative of high
dominance of few species. Seasonally, considering all
the stations pooled, evenness was homogeneous (F =
0.66, P = 0.58) with low values of standard deviations
(Fig. 2).
Multiple linear regressions applied to biological
and environmental data showed that the model for
richness fitted best and explained 55% of the variation
in the data (Table 4). Diversity and species richness
presented similar behavior, showing positive
correlation with bottom water salinity, dissolved
oxygen and sedimentary C/N, and negative correlation
with bottom water temperature and organic carbon
Biomass (g m -2)
SP SU AU WI 0
Richness (Nº species)
70
60
50
40
30
20
10
0
Evenness (J’)
140
120
100
0.8
0.6
0.4
0.2
SP SU AU WI
80
60
40
20
1.2
1
0
SP SU AU WI
SP SU AU WI
48
content in the sediments. The positive correlations
point out places in the north area of the channel, such
as stations 13 and 14 plus station 4 in summer.
Unsuitable places, with low diversity and species
richness, are linked to the negative correlations and in
all sampled periods, and were represented by station 2,
situated in the south axis of the channel. Density was
positively correlated with bottom water dissolved
oxygen and negatively correlated with temperature,
which points out, respectively, the high number of
individuals present in the northern stations and the
depleted area at station 7. Regarding biomass, silt was
in positive correlation and organic carbon in negative
correlation, which reflects the high biomass of few
large polychaetes present at the pelitic station 8, in
winter, and the low biomass found in the sandy station
1. At this last station, a low number of tiny organisms,
such amphipods, juveniles of carideans and
gastropods, were found in the poorly enriched
sediments.

49
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 3. Density (ind m -2 ) and biomass (g m -2 ) of the main groups of macrofauna obtained in each sampling period.
CRUS: Crustacea, MOLL: Mollusca, ECHI: Echinodermata, POLY: Polychaeta, NEMA: Nematoda, SIPU: Sipuncula,
CNID: Cnidaria.
DISCUSSION
The present results showed that despite the existence
of a major pattern in the sediment distribution on the
São Sebastião Channel (Furtado, 1995), some
temporal variation can occur, changing the bottom
texture. Sediments are frequently suspended and
settled by the wind driven marine currents, the Coastal

Table 2. Density (nº ind m -2 ), biomass (g m -2 ), species
richness (R), diversity (H’) and eveness (J’) mean values
of the stations and periods sampled in 1993-1994.
Density Biomass R H’ J’
Spring
1 111 0.12 27 4.09 0.86
2 37 0.87 11 2.4 0.69
3 254 1.52 34 4.61 0.90
4 202 2.75 32 4.15 0.83
5 60 4.11 25 4.34 0.93
6 144 7.77 26 3.79 0.81
7 34 1.73 19 3.93 0.93
8 305 5.27 53 4.27 0.71
9 2944 15.45 64 3.59 0.59
10 25 1.09 12 3.5 0.98
11 208 137.07 10 3.12 0.94
12 151 0.35 21 3.03 0.69
13 104 1.23 42 4.97 0.92
14 1011 40.82 46 4.69 0.85
15
Summer
562 12.26 46 4.6 0.83
1 173 2.39 28 3.7 0.77
2 96 1.34 22 3.62 0.81
3 653 37.81 28 3.98 0.83
4 252 5.13 44 4.02 0.74
5 174 1.49 42 4.25 0.79
6 266 22.47 28 4.18 0.86
7 53 3.3 19 3.81 0.90
8 174 2.37 20 3.73 0.88
9 606 29.98 30 3.14 0.64
10 55 4.89 23 4.31 0.95
11 801 56.83 50 4.74 0.84
12 252 3.96 38 4.8 0.92
13 466 20.71 37 4.43 0.85
14 580 9.6 36 4.35 0.84
15
Autumn
39 0.46 15 3.42 0.88
1 92 2.99 33 4.13 0.83
2 51 4.49 14 2.67 0.70
3 196 7.1 16 3.39 0.85
4 229 7.13 50 4.54 0.80
5 65 0.98 21 3.48 0.79
6 68 2.78 23 3.93 0.87
7 24 0.78 14 3.55 0.93
8 89 1.55 19 3.13 0.74
9 190 4.68 19 3.61 0.85
10 46 2.07 19 3.72 0.88
11 60 0.84 9 2.87 0.90
12 93 17.39 26 4.09 0.87
13 322 5.47 44 4.72 0.87
14 604 22.59 50 4.77 0.84
15
Winter
472 4.05 32 4.24 0.85
1 111 1.29 24 3.15 0.69
2 86 3.01 19 3.13 0.77
3 550 2.57 40 4.43 0.83
4 183 1.04 36 3.99 0.77
5 279 3.49 45 4.02 0.73
6 537 36.39 57 5.07 0.83
7 35 1.75 18 3.88 0.93
8 1689 332.94 58 4.34 0.74
9 2554 80.19 43 3.87 0.72
10 61 3.33 26 4.4 0.94
11 866 3.26 29 3.67 0.75
12 129 5.21 38 4.71 0.90
13 689 12.43 72 4.86 0.79
14 1159 16.54 53 4.48 0.78
15 955 30.31 61 4.84 0.82
Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
50
Water and the South Atlantic Central Water, as
consequence of the constant changes in wind direction
and intensity (Castro, 1990; Furtado et al., 2008). So,
fine particles are deposited where the prevailing
current strength permits, fact that modifies the nature
of benthic assemblages in a scale of meters.
The role of fluid dynamics in benthic environment
is well known, since it influences the type and size of
substrate, the spatial configuration of habitat patches,
the distribution of resources and the structure of biotic
communities as well (Loreau, 2000; Austern et al.,
2002). There have been many studies dealing with the
importance of physical processes on the disturbance of
benthic systems, such as velocity and intensity of
marine currents (Pastor de Ward, 2000; De Leo et al.,
2006) and storms (Posey et al., 1996). In the southern
Atlantic region, depth, temperature, water movement
patterns and sediment type are considered the primary
factors controlling species composition (Pires, 1992;
Pires-Vanin, 1993; Absalão et al., 2006). Sediment
mobility, organic carbon and chlorophyll-a contents
have also been implicated as influential factors at the
regional scale (Sumida et al., 2005; De Leo & Pires-
Vanin, 2006; Venturini et al., 2011). In the São
Sebastião Channel the chemical alteration in part of
the sea bed should be added due to the activities of the
petroleum industry (Zanardi et al., 1999a; Da Silva &
Bicego, 2010), which increases the disturbance and
complexity of the communities relationships. So, the
heterogeneity of the fauna is probably maintained by a
great variety of local physical disturbances that might
be allied to alteration or loss of certain ecosystem
processes such as flow of energy and the cycling of
nutrients and carbon (Covich et al., 2004; Kinzig et
al., 2002).
In the central-continental zone of the channel the
prevalence of silt and clay fractions together with high
content of organic carbon is a result of a north
counter-clockwise vortex that transports fine grains to
the south and deposits the finer sediment at the
continental margin, region submitted to low
hydrodynamics (Castro, 1990; Furtado, 1995). Due to
the complex pattern of deposition found in the channel
area, with sand banks in the south and north and mud
bottom in the middle, it is expected that the variables
linked to sediment be the most evident constraints of
the faunal structure. The stations west of the channel,
in the insular margin, especially stations 3, 9, 14,
exhibited always the highest density values and
relative high diversity values. Sandy sediments with
organic matter, mainly of marine origin, were
dominant in these places and, as usually occur on
heterogeneous mixed bottoms, the diverse size and
proportion of particles offer a variety of microhabitats

51
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 3. Abundance of the main species found at each station group and sampling season in the São Sebastião Channel. G
I corresponds to stations 2, 7, 10; G II to stations 1, 4, 5, 6, 12; G III to stations 3, 9, 11, 13, 14, 15 (groups are after Arasaki
et al., 2004).
Polychaeta
Spring Summer Autumn Winter
GI GII GIII GI G II GIII GI GII GIII GI GII GIII
Chone insularis 351 22 34 16 144
Exogone arenosa 1 316 2 3 205 3 11 51 21 664
Aricidea taylori 9 10 142 3 115 2 10 12 2 60 237
Neanthes bruaca 12 78 32 12 16 9 18 24 48
Magelona posterenlongata 27 75 3 28 18 12 56
Lumbrinereis tetraura 24 96 1 20 187 1 2 105
Cirrophorus americanus 36 32 135 26 2 48 21 8
Mollusca
Caecum striatum 601 8 192
Caecum pulchellum 462 8
Corbula caribea 2 78 8 75 131 2 2 70 4 13 67
Sipuncula
Aspidosiphon gosnoldi 42 84 50 100
Crustacea
Microphoxus cornutus 13 1 30 7
Phoxocephalopsis zimmeri 1 33 11 1 24
Ampelisciphotis podophthalma 1 69 4
Apanthura sp. 1 50 24 6 1 2 1
Saltipedis paulensis 4 6 2 29 31 6 8 9 131 85 2
Hexapanopeus paulensis 21 4
Hexapanopeus schimitti 18
Echinodermata
Hemipholis elongata 1 32 10 1 4 6
Ophiactis lymani 2 52 54
Amphiodia atra 3 4 20 47 12 2 8 6 14 46
Ophioderma januari 4 4 4 24
Edwarsia sp. 6 124 10 224 96 6 223
Chordata
Branchiostoma platae 90 23 6 49 10 74
Total 76 162 2381 98 503 965 49 101 713 205 330 2011
and niches that favors the establishment and
maintenance of many benthic species (Wood, 1987;
Pastor de Ward, 2000).
During the study, the influence of temperature and
salinity changes could be detected in the distributional
patterns of the São Sebastião Channel macrofauna.
Despite that the warm and less saline Coastal Water
(CW) had filled the area, in almost all the occasions,
in springtime at station 8, the central and deepest
station, the signal of the South Atlantic Central Water
(SACW) could be found. Correlation of diversity and
richness with temperature and salinity data, most
probably address the seasonal intrusion of the SACW.
The spatial and temporal predominance of CW in the

Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil
Table 4. Multiple regression results for macrobenthic community parameters in the São Sebastião Channel. Signals of the
partial regression coefficients of the significative variables and the respective P value are given. D: depth; S: salinity; T:
temperature; O2 (%): percent saturation of oxygen; CS: coarse sand; MS: medium sand; FS: fine sand; C: organic carbon.
In bold are indicate the significant values.
Density Diversity Evenness Richness Biomass
F regression 4.37 3.72 2.14 9.22 3.94
P value 0.001 0.003 0.06 0.0001 0.002
R 2 0.37 0.33 0.55 0.35
Variables b P-value b P-value b P-value b P-value b P-value
D + 0.82 - 0.04 + 0.901 + 0.0009
S + 0.14 + 0.02 + 0.02 - 0.51
T - 0.03 - 0.002 - 0.0001 - 0.48
O2 + 0.001 + 0.01 + 0.0001 + 0.03
CS + 0.11 + 0.09 + 0.08 + 0.07
MS + 0.18 + 0.22 + 0.21 + 0.12
FS - 0.23 + 0.18 + 0.09 - 0.21
Silt + 0.65 + 0.21 + 0.57 + 0.01
Clay + 0.22 + 0.12 + 0.09 + 0.11
C - 0.08 - 0.02 - 0.008 - 0.005
C/N + 0.15 + 0.01 + 0.0004 + 0.11
area, conversely, could explain the lack of remarkable
differences on density, diversity and richness of the
fauna in the temporal approach. The negative
correlation of those variables with temperature, and
the positive correlation with oxygen content points out
the low numbers of species and individuals found in
the shallow group 1 of stations. However, the
significant positive correlation of salinity, dissolved
bottom oxygen and C/N, with diversity and species
richness seems to differentiate the northern stations
(12 to 15) from the rest of the area. At this part of the
channel the counter clock-wise water circulation
frequently occurs with the inflow from the south
(Castro, 1990). As result, the periodical local
disturbance of the sandy bottom, the organic matter
may be constantly recycled and returned to the
macrofauna disposal, fact that affects the ecosystem
functioning (Loreau, 2000; Orians, 2000) as discussed
earlier.
Despite the lack of statistical difference among the
medium abundance values for each season, very low
numbers were detected in places along the channel
axis in autumn. This fact matches with the occurrence
of dense populations of penaeid shrimps (Litopenaeus
schimitti and Xiphopenaeus kroyeri) in the area, as
pointed earlier for the Brazilian southern coast (Pires-
Vanin et al., 1997). Macrofaunal control of benthic
community structure is well known (Bell & Coull,
1978; Nelson, 1981). Low abundance and low species
richness of soft bottom macrobenthos were previously
reported for the Brazilian shelf, and the evoked
explanation was predation by Xiphopenaeus kroyeri
52
(Pires-Vanin, 1993) and fish species (Rocha et al.,
2007; Soares et al., 2008). In fact, nearly 83% of the
demersal fishes (flaunders, gerreid and scienid spp.)
found in the SSC, fed upon tubicolous crustaceans,
penaeid shrimps and sub-surface polychaetes (Soares
et al., 2008) and predation was considered to be the
mandatory factor for structuring benthic assemblages
in these occasions (Muniz & Pires-Vanin, 2000).
Interaction among species can result in an increase
or decrease in biodiversity (Orians, 2000). According
to Ambrose Jr. (1993) the high density of ophiuroids
can affect local species diversity, due to the effect of
predation and bioturbation. The role of ophiuroids on
infaunal abundance is not well established yet,
although high densities were associated with low
abundance of sedentary tubicolous polychaetes in the
Arctic and deep-sea communities (Brenchley, 1981).
In the present study this possible interaction seems not
to occur because tubicolous polychaete and ophiuroids
presented high densities at the same time, especially at
station 8. A possible explanation could be linked to
the lack of competition among them, since they
explore the environment differently. In fact,
Spirographis spallanzani is a suspension feeder,
whereas the species of ophiuroids, Amphiodia atra
and Ophiactis lymani, are deposit consumers (Arasaki
et al., 2004; Muniz & Pires, 1999).
Recently Muniz et al. (2005) classified the São
Sebastião Channel as an undisturbed area in its major
part, with few sites at the centre slightly disturbed by
human impacts. The behavior of the structural
variables studied herein indirectly attest the

53
contamination of stations 7 and 10 submitted to effects
of the Araçá sewage pipe and the DTCS oil terminal
(Zanardi et al., 1999b). Despite species richness and
density appeared to be low on these places, the deposit
feeders are large and represented by of one or two
species of subsurface deposit-feeders. It is possible
that chronic local contribution of petroleum
hydrocarbons and domestic sewage may induce the
enhanced growth of bacterial and diatom populations,
a constant food source for subsurface deposit-feeders
(Montagna et al., 1987). Experimental studies and
bioassays carried out with algal species in the area of
the Araçá sewage pipe showed that algal growth
improved several times in the vicinity of the
submarine outfall (Lima, 1998). Also, in situ algal
bioassays pointed out that the greater the quantity of
sewage added the higher phytoplankton growth was
(Lima, 1998). Benthic responses to variable organic
loads are well established (e.g. Gray et al., 2002;
Hyland et al., 2005). However, sometimes the quality
of food instead of quantity may limit distribution and
metabolism of macrofauna (Pearson, 2001; Sumida et
al., 2005). Venturini et al. (2011) showed the organic
enrichment and the prevalence of refractory material
in sediments on the central area of the São Sebastião
Channel and related the vertical distribution,
abundance and functional structure of polychaete
assemblages to those differences.
Recent modeling studies about dispersion of the
Araçá submarine outfall indicated that the effluent is
not efficient enough to comply with environmental
standard, in accordance of CONAMA (Brazilian
Environmental Council) resolution number 20
(Marcellino & Ortiz, 2001). Araçá sewer is stayed in
an area with low values of current speed, making
difficult the dispersion of the effluent. Furthermore,
studies carried out in the area (Weber & Bicego, 1991;
Ehrhardt et al., 1995) have shown that the muddy
region of the São Sebastião Channel receive an
important amount of organic input from the sewage
pipe and its sediments always present hydrocarbons
derived from petroleum, probably from the DTCS oil
terminal activities (Zanardi et al., 1999a). The low
density and diversity found at station 2 is probably
linked to the presence of hydrocarbons. Zanardi et al.
(1999b) reported that concentration of petroleum
hydrocarbons was always high on the southern island
margin (the present station 2 area) and addressed this
finding to clandestine washing of oil tanks, frequent in
that region.
In spite of the relative small area, when compared
with the adjacent inner shelf, the channel presented
high number of species, similar to that found in the
adjacent São Sebastião shelf. Here, a total of 398
species were found in summer1994, and 352 spp. in
Latin American Journal of Aquatic Research
early spring of 1997 (Pires-Vanin, 2008), considering
the same depth range and sediment types sampled in
the channel area. Both places, however, contrast in
number of main species, 60 in the CSS and 98 in the
shelf (Muniz & Pires, 2000; Arasaki et al., 2004).
Dominance and low number of species in common are
contrasting as well (Pires-Vanin, 2008). The areas
have been considered alike not only relative to the
macrofauna and megafauna components (Pires-Vanin,
2008) but also in relation to the benthic fish
composition and population structure. Rossi-
Wongtschowski et al. (2008) showed that the channel
presented Gerreidae and Hemulidae species associated
with rocky substrates instead of the shelf dominant
Scienidae, besides a major proportion of the adult
stratum.
In conclusion, the benthic communities of the
south and northern area of the São Sebastião Channel
present high density and species diversity that
contrasts with the unbalanced communities found at
the central area. Here, the shallow or deep places are
characterized by very few species and this finding
confirms the hypothesis rose in this paper. The
stations located at the south channel mouth and in the
deep channel axis present sediments with organic
matter predominantly of marine origin, indicating the
path of the major flux of waters across the channel.
Although in a relative small area, the channel
presented high values of species richness. This
discovery probably reflects the highly heterogeneous
patchy surperficial sediments that increase the
numbers of niches potentially open to the macrofauna
(Loreau, 2000; Pastor de Ward, 2000; Austern et al.,
2002). However, the biological parameters evaluated
did not present a striking seasonal variation and
indicated that the communities were relatively stable
through the year.
The present study pointed out that community
structure and ecological relationships are favored both
by the complexity and heterogeneity of the substratum
and the marine current circulation, but may be
disfavored by the anthropogenic activities developed
in the central area.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors acknowledge FAPESP (Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo) (Proc.
92/3449-0) for the financial support of the study. The
paper benefited with the comments of the reviewers.
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Received: 25 November 2011; Accepted: 27 December 2012
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 57-67, Inversión 2013 ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae)
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-4
Research Article
Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) lenguado
de ojos chicos (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): un caso del ambiente
y un análisis en ejemplares cultivados
Héctor Flores 1 & Paula Martínez 2
1 Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
2 Corporación Nacional Forestal, Región de Coquimbo, Regimiento Arica 901, Coquimbo
RESUMEN. En diversas especies de Pleuronectiformes se han registrado casos de inversión ocular,
fenómeno, en que el individuo reposa en el fondo por el lado contrario al habitual y/o normal. La proporción
en que se presenta esta condición es variable y depende de las especies que se analicen. En el género
Paralichthys se ha reportado inversión ocular en cuatro especies: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus
y P. dentatus. En el presente trabajo, se informa la captura de un ejemplar silvestre de Paralichthys adspersus
(Steindachner, 1867), con inversión ocular, capturado en Caldera (Chile). También, se han reportado
individuos invertidos de esta especie provenientes de un cultivo, a partir de reproductores que fueron
capturados en Bahía Coquimbo. En ejemplares diestros y siniestros proveniente de cultivo, se efectuó
comparación de relaciones morfométricas. La proporción de peces con inversión ocular y que provienen de un
cultivo, representa 2,2% de la población de peces producidos. Se discute la frecuencia de este tipo de
anomalías y las probables causas que las estarían produciendo.
Palabras clave: migración ojos, anormalidad ocular, desarrollo temprano, acuicultura, Coquimbo, Chile.
Ocular reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) small eyes flounder
(Pleuronectiformes, Paralichthyidae): a case from the environment
and analysis of cultured specimens
ABSTRACT. In several species of Pleuronectiformes have been cases of ocular reversal, a phenomenon in
which the individual lies at the bottom on the opposite side than usual and / or normal. The rate at which this
condition occurs is variable and depends on the species analyzed. In the genus Paralichthys reversal has been
reported in four species: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus y P. dentatus. This paper reports a case
of reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) caught in Caldera (Chile). On the other hand is
reported for this species reversed individuals from a crop, from broodstock who were captured in Bahia
Coquimbo. In right and left specimens from a crop, a comparison was made of morphometric relationships.
The proportion of fish with ocular reversal coming from a culture, accounting 2.2% of the population fishes
produced. We discuss the frequency of such anomalies and the probable causes that would produce
Keywords: eye-migration, ocular abnormalities, early development, aquaculture, Coquimbo, Chile.
___________________
Corresponding author: Héctor Flores G. (hflores@ucn.cl)
INTRODUCCIÓN
En Pleuronectiformes, es común que los individuos
reposen sobre el fondo posados sobre el lado ciego de
su cuerpo. En estos peces existen formas siniestras
donde en sus etapas iniciales de vida, el ojo derecho
57
migra hacia el lado izquierdo y formas diestras, en que
el ojo izquierdo migra hacia el lado derecho (Ahlstrom
et al., 1984). Sin embargo, este patrón a veces se
altera y ocurre la migración del ojo al lado opuesto del
habitual, fenómeno conocido como inversión,
produciéndose un cambio en el giro de los ojos y la

58
pigmentación; en algunas especies, los ojos migran
indistintamente hacia la derecha o izquierda de la
cabeza (Guibord & Chapleau, 1999).
La inversión como carácter tiene un limitado valor
filogenético (Hensley & Ahlstrom, 1984; Chapleau,
1993). Sin embargo, es importante que los casos de
inversión sean informados para evitar errores de
identificación (Guibord & Chapleau, 1999), tal como
ha sucedido con algunas especies de Pleuronectiformes.
El fenómeno de inversión ha sido reportado en
diferentes especies y no se restringe a una familia en
particular. En una especie el número de individuos que
experimenta inversión es variable. Hay especies en
que los ejemplares reportados con inversión ocular es
bajo, mientras que en otras especies este porcentaje es
mayor, reconociéndose una migración ambidireccional
de los ojos, situación que es conocida en todas las
especies pertenecientes a Psettodidae, que corresponde
al clado más plesiomórfico del orden (Chapleau,
1993). Respecto a la situación de especies en que se ha
registrado ejemplares con inversión ocular, se hace a
continuación un detalle de esta situación para cada una
de las familias.
Psettodidae considerado el más primitivo de los
taxa de Pleuronectiformes, sus especies son siniestras
o diestras (Norman, 1934; Chapleau, 1993).
En Soleidae las especies son diestras, pero se ha
reportado solo un caso de inversión en Microchirus
variegatus (Bello, 1996); algo semejante ocurre en
Cynoglossidae cuyas especies son siniestras, donde las
formas diestras son raras y ocurren en Symphurus
vanmelleae, S. diomedianus, S. atricauda y S.
plagiusa (Moe, 1968; Dahlberg, 1970; Telders, 1981;
Munroe, 1996). En Achiridae sus especies son
diestras, reportándose once casos de inversión en
Trinectes maculatus, para un universo cercano a
20.000 peces muestreados (Moore & Posey, 1972).
En Pleuronectidae las especies casi siempre son
diestras (Nelson, 2006), sin embargo, hay algunas en
que se ha reportado los primeros registros de
inversión, como ocurre en Hippoglossoides dubius,
Kareius bicoloratus, Limanda limanda, L. yokohamae,
Microstomus achne, M. pacificus, Cleisthenes pinetorum,
Glyptocephalus stelleri, G. zachirus y
Poecilopsetta plinthus (Gudger & Firth, 1937; Follet
et al., 1960; Amaoka, 1964; Okiyama & Tomi, 1970;
Fugita, 1980; Kamei, 1983; Bruno & Frazer, 1988;
Ivankov et al., 2008; Goto, 2009). En Pleuronectes
platessa e Hippoglossus hippoglossus ocasionalmente
se encuentran individuos siniestros (Norman, 1934;
Gudger, 1935; Gudger & Firth, 1937), mientras que en
Platichthys stellatus, es más frecuente la ocurrencia de
Latin American Journal of Aquatic Research
individuos con inversión ocular (Norman, 1934;
Policanski, 1982a), existiendo en esta especie
polimorfía con variación clinal, con un 50% de
ejemplares siniestros en California, llegando a un
100% en Japón (Bergstrom, 2007; Bergstrom &
Palmer, 2007), una situación semejante se encuentra
en la especie europea de P. flesus (Fornbacke et al.,
2002).
En Paralichthyidae la mayoría de las especies son
siniestras (Nelson, 2006). Hay registros de inversión
ocular con proporciones variables, como en
Citharichthys arctifrons, C. spilopterus, C. macrops,
Etropus crossotus, Pseudorhombus elevatus y
Tephrinectes sinensis, donde solo hay reportes
aislados de inversión ocular (Wilkens & Lewis, 1971;
Taylor et al., 1973; Castillo-Rivera & Kobelkowsky,
1992; Hoshino & Amaoka, 1998; Guibord &
Chapleau, 1999; Hoshino & Munroe, 2004; Da Silva
et al., 2007). En Xystreurys liolepis, los peces pueden
ser siniestros o diestros (Jordan & Evermann, 1898) y
en algunas especies de Hippoglossina se ha reportado
inversión ocular (Norman, 1934). En el género
Paralichthys se presenta una mayor variabilidad en la
proporción de individuos con inversión ocular. Por
ejemplo, White (1962) reporta la captura de una
postlarva de P. albigutta con inversión ocular y Díaz
de Astarloa (1997) informa por primera vez, un caso
de inversión ocular en P. orbignyanus en el Atlántico
sur. En P. dentatus, se registran dos casos de
individuos diestros extraídos del medio natural
(Gudger, 1936; Deubler & Fahy, 1958), mientras que
en P. californicus, se encontró que la condición diestra
se puede presentar en 37 a 40% de la población
(Norman, 1934; Ginsburg, 1952; Kramer et al., 1995),
incluso en P. olivaceus se han seleccionado líneas
invertidas (Hashimoto et al., 2002).
Las razones que explicarían esta anomalías
corresponde a: cambios drásticos del ambiente,
hibridación, competencia interespecífica, selección y
grado de especialización del grupo (Norman, 1934;
Gatner, 1986; Munroe, 1996; Fornbacke et al., 2002;
Bergstrom, 2007).
En las ocasiones en que se han cultivado especies
de Pleuronectiformes aparecen individuos con
inversión ocular, con un frecuencia superior a los
registrados en el ambiente como es el caso de Achirus
lineatus, Achiridae (Houde, 1973) y en Paralichthys
dentatus y P. orbignyanus, Paralichthyidae (Bisbal &
Bengston, 1993; López et al., 2009).
Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) es
una especie de importancia comercial, que se
distribuye desde Ecuador hasta Aysén y archipiélago
de Juan Fernández en Chile (Chirichigno, 1974;
Nakamura et al., 1986; Béarez, 1996;). Esta especie es

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae)
capturada preferentemente por pescadores artesanales,
con redes de arrastre, de cortina, espinel y línea de
mano. Ha sido objeto de estudios relacionados con su
desarrollo embrionario y larval, crecimiento, aspectos
ecológicos, fisiológicos, genéticos, enfermedades y
definido un protocolo base de cultivo (Silva, 2010).
En ninguno de estos estudios, se ha reportado casos de
inversión ocular en esta especie.
Este trabajo reporta el primer registro de la captura de
un ejemplar de Paralichthys adspersus (Steindachner,
1867) con inversión ocular en el medio ambiente y
también de individuos con inversión ocular
provenientes de un cultivo experimental, cuyas formas
diestras y siniestras fueron comparadas morfométricamente.
MATERIALES Y MÉTODOS
El ejemplar con inversión ocular fue capturado en
enero de 1996, por pescadores artesanales cerca de la
costa a una profundidad aproximada de 25 m, en la
localidad de Caldera, Región de Atacama (27°04'S,
70°51'W); de captura se efectuó con una red de
monofilamento. Los captores autorizaron, antes de ser
comercializado el pez, sacar una fotografía y el
registro de su longitud total (Lt), estándar (Le), cabeza
(Lc) y maxila (Lm), altura máxima (Am) y pedúnculo
caudal (Apc).
En el laboratorio de Cultivo de Peces de la
Universidad Católica del Norte, en el marco del
programa Cultivo del Lenguado Chileno, se registró la
presencia de individuos con inversión ocular, que se
mantuvieron por 570 días de cultivo, provenientes de
una misma cohorte. Se registró su longitud total (Lt),
longitud estándar (Le), longitud de la cabeza (Lc),
longitud de la maxila (Lm), altura pedúnculo caudal
(Apc), longitud de aleta pectoral (Lpec), espacio
interorbital (Eio) y peso total (Pt).
Las curvas potenciales de la relación Lt/Pt para
lenguados normales y con inversión ocular, se
compararon con un análisis de covarianza (ANCOVA;
Zar, 1999); para evaluar la significancia estadística del
exponente isométrico (b), éste se analizó con la
función propuesta por Pauly (1984):
t
DS x
DS y
| 3|
√1
2
2
donde t es el estadístico t-student; DS (x) e (y)
corresponden a la desviación estándar del logaritmo de
la Lt y del Pt para cada grupo de lenguados; ni es el
número de peces muestreados; bi es el valor ajustado
de b y r 2 es el ajuste potencial del coeficiente de
determinación.
Con los registros de la caracterización morfométrica
se establecieron regresiones para los grupos de
lenguados normales y con inversión ocular, que fueron
comparadas con un análisis de covarianza (ANCOVA;
Zar, 1999). Los análisis estadísticos se efectuaron en
una planilla Excel, a un nivel de significación de α ≤
0,05.
RESULTADOS
59
El espécimen con inversión ocular proveniente del
ambiente midió 52,6 cm de longitud total, su forma
corporal, coloración y tonalidad fue semejante a los
ejemplares normales, ambos ojos estaban en el lado
derecho y su lado izquierdo es de tonalidad blanca
(Fig. 1a). Las principales medidas se indican en la
Tabla 1. No se observaron diferencias morfológicas
entre el ejemplar con inversión ocular y los peces
normales.
Se analizaron 693 juveniles de P. adspersus
provenientes de un cultivo experimental. Se registró
un total de 15 ejemplares diestros (Fig. 1b), que
corresponden aproximadamente al 2,2% de la
población. La distribución de tallas entre el grupo de
peces fue de 175-285 mm y de 180-270 mm (Fig. 2).
La morfología externa y su pigmentación corporal,
tanto en lado oculado como en el ciego no mostró
diferencias entre individuos normales y con inversión
ocular, al igual que los rangos de sus principales
medidas corporales (Tabla 2).
La relación Lt-Pt para individuos normales y con
inversión ocular (Fig. 3) indicó que las pendientes
para los grupos de peces normales y con inversión
ocular difieren de 3 (t = 2,732 y t = 3,089
respectivamente; P < 0,05), lo que confirma un
crecimiento alométrico positivo en ambos grupos de
peces.
Las relaciones morfométricas entre los grupos de
lenguados normales y con inversión ocular (Fig. 4;
Tabla 3), no mostraron diferencias estadísticas
(ANCOVA; Tabla 3) entre ambos grupos. En el caso
de las relaciones Lc-Eio y Lc-Lm, que pareciera haber
diferencia entre las regresiones, ésta no existe, debido
a que todos los datos de ambos grupos analizados se
sobreponen. Para la relación Lt-Aplc (Fig. 5), cuando
se analizan todos los datos no hay diferencias entre
ambos grupos, sin embargo al excluir del análisis los
ejemplares más pequeños, la diferencia estadística se
manifiesta (Tabla 3).

60
Latin American Journal of Aquatic Research
a b
Figura 1. Paralichthys adspersus peces normales y con inversión ocular. a) Individuos capturados por pescadores
artesanales en Caldera, Chile; arriba: el pez invertido se ubica a la izquierda; abajo: el pez invertido se ubica en el centro y
b) Ejemplares cultivados en laboratorio: arriba: superior normal e inferior invertido; abajo: ejemplar invertido.
Tabla 1. Medidas morfométricas de un pez con inversión
ocular de Paralichthys adspersus, capturado del medio
natural en la localidad de Caldera, Chile.
Dimensión cm
Longitud total (Lt) 52,6
Longitud estandar (Le) 46,5
Longitud cabeza (Lc) 11,8
Longitud maxila (Lm) 5,6
Altura máxima (Am) 22,2
Altura pedúnculo caudal (Apc) 5,6
DISCUSIÓN
En Pleuronectiformes se ha registrado una serie de
anormalidades morfológicas, entre ellas, ambicoloración,
rotación incompleta de los ojos, abertura
dorsal por migración del ojo e inversión corporal
(Norman, 1934). La frecuencia de estas anomalías,
sugiere que estas diferencias estarían relacionadas con
el grado de especialización del grupo taxonómico en
estudio (Dawson, 1962; Haaker & Lane, 1973;
Telders, 1981), siendo más frecuentes en las familias
menos especializadas, como Paralichtyidae y Pleuro-
nectidae y menos frecuentemente en las familias
derivadas como Soleidae y Cynoglossidae (Amaoka,
1964; Gartner, 1986; Munroe, 1996).
La pigmentación en ambos lados del cuerpo, los
casos de inversión y los registros de hibridación
intergenérica, corresponden a claras manifestaciones
de atavismo en el grupo y revelan su origen reciente a
partir de ancestros Perciformes relacionados
estrechamente con Percoidea (Ivankov et al., 2008).
Gatner (1986) propone una hipótesis ecológica en
que las especies de peces planos que habitan aguas
templadas y poco profundas, están sujetas a grandes
fluctuaciones de intensidad lumínica y temperatura,
condiciones que estarían induciendo a anormalidades
durante su desarrollo larval. Si bien, algunas
anomalías pueden estar relacionadas con factores
ambientales como el hábitat, especialmente durante la
metamorfosis, en el primer año de vida o las
condiciones durante su crianza (Gartner, 1986; Aritaki
et al., 1996; Aritaki & Seikai, 2004), variables que
influyen de manera importante en la aparición de
anormalidades, principalmente en los casos de
pigmentación.
Norman (1934) postula que las alteraciones en el
patrón de pigmentación y morfología corporal,
también pueden ser causadas por la hibridación

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae)
Figura 2. Frecuencia relativa (%) por clase de talla en morfotipos normales y con inversión ocular en Paralichthys
adspersus, cultivados experimentalmente.
Tabla 2. Caracterización morfométrica de peces normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus provenientes
de un cultivo experimental (longitudes en mm y peso en g).
Carácter
Normales (n = 40) Con inversión ocular (n = 15 )
Rango Media D.S. Rango Media D.S.
Longitud total (Lt) 175,0 - 285,0 230 30,8 180,0 - 270,0 236 30,1
Longitud estándar (Le) 145,0 - 245,0 192,5 29,2 150,0 - 230,0 197,3 28
Altura máxima del cuerpo (Am) 74,1 - 120,7 97,5 13 80,2 - 114,4 99,5 12,4
Longitud cabeza (Lc) 37,8 - 64,4 50,2 7 37,7 - 59,6 51,6 6,6
Longitud maxila (Lm) 15,5 - 26,7 21 3,1 14,9 - 25,4 21,9 3
Altura pedúnculo caudal (Apc) 14,2 - 28,2 21,9 3,6 16,7 - 26,5 22,4 3,4
Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc) 15,5 - 36,3 27,1 4,6 17,6 - 32,1 26,6 3,8
Espacio interorbitario (Eio) 1,4 - 5,2 3,6 0,9 2,0 - 4,8 3,4 1
Peso total (Pt) 69,7 - 341,7 178,2 74,1 73,2 - 268,5 186,7 68,6
Figura 3. Relación longitud total–peso total en juveniles de Paralichthys adspersus, con ojos en posición normal
(siniestra) y con inversión ocular (diestra). Cada marca representa un pez.
61

62
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 4. Relaciones morfométricas para peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados
experimentalmente.
interespecífica e intergenérica, ampliamente distribuida
entre los peces planos, de amplio conocimiento
en el orden (Hubbs, 1955; Fujio, 1977; Garret, 2005;
Garret & Pietsch, 2007; Ivankov et al., 2008), que se
verían favorecidas por débiles aislamientos reproductivo
y/o ecológico, donde las especies tendrían
superpuestas las épocas de desove en un mismo nicho.
En el caso particular de la inversión ocular, en una
misma especie, se registran variaciones clinales, como
es el caso de Platichthys stellatus, cuyo cambio
gradual es consecuencia de la selección natural
(Policansky, 1982b; Fornbacke et al., 2002). Allí, la
segregación ecológica y la divergencia de adaptación,
impulsada por la competencia, son posibles meca-

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae)
Tabla 3. Relaciones morfométricas en lenguados normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus cultivados
experimentalmente.
Relación morfométrica
Análisis de covarianza
Ft 0,05 (1),55 = 4,030
F calculado Ho: β1 = β2
Longitud total (Lt) - Peso total (Pt) 0,0500 Aceptada
Longitud total (Lt) - Longitud estándar (Le) 0,1570 Aceptada
Longitud total (Lt) - Altura máxima (Am) 1,4060 Aceptada
Longitud total (Lt) - Longitud cabeza (Lc) 0,0010 Aceptada
Longitud total (Lt) - Altura pedúnculo caudal (Apc) 0,0294 Aceptada
Longitud cabeza (Lc) - Espacio interorbitario (Eio) 0,7248 Aceptada
Longitud cabeza (Lc) - Longitud maxila (Lm) 0,2294 Aceptada
Altura maxima (Am) - Altura pedúnculo caudal (Apc) 0,0190 Aceptada
Longitud total (Lt) - Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc) 3,0010 Aceptada
Longitud total (Lt) - Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc)
excluyendo los dos ejemplares más pequeños
5,4520 Rechazada
Figura 5. Relación morfométrica entre la longitud total (Lt) y la longitud de la aleta pectoral del lado ciego (Aplc) para
peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados experimentalmente. a) se incluyen todos los
datos; b) se excluyen los dos peces más pequeños.
nismos que mantienen la distribución geográfica de las
formas diestras y siniestras (Bergstrom, 2007). En
Platichthys flesus, sin embargo, se postula que la
competencia interespecífica entre formas diestras y
siniestras con Pleuronectes platessa, sería el
mecanismo que mantendría las pequeñas proporciones
de ejemplares siniestros (Fornbacke et al., 2002). En
P. stellatus existen diferencias morfológicas, donde
los morfos diestros tienen un pedúnculo caudal más
amplio, hocicos más cortos y un menor número de
branquispinas que las formas siniestras, que en
conjunto con la posición de los ojos, se manifiestan en
una conducta de captura de presas entre ambos
morfos, que los capacitaría a consumir presas
diferentes (Bergstrom, 2007). Estas diferencias son
63
sutiles, pero sugieren que las formas diestras y
siniestras difieren ecológicamente y que estos
mecanismos ecológicos pueden mantener estas formas
polimórficas (Bergstrom & Palmer, 2007). Esta
postura se contrapone con lo que ocurre en Xystreurys
liolepis, donde morfos diestros y siniestros no
muestran diferencias en la cinemática de captura de
presas (Gibb, 1996), situación que podría estar
influenciada por el cautiverio y el tipo de alimento.
La inversión ocular sería un fenómeno con base
genética, que se comprueba para Platichthys stellatus,
donde existe herencia moderada (Policansky, 1982a;
Boklage, 1984; Bergstrom & Palmer, 2007). En el
caso de Paralichthys olivaceus, la migración del ojo es
controlada por el locus rev (Hashimoto et al., 2002).

64
El porcentaje de individuos con inversión ocular
proveniente de una misma cohorte, así como el
registro de sólo un ejemplar capturado del medio
natural, indica que la condición diestra en
Paralichthys adspersus, es poco común, tal como
ocurre en otras especies de Paralichthys como son P.
albigutta, P. orbignyanus y P. dentatus (Gudger,
1936; Deubler & Fahy, 1958; White, 1962; Díaz de
Astarloa, 1997). Una situación diferente ocurre en P.
californicus, donde existe una mayor frecuencia de
individuos con inversión ocular, que puede llegar
hasta 40% (Ginsburg, 1952; Haaker & Lane, 1973;
Kramer et al., 1995).
Las bajas frecuencias de especímenes con
inversión ocular en el medio natural se deberían a que
tendrían una tasa de mortalidad más alta (Gudger,
1935), situación que está claramente documentada
para Platichthys flesus (Fornabacke et al., 2002).
La acuicultura de Pleuronectiformes está desarrollada
para distintas especies. En estos cultivos, se
registra una frecuencia considerable de individuos con
inversión ocular, superior a la que se registra en el
ambiente. Es así como en Achirus lineatus el 3,2% de
los juveniles presenta inversión ocular (Houde, 1971);
en Paralichthys dentatus el 4,4% (Bisbal & Bengston,
1993), en P. lethostigma, entre el 0,5 y 10% (Benetti
et al., 2001) y en P. orbignyanus 13,2% (López et al.,
2009).
La proporción de ejemplares con inversión ocular
cambia dependiendo del tiempo en que se hace su
determinación; cuando ocurre la metamorfosis, el
porcentaje de individuos con inversión ocular es
mayor. En el caso de P. adspersus, en la etapa de
metamorfosis la talla es de 15 a 20 mm (Silva &
Oliva, 2010), los peces con inversión ocular son
aproximadamente un 5%. Posteriormente, cuando el
grupo en cultivo alcanza el rango de 180 a 270 mm,
los peces con inversión ocular son 2,2%. Esta
situación lleva a preguntarse ¿por qué cambia esta
proporción entre lenguados diestros y siniestros en un
cultivo? En el medio natural, se entiende la existencia
de la acción de variables ambientales y de mecanismos
de competencia, ¿será que en un cultivo
también están presentes? Ello, daría como resultado
que los ejemplares siniestros tienen mayor posibilidad
de éxito.
La forma en cómo crecen los peces es isométrica
(b = 3; sin cambiar la forma) o alométrica (b ≠ 3;
cambian las proporciones), donde b puede ser menor o
mayor de 3, de acuerdo a si los peces se vuelven
relativamente más delgados o aumentan más en
biomasa respectivamente (Wootton, 1992). En
situaciones de crecimiento isométrico, el parámetro a
(intercepto) puede ser considerado como un indicador
Latin American Journal of Aquatic Research
de buena condición fisiológica de la población, de
acuerdo a las condiciones de un ambiente determinado,
y si el crecimiento es alométrico, no se puede
hacer la misma interpretación ambiental ni fisiológica
(Pauly, 1984). En el caso de P. adspersus tanto para
los peces normales como para los con inversión
ocular, el crecimiento es alométrico positivo, no
existiendo diferencias en el crecimiento ni en las
proporciones morfométricas entre los ejemplares con
inversión ocular y los normales.
En un cultivo de Pleuronectiformes, todos los
peces se mantienen bajo las mismas condiciones
ambientales y aún así, se presenta una proporción de
individuos con inversión ocular que va disminuyendo
en el transcurso del cultivo, situación que sugiere que
esta condición, que tiene una influencia genética, se ve
afectada por variables ambientales o una probable
presión de selección al interior del tanque de cultivo,
donde los individuos con inversión ocular son
afectados al interior de la población de peces
La inversión ocular en Pleuronectiformes se
expresa en mayor proporción en algunas familias y
especies. En especies cultivables, la proporción de
individuos con inversión ocular es mayor a los
registros de los mismos individuos provenientes del
ambiente. Esta diferencia es producto del proceso de
selección ambiental a que son sometidos los
ejemplares con inversión ocular, siendo necesario
estudiar más profundamente, aspectos morfológicos
(esplacnocráneo y aparato branquial) y conductuales.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 68-79, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-5
Research Article
Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds
Nitrogen dynamics model in zero water exchange, low salinity intensive
ponds of white shrimp, Litopenaeus vannamei, at Colima, Mexico
Francisco A. Castillo-Soriano 1 , Vrani Ibarra-Junquera 1 , Pilar Escalante-Minakata 1 ,
Oliver Mendoza-Cano 1 , José de Jesús Ornelas-Paz 2
Juan C. Almanza-Ramírez 1 & Alejandro O. Meyer-Willerer 1
1 Bioengineering Laboratory, University of Colima, Km 9 carretera Colima
Coquimatlán, Coquimatlán, Col. 28400, México
2 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C., Unidad Cuauhtémoc
Av. Río Conchos S/N, Parque Industrial, C.P. 31570, Cd. Cuauhteìmoc, Chihuahua, México
ABSTRACT. We present a mathematical model based on differential equations describing the dynamics of
nitrogen (NH4 + - -
, NO2 , NO3 and organic nitrogen in phytoplankton) in ponds of white shrimp (Litopenaeus
vannamei), with low salinity and zero turnovers, from planting to harvest. The model predicts the results of
commercial production in three ponds. We show that this culture system, without replacement, retains the
nitrogen and shrimp produced a lower feed conversion in comparison with systems with replacement. The
model can be used to define strategies for improved performance.
Keywords: white shrimp, dynamical model, nitrogen, low salinity, Colima, Mexico.
Modelo de dinámica del nitrógeno en estanques de cultivo intensivo, con
baja salinidad y sin recambio de agua, de camarón blanco, Litopenaeus vannamei,
en Colima, México
+ - -
RESUMEN. Se presenta un modelo matemático de la dinámica del nitrógeno (NH4 , NO2 , NO3 y nitrógeno
orgánico en fitoplancton) en estanques de camarón blanco (Litopenaeus vannamei) en condiciones de baja
salinidad y sin recambio de agua. El modelo predice los resultados de producción comercial en tres estanques
comerciales. Se demuestra que este sistema de cultivo, sin reemplazo, retiene el nitrógeno y los camarones
producidos tienen una baja conversión de alimento en comparación con sistemas con recambio. El modelo se
utiliza para evaluar mejores estrategias de manejo de estos ambientes.
Palabras clave: camarón blanco, modelo dinámico, nitrógeno, baja salinidad, Colima, México.
___________________
Corresponding author: Vrani Ibarra-Junquera (vij@ucol.mx)
INTRODUCTION
In traditional intensive shrimp cultures, pond water is
frequently exchanged with a new external water
supply in order to maintain desirable water quality for
shrimp growth, avoiding nitrogen build up and oxygen
depletion (Hopkins et al., 1993). The production
systems have been evolved from extensive to intensive
with increasing inputs of high quality feed and water
supply (Boyd, 1999) and a consequent increase in
nutrient discharge. In Australia the water exchange
(WE) ratio is of 5 to 10% daily (Burford & Lorenzen,
2004), in El Salvador it is as much as 25% (Lovel,
1988). In Mexico, the major producers in Sonora,
68
Sinaloa and Nayarit use a 5 to 15% daily WE ratio
(Alonso-Rodriguez et al., 2004). Such practices
generate effluents typically enriched in suspended
solids, nutrients, chlorophyll-a, and high biochemical
oxygen demand (Paez-Osuna, 2001a, 2001b). Shrimp
farming in conjunction with municipal and
agricultural effluents can impact large ecoregions
(Paez-Osuna et al., 2003). Shrimp farming is facing
criticisms for its unsustainable practices, which
include their water management practices (Naylor et
al., 1998, 2000). A major concern associated with WE
is diseases of viral origin. This problem has been
associated with poor water quality intakes and also to
the use of water coming from natural water bodies that

69
contain crustacean’s natural populations (Kautsky et
al., 2000).
In contrast, in the state of Colima, located on the
Mexican west coast, all shrimp farms produce at low
salinity conditions, with zero water exchange ZWE,
using paddle wheel aerators (Castillo-Soriano et al.,
2010). Colima produced 1,500 ton of shrimp in 2007
(Industria Acuícola, 2008) in 210 ha of 16 farms. The
white shrimp (Litopenaus vannamei) is the species
grown in farms located in the Coquimatlán and
Tecomán regions. In Colima the intake water is used
to fill the ponds initially and to maintain pond level
lost by evaporation or filtration. Pond water is flushed
of the pond spillway only at shrimp harvest. The
farm’s effluents enter the river systems, where they
are used for agricultural purposes before finally
arriving to coastal wetlands. In any crop the limiting
factor is either the substrate least available relative to
the requirement for the synthesis of the crop (Liebigh,
1840) or in turn, the one that becomes toxic. Nitrogen
(N) can be bought, as one of the key elements in
aquatic environments and an important pond
management variable. N input is sometimes applied in
the form of fertilizers to enhance aquatic productivity,
and always in the feed to directly enhance shrimp
growth. Protein is feed´s most expensive component
(Thoman et al., 2001) and N is not fully retained by
shrimp so when excreted; it becomes an expensive
fertilizer that promotes the growth of pond populations
of bacteria, and plankton (Moriarity, 1997). Ammonia
(NH3) is the main nitrogenous product excreted by
crustaceans (Dall et al., 1990). In intensive aquaculture
systems, the toxicity of excreted N compounds
becomes the limiting parameter once adequate
dissolved oxygen levels are maintained (Colt &
Armstrong, 1981). Unionized NH3 becomes toxic
since it has high lipid solubility and is able to diffuse
across the cell membrane (Chen & Kou, 1993).
Interactions between various N components are
complex and difficult to integrate; modeling can
improve our ability to evaluate this complexity.
Modeling has been used as an approach to examine N
dynamics in aquaculture systems by different authors
(Lorenzen et al., 1997; Paez-Osuna et al., 1997;
Montoya et al., 1999a, 1999b). Steady state mass
balance models provide information about the relation
between N inputs and outputs, describing crop
management overall efficiency and allowing
comparisons. However they do not take into account
the time-dynamic nature of N cycle in the
commercially producing pond. Nitrification, volatilization,
and re-mineralization were described as firstorder
rate processes (Lorenzen et al., 1997). The
objective of this study is to describe mathematically,
Latin American Journal of Aquatic Research
the fate of feed N inputs to the intensive white shrimp
ZWE production ponds during crop. We adapted the
Burford & Lorenzen (2004), model that describes the
principal N transformation processes, and after
calibration and validation in the ZWE white shrimp
ponds, it was used to identify alternatives to improve
yield.
MATERIALS AND METHODS
Three commercial ponds of three farms located in
Coquimatlán (E11 and E21 with water sourced from a
river and a well, respectively) and Tecomán (E2 with
water sourced from a river, Zanja Prieta), Colima,
were studied. Shrimp farms pond label was
maintained in this work. E2 Pond is located 5.6 km
from the sea, ponds E11 and E21 are within 48 km of
the sea. Ponds were stocked in late March with the
same postlarvae (PL) origin. In Table 1 are the
production futures of the ponds as dimensions and
load capacity. Water in all the three ponds was
supplied to fill the ponds and to maintain the water
level lost from seepage or evaporation, there was no
precipitation during the experiment. Total cation
concentration (TCC) of pond water was obtained with
atomic absorption analysis in a VARIAN AA-220FS
spectrophotometer (APHA, 1989). Salinity and TCC
are directly proportional (Castillo-Soriano et al.,
2010). No water was discharged from the pond´s
spillways until shrimp harvest. These ponds had clay
soils. During crop oxygen in water was above 3 mg
L -1 at all times. Paddle wheel aeration was first
applied to ponds when 35 kg ha -1 day -1 of feed was
demanded by the growing shrimp population. Then,
one horse power (hp) was employed for every 7 kg of
feed ha -1 day -1 . Pond E11 employed, towards the end
of the culture cycle, aeration of 35 hp ha -1 while
receiving 238 kg of feed ha -1 day -1 . Pond E21
employed aeration of 25 hp ha -1 while receiving 185
kg of feed ha -1 day -1 . Pond E2 employed aeration of 12
hp ha -1 while receiving 80 kg of feed ha -1 day -1 . Feed
(sinking pellets) was applied twice daily evenly in all
ponds. Ten feeding trays of 35 cm 2 per ha were used
to monitor consumption. The ponds were fed with
commercial feed (NASA) containing 35% of protein
in ponds E11 and E21, and 25% of protein in pond E2
through the growing season. N content in shrimp and
feed was obtained with the Kjeldhal method (Lynch &
Barbano, 1999) from samples at the time of harvest
for each pond. The relation between the applied N in
dry feed, and the recovered N in shrimp was
determined and used for comparisons to other reports
in the discussion section. Production data where
obtained from farm records. These data correspond to

pond surface area (Sup), pond deepness (z), stocking
density (PL m -2 ), shrimp biomass harvested (ton),
fertilizer application, total amount of feed applied and
finally total mortality. Daily mortality (M) was
calculated from total mortality and crop duration. Feed
conversion rate (FCR) is the total amount of dry feed
delivered relative to shrimp biomass harvested.
Shrimp biomass (B) density was calculated as the
weight (g) of shrimp carried in a liter (L) of pond
water. Shrimp growth was monitored every week with
100 shrimps captured using a castnet, and weighed to
determine the average shrimp weight at each pond. To
model the fate and dynamical behavior of N inputs in
ponds, growing L. vannamei, practicing ZWE, the
abundance in N containing chemical and biological
structures were monitored periodically from stocking
to harvest. In order to perform our task, pH and
temperature were measured in situ, with a Horiba
water checker U-10 potentiometer.
Additionally, three 0.5 L water samples were
collected at morning in each pond, one meter from the
spillway dike at 30 cm depth and transported in ice to
the laboratory within three hours. Physical
measurements and samples where matched for the
dynamics analysis. To determine total Chlorophyll-a
concentrations, 50 mL of each water sample was
filtered with a milli-pore cellulose membrane of 0.45
µm. The membrane was introduced in a solution
containing 9 mL acetone and 1 mL of distilled water.
The solution was refrigerated for a week and analyzed
in a Jenway 6500 spectrophotometer with a detection
limit of 0.01 mg L -1 (Strickland & Parsons, 1968). The
inorganic phosphorous (P) and N (NO2 - +NO3 - , NH4 +
and PO4 -3 ) concentrations were evaluated, from the
filtered water, using a Skalar ion auto-analyzer with a
detection limit of 0.01 µm. Ammonia (NH3)
concentration was estimated by relating measured
NH4 + , pH and temperature of the same sample event,
using the aquatic equilibrium equation: NH3 + H2O =
NH4 + + OH - (Trussell, 1972).
The N dynamical model (NDM): To describe the
dynamical behavior of the N in the monitored ponds, a
mathematical model of N-dynamics proposed by
Burford & Lorenzen (2004) for tiger shrimp (Penaeus
monodon) cultured intensively with WE, was adapted
to Litopenaeus vannamei intensive culture practicing
ZWE. The model requires the absence of herbivores
(not planktonic), that all pond N inputs come
exclusively from the feed and that shrimp and
phytoplankton growth is not limited by the lack of
oxygen or P. In pond E2, N was also applied as
fertilizer (Table 1), therefore, this pond is not used for
the model adaptation but serves the purpose of
validating the white shrimp growth equation and food
Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds
conversion rates comparisons. The differences
between the shrimp culture conditions reported by
Burford & Lorenzen (2004), in Australia and the
sampled ponds were: the shrimp species, the WE
practices, the water temperature and salinity. The
commercial farms in Colima and Australia shared
management practices such as supplemented aeration
and tray monitoring feeding.
Mathematical NDM in intensive ZWE shrimp
ponds is given by a set of five coupled differential
equations representing the main N components (Fig.
1).
N
(1)
N
N
70
(2)
(3)
(4)
1 (5)
where X1 = NH3 concentration (mg L -1 ), t = time (day);
q = proportion of N waste entering the water as X1
(With the remainder entering the water as X5);
0 is the total N waste input per unit time
(mg g -1 day -1 ); r = remineralization rate of X1 in the
sludge (day -1 ); X4 = mass of N (mg) in the sludge L -1
of pond water; n = nitritification rate (day -1 ); v =
volatilization rate (day -1 ); X2 = NO2 - +NO3 - concentration
(mg L -1 ); X3 = Chlorophyll-a concentration
(mg L -1 ); concentrations were obtained at a fixed “c =
N/X3 ratio of phytoplankton”; s = sedimentation rate
of phytoplankton (day -1 ); X5 = dissolved organic N
(mg L -1 ). The total N waste input 0 was
assumed to be proportional to the metabolism of
shrimp population (Burford & Lorenzen, 2004); where
a is the total N waste (X1, and X5) input rate (mg g -1
day -1 ), and it was determined as the value for which N
input over the cycle equaled the total feed N not
incorporated to the shrimp tissue. The allometric
scaling factor of metabolism is b. Shrimp population
size in shrimp L -1 is given by the following
exponential mortality model: , where N0 is
the stocking density (PL L -1 ) and M is the mortality
rate (day -1 ) of shrimp. Shrimp mean weight Wt is
given by a von Bertalanffy growth function (Gulland,
1983):

71
Feed
Volatilization
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Represents the N transformations and removals in intensive shrimp (Litopenaeus monodon) ponds with ZWE
NDM. Arrows represent pathways and boxes indicate the key N components represented as stated variables in the model:
X1 = total ammonia, X2 = nitrites and nitrates, X3 = Chlorophyll-a, as a measure of phytoplankton, and hence N in algae
biomass, X4 = dissolved N organic, and X5 = N buried in sludge.
/ / /
(6)
where W∞ (g) and K (day -1 ) are the growth parameters
of white shrimp maximum weight and metabolic
coefficient. The W∞ = 55 g was established by adding
five grams from the largest shrimp of a population of
5,000 Litopenaeus vannamei eight-months old
shrimps, grown at a density of 2 shrimp m -2 in low
salinity at Coquimatlán, Colima. In the three studied
ponds the shrimp average weight was used to
determine metabolic growth coefficient K, through
numerical fitting. Wo (g) is the weight at stocking.
Phytoplankton growth rate is defined as:
, where is the maximum
N
growth rate in the absence of any limitation. , is
the light limitation coefficient given by the integral of
Steel´s (1962) light inhibition model over the water
column, with light conditions defined by the Lambert-
Beer law.
Shrimp
Excretion Assimilation
Sediment
Mineralization
Remineralization Sedimentation
e exp Io
Isat exp - z-exp- Io
Isat
Nitrification Assimilation
. (7)
where Io/Isat is the ratio of the surface light intensity
to the saturating light intensity, k is the extinction
coefficient (m -1 ) and z is the pond depth (m). The light
extinction coefficient is the addition of extinction due
to X3, and extinction coefficient due to other sources:
kx3 X3 + kother , where kX3 is the extinction per unit of X3
concentration (m -1 mg -1 ) and kother is the extinction due
X5
X1
X2
X3
X4
to other sources. N limitation is defined by the
X1X2
Michaelis-Menten model as:
, where
X1X2 N
KSN (mg L -1 ), is the half saturation constant for N. We
assumed that phytoplankton assimilates both X1 and X2
in proportion to their relative concentrations in the
water column. The model was implemented with
MATLAB ® R2010b. After adapting the model two
management strategies that increase N(0) were
proposed for the sake of increasing the economic
profitability in the ZWE farms and to hypothesize in
the dynamics of N components in ponds using the
NDM. We defined yield (Y) as the daily average
biomass (B) (grams of shrimp L -1 ) generated: /, where at harvest, tf is the crop
length in days, is in shrimps L -1 and is in
grams. The water lost in ZWE ponds by seepage and
evaporation is replaced with water from pond supply
systems.
RESULTS
Mean total cation concentration in ponds E2, E11, E21
were 319, 562.5, 617 mg L -1 with standard deviations
of 25, 24 and 31 mg L -1 respectively. In the three
ponds calcium was the most abundant cation, followed
by sodium, magnesium and potash. In Table 1, pond
futures production data and N balance are presented.
Adequate oxygen levels of over 3 mg L -1 and the

Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds
Table 1. General pond features production data and N balance.
Culture features in ponds E2 E11 E21
Pond area (ha) 1.8 1.3 2.2
Pond depth (m) 1.2 1.4 1.5
Pond volume (L×10 6 ) 21.6 18.2 33
Total cation concentration at stocking (mg L -1 ) 319 563 617
Salinity (ppt) 0.44 1.03 1.16
Average temperature ( o C) 31.3 28.4 28.4
Maximum aeration capacity installed (hp ha -1 ) 12 35 30
Stocking density (PL m -2 ) 31.2 60.2 58.5
Stocking density; N0 (PL L -1 ) 0.026 0.043 0.039
Total crop mortality (%) 60 28.7 41.2
Daily mortality (M) 0.0056 0.0023 0.0033
Pond shrimp production (ton ha -1 ) 2.5 7.7 6.17
Growing time t(f) (days) 108 125 125
Shrimp weight (Wt) at harvest (g) 19.6 17 15.6
Shrimp biomass (g L -1 ) 0.208 0.55 0.411
Shrimp harvested (kg) 4500 10010 13574
Nitrogen in shrimp harvested (kg) 126 280 380
Nitrogen in applied feed (kg) 216 660 896
Nitrogen applied in fertilizer (kg) 462 0 0
Feed/shrimp waste nitrogen ratio (a) 1.7 2.3 2.3
Feed conversion ratio (FCR) 1.2 1.2 1.2
absence of not planktonic herbivores requirements are
fulfilled by each of the three ponds. The relation N/P
was always less than 10 in all ponds (Table 2)
assuring that P is not limiting phytoplankton growth.
A decreasing N/P ratio was observed as crop evolved
in the ponds (Table 2). N content in feed used in
ponds E11 and E21 was of 5.53% and of 4.01% in
pond E2. The shrimp N content was 2.8% so we know
how much N was retained by the crop. Table 1 shows
N input in feed and the assimilated N by the shrimp
biomass. Figure 2 shows the proper fitting of the
function Wt to the shrimp average weight during crop.
K values were obtained from equation 6 through
numerical fitting. Table 3 shows parameter values
used in the NDM for ponds E11 and E21 only. White
shrimp population parameters obtained, were used in
the NDM, and numerical fitting was performed to
describe the fate of N inputs. The value of was
selected to best fit the X3 experimental data of ponds
E11 and E21. Figure 3, shows the numerical
simulation corresponding to the NDM as well as
experimental data sampled during crop. It reveals a
good agreement between experimental data and the
NDM, implying the correct selection of the parameter
values. Figure 4 shows the evolution of the pond
carrying B, and Figure 5 shows the dynamical
behavior of X1, X2 and X3 of real and hypothetical
production management strategies. Finally the model
application for commercial production processes is
presented in Table 4 where the comparison of different
management strategies such as stocking density
and best time to harvest can be established by
comparing Y.
DISCUSSION
72
Feed demand and consequently N input, increased as
shrimp biomass grew. Paddle wheel aerators prevented
oxygen from falling under 3 mg L -1 and
established a well mixed aquatic environment.
Phytoplankton, zooplankton, nitrifying and heterotrophic
bacteria share available N excreted from
shrimp in ponds (Burford et al., 2003). In turn, the
accumulation of ammonia (X1) first causes cessation
of feeding of shrimp, and then subsequent population
mortality (Chen et al., 1990). In the case of white
shrimp, PL in ecdysis stage dies if concentrations of
X1 exceed 10 mg L -1 (Frias-Espericueta et al., 2000),

73
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. Obtained parameters in studied ponds along growing season.
Pond Time X 2 NH 4 + NH + 4 PO 4 -3 PO4 -3 pH T NH4 + X1 N/P X 3 X 3
(day) (mg L -1 ) (mg L -1 ) SD (mg L -1 ) SD ( o C) NH 3 (mg L -1 ) (mg L -1 ) SD
E21 0 0 0.57 0.06 0.24 0.03 8.4 25 8.3 0.068 6.7 0.099 0.07
5 0 0.549 0.07 0.23 0.01 7.6 25 45.5 0.012 5.9 0.0284 0.05
28 0 0.313 0.05 0.14 0.02 9.6 29 1.3 0.241 10.0 0.043 0.09
43 0 0.233 0.04 0.21 0.03 9.7 29 1.3 0.177 4.9 0.0738 0.08
59 0 0.235 0.03 0.23 0.02 10 28 1.3 0.188 4.7 0.0929 0.06
83 0 0.356 0.02 0.21 0.02 8.8 29 3.3 0.109 5.6 0.0978 0.14
95 0 0.269 0.09 0.23 0.03 8.6 29 4.6 0.059 3.5 0.2323 0.1
104 0 0.24 0.05 0.20 0.04 8.1 30 8.8 0.027 3.2 0.2019 0.2
119 0 0.303 0.03 0.31 0.01 9 29 2.4 0.127 3.5 0.2816 0.18
125 0 0.3 0.02 0.27 0.03 8.1 31 11.5 0.026 2.9 0.2323 0.18
E11 0 0 0.59 0.04 0.24 0.02 8.4 24 8.6 0.069 6.8 0.0408 0.09
23 0 0.236 0.04 0.26 0.01 9.6 29 1.3 0.177 4.0 0.0095 0.06
38 0 0.175 0.02 0.25 0.01 9.3 29 1.9 0.095 2.7 0.0626 0.08
53 0 0.283 0.02 0.24 0.03 8.6 28 3.3 0.087 3.9 0.0672 0.1
77 0 0.24 0.03 0.25 0.05 8.4 29 4.3 0.055 2.9 0.1686 0.09
89 0 0.24 0.02 0.15 0.02 9 29 2.3 0.103 5.6 0.0352 0.07
98 0 0.214 0.05 0.16 0.03 8.5 29 5.9 0.036 3.9 0.271 0.12
113 0 0.143 0.01 0.19 0.02 8.9 30 2.3 0.063 2.7 0.2292 0.1
E2 0 0 0.342 0.02 0.18 0.02 8.9 30 2.3 0.15 6.9 0.1362 0.08
29 0 0.259 0.02 0.22 0.01 10 31 1.1 0.233 5.6 0.0716 0.08
56 0 0.259 0.04 1.54 0.02 9.8 33 1.2 0.222 0.8 0.0909 0.09
71 0 0.182 0.02 2.89 0.04 9 31 2.2 0.082 0.2 0.0737 0.08
82 0 0.196 0.03 0.15 0.02 9.5 31 1.4 0.137 5.7 0.0725 0.11
95 0 0.195 0.02 0.24 0.03 8.7 32 2.6 0.074 2.8 0.0043 0.03
Decamp et al. (2003) found that water salinity did not
seem to impact N dynamics significantly within the
white shrimp culture environment, either directly
(through the activity of nitrifying bacteria) or
indirectly (through the N retention or excretion by
shrimp).
NDM validation in the ZWE low salinity white
shrimp ponds: In a pond that is receiving increasing
amounts of feed, the phytoplankton density eventually
limits its own growth by self shade (Eq. 7). The NDM
predicts an accumulation of X1 after X3 is unable to
keep growing. N is partially lost from the pond by
volatilization of X1 particularly in heavily aerated and
high pH periods. A high pH range is 8 to 10 wherein
the ammonia dissociates into ammonium ion when the
pH drops as high as this is the case is maintained in
the form toxic but is highly volatile (Boyd, 1990) and
is referenced as v (Table 3). In the studied ponds, the
X1 concentration did not rise during the production
period, even when daily feeding was intensive. The X1
increase was expected after harvest using the NDM
(Fig. 3), implying that harvest was done in the
appropriate moment, avoiding the critical period in
which X1 becomes toxic. In addition, the NDM
showed that it could have been possible to leave the
shrimp to grow longer but also that ponds could have
been stocked at a higher density. Sub section 4.3
tackles such management options based on the NDM.
Phytoplankton (X3) growth plays a key role in shrimp
aquaculture, driven gas exchange, pH and as the base
of the food chain in the pond (Alonso-Rodriguez et
al., 2004).
Phosphate usually limits phytoplankton productivity
in natural fresh water ecosystems (Baird, 1999)
in general and in aquaculture ponds, soil absorbs P
(Boyd & Munsiri, 1996) making it less available.

Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds
Figure 2. Graphics show, from left to right, the modeled shrimp average weight in the three Colima ponds. Dots stand for
the experimental data whereas the continuous lines represent Wt from the growth function, with its respective values of k
obtained by a fitting procedure.
Table 3. Parameter values in ponds E11 and E21.
Parameter description Symbol Units E11 E21 Source
White shrimp population
Shrimp growth coefficient K day -1 0.0089 0.0086 1
Shrimp maximum weight W∞ g 55 55 1
Shrimp stocking weight
Shrimp mortality
W0
M
G
day
0.005 0.005 1
-1 0.0023 0.0033 1
Stoking density N0 shrimp L -1 Nitrogen dynamics
0.043 0.04 1
Waste N Input A mg g -1 day -1 2.3 2.3 1
Proportion of N entering as X1 Q 0.9 0.9 2
Allometric scaling of X1 excretion B 0.75 0.75 3
Pond depth Z m 1.4 1.5 1
N half-saturation KSN mg l -1 Sedimentation rate s day
0.008 0.008 2
-1 0.8 0.8 2
Nitrification rate n day -1 0.15 0.15 2
Volatilization rate v day -1 0.05 0.05 2
Sludge remineralization rate r day -1 0.06 0.06 2
Phytoplankton parameters
Maximum phytoplankton growth rate gmax day -1 1.9 1.9 4
Ratio surface/saturating light intensity I0/I sat 2.4 2.4 2
N/X3 ratio of algae c 13 13 2
Extinction coefficient Non-X3 Kother m -1 2.5 2.5 5
Extinction coefficient X3 kX3 m -1
mg-1 14 14 5
Sources: 1. Experimentally obtained, 2: Burford & Lorenzen (2004), 3: Burford & Williams (2001),
4: Numerical Fitting, 5: Burford (1997).
Redfield (1958) showed that if the relation N/P < 16,
the lower P does not limit phytoplankton growth. In
the studied ponds, N/P molar ratio was always less
than ten (Table 2) so X3 was not limited by low P
abundance. Indeed, a decreasing N/P molar ratio is
observed as crop evolves in the three ponds. It known
that the taxonomic composition of phytoplankton
changes if nutrient proportions change (Burford, 1997)
as with changing conditions of oxygen (Chapelle et
al., 2000). In particular, low salinity environments
with a low N/P ratio carry a higher proportion of
74
smaller size phytoplankton, such as cyanophytes
(Margalef, 1983).
In the model, since P is not limiting excreted N
(X1) is stored in the living pond algae (X3) that
increases in concentration until it’s self-shaded.
Concentrations of nitrites and nitrates (X2) were nil in
ponds during the entire crop, which implies that the
removal rate of X2 by X3, is higher than its production.
Low values of X2 sometimes bellow the limit of
detection of the analytical procedure was found in
several intensive farms in Sonora (Ruiz-Fernandes &

75 Nitrogen Latin dynamics American in Journal low salinity of Aquatic white Research
shrimp ponds
Figure 3. Experimental data and model of X1, X2, and X3 from two ponds that fulfill the criteria required for the usage of
NDM. Dots stand for the experimental data whereas continuous lines represent the dynamical model.
Figure 4. The plot shows the time evolution of the ponds
carrying the shrimp biomass (B) as well as the proposed
strategies. The continuous grey line stands for pond E2,
the dash-dotted line corresponds to pond E21, dotted line
stands for pond E11. The dashed line corresponds to
strategy 1 (S1) and the continuous black line stands for
strategy 2 (S2), doing a partial harvest of biomass and
leaving the pond producing for a longer time.
Paez-Osuna, 2004). While nitrite-oxidizing bacteria
are slow growing organisms (Ehrich et al., 1995),
avalue of of 1.9 was required to fit data of X3
dynamic growth in ponds E11 and E21 (Table 3), as
compared to that employed in Australia of 1.4
(Burford & Lorenzen, 2004). This increment was in
range of highly intensive farms with WE (Lorenzen et
al., 1997). Snares et al. (1986) found that the X3
values were highest in ponds with continuous aeration
as aeration circulation contributes to accelerate algal
growth compared with undisturbed conditions.
Phytoplankton growth increases with, alga
decreasing cell size (Kagami & Urabe, 2001) and
temperature (Falkowsky & Raven, 1997; Burford,
1997). A high stirring capacity, low N/P ratio, and a
greater temperature likely generated high small size
cyanophyte dominated cell density and a higher
.
White shrimp daily growth coefficient K in all
ponds was higher as compared to the tiger shrimp K,
grown at 25 o C (Burford & Lorenzen, 2004), since
shrimp growth rate also increases with temperature
(Yu & Bienfang, 2006).
Feed conversion rate FCR and comparative N
balances: Ponds in Colima achieved a FCR of 1.2,
working under ZWE. These systems were more
efficient in the assimilation of the applied N in feed
than the ponds using daily WE. In Australia (Burford
829

Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds
Figure 5. Plots show the dynamical behavior of X1, X2 and X3, according to the NDM. The dotted line stands for pond
E11, while the dashed line represents strategy 1 (S1) and the black line strategy 2 (S2).
Table 4. Comparison of the yield values of white shrimp populations, in studied ponds and proposed strategies of stocking
and harvest, using the NDM to avoid N toxicity.
Pond N0 K M tf Wt at harvest Y(g L -1 day -1 )
E2 0.026 0.011 0.0056 108 19.6 2.6 x10 -3
E21 0.04 0.0086 0.0033 125 15.6 3.5 x10 -3
E11 0.043 0.0089 0.0023 125 17 4.6 x10 -3
Strategy 1 0.053 0.0089 0.0033 125 17 5.0 x10 -3
Strategy 2 0.08 0.0089 0.0033 140 11,18 7.2 x10 -3
& Lorenzen, 2004) and Thailand (Brigs & Funge-
Smith, 1994) a FCR of 1.9 was obtained growing tiger
shrimp. In white shrimp production ponds using
feeding trays and practicing WE FCR´s were: 2.3, 2.7
in Texas (2 farms) (Samocha et al., 2004), 1.6 in
Sinaloa (23 farms) (Lyle-Fritch et al., 2006), and 1.78
in Sonora (1 farm) (Casillas-Hernandez et al., 2006,
2007). Lower FCRs might be more related to the
retention of nutrients in the pond system by not
exchanging, than to the shrimp species. A higher FCR
implies that less protein-derived N is retained from the
shrimp population biomass. Whereas feed N recovery
using WE in semi-intensive ponds was of 35% (Paez-
Osuna et al., 1997), 27.2% (Casillas-Hernandez et al.,
2006) in intensive ponds was 22% (Brigs & Funge-
Smith, 1994). In contrast, this study yielded a feed N
recovery of 43.4% in unfertilized ponds E11 and E21.
Such results are consistent with the fact that shrimp
fed with differing protein content had equal growth in
76
the presence of phytoplankton (Martínez-Córdoba et
al., 2003), yet in clear aquariums, shrimp grew faster
with higher protein content (Leber & Pruder, 1988),
implying the usage of nutrients from the environment
and that the microalgae are consumed by shrimp
(Gómez-Aguirre & Martínez-Córdoba, 1998), particularly
as juveniles (Mishra et al., 2007). In general,
production is higher in what is considered poor water
quality (high nutrient concentrations, high and
unstable phytoplankton numbers, and high bacterial
numbers) (Burford et al., 2003). Forty to sixty percent
of shrimp tissue comes from pond natural nutrients
(Brown et al., 1998; Focken et al., 1998). Better yield
and FCR is obtained in WE farms during rainy season
because temperature and X3 concentration are higher
(Guerrero-Galvan et al., 1999). We suggest that the
lower FCR in ponds in Colima is a result of the
excreted N remaining in the ZWE ponds food chain,
allowing its later usage by the shrimps, instead of
being flushed away with WE.

77 Nitrogen Latin dynamics American in Journal low salinity of Aquatic white Research
shrimp ponds
Management strategies: Better management strategies
in ZWE ponds aim to increase Y, growing shrimp in
such a manner that X1 is always in a “safe” level, that
for L. vannamei can be set at 5 mg L - (Frias-
Espericueta et al., 1999). In the three ponds analyzed
the shrimp was harvested before X1 achieved toxic
levels. The NDM allows the analysis of higher
stocking densities that can safely increase Y. Y
increases if N(0) or K increase, and if M decreases. We
modeled two alternative stocking strategies and
compared their outcome to one another. In this
analysis K (depends on temperature) and M needed to
be set arbitrarily or based on previous pond records.
In Strategy 1 a N(0) of 0.053 PL L -1 is used,
(increased 32.5% as compared to E11), all of the
shrimp biomass is harvested at the end of the crop, at
day 125 (t(125)) (Table 4). M was set at 0.0033
(arbitrarily), K and remain the same as the strategy
used in commercial pond E11.
In Strategy 2, N(0) of 0.08 PL L -1 , is used,
(increased 100% as compared to E11), 40% of the
shrimp biomass is harvested at day 95 (t(95)), when the
shrimp had achieved a weight of 11 g (selected,
because the size is adequate for the national market).
The remainder of the shrimps are left 140 days (t(140)).
K and M are the same as strategy 1. In figure 4, it is
possible to appreciate the shrimp biomass (B)
dynamics of studied ponds as compared with the two
proposed strategies that increased N0. In figure 5, one
can see the effect of such management practices as
compared to E11, in a ZWE white shrimp pond N
dynamic. Ponds can produce higher Y without risking
N toxicity. We noticed a decrease in X1, X2 and X3 in
strategy 2, when a portion of the shrimp biomass is
removed and consequently, N input in feed and waste
N is reduced after first harvest. In order to have a
better comparison between the strategies commonly
used in Colima and those proposed in this paper we
estimate the Y values in each case. The comparison is
presented in Table 4. We see that the best Y is
provided by strategy 2, in which the stocking density
is increased 100% and a partial harvest is conducted
prior to final harvest.
CONCLUSIONS
We found that the P concentrations do not limit the
phytoplankton growth during crop in the ZWE ponds.
Ammonia N transformation is done rapidly by bacteria
and phytoplankton, preventing X1 from accumulating
and becoming toxic at shrimp biomass of 0.8 g L -1 .
Applied N is mostly stored in pond populations
particularly of shrimp and phytoplankton. When
producing at low salinity and applying feed and
aeration, phytoplankton maximum growth rate gmax is
high. The NDM predicts that is plausible to increase
shrimp Y, without risking ammonia toxicity, by
increasing stocking density and harvesting shrimp
partially before a final harvest. Because of lower
FCRs, high standing crops have been achieved in
ZWE ponds. It is also pertinent to mention the no P
limitation in crops as this is beyond the scope of work
and observed indirectly.
ACKNOWLEDGMENTS
This work is dedicated to the memory of our outstanding
collaborator Professor A.O. Meyer-Willerer, who
passed away in August 2008. F.A. Castillo-Soriano
thanks CONACYT for the grant that partially
supported him during the research period. V. Ibarra-
Junquera thanks PROMEP for the financial support.
The authors are thankful to Professor H.C. Rosu for
his technical comments.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 80-88, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-6
Research Article
Interactions between Guiana dolphin and boats
Surface patterns of Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) in the presence of
boats in Port of Malhado, Ilhéus, Bahia, Brazil
Mariana S. Santos 1 , Alexandre Schiavetti 2 & Martín R. Alvarez 3
1 Programa de Pós Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Universidade Estadual de Santa Cruz Rodovia
Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil
2 Departamento de Ciências Agrárias e Ambientais, Universidade Estadual de Santa Cruz
Rodovia Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, lhéus, Bahia, Brasil
3 Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Santa Cruz
Rodovia Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil
ABSTRACT. Interactions with boats can cause several behavioural changes in cetaceans. The purpose of this
research is to analyse if Guiana dolphins, Sotalia guianensis, change their surfacing patterns in the presence of
different boat categories, and their contact distances to boats at Port of Malhado, Ilhéus, Bahia, Brazil. Data
were collected from a fixed point from September 2008 to August 2009 and totalled 362.6 h of sampling effort
and 213.22 h of effective effort. The number of dolphin breathing events was recorded during one minute
periods, every time a boat passed nearby, and the same measurements were performed during periods of boat
absence (control). Dolphin group composition was classified into groups with calves and groups without
calves. Boat types were classified as inboard motor (IM), outboard motor (OM), ships (S) and without a motor
(WM). Distances between the dolphins and passing boats were classified as near, intermediate and far. In total,
365 samples of one minute observations in absence of boats, and 379 observations in their presence were
collected. Inboard motorboats had the highest occurrence in the study area (n = 478) and in interactions with
Guiana dolphins (n = 260). However, outboard motorboats were mainly responsible for the reduction in
surface patterns with an average of 1.82 and median of 2.2. In groups with calves, the number of breaths
decreased significantly with an average of 2.13 per minute. There were no significant variations concerning
the distances in the breathing pattern for any of the boat categories. The variation in the S. guianensis
breathing pattern in the presence of boats may be a strategy of boat avoidance or a response to the difficulty of
communication between animals.
Keywords: guiana dolphin, Sotalia guianensis, breathing and interactions, Bahia, Brazil.
Patrones superficiales de Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) con la
presencia de embarcaciones en el Puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil
RESUMEN. Las interacciones con embarcaciones pueden causar cambios de comportamiento en los cetáceos.
El propósito de esta investigación es analizar si los delfines costeros, Sotalia guianensis, modifican su patrón
de afloramiento para respirar, en presencia de diferentes categorías de embarcaciones y de la distancia de
contacto con las mismas en el puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil. Los datos se obtuvieron desde un
punto fijo, de septiembre 2008 a agosto 2009, totalizando 362,6 h de esfuerzo de muestreo y 213,2 h de
esfuerzo efectivo de observación. El número de salidas a la superficie fue contabilizado durante períodos de un
minuto, cada vez que pasaba una embarcación, y también durante la ausencia de embarcaciones. La
composición de los grupos de delfines se clasificaron como: grupos con crías y grupos sin crías. Los tipos de
embarcaciones fueron clasificadas como: con motor central (CM), con motor fuera de borda (OM), barcos (S)
y sin motor (WM). Las distancias entre los defines y las embarcaciones que pasaban se clasificaron como:
cerca, intermedia y lejana. En total se efectuaron 365 observaciones de un minuto en ausencia de
embarcaciones y 379 en su presencia. Los barcos de motor central fueron los más frecuentes (n = 478) en el
área de estudio y en interacción con los delfines (n = 260). Sin embargo, las embarcaciones con motor fuera de
borda eran las principales responsables de la disminución de los patrones superficiales con un promedio de
1,82 y una mediana de 2,2. En los grupos con crías, el número de subidas a la superficie se redujo
significativamente con un promedio de 2,13 por minuto. No hubo variaciones significativas con respecto a las
distancias en el patrón de subida a la superficie con ningún tipo de embarcación. La variación de este
80

81
Latin American Journal of Aquatic Research
comportamiento de S. guianensis en presencia de embarcaciones puede ser una estrategia de evasión de
embarcaciones o una respuesta a la dificultad de comunicación entre los animales.
Palabras clave: delfin costero, Sotalia guianensis, respiración e interacciones, Bahia, Brasil.
___________________
Corresponding author: Mariana Soares Santos (marianasoares_s@yahoo.com.br)
INTRODUCTION
The interaction between cetaceans and boats can cause
direct impacts, such as collisions that cause injuries
and even death (Laist et al., 2001; Vanderlaan &
Taggart, 2007), and indirect effects, such as changes
in behavioural patterns (Mattson et al., 2005; Lusseau,
2006). Research conducted on coastal species of
Delphinidae has identified behavioural changes in the
presence of boats. For example, research on the
species Tursiops truncatus, demonstrates changes in
their surfacing patterns (Janik & Thompson, 1996;
Nowacek & Wells, 2001; Lusseau, 2003), an increase
in the breathing synchrony of groups (Hastie et al.,
2003), and erratic movements (Lusseau, 2006).
Hector’s dolphins, Cephalorhynchus hectori, increased
the cohesion of groups (Bejder et al., 1999) and
decrease group size in the presence of several boats
simultaneously (Nichols et al., 2001). These shortterm
changes can cause long-term reactions, such as
avoidance of certain areas by groups of dolphins
(Lusseau, 2005).
The types, quantities and proximities of boats can
cause different reactions in dolphins. According to
Janik & Thompson (1996) and Constantine et al.
(2004), dolphin watching boats cause the greatest
impact.
The Guiana dolphin, Sotalia guianensis, is a small
species of Delphinidae observed in bays, estuaries,
and protected coastal waters. S. guianensis is geographically
distributed along the western Atlantic
coast of south and Central America, from southern
Brazil (27°35’S, 48°35’W) to Nicaragua (14°35’N,
83°14’W), and possibly Honduras (15°58’N, 79°
54’W). The main threats to S. guianensis are related to
accidental capture in fishing nets, water pollution,
seismic activity, oil spills, habitat destruction and boat
traffic (Flores & Da Silva, 2009).
Research on the interaction between S. guianensis
and boats, has been performed along the Brazilian
coast (Santos-Jr. et al., 2006; Valle & Melo, 2006;
Pereira et al., 2007; Araújo et al., 2008; Carrera et al.,
2008; Filla et al., 2008; Tosi & Ferreira, 2008).
In Port of Malhado, Ilhéus, a population of S.
guianensis can be observed during the entire year,
with a lower occurrence in the summer (Izidoro & Le
Pendu, 2012). There are no dolphin watching tours,
but there are fishing boats, recreational boats, ships
and tugboat traffic. Therefore, our aim is to determine
if Guiana dolphins show changes in their surfacing
patterns in the presence of different boat types and at
certain proximities.
MATERIALS AND METHODS
Study area
The Port of Malhado (14°46’08”S, 39º01’33”W) is
located in the Trincheiras Bay, city of Ilhéus, on the
southern coast of Bahia, Brazil (Fig. 1). Research was
conducted from a fixed point, as well as in other
locations, where S. guianensis have been studied (e.g.,
Santos et al., 2000; Araújo et al., 2001), and where it
was possible to conduct observations without
interfering with their natural behaviour (Azevedo et
al., 2009). The fixed point was 5.06 m above sea level
and located at the end of the Malhado pier. The end of
the pier is directed towards the true north and is
approximately 2.3 km in length; the tidal range in the
port is 2.4 m (Andrade, 2003), and the bottom
sediment consists of fine sand. The observations were
made with the naked eye in a 300 m radius visual field
and in an area of 1.5 ha, defined with the aid of an
electronic theodolite from the fixed point (Fig. 1).
The study area was chosen because it is a traffic
region for tugboats, recreational, fishing and cargo
boats. These boats use the area for transiting with a
defined route around the extremity of the Malhado
pier (Fig. 1). The study area was also chosen due to
the daily presence and permanence of S. guianensis
over the entire year, and because of the dolphin’s
proximity to the observation point, which allowed for
better visual data collection.
Data collection
Data were collected from September 2008 to August
2009 using weekly surveys of 8 h a day (from 08:00 to
16:00 h), totalling 48 field days and 362.2 h of
sampling effort (total observation time). Observations
were made in sea states ≤2 on the Beaufort scale.
Because the dolphins are small, the distance from the
observer was approximately 300 m, and the height of
the observation point was approximately 5 m.

Interactions between Guiana dolphin and boats
Figure 1. Port of Malhado, located in the coast of Ilhéus, Bahia, Brazil. The triangle represents the fixed point in the extremity
of the port pier and the circle represents the amplitude of the observation field with a radium of 300 m. Dashed
line represents the trajectory of boats.
The surface pattern was taken as group surfacing,
because the dolphins could not be individually identified.
A group was considered as the aggregation of
two or more individuals in apparent association that
were close to each other (Azevedo et al., 2005, 2007).
Initially, the size and composition of the group was
recorded and classified into two categories: groups
with calves and groups without calves. The age classes
were categorised based on the proportional size of the
dolphins and colour pattern. Calves were always accompanied
by one or more adults. They had a medium
body size or were smaller than adults and have greypinkish
colour, with darker shades on the dorsum,
head and rostrum. Adults were considered as all individuals
larger than 120 cm with a more defined grey
colour and only a light-coloured belly (based on Randi
et al., 2008; Rosas & Barreto, 2008).
After determining the group size, the number of
breathing events of all individuals during a period of
one min was recorded. Timing began when the initial
individual surfaced to breathe and was considered
complete when a period of one minute passed. Thus,
knowing the group size and the total number of rises
in the group, it was possible to calculate the average
82
breathing per individual and per min. The surface
pattern was obtained independently with the presence
and/or absence of vessels (control).
Interactions between Guiana dolphins and boats
were recorded when boats were observed to be travelling
in an area in which dolphins were present. These
interactions were recorded by the “all occurrences”
sampling method for dolphin groups (Mann, 1999).
Even when there were no dolphins during the passage
of boats, the type of boat and time was recorded. Data
concerning the quantity, type of boat and the distance
between the dolphins and boats were also obtained.
The type of boats were classified into four categories:
boats with an inboard motor (CM), represented by
fishing boats and all other motorized wooden boats;
boats without a motor (WM), represented by paddle
canoes, sailing canoes and catamarans; boats with an
outboard motor (OM), represented by motorboats,
sailing boats, flying boats, inflatable boats and jet skis;
and ships (S), represented by cargo ships and tugboats.
The distance measurement between the dolphins
and passing boats was set from a sighting pilot using
an electronic theodolite as a method to improve the
accuracy of a visual estimate. Distance categories

83
were created following Araújo et al. (2008). Thus,
comparisons between port systems were possible. An
interaction between dolphins and a boat occurred
when dolphins were approximately 150 m away from
a boat. The distance was classified into three categories:
far, when the boat was between 75 and 150 m
away from the dolphins; intermediate, when the boat
was 25 and 75 m away; and near, when the boat was
less than 25 m away. To compare behavioural changes
according to vessel proximity, distance categories
were classified by a visual estimation in each observation.
The maximum distance considered was 300 m,
from the observation point to where the dolphins and
the vessel were.
Data analysis
Data were properly recorded in a database, and the
Biostat 5.0 program was used for statistical analyses.
It was calculated the average ( ) median (Md) and
standard deviation (SD) of the surface pattern related
with categories and distances of vessels and
composition of groups. Normality was tested, and the
data were nonparametric. To test for significant differences
between the average number of surfacing per
individual, per minute with or without (control) the
presence of vessels, a nonparametric Mann-Whitney
test was used. A Kruskal-Wallis test evaluated significant
variations in the average number of breaths associated
to vessel categories, group composition and
distance to the dolphin groups. Data obtained in the
presence of more than one boat were discarded from
the analyses. The significance was set as α = 0.01.
Statistical analyses were not performed on group
composition, vessel categories and the approximate
distances to dolphin groups due to the large variation
in the number of samples.
RESULTS
Guiana dolphins were sighted during 42 days of observations
(87.5% of total field days), which totalled
213.22 h of effective effort. The number of dolphins
simultaneously present in the area ranged from 1 to 12
individuals with a mean group size of 3.76 (SD =
1.81) and a modal size of two individuals. In 73% (n =
543) of the observations, the presence or absence of
calves was determined; 40% (n = 217) of groups had
calves and 60% (n = 326) of groups were without
calves.
A total of 855 vessels were recorded travelling in
the study area. The inboard motorboats were the most
frequent (n = 478), followed by outboard motors (n =
178), boats without a motor (n = 118) and ships (n =
81). Interactions between Guiana dolphins and boats
Latin American Journal of Aquatic Research
were observed during 49.9% of all present boats (n =
427), where 260 boats were inboard motorboats, 66
were outboard motorboats, 62 were without a motor,
and 39 were ships.
A total of 744 observations of group breathing
were counted by minute; 365 observations occurred in
the absence of boats, and 379 occurred in their presence.
Most interactions occurred in the presence of
only one boat (n = 340). On a few occasions (n = 39),
there was more than one boat interacting with dolphins,
with a maximum of three boats present simultaneously.
The average number of breaths per individual, per
minute was significantly lower (Z = 4.91; P < 0.0001)
in the presence of boats ( 2.25; SD = 1.05; Md =
2) in comparison to control ( 2.59; SD = 1.03;
Md = 2.5).
There was variation in the surfacing pattern according
to boat category. In the presence of outboard
boats, the average surface pattern was 1.82 (SD =
0.98; Md = 2.2), which was significantly lower in
comparison to an average of 2.64 (SD = 1.03; Md =
2.5; P < 0.0001) for boats without a motor, and the
control (P < 0.0001). The average number of breaths
in the presence of inboard motorboats was 2.27 (SD =
1.06; Md = 2.2), also significantly lower when compared
to the control (P = 0.0001). In the presence of
ships, the breath average was 2.1 (SD = 0.81; Md = 2)
and there was no significant difference (P > 0.001)
(Fig. 2).
Despite the wide variation in the number of samples,
it was observed that the number of surfaces to
breathe was lower in groups with calves for all vessel
categories at a near distance, except for ships, in
which the average number in the near distance category
was 2.1 and 2.0 in intermediate distance. In
groups without calves, the results did not show an
increased surfacing pattern (Table 1).
In groups with calves, the number of breaths per
individual was significantly lower in the presence of
vessels (n = 118; 2.13; SD = 1.04; Md = 2) than
in the control (n = 99; 2.66; SD = 0.98; Md = 2.6)
(P = 0.0001). In groups composed exclusively of
adults and juveniles, there was no significant difference
in surfacing patterns with the presence (n = 183;
2.26; SD = 1.06; Md = 2) or absence of boats (n =
143; 2.49; SD = 1.12; Md = 2.5) (P = 0.039) (Fig.
3).
Most boats were observed near the dolphins (n =
127), followed by far (n = 95) and intermediate distances
(n = 89). Distance was not determined in 30
events because dolphins submerged during the boats
passage and then surfaced when the boat had already

Interactions between Guiana dolphin and boats
Figure 2. Sotalia guianensis average number of breathing per minute per individual, according to categories of boats (IM:
inboard motor, OM: outboard motor, S: ship, WM: without motor, and C: control-without boats) in the Port of Malhado
(Ilhéus, Bahia, Brazil). Where are values 1.5 times higher than the 3 rd quartile and *are values three times higher than the
value of the 3 rd quartile). Different letters means differences between treatments (Tukey’s test, P < 0.01).
Table 1. Number of records (n) and average number of breathings to surface per minute. individually, according to the
categories of boats, distances and composition of group.
Distances
Rises Breathing to surface/individual/minute
numbers/individual/minute
8
7.2
6.4
5.6
4.8
4
3.2
2.4
1.6
0.8
0
with
calves
Inboard
motor
without
calves
Outboard
motorgroups
with
calves
without
calves
with
calves
Ships without
motor
without
calves
with
calves
without
calves
n n n n n n n n
Near 1.8 29 2.3 48 1.8 7 1.5 6 2.1 3 2.5 11 2.3 6 1.7 7
Intermediate 2.3 18 2.1 35 2.1 4 1.9 5 2.0 1 2.0 2 2.6 4 3.5 1
Far 2.4 15 2.5 26 2.3 4 1.8 4 2.3 1 2.6 5 3.4 5 2.8 12
Undetermined 6 3 4 2 0 2 2 0
passed. The average number of breaths per individual,
per minute according to distance was 2.1 at near distances
(SD = 0.97; Md = 2), 2.2 at intermediate distances
(SD = 1.05; Md = 2) and 2.5 at far distances
(SD = 1.1; Md = 2.25). There was no significant difference
for the distance categories between the dolphins
and any type of vessels (P < 0.01).
DISCUSSION
CM
OM
The results obtained in this research indicate that S.
guianensis shows variation in their surfacing pattern
when interacting with different categories of boats.
ab b ab a a
I
S
Boat categories
WM
C
Max
Min
75%
25%
Median
84
The results shows a decrease in the number of breaths
in the presence of boats compared to the absence of
boats, and breaths were lower in the presence of outboard
and inboard motorboats. Although analyzing
other behavioral changes, Izidoro & Le Pendu (2012),
also in Port of Ilhéus, showed more indifferent behaviour
responses by dolphins, in the presence of boats.
However, they could observe that the animals escaped
in some situations of the passages of fishing and
recreation boats.
The change in surfacing pattern in the presence of
boats has also been noted for this species by Valle &
Melo (2006), at Praia de Pipa - Rio Grande do Norte,

85
Rises Breathing to surface/individual/minute
numbers/individual/minute
6.4
5.6
4.8
Latin American Journal of Aquatic Research
a a a b
AB
Groups without calves
Figure 3. Sotalia guianensis average number of breathings per individual per minute, according the composition of
groups considering the presence of boats (PB) and the control - absence of boats (AB) in the Port of Malhado (Ilhéus, BA,
Brazil). Where are values 1.5 times higher than the 3 rd quartile. Different letters means differences within composition of
groups.
Brazil, and by Pereira et al. (2007) in the north bay of
Santa Catarina, Brazil.
Other dolphin behavioural changes related to the
interaction with different categories of vessels have
also been reported for S. guianensis, such as increased
group cohesion (Valle & Melo, 2006; Tosi & Ferreira,
2008), decreased foraging activity (Carrera et al.,
2008), deviation from boats (Pereira et al., 2007) and
changes in acoustic behaviours (Filla et al., 2008).
In the present study, if the underwater motor
sounds were the reason for changing the dolphins’
time on the surface, why were there no differences
between motored boats (inboard and outboard) and
either boat without motors, or in the absence of boats?
As reported for other species, noise pollution was
potentially not the only factor that affected the
surfacing behaviour of Guiana dolphins. Reactions to
different boat types have also been reported for other
dolphin species. For Tursiops truncatus, jet skis cause
prolonged submersion of individuals, which is
associated with the high speed of the boat, undefined
motion and the noise produced by the motor (Mattson
et al., 2005). The Irrawaddy dolphin (Orcaella
brevirostris) decreases its breathing pattern in the
presence of motorized canoes (1000 hp) (Kreb
& Rahadi, 2004). For Sousa chinensis, speedboats and
inflatable boats have the most impact (Ng & Leung,
2003).
The vessel category that travels in areas where the
Guiana dolphin performs its activities could change its
4
3.2
2.4
1.6
0.8
0
PB
AB
PB
Groups with calves
Max
Min
75%
25%
Median
behaviour and even social communication (Rezende,
2008). In contrast, Araújo et al. (2008) observed a
predominance of neutral reactions to all types of boats.
These authors suggested that the reactions were
neutral because the speed and direction of the boats
were constant. All reports of S. guianensis interactions
and observations from tourist boats reported negative
reactions by the dolphins (Santos Jr. et al., 2006; Valle
& Melo, 2006; Pereira et al., 2007; Tosi & Ferreira,
2008).
At Port of Malhado in Ilhéus, Guiana dolphins are
not targets for dolphin watching tourism, and boats
only use the area for passing through with a constant
speed, a pre-defined route, and spend a short time
interacting. These conditions could be an explanation
for the absence of significant variation in the surfacing
pattern for most categories of boats (ships and boats
without a motor), although there was a significant
difference for outboard and inboard motorboats. An
alternative explanation could be that because the
dolphins inhabit the port area, they live under daily
boat traffic, which causes habituation to passing boats
and a resulting tolerance from hearing damages. Erbe
(2002) suggested the hypothesis of temporary or
permanent hearing loss due to boat exposure for
Orcinus orca. Pereira et al. (2007) suggest this
hypothesis as a possible cause of the decline in
negative behavioural responses and the increase in
neutral reactions to boats for S. guianensis in North
Bay, Santa Catarina. Outboard motorboats move faster
and produce more noise, whereas inboard motorboats

and ships have slower displacement and the motor
produces low noise. It is possible that Guiana dolphins
have more negative reactions in the presence of
outboard motorboats. According to Erbe (2002), the
fastest motorboats can be heard by O. orca at a
distance of 16 km and can cause behavioural
responses of orcas at 200 m; slower boats can be heard
by orcas at a distance of 1 km and cause behavioural
reactions at 50 m.
At Pipa beach, Valle & Melo (2006) observed that
when outboard motorboats were switched off, or
remained at low rotations, the Guiana dolphins tended
to approach the boat or show neutral reactions.
According to Mattson et al. (2005), the prolonged
time underwater in the presence of outboard
motorboats can be a strategy for boat avoidance or
even a response to communication difficulty.
There is a differential response to interactions with
the vessels due to the presence of calves in the group.
The average number of breaths was lower when the
group had calves. It is necessary to investigate the
difference between the two groups to determine
whether the difference between them is related to boat
avoidance. The direction of vessel traffic must also be
considered when studying interactions with cetaceans.
In this study, as similarly reported by Araújo et al.
(2008), the vessels only passed through the area and
spent a short time interacting with the dolphins. The
distance from boats did not interfere in the surfacing
pattern of the dolphins. However, the results from
Pipa Beach (Valle & Melo, 2006) and North Bay,
Santa Catarina (Pereira et al., 2007), showed
behavioural variations in the dolphins relative to the
distance of dolphin watching tourism vessels, where
the boats followed the animals for a longer period of
time. The proximity to the animals, the increased
noise and the risk of damage caused by collision could
explain these differences in results regarding the
distance to vessels and traffic patterns. The Port of
Malhado is an important area for dolphins and boat
traffic can be a threat to the dolphin population. Some
conservation measures should be enacted, including
determining an area for vessel passage other than the
area used most by dolphins and limiting the use of
boats with an outboard motor in the area.
For a more comprehensive analysis of behavioural
changes caused by vessels in S. guianensis at Port of
Malhado, it is necessary that other reactions are
analysed, such as group cohesion up-down movements
in the area, the change in group composition during
the day and other changes in behavioural states, such
as foraging and socialization periods.
Interactions between Guiana dolphin and boats
ACKNOWLEDGMENTS
We thank Drs. Niel Texeira, Paulo Flores, Yvonnick
Le Pendu and Mirco Solé for corrections of this
manuscript. Thanks to Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior (CAPES) and
the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico
e Tecnológico (CNPq) for the scholarships granted to
develop this research. Thanks are due to the
Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) and
Ilhéus Port CODEBA for supporting this study.
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DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-7
Research Article
Broodstock management of the fine flounder using RAS
Broodstock management of the fine flounder Paralichthys adspersus
(Steindachner, 1867) using recirculating aquaculture systems
Lili Carrera 1 , Noemí Cota 2 , Melissa Montes 2 , Enrique Mateo 3 , Verónica Sierralta 3
Teresa Castro 3 , Angel Perea 4 , Cristian Santos 1 , Christian Catcoparco 2 & Carlos Espinoza 2
1 Laboratorio de Cultivos Marinos, Instituto del Mar del Perú
Esquina Gamarra y General Valle s/n, Chucuito, Callao, Perú
2 Proyecto FINCyT, Instituto del Mar del Perú, Esquina Gamarra y General Valle s/n
Chucuito, Callao, Perú
3 Laboratorio de Patología Acuática, Instituto del Mar del Perú
Esquina Gamarra y General Valle s/n, Chucuito, Callao, Perú
4 Laboratorio de Biología Reproductiva, Instituto del Mar del Perú
Esquina Gamarra y General Valle s/n, Chucuito, Callao, Perú
ABSTRACT. The present study describes the methodology used at IMARPE for the capture, acclimation and
management of P. adspersus broodstock using recirculating aquaculture systems (RAS). RAS improved the
water quality and maintained the environmental parameters during the acclimation period, temperature
(17.2±1ºC), oxygen (8.1±0.7 mg L -1 ), pH (7.3±0.2), ammonia (0.004±0.003 mg L -1 ), nitrite (0.52±0.2 mg L -1 )
and nitrate (3.45±2.6 mg L -1 ). Fish began to be fed normally from day 15 post-capture, once or twice a day
using live fish (Odonthestes regia regia, Mugil cephalus), crustacean (Emerita analoga), fresh food (Engraulis
ringens and Dosidicus gigas) and artificial feed. A significant loss in the weight of the fish was registered
during the first days of captivity, followed by a continuous increase in both sexes. The specific growth rate
was positive from the third month of captivity, being the relative growth rate 24.5% and 16.2% in August
2010 in males and females, respectively. Different internal and external parasites were detected in the fish,
being Entobdella sp. and Philometra sp. the prevailing parasites observed during samplings.
Keywords: Paralichthys adspersus, reproduction, recirculating aquaculture system, broodstock management,
culture, Peru.
Manejo de reproductores del lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867)
usando sistemas de recirculación en acuicultura
RESUMEN. El presente trabajo, describe la metodología desarrollada en IMARPE para la captura,
aclimatación y acondicionamiento de ejemplares adultos de P. adspersus en sistemas de recirculación (SRA),
con la finalidad de formar un stock de reproductores. El SRA permitió manejar parámetros medioambientales
estables durante el periodo de acondicionamiento, como: temperatura del agua (17,2±1ºC), oxígeno disuelto
(8,1±0,7 mg L -1 ), pH (7,3±0,2), amonio (0,004±0,003 mg L -1 ), nitrito (0,52±0,2 mg L -1 ) y nitrato (3,45±2,6 mg
L -1 ). Se dio inicio a la alimentación el día 15 post-captura, utilizando alimento vivo (Odonthestes regia regia,
Mugil cephalus), crustáceos (Emerita analoga), alimento fresco (Engraulis ringens y Dosidicus gigas) y
artificial semihúmedo. Durante los primeros días de acondicionamiento los peces mostraron una disminución
en el peso, hasta su adaptación a las condiciones de cultivo, luego de lo cual se produjo un incremento
continuo en ambos sexos. La tasa específica de crecimiento fue positiva a partir del tercer mes y la tasa de
crecimiento relativo mostró que en agosto 2010, el peso promedio se incrementó 24,5% en machos y 16,2% en
hembras. Se realizó un análisis patológico a los ejemplares capturados y se observó la presencia de diferentes
parásitos internos y externos, entre ellos predominaron Entobdella sp. y Philometra sp.
89

90
Latin American Journal of Aquatic Research
Palabras clave: Paralichthys adspersus, reproducción, sistema de recirculación en acuicultura, manejo de
reproductores, cultivo, Perú.
___________________
Corresponding author: Lili Carrera (lcarrera@imarpe.pe)
INTRODUCTION
The fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner,
1867) is a flatfish with high commercial value in Peru
and Chile, and considered a new species for
aquaculture taking into account the excellent quality
of its filet, the decline of natural populations and the
increasing local demand.
Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) is
distributed from Paita (Peru) to Lota and Juan
Fernández Islands (Chile) (Acuña & Cid, 1995). In the
last years the interest in its culture has increased due
to the high marketable price and the important
national and international demand of the species.
However, little knowledge of its biology and
aquaculture exists (Silva & Flores, 1989; Chinchayán
et al., 1997; Silva, 2001; Angeles & Mendo, 2005;
Piaget et al., 2007) to allow the development of a
profitable commercial culture.
Abundant literature exists on broodstock
management and culture technology of other flatfishes
of the genus Paralichthys such as P. olivaceus in
Japan (Alam et al., 2002; Furuita et al., 2002;
Hernández et al., 2007; Yamaguchi et al., 2007), P.
microps in Chile (Silva, 2001), P. californicus
(Conklin et al., 2003; Gisbert et al., 2004; Merino et
al., 2007; Palumbo et al., 2007) and P. lethostigma
(Smith et al., 1999; Watanabe & Carroll, 1999) in the
United States, P. orbignyanus in Argentina and Brazil
(Bambill et al., 2006; Müller et al., 2006; Lanes et al.,
2009, 2010); although little is known about the use of
Recirculating Aquaculture System (RAS) technology
for broodstock culture of P. adspersus.
RAS technology is very useful for fish production
on a commercial scale due to the lower land and water
demanded, the increased control over water quality,
the maintenance of constant enviromental factors such
as temperature, pH, salinity and photoperiod, the
reduction of environmental impact and the increase in
biosecurity. Thus, the present study was designed to
establish the management of Paralichthys adspersus
broodstock in captivity and the use of RAS for this
species.
MATERIALS AND METHODS
Capture and transport of fish
Wild flounder fish were captured by means of cast
nets (atarraya) in the north-central area of Lima,
between November and December 2009 (Fig. 1). The
fish were placed in 0.3 m 3 fiber-glass tanks with
constant aeration and temperature (15ºC) using
icepacks. In addition, 0.125 mL L -1 of sea water
conditioner AquaSafe® was added to keep water in
good conditions and to reduce the stress of the fish
during transportation (6 h) to the Laboratory of Fish
Culture of the Instituto del Mar de Perú (IMARPE) at
Callao (Peru).
Facilities, RAS and water quality
Two 7 HP water pumps located in the IMARPE pier
were used for water supply to RAS (Recirculating
Aquaculture System). Water passed through four
filters (sand, gravel, quartz and stone, placed in series)
and stored in a 50 m 3 reservoir tank (Fig. 2a). Wild
flounders were placed in six 2.5 m 3 tanks, connected
to 2 RAS with 73 m 2 surface area. Each RAS was
composed by three blue colored, self-cleaning,
cylindrical tanks, a 1/3 HP water pump, a 4.5 ft 3
floating bed filter (FBF) working as a mechanical and
biological filter, a 9000 BTU heat pump for
temperature control, a 40 WUV light sterilizer (Fig.
2b), two 20 µm cartridge filters (cuno) placed in
parallel and a ½ HP blower to keep oxygen levels.
Each tank was covered with a black geomembrane and
a 150 W lamp was placed above the water surface and
connected to a programmable lighting system to adjust
the photoperiod.
Oxygen measured with a 3 Star Oxymeter (Thermo
Scientific ® ), pH measured with a HI-98160 pH meter
(Hanna ® ) and carbon dioxide (CO2), total ammonia
nitrogen (TAN), nitrite (NO2) and nitrate (NO3)
measured with LaMotte ® kits, were recorded daily
(early morning) and un-ionized ammonia nitrogen (N-
NH3) calculated using the method by Khoo et al.
(1977). Temperature was recorded continuously using
Tidbit temperature sensors, data loggers HOBO ® ,
registering temperature values every 30 min, the data
was downloaded using software HOBO ware Pro
2.7.2.
Additional groups of fish were kept in a 0.3 m 3
circular fiberglass tank for periodic parasitological
analysis (PAT).
Food
The fish were starved for 15 days. After this period,
the fish were fed once or twice per day (11:00 h and

13:00 h) with juvenile live fish (Odonthestes regia
regia, Mugil cephalus), crustacean (Emerita analoga),
fresh food (Engraulis ringens and Dosidicus gigas)
and artificial feed. The artificial semi-moist feed was
made by mixing fish and giant squid meal, fish oil,
fresh anchovy, giant squid and vitamin premix. The
fish were fed 0.5% of their body weight (BW) on
Monday formulated feed, and on Wednesday and
Friday fresh or live fish. Uneaten food was weighed in
order to calculate daily food intake and the feeding
rate was periodically adjusted according to fish
growth.
Biometric sample and deworming
Fish were anesthetized with MS-222 solution (80 mg
L -1 ) to record total length (cm), weight (g) and
gonadal maturity every month. Fish were injected
monthly a 10% enrofloxacin solution (0.05 mL kg -1 )
Broodstock management of the fine flounder using RAS
Figure 1. Fishing area of wild flounders used for
broodstock in the present study. Circles indicate the
sampling stations.
Figure 2. Water supply system (a) and recirculation culture units (b) designs used in the study.
to prevent infections, whereas 3-5 min fresh water
baths were used to eliminate external parasites.
Recently catch (CAT), parasitological analysis (PAT)
and RAS fish were sacrificed to check internal
parasites. Different organs were dissected for analysis:
brain, gills, heart, spleen, liver, kidney, muscle and
skin, according to the methodology described by
Millemann (1968).
Tagging and sexing
Fish were PIT (Passive Integrated Transporter) tagged
on the dorsal muscle for individual identification. The
91
codes of 121 fish were read with an Allflex ® reader
immediately after being tagged. Besides, two noninvasive
techniques, visual inspection of genital
opening and cannulation using a 0.8 mm diameter
catheter (Watanabe & Carroll, 1999) were used for sex
identification.
Biological parameters
Total weight (WT) of fish was recorded every 45 days
and used to calculate specific growth rate (SGR) and
relative growth (RG) according to the following
formula:

92
SGR i = ([(WT) i − (WT)(i-1)] x [(ti − t(i-1)) (-1) x 100])
RGi = [(WT) i − (WT)(i-1)] x WT (-1) x 100]
RESULTS
No mortality was recorded during transport, but 11.4%
of the fish died during the acclimation period
(cumulative mortality until September 2010).
Surviving fish (121) were then distributed in two RAS
units at a density of 2-3 kg . m 2 and a sex ratio of 2:1
(female: male). Water flow rate was kept at 10-15 L
min -1 , with a total water change in the tank every 166-
250 min. Water parameters were stable and within the
ranges recommended for other species of flatfishes
(Poxton et al., 1982; Dinis et al., 1999; Smith et al.,
1999; Katersky et al., 2006). Nitrogen levels showed
the typical curve for the maturation of biofilters
(Timmons et al., 2002) at the beginning but after that
NH3 levels remained below 0.0125 mg L -1 . The levels
of N-NH3 and CO2 in the water only increased when
feeding rate increased (Figs. 3a-3b).
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 3a. Water quality parameters of recirculation unit 1.
PIT tagging and cannulation did not cause any
mortality and no loss of tags was recorded. Although
flounders do not show external dimorphism between
males and females, females have genital opening with
an "8" appearance with two pores located on the blind
side (Fig. 4a), whereas in the case of males, it is
smaller and narrower being located on the ocular side
(Fig. 4b).
Fish feeding started with live fish given ad libitum,
and then fresh fish and formulated feed were added.
Feeding rate gradually increased according to
consumption and increase in body biomass. Live fish
and formulated feed given to the fish increased until a
maximum of 2.8 and 2.4% of BW respectively, while
fresh fish increased up to 4% of BW.
Formulated semi moist diet showed low stability
dropping to the bottom of the tank where it
disaggregated rapidly causing water quality problems.
Although this problem was solved increasing the
amount of the binder (carboxymethyl cellulose) from
0.5 to 2.5%, the diet had low palatability showing the

Figure 3b. Water quality parameters of recirculation unit 2.
Broodstock management of the fine flounder using RAS
Figure 4. a) Female genital opening, b) male urogenital opening. Circles indicate location of genital opening.
fish a very low ingestion, thus the proportion of this
diet was reduced with respect to live fish fed to
flounders (Figs. 5a-5b).
The weight recorded for females and males was
significantly different, with an initial average weight
of 992 and 631 g, respectively. During the first 60
days of acclimation to captivity fish of both sexes lost
weight showing a continuous increase afterwards (Fig.
93
6a). SGR values showed a clear positive increment in
both sexes from the third month of captivity whereas
in the case of RGR the values increased by August
being the average weight 24.5% higher in males and
16.2% higher in females (Figs. 6b-6c).
Different internal and external parasites were
observed in broodstock fish along the rearing (Fig. 7).
Philometra sp. was the predominant internal parasite

94
CFm (% TB)
4
3
2
1
0
Latin American Journal of Aquatic Research
a b
Feb Mar Abr May Jun Jul Ago
Time (month)
CF (% of total food)
100
80
60
40
20
0
Feb Mar Abr May Jun Jul Ago
Time (month)
Figure 5. Food consumed by fine flounder (CF). a) Monthly average of food consumption in % total body weight (TB),
b) food consumed in % by type of food.
Figure 6. Growth rate of fine flounder reared in recirculation
systems. a) Weight gain, b) relative growth rate
(RGR), and c) specific growth rate (SGR). Day 0 corresponds
to January 2009.
Live
Fresh
Formule
Live
Fresh
Formule
but its proliferation was prevented by installing 20 µm
filters in the water inlet to retain the larvae and
intermediate hosts. Thus, Philometra sp. was
eradicated from the system by July (Fig. 8a).
Entobdella sp. was the most frequent external parasite
(Fig. 8b) in this case to control and avoid spreading of
this and other external parasites in the RAS, fish were
treated weekly with freshwater baths.
DISCUSSION
The survival rate of P. adspersus during and after
capture was 100%, due to the net used for fishing
(atarraya) where the fish were individually caught. No
physical damage was detected on the fish thanks to the
short contact time (2 to 3 min) of the fish with the net
that allowed no scale loss and stress. Silva & Oliva
(2010) using another type of fishing gear (drive) got
post-capture survival rates between 60 and 80%. In
that case fish were captured in groups and physical
damage due to overcrowding was observed in the fish.
One of the main bottlenecks of RAS is the
elimination of toxic metabolites produced by feces,
urine and microbial decomposition of uneaten food
that need to be removed from the rearing water by the
action of bio filters. All types of biofilters described in
literature (Losordo et al., 1999) go through a process
of maturation to form a colony of nitrifying bacteria
that remove and transform ammonia in nitrites and
then in nitrates. The biofilter used in the RAS
described in the present study went through a
maturation period of weeks, working efficiently
afterwards and keeping the levels of ammonia in 0.004
mg L -1 on average, similarly to the levels obtained by
Timmoms et al. (2002), Ingle de la Mora et al. (2003)
and Summerfelt et al. (2004) and recommended for

Broodstock management of the fine flounder using RAS
Figure 7. Incidence of ecto and endo parasites in wild fish catched (CAT), fish kept in 300 L tank for parasitological
analysis (PAT) and fish kept in recirculation aquaculture systems (RAS).
similar species such as Scophthalmus maximus L.
(Poxton et al., 1982), Solea senegalensis (Dinis et al.,
1999), Paralichthys lethostigma (Smith et al., 1999),
P. dentatus (Katersky et al., 2006).
Sexual dimorphism between females and males is
very clear for some fish species with differences in
body shape, coloration, caudal fin shape, number of
genital openings, etc. However, most flatfish do not
show any morphological difference between sexes and
either cannulation or ovarian biopsy is needed (Vecsei
et al., 2003). In this study with P. adspersus the
identification of females and males was carried out by
cannulation.
Successful encoding of fish is considered by
Thomassen et al. (2000) when low (1) mortality due to
handling and (2) loss of tags is recorded. Thus, in the
present study, PIT tagging of P. adspersus did not
cause any fish mortality or loss of tags. This type of
marking is used not only for aquaculture purposes but
also in conservation programs, sport fishing and
95
genetic improvement programs (Navarro et al., 2004,
2006; Astorga et al., 2005; Carrillo et al., 2009).
In teleost, fish maturation and successful
reproduction are closely related to the nutritional
status of the fish, thus poor nutrition prior or during
the spawning period has clear effects either on the
growth of the fish, their sexual maturation, and on the
quantity and quality of spawning (Carrillo et al.,
2000). In the present study P. adspersus feeding
process went through several stages until the fish
accepted fresh food and formulated diets, in an
attempt to cover all their nutritional requirements, for
a future evaluation of gonadal maturity and quality of
eggs and larvae.
Furthermore, wild captured P. adspersus showed a
high prevalence of endo and ectoparasites that affected
food consumption, produced petechiae and consequently
had a clear influence on fish condition. Other
authors (Oliva et al., 1996) reported the parasites
found in P. adspersus and cited mainly Entob-

96
Figure 8. a) Incidence of Philometra sp., and b)
Entobdella sp. in fine flounder reared in water
recirculation systems. Day 0 corresponds to January
2009.
della sp. and Philometra sp. with higher prevalence in
females than in males. Treatments with mechanical
filters to avoid Philometra sp. and periodical
freshwater baths for Entobdella sp. were enough to
avoid parasite proliferation.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was supported by FINCyT (Programa de
Ciencia y Tecnología) and IMARPE (Instituto del Mar
del Perú) as part of project “Producción de semilla del
lenguado Paralichthys adspersus en cautiverio: I
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 99-112, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-8
Research Article
Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
Bahía de Cartagena (Colombia): distribución de sedimentos superficiales
y ambientes sedimentarios
Juan C. Restrepo 1 , Diana Franco 2 , Jaime Escobar 3, 4 , Iván Darío Correa 5
Luis Otero 1 & Julio Gutiérrez 6
1 Departamento de Física, Grupo de Física Aplicada: Océano y Atmosfera, Barranquilla
Universidad del Norte (UNINORTE), km 5 vía Puerto Colombia, Colombia
2 Instituto Colombiano del Petróleo, Grupo de Investigación en Estratigrafía
Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia
3 Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad del Norte (UNINORTE)
Barranquilla, Colombia
4 Center for Tropical Paleoecology and Archeology (CTPA)
Smithsonian Tropical Research Institute (STRI), Panamá
5 Grupo de Ciencias del Mar, Departamento de Geología
Universidad Eafit, Medellín, Colombia
6 Área de Manejo Integral de Zonas Costeras, Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas
Dirección General Marítima, Cartagena, Colombia
RESUMEN. Se analizó la distribución espacial y las principales características texturales de 234 muestras de
sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena. Para caracterizar los ambientes de depósito en el fondo de
la bahía se aplicaron tres funciones discriminantes para diferenciar entre: (i) depósitos de playa y marino
somero agitado, (ii) depósitos fluviales y marino someros, y (iii) depósitos fluviales influenciados por
corrientes de turbidez. Los sedimentos predominantes fueron lodos medios (5,35 ± 1,2 φ), pobremente
clasificados (σ = 1,63 ± 0,8), con notable asimetría (Sk = -0,052 ± 0.2) y curtosis (k) de 0,84 ± 0,4. Se encontró
dos tipos principales de depósitos recientes en la bahía de Cartagena: marino somero agitado, de dominio
fluvial, y depósitos de corrientes de turbidez, de dominio fluvial. Los contenidos más bajos de arena (

100
Latin American Journal of Aquatic Research
covered by fine terrigenous sediment transported through the Dike Canal, which has a more active and
dominant role in the Bay’s sediment deposition than previously reported.
Keywords: surface sediment, textural analysis, sedimentary environments, Cartagena Bay, Dike Channel,
Colombia.
___________________
Corresponding author: Juan Camilo Restrepo (restrepocj@uninorte.edu.co)
INTRODUCCION
Su carácter colonial, playas extensas y variados
paisajes litorales (e.g., acantilados, manglares,
arrecifes de coral) han hecho de Cartagena de Indias
(Colombia) (Fig. 1) uno de los destinos turísticos más
visitados en Latinoamérica. En la última década la
ciudad también registró un aumento significativo en
sus actividades comerciales y portuarias. Esta última,
con un incremento del 138% en la carga movilizada
por vía marítima entre los años 2000 (3.8x10 6 ton
año -1 ) y 2008 (9.1x10 6 ton año -1 ) (SPRC, 2009). El
notable aumento en el tráfico marítimo comercial ha
obligado a la realización de dragados y a la
rectificación del canal de acceso para mantener la
navegabilidad en la bahía de Cartagena (MITCH,
1973; LEH-MINTRANSPORTE, 1988; Universidad
Nacional de Colombia, 2002, 2007), lo cual ha
generado un interés creciente en profundizar el
conocimiento sobre aspectos geológicos básicos,
incluyendo: (1) el origen, composición y distribución
de sus depósitos recientes de sedimentos, y (2) la
importancia de los aportes fluviales del Canal del
Dique en los procesos de sedimentación de la bahía
(e.g., Vernette et al., 1984; Leble & Cuignon, 1987;
CIOH, 1988; LEH-MINTRANSPORTE, 1988;
Andrade et al., 2004). Estos estudios han evidenciado,
entre otros aspectos, el predominio progresivo de los
sedimentos terrígenos, la notable influencia de los
aportes fluviales del Canal del Dique y el aumento de
las tasas de sedimentación en sitios específicos dentro
de la bahía y sobre la plataforma continental al frente
de Cartagena. Los análisis texturales y de contenido de
CaCO3 de los sedimentos marinos superficiales, en el
sector del archipiélago de las Islas del Rosario
(localizado al suroccidente de la bahía de Cartagena),
muestran también la progresión de facies de
sedimentos terrígenos, en detrimento de las facies
carbonatadas, como resultado del aumento progresivo
en los aportes continentales del Canal del Dique
(Leble & Cuignon, 1987). Por su parte, el análisis de
la distribución espacial de los sedimentos superficiales
y la acumulación que surge de la comparación de
levantamientos batimétricos efectuados entre 1935 y
2004, indican que su repartición al interior de la bahía
está controlada por la Escollera de Bocagrande, que
limita la entrada de sedimentos provenientes de la
plataforma y del Canal del Dique, cuyos sedimentos
finos han cubierto los fondos arenosos y han avanzado
cerca de 1 km hacia el norte del delta que se forma en
la boca del Canal del Dique (Andrade et al., 2004).
De acuerdo con Sahu (1964), cada ambiente de
depósito tiene un rango específico de condiciones de
energía que varían temporal y espacialmente. Los
ambientes de depositación también dependen de la
disponibilidad de fuentes de material sedimentario,
por lo que la variabilidad espacial de la composición y
las propiedades texturales de los sedimentos pueden
reflejar las condiciones ambientales bajo las cuales se
forman los diferentes tipos de depósitos (Krumbein &
Sloss, 1963; Shepard, 1963). En este contexto, el
análisis de las características texturales del sedimento
proporciona información sobre su origen, patrones de
transporte y depositación (Folk & Ward, 1957;
Friedman, 1962, 1979), lo cual ha permitido emplear
los parámetros texturales para analizar la evolución
morfológica de playas (e.g., Guillén & Jiménez, 1994;
Reed & Wells, 2000; Pontee et al., 2004), determinar
los límites de eventos de transgresión marina (e.g.,
Klingebiel & Vernette, 1979; Muñoz et al., 1997), y
describir las propiedades sedimentarias de los
ambientes costeros y sus relaciones con procesos
deltaicos y estuarinos (e.g., Rohas, 1985; Andrade et
al., 2004; Minh-Duc et al., 2007). Por ejemplo, los
análisis granulométricos permitieron a Rohas (1985)
identificar diez facies texturales en el estuario Queule
(Chile), y caracterizar su parte inferior como un sector
de alta energía cinética caracterizado por sedimentos
arenosos bien seleccionados. En contraste, las zonas
estuarinas media y superior se caracterizaron por sus
bajos niveles de energía y sedimentos finos con altos
contenidos orgánicos. En el mismo contexto, las
direcciones netas de transporte de sedimentos en el
delta del río Red (Vietnam) se determinaron por
métodos vectoriales, usando la información de tamaño
de grano (D50, So, contenido de arenas, limo y arcillas)
obtenida de 564 muestras de sedimento superficial
(Minh-Duc et al., 2007).
El presente estudio considera la distribución
espacial de las principales características físicas
(tamaño de grano, contenido de carbonato de calcio)

Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
Figura 1. a) Localización de la bahía de Cartagena y estaciones de muestreo (círculos negros), la línea punteada blanca
representa el canal navegable hacia el puerto de Cartagena, b) mapa geológico del nor-occidente de Colombia (Adaptado
de Duque-Caro, 1980), el recuadro blanco punteado indica la localización general del área de estudio.
de los sedimentos superficiales del fondo de la bahía
de Cartagena, y utiliza esta información para: (i)
interpretar los ambientes y patrones de sedimentación
dominantes, (ii) evaluar la influencia del Canal del
Dique en los procesos sedimentarios y, (iii) estimar la
variabilidad de la distribución espacial de los
sedimentos del fondo de la bahía de Cartagena durante
los últimos 30 años (Klingebiel & Vernette, 1979;
CIOH, 1988; Andrade et al., 2004).
Área de estudio
La bahía de Cartagena está localizada al noreste de
Sudamérica, Caribe colombiano, entre 10º16’-10º26’N
y 75º36’-75º30’W (Fig. 1). Está separada del Mar
Caribe por la isla de Tierrabomba, y corresponde a
101
una cuenca somera de ~82 km 2 de extensión, con
profundidades promedio y máximas de 16 y 26 m,
respectivamente. La bahía se comunica con el Mar
Caribe a través de los canales de Bocagrande, por el
norte y Bocachica por el sur (Fig. 1). El canal de
Bocagrande está limitado por una escollera submarina
construida en la época de la Colonia. Sus profundidades
varían entre 0,6 y 2,1 m. El canal de
Bocachica alcanza profundidades máximas de 15 m en
el sitio donde comienza el canal navegable (Fig. 1). La
marea en la bahía es mixta, principalmente diurna, con
un rango micromareal cuyas variaciones pocas veces
exceden 0,5 m (Molares, 2004).
Los aportes fluviales del Canal del Dique (Fig. 1)
han tenido una influencia significativa sobre la

102
hidrodinámica y dinámica sedimentaria de la bahía y
la plataforma frontal del área de Cartagena (e.g., Leble
& Cuignon, 1987; Andrade et al., 2004; Lonin et al.,
2004). Durante noviembre se registran sus mayores
descargas de agua y sedimentos, las cuales alcanzan
800 m 3 s -1 y 31x10 3 ton día -1 , respectivamente; los
registros históricos señalan una tasa de transporte de
sedimentos de 5.9x10 6 ton año -1 y un caudal medio de
397 m 3 s -1 (Restrepo et al., 2005). Se ha determinado
también que el canal presenta una alta variabilidad
interanual en sus descargas fluviales, y que transporta
una amplia proporción de su carga de sedimentos en
periodos de tiempo relativamente cortos. Entre 1984
y1998 el Canal del Dique transportó hacia las bahías
de Barbacoas (por el caño Lequerica, ubicado al
suroccidente de la bahía de Cartagena) y Cartagena
(por la desembocadura principal en Pasacaballos)
~89x10 6 ton de sedimentos, de los cuales cerca del
50% fueron movilizados durante sólo siete eventos
extremos de transporte (Restrepo et al., 2005).
La bahía de Cartagena se ubica en un sector
geológicamente activo en el cual las interacciones
tectónicas entre las placas Sudamericana, Caribe y
Nazca han condicionado la formación de los
cinturones plegados del Sinú y San Jacinto, caracterizados
por numerosas ocurrencias de diapirismo de
lodos, fracturamiento y fallamientos intensivos en el
área de Cartagena (Fig. 1) (Vernette, 1978; Klingebiel
& Vernette, 1979; Duque-Caro, 1980). Las fallas más
importantes en la zona son las de Mamonal (que se
extiende 60 km en sentido este-oeste por el área de
Mamonal hacia la bahía de Cartagena) y de Henequén,
que se extienden 4 km en sentido sur-norte desde el
suroccidente de la bahía hasta Mamonal (Reyes et al.,
2001). El diapirismo de lodo es de común ocurrencia
al norte de la bahía de Cartagena y se caracteriza por
el ascenso de arcillas desde formaciones cubiertas a
través de domos y chimeneas (Vernette, 1978). En la
región también se ha establecido la presencia de dos
tipos de sedimentación en la plataforma continental;
una detrítica de fuente continental influenciada por la
deriva litoral, y otra biogénica asociada con las
formaciones arrecifales ubicadas al sur de la bahía de
Cartagena (Vernette, 1978).
MATERIALES Y METODOS
Se diseñó una malla con una resolución espacial de
0,5 km para recolectar 234 muestras de sedimento
superficial de la bahía de Cartagena (Fig. 1). La
campaña de recolección de muestras fue efectuada en
noviembre y diciembre de 2009. Las muestras fueron
obtenidas por medio de una draga Van Veen operada
desde una embarcación equipada con un sistema
Latin American Journal of Aquatic Research
GPS/Garmin con una precisión de ±5,0 m. Se realizó
la determinación del contenido de CaCO3 y la
caracterización textural de las muestras recolectadas.
La preparación de las muestras para los análisis
incluyó el secado a 70ºC durante 24 h para remover el
contenido de humedad y la aplicación de 0,25 g de
(NaPO3)6 para evitar la floculación de partículas. El
contenido de carbonato de calcio se determinó a partir
de 0,25 g de muestra de sedimento normalizada con 4
mL de HCl (10%), utilizando un calcímetro de
Bernard (Vernette, 1978). La distribución del tamaño
de grano de la fracción gruesa (≥63 µm) se determinó
por medio de tamizaje, mientras que para las
partículas menores a 63 µm se utilizó análisis de
difracción laser-Sistema Lumosed. El análisis textural
de las muestras de sedimento se realizó por medio del
programa GRADISTAT (Blott & Kenneth, 2001), que
calcula mediante los métodos de Folk y de momentos
los parámetros de tamaño de grano (i.e., media,
selección, asimetría y curtosis).
Las funciones discriminantes propuestas por Sahu
(1964) fueron aplicadas a los resultados del análisis
granulométrico para caracterizar el escenario de
depósito de las muestras de sedimento superficial
recolectadas en la bahía de Cartagena. Sahu (1964)
analizó diferentes ambientes de depósito como
corrientes de turbidez, ambientes deltaicos, depósitos
de playa, planicies de inundación, ríos, litoral marino
somero, depósitos de duna y planicies eólicas, para
obtener funciones discriminantes que pueden ser
utilizadas para clasificar los ambientes de depósito.
Estas funciones fueron obtenidas por medio de un
estudio cuantitativo de métodos de discriminación de
diferentes mecanismos y ambientes de sedimentación,
suponiendo que la distribución de tamaño de grano de
los sedimentos clásticos refleja el factor de fluidez del
medio y la energía del ambiente de depósito (Sahu,
1964). Estas funciones discriminantes han sido
utilizadas de manera satisfactoria en diferentes
ambientes litorales, encontrando compatibilidades
superiores al 70% entre los ambientes discriminados y
las observaciones de campo de los depósitos de
sedimento (e.g., Ali et al., 1987; Alsharhan & El-
Sammak, 2004; Cupul-Magaña et al., 2006). Sahu
(1964) utilizó la ecuación general (Ec. 1):
Y λ
1 2
p
= λ X 1 + λ X 2 + .......... . + X (1)
1 p
para el caso de p variables normalmente distribuidas
(X1, X2,….., Xp), y coeficientes λ 1 , λ 2 , ……. λ p , con la
función discriminante Y linealmente relacionada con
las variables. Los coeficientes son seleccionados para
que la relación de la diferencia entre medias de las
muestras de la desviación estándar dentro de los dos
ambientes de depósito, sea maximizada. Considerando

las características del área de estudio (i.e., ambiente
marino semi-cerrado con aportes fluviales del Canal
del Dique), y que uno de los objetivos de estudio
consiste en evaluar la reciente influencia del Canal del
Dique en los procesos sedimentarios (relación
depósitos marinos/depósitos fluviales), se seleccionaron
aquellas funciones que permitieron discriminar
entre (i) depósitos de playa y marino somero agitado
(Ec. 2), (ii) proceso fluvial (deltaico) y marino somero
(Ec. 3), y (iii) depositación fluvial y corrientes de
turbidez (Ec. 4) (Sahu, 1964).
2
Y = , 534M
z + 65,
7091σ
+ 18,
1071Sk
+ 18,
5034Kg
(2)
2
15 1
2
Y = , 2852M
z − 8,
7604σ
− 4,
8932Sk
+ 0,
0482Kg
(3)
3
0 1
2
Y = , 7215M
z − 0,
4030σ
+ 6,
7322Sk
+ 5,
2927Kg
(4)
4
0 1
donde Mz es el tamaño medio de grano, 2 es la
selección, Sk1 es la asimetría y Kg es la curtosis. Si Y2
< 65,365 se sugiere un depósito de playa, si Y2 >
65,356 corresponde a un depósito marino somero
agitado (Ec. 1). Si Y3 < -7,419 la muestra fue
depositada mediante procesos fluviales (deltaico), si
Y3 > -7,419 fue depositada por procesos marinos
someros (Ec. 2). Finalmente, si Y4 < 9,8433 la muestra
se identifica como depósito de corrientes turbidíticas,
y si Y4 > 9,8433 corresponde a un depósito fluvial (Ec.
3) (Sahu, 1964).
RESULTADOS
El tamaño medio de grano del sedimento fluctuó entre
-0,54 φ y 6,43 φ, con predominancia de lodos medios
(5,35 ± 1,2 φ). Solo el 11,5% de las muestras fueron
clasificadas como arenas o gravas (φ < 4). Los valores
de selección mostraron sedimentos entre muy
pobremente seleccionados y muy bien seleccionados,
con un marcado dominio de sedimentos pobremente
seleccionados (σ = 1,63 ± 0,8). Los sedimentos
muestran una notable simetría (Sk = -0,052 ± 0,2), con
solo 27 muestras asimétricas hacia los gruesos y siete
muestras asimétricas hacia los finos. La mayoría de
los sedimentos se clasificaron notoriamente
leptocúrticos y platicúrticos, con una curtosis (k)
media de 0,84 ± 0,4 (Tabla 1, Fig. 2).
Dispersión de los parámetros de tamaño de grano
El tamaño medio de grano y la selección de los
sedimentos mostraron una relación inversa, útil para
identificar tres asociaciones de sedimentos superficiales.
La primera está conformado por arenas
medias a gravas (0 < φ < 2), pobremente
seleccionadas; un segundo grupo conformado por
arenas finas a lodos gruesos (2 < φ < 5), pobremente
Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
103
seleccionadas. Finalmente, la mayoría de muestras
estuvieron conformadas por lodos de tamaño medio
(5 < φ < 6), pobremente clasificados (Figs. 2a, 3a y
3b). La relación entre asimetría y curtosis se concentró
hacia los valores medios de asimetría; la mayoría de
las muestras se clasificaron como simétricas con
curtosis de mesocúrtica a platicúrtica. Además, se
presentó un grupo de muestras asimétricas hacia los
gruesos (-) con curtosis de leptocúrtica a platicúrtica
(Figs. 2b, 3c y 3d). La relación entre asimetría y
selección mostró dos grandes agrupamientos en las
muestras de sedimento. La mayor cantidad se clasificó
como simétricas pobremente seleccionadas; el
segundo grupo fue conformado por sedimentos
asimétricos hacia los gruesos (-) muy pobremente
clasificados. También se determinó un pequeño
conjunto de muestras (

104
Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 1. Síntesis de las características texturales de los sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena.
Características texturales
Parámetros estadísticos
Promedio Desviación estándar Valor máximo Valor mínimo
Tamaño de grano (φ) 5,35 1,25 6,43 -0,54
Selección (σ) 1,63 0,83 3,91 0,14
Asimetría (Sk) -0,05 0,20 0,96 -0,61
Curtosis (k) 0,84 0,42 4,65 0,47
Grava (%) 4,42 12,15 100,0 0,00
Arena (%) 7,59 16,93 97,4 0,00
Lodo (%) 87,69 22,59 100,0 0,00
Figura 2. Gráficas bivariantes entre a) tamaño medio de
grano y selección, b) asimetría y curtosis, c) selección y
asimetría.
los sedimentos en la bahía de Cartagena, en términos
de sus características y composición textural (gruesos/
finos) y génesis (litoclástico/ bioclástico) (Figs. 3 y 5).
Se identificó que el material grueso granular,
representado por concentraciones de arenas mayores a
60%, se encuentra en la franja centro-sur oriental de la
isla de Tierrabomba, en Manzanillo, norte de
Mamonal, así como al sur de la escollera de
Bocagrande y en el sector de Bocachica (Fig. 3a).
Estos sectores también se caracterizan por la presencia
de material pobremente seleccionado y con asimetría
hacia los gruesos (Figs. 3b y 3c). En el prodelta del
Canal del Dique y en la Ciénaga Coquitos se
identificaron depósitos con contenidos intermedios de
arena (25-50%), pobremente clasificados, simétricos y
mesocúrticos (Figs. 3 y 5a). Sin embargo, la bahía de
Cartagena está dominada por material finogranular
(limos y arcillas) con contenidos de arena inferiores al
10%, pobremente seleccionado, simétricos y
mesocúrticas (Fig. 3). Los contenidos más bajos de
arena (

Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
Figura 3. Distribución espacial de a) tamaño medio de grano, b) selección, c) asimetría, d) curtosis en la bahía de
Cartagena. Las líneas delgadas representan las isobatas de 5, 15, y 25 m.
Figura 4. Relaciones entre funciones discriminantes
a) Y2-Y3, y b) Y4-Y3. Se diferencian los ambientes
sedimentarios de la bahía de Cartagena: playa (PY),
somero agitado (SA), fluvial (F), marino somero (MS),
corrientes de turbidez (CT), y deposición fluvial (DF).
hasta la costa centro-sur oriental de la isla de
Tierrabomba y otra con dirección NW desde
Manzanillo hasta la espiga de Castillogrande, en la
entrada a la bahía interna (Fig. 5b). Estas zonas se
caracterizan por sedimentos con tamaño de grano de
medio a grueso, pobremente seleccionados y con
simetría hacia los gruesos (Fig. 3). Por el contrario, las
menores concentraciones de CaCO3 se encuentran en
la parte central de la bahía y el prodelta del Canal del
Dique (Fig. 5b), donde se presenta un dominio de
sedimentos de tamaño fino y simétricos, pero con
presencia de algunos nodos de depósito de tamaño de
grano grueso, pobremente seleccionados, y con
simetría hacia los gruesos (Fig. 3). En general, los
contenidos de CaCO3 de los depósitos sedimentarios
de la bahía son menores al 10%, indicando que la
mayoría son de origen litoclástico (terrígenos).
DISCUSION
105
Los parámetros texturales, particularmente el tamaño
medio de grano, dependen de los procesos
oceanográficos/fluviales predominantes y la morfología
del fondo de la bahía. Mientras que la
distribución y variabilidad espacial de las características
texturales de los sedimentos está relacionada
con la energía de los agentes de transporte (magnitud
y variabilidad), la morfología submarina regula los
flujos de masas de agua y energía. La bahía de
Cartagena está conformada principalmente por lodos
litoclásticos pobremente clasificados, con una
distribución de tamaño de grano mayormente simé-

106
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 5. Distribución espacial de los sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena. a) contenido de arenas (%), y
b) contenido de CaCO3 (%). Las líneas negras punteadas indican contenidos específicos (%) de arena y CaCO3 reportados
por Pagliardini et al. (1982).
trica y mesocúrtica-platicúrtica (Tabla 1, Figs. 2 y 3).
Los otros grupos representativos lo constituyen (i)
arenas finas y lodos gruesos biolitoclásticos
asimétricos hacia los finos, y (ii) arenas medias y
gravas bioclásticas asimétricas hacia los gruesos (Figs.
2 y 3). Estos dos últimos presentan distribuciones de
tamaño de grano pobremente seleccionadas, leptocúrticas
– platicúrticas y están localizados sobre el
sector adyacente a la costa central y suroriental de
Tierrabomba, la isla de Manzanillo y los bancos
centrales de la bahía de Cartagena (Figs. 3 y 5).
La circulación de la bahía de Cartagena está
dominada principalmente por el régimen de vientos, la
estratificación salina causada por el flujo de agua
dulce proveniente del Canal del Dique y por las
variaciones del nivel del mar (rango micromareal)
(Lonin & Giraldo, 1996, 1997). Durante la época seca
(diciembre-abril) el Canal del Dique registra sus
caudales más bajos (~180 m 3 s -1 ) y se experimentan
vientos estables provenientes del noreste (alisios) con
velocidades de ~8 m s -1 ; en la época de transición
(abril-julio) los caudales del Canal del Dique
aumentan ligeramente (~250 m 3 s -1 ), pero se presentan
vientos menos intensos (~5 m s -1 ) de dirección
variable (norte, noreste, este y sureste); y en la época
húmeda, entre agosto y noviembre, aunque los
caudales del Canal del Dique se incrementan de
manera significativa (>400 m 3 s -1 ), se experimentan
vientos débiles provenientes principalmente del
suroeste (Lonin & Giraldo, 1996; Molares, 2004). Los
vientos intensos de la época seca coinciden con los
bajos caudales del Canal del Dique, mientras que los
vientos débiles y variables de la época húmeda se
combinan con sus altas descargas fluviales. Como
resultado de estas condiciones hidrodinámicas, la
bahía de Cartagena ha sido catalogada como un
sistema de moderada-baja energía. Además, su
morfología submarina (Fig. 6) restringe el intercambio
de masas de agua provenientes del Mar Caribe y
contribuye de manera significativa a la disipación del
oleaje incidente (Lonin et al., 2004; Molares, 2004).
Las condiciones de moderada-baja energía en los
principales agentes morfodinámicos y la variabilidad
estacional en los patrones de circulación de la bahía,
han originado diferencias en los patrones de
distribución espacial de los sedimentos superficiales
(Fig. 3), y han determinado la conformación de un
ambiente sedimentario caracterizado por la pobre
selección del material (Fig. 2). Por medio de la
aplicación de un modelo hidrodinámico calibrado (J.
Rueda com. pers.) identificaron tres patrones de
circulación en la bahía de Cartagena durante la
temporada seca; dos de ellos en los bordes litorales de
Tierrabomba y Mamonal, con corrientes de magnitud

Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
Figura 6. a) Caudales medios mensuales del Canal del Dique (Estación Santa Helena, 1979-2010), la línea punteada
representa la tendencia interanual; modelos digitales de terreno elaborados a partir de información batimétrica de b) 1997
y c) 2009. El círculo blanco punteado destaca el área de influencia del prodelta del Canal del Dique.
0.1-0.2 m s -1 y dirección norte-sur, y un contraflujo en
la parte central de la bahía en dirección sur-norte, con
velocidades

108
suspensión (Restrepo et al., 2005), este flujo tiene alta
capacidad para transportar y seleccionar material
finogranular hacia el interior de la bahía de Cartagena.
Aunque en épocas secas y de transición, la extensión
de esta circulación convectiva disminuye, y por ende
la corriente de contraflujo sur-norte se extiende solo
hasta la zona central de la bahía; por lo tanto, los
aportes del Canal del Dique tienen un papel
determinante en los patrones de distribución de los
sedimentos superficiales.
Martínez et al. (2010) establecieron que en la bahía
de Cartagena hacia ~2.2 ka AP se presentaba una
sedimentación de naturaleza autógena, dominada por
limos arcillosos carbonatados y con presencia de
parches de arrecife. Sin embargo, una progradación de
origen clástico comenzó a presentarse como
consecuencia de una dinámica litoral más activa de la
espiga de Bocagrande (Burel & Vernette, 1981). Hace
30 años, Pagliardini et al. (1982) indicaron que,
aunque los sedimentos de la bahía de Cartagena eran
de tamaño muy variado, se presentaba un dominio de
arenas calcáreas (bioclásticas) en zonas infralitorales
de pendiente suave como Bocagrande, Castillogrande
y norte de Tierrabomba (Fig. 5). Aunque para esa
época, Pagliardini et al. (1982) también establecieron
la presencia de lodos en una proporción importante
dentro de la bahía y señalaron que no constituían el
material dominante, que su distribución estaba
limitada a zonas profundas y protegidas por islotes, y
que provenían fundamentalmente de los aportes
fluviales del rio Magdalena (cuya desembocadura en
el mar Caribe está localizada 120 km al noreste de la
bahía de Cartagena, en Barranquilla, Fig. 1b). Por el
contrario, Pagliardini et al. (1982) consideraron que el
efecto del Canal del Dique, en los procesos de
sedimentación de la bahía, era limitado ya que
presentaba un caudal relativamente bajo (

con los aportes de sedimento en suspensión
provenientes del Canal del Dique (5,7 ton año -1 )
(Restrepo et al., 2005).
Los análisis de funciones discriminantes confirman
la existencia de un ambiente de sedimentación reciente
de dominio fluvial en la bahía. El dominio de este
ambiente explica que el tamaño de grano y el
contenido de CaCO3 disminuyan hacia el interior de la
bahía, mostrando una significativa reducción de las
áreas dominadas por sedimentos calcáreos autógenos,
los cuales han sido cubiertos de manera progresiva
desde 1980 (e.g., Pagliardini et al., 1982; CIOH,
1988) por sedimentos finos de origen terrígeno
transportados por el Canal del Dique (Fig. 5). La
interacción de los ambientes marino y fluvial desde
que el corte Paricuica (1924), en Pasacaballos, unió
las aguas del Canal del Dique con la bahía de
Cartagena (Cormagdalena, 2004), propiciando la
formación de un ambiente sedimentario mixto con
atributos dominantes del fluvial: (i) depósito de
corrientes de turbidez de dominio fluvial y (ii)
depósito marino somero agitado de dominio fluvial
(Fig. 3). Las corrientes de turbidez generan depósitos
caracterizados por una estratificación gradual, como
resultado de una sedimentación pulsatoria relativamente
rápida en condiciones tectónicas inestables
(Krumblein & Sloss, 1963). A pequeña escala estas
corrientes de turbidez se pueden producir como
resultado de la reacomodación de sedimentos no
consolidados en prodeltas o de la resuspensión de
depósitos recientes (mouth-bar material), en zonas de
desembocadura con pendiente moderada (Inram &
Sivitsky, 2000). Aun cuando no existen referencias de
este tipo de corrientes en el área de estudio y que la
ocurrencia de flujos turbidíticos asociados a descargas
fluviales es un proceso excepcional (Inram & Sivitsky,
2000), la presencia de fallas en la bahía (Fig. 1b) y el
carácter pulsatorio y repentino de los aportes fluviales
del Canal del Dique (Restrepo et al., 2005) podrían
generar depósitos de estratificación gradual, generados
en condiciones de alta energía, similares a los
producidos por corrientes turbidíticas. Este tipo de
depósitos serían los que se están identificando como
depósitos de turbidez por medio del análisis de
funciones discriminantes de Sahu (1964). De otro
lado, la distribución de los sedimentos superficiales de
la bahía de Cartagena está marcada por la reciente
dinámica fluvial y morfológica del delta del Canal del
Dique. Aun cuando el corte Paricuica unió el canal
con la bahía de Cartagena en 1924, sólo hacia finales
de la década de los 70’ comenzó a formarse la parte
subacuosa del delta, la cual se consolidó hacia
mediados de la década de los 90’ (Cormagdalena,
2004). El proceso de conformación del delta se ha
Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena
acentuado en dicha década, debido al incremento
significativo de los aportes fluviales (Fig. 6). El caudal
medio mensual aumentó de 300 m 3 s -1 en 1997, hasta
cerca de 600 m 3 s -1 en 2010 (Fig. 6a). Como resultado
de estos cambios, el prodelta se amplió lateralmente
~1 km y se extendió ~3 km hacia el norte (Figs. 6b y
6c). Además, la comparación de información
batimétrica (1935, 1977 y 2004) y la datación de
núcleos de sedimento obtenidos en Tierrabomba han
indicado tasas de sedimentación para la bahía de
Cartagena que varían entre 1,2 y 5,0 cm año -1
(Andrade et al., 2004; Cormagdalena, 2004; Martínez
et al., 2010). Estas tasas sugieren que la profundidad
media de la bahía ha disminuido entre ~0,8-3,2 m
desde 1934 (Corte Paricuica) como resultado de los
procesos de sedimentación. Inclusive, se ha señalado
la existencia de depocentros en el sur de la bahía con
espesores hasta de 22 m (Andrade et al., 2004).
Una de las consecuencias que debería captar gran
atención en el futuro es que los aportes fluviales del
Canal del Dique no sólo influyen en los patrones de
sedimentación de la bahía de Cartagena, sino también
en su grado de contaminación. La presencia
dominante de sedimentos provenientes del río
Magdalena a través del Canal del Dique constituye
una amenaza para la calidad ambiental de la bahía de
Cartagena. Vivas-Aguas et al. (2010) indican que para
el periodo de lluvias de 2009 y el periodo seco de
2010 las concentraciones de sólidos y nutrientes
fueron generalmente altas en el área del Canal del
Dique, mientras que las concentraciones de
hidrocarburos (5-9 µg L -1 ) determinan un nivel de
alerta en la bahía de Cartagena. Además, los estudios
de metales pesados desde 2003 indican un aumento en
sus concentraciones, superando en algunos casos los
valores de riesgo establecidos por normas
internacionales (Vivas-Aguas et al., 2010).
CONCLUSIONES
109
Los procesos sedimentarios de la bahía de Cartagena
han experimentado un cambio significativo, particularmente
durante los últimos 30 años. La bahía se
caracterizaba por una sedimentación autógena
dominada por limos y arcillas bioclásticas, pero a
partir de 1980 comenzó a reportarse la sustitución de
facies carbonáceas por facies terrígenas, como
resultado de una mayor dinámica litoral de las espigas
de Bocagrande y Castillogrande, y la consolidación
del delta del Canal del Dique. Este estudio encontró
que actualmente la progresión de facies terrígenas
(litoclásticas) no es un proceso aislado, sino por el
contrario, un proceso generalizado. Como consecuencia
de esta progresión, la bahía está dominada por

110
lodos litoclásticos pobremente clasificados, con una
distribución de tamaño de grano simétrica y mesocúrtica-platicúrtica.
Las características texturales de los sedimentos
superficiales de la bahía de Cartagena están determinadas
por la dinámica fluvial del Canal del Dique y
la hidrodinámica de la bahía, y en menor medida, por
los procesos erosivos de las terrazas de Tierrabomba,
isla de Manzanillo, norte de Mamonal y Barú. Las
condiciones de moderada-baja energía en los
principales agentes morfodinámicos y la variabilidad
estacional en los patrones de circulación de la bahía,
han originado diferencias en los patrones de
distribución espacial de los sedimentos superficiales y
han determinado la conformación de un ambiente
sedimentario caracterizado por la escasa selección del
material. Las corrientes de borde litoral han
contribuido a la depositación de gravas y arenas
bioclásticas y biolitoclásticas muy pobremente
seleccionadas. Por su parte, el persistente flujo que se
dirige desde el sur hacia el norte de la bahía ha
favorecido el transporte y depositación de material
finogranular (lodos litoclásticos), pobremente seleccionado,
simétrico y mesocúrtico, en la mayor parte de
la bahía de Cartagena.
La conexión del Canal del Dique con la bahía de
Cartagena fue determinante en sus procesos sedimentarios.
Actualmente, la interacción de los ambientes
marino y fluvial ha creado un ambiente sedimentario
mixto, con atributos dominantes del ambiente fluvial:
(i) depósito de corrientes de turbidez de dominio
fluvial y (ii) depósito marino somero agitado de
dominio fluvial. La interacción de los ambientes de
depositación (con dominio fluvial) ha determinado (i)
la reducción desde 1980 de las áreas dominadas por
sedimentos calcáreos autógenos, ahora cubiertas por
sedimentos finos de origen terrígeno transportados por
el Canal del Dique; (ii) la presencia de arenas
litoclásticas en la desembocadura del Canal del Dique;
y la progresión de sedimentos finos hacia (iii) el sector
sur-oriental de la isla de Tierrabomba, y (iv) la bahía
interna de Cartagena. Como resultado de estos
procesos la franja de arenas carbonáceas que rodea la
isla de Tierrabomba se ha hecho muy estrecha y los
fondos carbonatados que caracterizaban la bahía
interna de Cartagena han sido cubiertos casi por
completo. En síntesis, los análisis texturales y las
funciones discriminantes indican que la evolución
reciente de la distribución de los sedimentos
superficiales de la bahía de Cartagena está controlada
principalmente por la dinámica fluvial y morfológica
del Canal del Dique. Estos análisis indican que el
Canal del Dique tiene un papel más activo y
predominante en la sedimentación de la bahía de
Cartagena de lo que había sido señalado previamente.
Latin American Journal of Aquatic Research
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a los revisores, cuyos
comentarios permitieron mejorar la versión inicial de
este manuscrito. Este artículo constituye un aporte de
los grupos de investigación de “Manejo Integrado de
Zonas Costeras e Investigación en Estratigrafía”, cuyo
trabajo conjunto ha sido posible gracias a la
cooperación académica efectuada entre el Centro de
Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas
(CIOH) y la Universidad Industrial de Santander
(UIS) – Instituto Colombiano del Petróleo (ICP). Esta
cooperación fue impulsada por los geólogos Alberto
Ortíz y Juan Diego Colegial, y el señor CN Juan
Manuel Soltau. Los autores expresan su agradecimiento
al personal de los Laboratorios de Geología y
de Análisis Químicos del Centro de Investigaciones
Oceanográficas e Hidrográficas y el Instituto Colombiano
del Petróleo, respectivamente, donde se realizaron
los análisis de las muestras.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 113-125, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-9
Research Article
Hidrografía del estuario del río Valdivia
Caracterización hidrográfica del estuario del río Valdivia, centro-sur de Chile
José Garcés-Vargas 1 , Marcela Ruiz 1,2 , Luis Miguel Pardo 1
Sergio Nuñez 3 & Iván Pérez-Santos 4,5
1 Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Laboratorio Costero Calfuco
Facultad de Ciencias, Universidad Austral de Chile, P.O. Box 5090000, Valdivia, Chile
2 Servicio Nacional de Pesca, P.O. Box 5110562, Valdivia, Chile
3 Instituto de Investigación Pesquera, P.O. Box 4270789, Talcahuano, Chile
4 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, Campus Concepción
Víctor Lamas 1290, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
5 Centro COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepción, Campus Concepción
Víctor Lamas 1290, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
RESUMEN. La costa sureste del Océano Pacífico entre 37º y 41°S, se caracteriza por la presencia de un gran
número de estuarios micromareales (rango mareal menor a 2 m). Uno de los estuarios más importantes dentro
de estas latitudes es el estuario del río Valdivia, cuya estructura y dinámica termal y halina es poco conocida.
Mediante mediciones hidrográficas de temperatura y salinidad tomadas durante un ciclo estacional anual y el
análisis de sus principales forzantes (marea, caudal del río, vientos y radiación solar) se explica la variabilidad
así como sus cambios en la estratificación vertical. El análisis de la estructura termohalina de la columna de
agua reveló que el estuario varió estacionalmente comportándose como un estuario de cuña salina en invierno
y primavera producto del mayor caudal de los ríos afluentes, mientras que en verano y otoño se comportó
como parcialmente mezclado, producto del menor caudal de los ríos. En invierno y primavera la columna de
agua presentó inversión térmica, la cual fue asociada a pérdida de calor superficial y a la advección subsuperficial
de aguas cálidas desde el océano adyacente hacia el interior del estuario que no se mezclaron con
las de la superficie debido a la intensa estratificación salina. El cambio en el régimen estuarino de cuña salina
a parcialmente mezclado según la estación del año y presencia de la inversión térmica estacional, son
características hidrográficas necesarias tanto para la implementación de esfuerzos de conservación de hábitat
vulnerables presentes en la zona (áreas de crianza de juveniles de especies explotadas), como para la
utilización de este sistema para actividades de acuicultura y manejo de recursos marinos.
Palabras clave: hidrografía, boyantes, mezcla, inversión térmica, río Valdivia, Chile.
Hydrographic features of Valdivia river estuary south-central Chile
ABSTRACT. The area between 37º and 41°S of the southeastern Pacific coast, have a great number of
microtidal (tidal range less than 2 m) estuaries. One of the most important estuaries in these latitudes is the
Valdivia River estuary, whose thermal and haline structure is poorly known. Thus, this work, through
hydrographic measurements of temperature and salinity taken during an annual seasonal cycle and the analysis
of the main forcings (tide, river flow, wind and solar radiation) explain the variability and its changes in
vertical stratification. The analysis of the the thermohaline structure of the water column revealed that the
estuary varied seasonally behaving like a salt-wedge estuary in winter and spring due to a higher flow of
tributaries. However, in summer and autumn behaved as partially mixed due the lower river flow. In winter
and spring the water column showed a temperature inversion which was associated with a large surface heat
loss and subsurface advection of warm waters from the adjacent ocean to into the estuary that is not mixed
with the surface due to intense stratification by salinity. The change in the estuarine salt-wedge regime to
partially mixed according to the season and the presence of thermal inversion seasonal are necessary
hydrographic features to implement conservation efforts of vulnerable habitat into the zone (nursery areas of
juvenile species), and use of this system for aquaculture activities and marine resources management.
113

114
Latin American Journal of Aquatic Research
Keywords: hydrography, buoyancy, mixing, thermal inversion, Valdivia river, Chile.
___________________
Corresponding author: José Garcés-Vargas (jgarces@docentes.uach.cl)
INTRODUCCIÓN
La circulación estuarina es compleja, caracterizada por
corrientes mareales intensas, batimetría heterogénea,
gran turbulencia energética y gradientes de densidad
abruptos debido a la confluencia del océano y el agua
proveniente de ríos (MacCready & Geyer, 2010). El
viento modifica la circulación en zonas someras a
través de los procesos de mezcla y puede llegar a ser,
en ocasiones, la fuerza dominante de la circulación
media sobre periodos extensos de tiempo (Tomczak,
1998).
Basados en la estratificación de la columna de
agua, los principales factores que afectan a los
estuarios son la descarga de río, mezcla y corrientes
mareales, existiendo una competencia entre el
forzamiento mareal y la boyantes (Valle-Levinson,
2010). La variabilidad de estos factores permite
distinguir tres tipos de estuarios relativamente
someros: cuña salina, parcialmente mezclado y bien
mezclado. Los estuarios de cuña salina se caracterizan
por una alta descarga del río, escasa mezcla mareal,
débiles corrientes mareales debido a su naturaleza
micromareal (rango mareal 4 m). Bajo estas condiciones, la haloclina es
muy débil o inexistente. Las condiciones intermedias
se dan en estuarios parcialmente mezclados.
La clasificación de un estuario basado en la
estratificación vertical no es permanente, ya que la
relación entre la descarga del río y el volumen mareal
puede cambiar en el tiempo como resultado de las
variaciones en las precipitaciones sobre la cuenca
hidrográfica de los ríos. El cambio depende en cierta
medida del tamaño de la zona de captación de la
cuenca y su capacidad de igualar las diferencias en la
precipitación antes que lleguen al estuario. Las
variaciones en la intensidad de las corrientes las
variaciones en las precipitaciones sobre la cuenca
hidrográfica de los ríos. El cambio depende en cierta
medida del tamaño de la zona de captación de la
cuenca y su capacidad de igualar las diferencias en la
precipitación antes que lleguen al estuario. Las
variaciones en la intensidad de las corrientes mareales
entre las mareas de sicigia y cuadratura también
pueden causar un cambio de clasificación como
sucede por ejemplo en el estuario del río Hudson en el
este de Estados Unidos (Valle-Levinson, 2010). Por lo
tanto, se considera que la descripción de un estuario
requiere de un análisis integral tanto a escala espacial
como temporal de los procesos estuarinos dominados
por la salinidad, circulación por mareas y forzantes
climáticos.
Si bien ningún estuario es igual a otro, la
definición de patrones generales de su dinámica es útil
para comprender las diferencias y similitudes entre los
cientos de estuarios, identificar y priorizar esfuerzos
de conservación de los servicios ecosistémicos,
manejo de recursos y guía para futuras investigaciones
(Engle et al., 2007). Además, la estratificación
estuarina es importante porque inhibe la mezcla
vertical, que afecta la dinámica de la columna de agua
y podría conducir a la hipoxia en las aguas debajo de
la picnoclina (Geyer, 2010).
Si bien, a nivel mundial los estuarios relativamente
someros son de gran importancia económica y
biológica, en Chile se les ha dado escaso interés y el
conocimiento de su geografía y dinámica es escaso
(Valdovinos, 2004). La costa sureste del océano
Pacífico entre 37° y 41°S, se caracteriza por la
presencia de un gran número de estuarios micromareales
(Pino et al., 1994). Uno de los estuarios más
importantes por la gran descarga de su río entre estas
latitudes es el estuario del río Valdivia.
Considerando que el estuario del río Valdivia es
considerado uno de los más importantes de Chile e
incluso de Sudamérica (Perillo et al., 1999) y cumple
roles ecosistémicos relevantes para especies comerciales
(Vargas et al., 2003; Pardo et al., 2011, 2012a,
2012b). Este estudio dilucida la hidrografía del
estuario, necesaria para la implemen-tación de
esfuerzos de conservación de hábitat vulnerables
presentes en la zona (áreas de crianza de juveniles de
especies explotadas) y la utilización de este sistema
para actividades de acuicultura y manejo de recursos
marinos. Para ello se realiza una descripción y análisis
estacional de la temperatura y salinidad, y su relación
con las principales forzantes (mareas, caudal del río,
vientos y radiación solar), para establecer sus
variaciones en la estratificación vertical.

MATERIALES Y MÉTODOS
Descripción del área
El área de estudio se ubica cerca de Valdivia
(39º49'22"S, 73º15'0,0"W), en el centro-sur de Chile.
La zona está compuesta por la ensenada de San Juan,
bahía de Corral y los ríos Valdivia, Tornagaleones,
Cutipay, Cruces y Calle-Calle (Fig. 1). Los ríos Calle-
Calle y Cruces dan origen al río Valdivia que junto
con el río Tornagaleones fluyen hacia la bahía de
Corral para desembocar finalmente en el océano
Pacífico.
La superficie total de la cuenca del río Valdivia se
estima en 11.280 km 2 (Muñoz, 2003). La profundidad
del estuario en su eje central varía entre 7 y 22 m
aproximadamente, siendo más profundo en su
desembocadura. El ancho medio del canal principal
del estuario del río Valdivia es de aproximadamente
700 m y la boca (bahía de Corral) tiene un ancho
aproximado de 5 km. El régimen mareal de esta bahía
presenta un comportamiento semi-diurno, con un
rango promedio de 0,8 m, variando entre 1,48 y 0,53
m (Pino et al., 1994), siendo por lo tanto micromareal.
La información del caudal proveniente del río
Calle-Calle, permitió determinar que tiene un régimen
pluvial estacional con un promedio anual de descarga
de agua dulce de 592 m 3 s -1 siendo máximo en
invierno (aproximadamente 1293 m 3 s -1 en julio) y
mínimo en verano (aproximadamente 189 m 3 s -1 en
marzo) (Fig. 2). Este régimen pluvial es representativo
de la cuenca y por tanto se espera que la suma de los
afluentes incremente el caudal que llega a la bahía de
Corral.
Datos hidrográficos
En el presente estudio se analizaron las campañas de
muestreos hidrográficos realizados por el Instituto de
Investigación Pesquera de Chile (INPESCA) entre los
años 2000 y 2001. Estas campañas se efectuaron
durante primavera (septiembre 2000), verano (enero
2001), otoño (abril 2001) e invierno (junio 2001). En
todas las estaciones los muestreos hidrográficos
fueron realizados durante la marea llenante y vaciante,
coincidiendo con la fase de sicigia.
En cada una de las estaciones hidrográficas se
obtuvo registros verticales con intervalos de 0,5 a 1,0
m de temperatura y salinidad, abarcando desde la
superficie hasta una profundidad de aproximadamente
0,5 m sobre el fondo. Los perfiles verticales fueron
realizados por medio de una sonda oceanográfica
CTD-Memory Probe. Para el análisis sólo se tomaron
en consideración las estaciones hidrográficas que
pasaron por el eje central del canal y que presentaron
Hidrografía del estuario del río Valdivia
mayor repetibilidad durante el periodo de muestreo
(Fig. 1, Tabla 1). Estas estaciones correspondieron
aproximadamente a los primeros 10 km desde la boca
del estuario hacia el interior.
Para estudiar la variabilidad estacional de temperatura
y salinidad en la columna de agua y cuantificar
el grado de mezcla vertical se promediaron los perfiles
verticales obtenidos durante la marea llenante y
vaciante de cada muestreo. Para determinar la
estratificación también se calculó el parámetro de
mezcla (ns) (Haralambidou et al., 2010) en cada una
de las estaciones para las diferentes estaciones del año.
ns se define como:
∂S
ns
= (1)
S
donde ∂S = Sfond – Ssup, Sm = 0,5(Sfond + Ssup), siendo
Sfond y Ssup la salinidad del fondo y de la superficie de
la columna de agua, respectivamente. Si ns < 0,1 la
columna de agua es bien mezclada, cuando 0,1 < ns
1,0
se evidencia una cuña de agua salina.
Con la información de temperatura y salinidad, se
calculó la frecuencia Brunt-Väisälä o frecuencia de
boyantes (unidades en ciclos h -1 ). Este parámetro fue
usado para determinar la estratificación de la columna
de agua, de acuerdo a Stewart (2008):
N = −gE
en donde N es la frecuencia de boyantes, g es la
gravedad y E es la estabilidad de la columna de agua,
que se calculó según la expresión:
1 δρ
E = −
(3)
ρ δz
m
115
2 (2)
donde, ρ es la densidad del agua (1,025 kg m -3 ) y z la
profundidad.
Cuando N 2 es positivo, la columna de agua es
estable. Así también cuando los valores son altos
(bajos) la columna de agua es muy (poco)
estratificada. Por el contario, cuando los valores son
negativos la columna es inestable.
Caudal del río
Se utilizaron promedios diarios del caudal del río
derivado de observaciones horarias de la estación río
Calle Calle-Balsa San Javier (39º46’00”S, 72º58’
00”W) y río Calle-Calle en Pupunahue (39°48’00”S,
72°54’00”W) proporcionadas por la Dirección
General de Aguas (DGA).
Ambas estaciones se encuentran ubicadas a ∼40
km hacia el este de la boca del estuario del río
Valdivia, con una distancia entre ellas de 6,8 km. Se
utilizó la información de la estación río Calle-Calle

116
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 1. Estuario del río Valdivia. En rojo se indica la transecta a lo largo de la bahía de Corral y río Valdivia. Los
círculos negros indican las estaciones hidrográficas. En el interior del mapa de Sudamérica se muestra la ubicación del
área de estudio (cuadrado negro) y de la estación hidrológica río Calle-Calle (punto rojo).
Tabla 1. Detalle de los periodos y estaciones hidrográficas.
Estación Fecha de muestreo Número de estaciones
Llenante Vaciante Llenante Vaciante
Primavera 23-09-2000 23-09-2000 4 4
Verano 13-01-2001 12-01-2001 5 5
Otoño 09-04-2001 08-04-2001 5 5
Invierno 28-06-2001 29-06-2001 6 4
Balsa San Javier entre el 1 de enero 2000 y 30 de
mayo 2008 (tiempo en que dejó de operar) y de la
estación río Calle-Calle en Pupunahue desde el 8 de
marzo 2007 (tiempo en que comenzó a funcionar)
hasta el 31 de diciembre 2008. La correlación entre
ambas estaciones en el periodo de superposición fue
de 0,99 (P < 0,05). La información presentada en la
Figura 2 corresponde a la estación río Calle-Calle en
Pupunahue derivada de un retro-análisis (hindcast),
obtenida mediante regresión lineal entre las dos
estaciones mencionadas, donde se estableció un
promedio mensual a largo plazo con sus respectivas
desviaciones estándar entre los años 2000 y 2008.
Campos de variables
La información corresponde a campos diarios de
temperatura superficial del mar (TSM), esfuerzo de
los vientos superficiales y la radiación de onda corta
en el área comprendida entre 38º30’S-41º00’S y
75º00’W-73º00’W. Se promediaron los tres días
previos y el día en que se realizaron los muestreos

Hidrografía del estuario del río Valdivia
Figura 2. Promedio mensual a largo plazo (2000-2008) de los caudales (curva negra) y sus desviaciones estándar (barras
negras) en la estación hidrológica río Calle-Calle en Pupunahue (39º48'S, 72º54'W). Los cuadrados negros corresponden
al caudal durante los días en que se realizaron los muestreos hidrográficos.
hidrográficos. Se determinó este promedio debido a
que existe un tiempo de respuesta del océano a las
variaciones del viento, implícitas en la interacción
océano-atmósfera. De esta manera, al promediar sobre
algunos días se suaviza este efecto.
Temperatura superficial del mar (TSM)
La TSM correspondió a información combinada (i.e.,
satelital e in situ), procesada mediante interpolación
óptima (IO) con una resolución espacial de 0,25º x
0,25º obtenida de la NOAA/NESDIS/National Climatic
Data Center. Esta información se deriva de datos
del sensor “Advanced Very High Resolution Radiometer
(AVHRR)” e información in situ procedente de
barcos y boyas con las cuales corrige sus sesgos. Este
producto muestra los mejores resultados en su
resolución espacial y temporal que anteriores productos
semanales que usaron IO (Reynolds et al.,
2007).
Esfuerzo del viento y transporte de Ekman
superficial
Los vientos superficiales corresponden al producto
desarrollado por IFREMER, obtenido del escaterómetro
SeaWind a bordo del satélite QuickSCAT.
Este producto tiene una resolución temporal diaria y
espacial de 0,5º×0,5° y está disponible en
http://www.ifremer.fr. El error cuadrático medio de la
117
velocidad del viento es menor a 1,9 m s -1 y el de
dirección es 17° (Piolle & Bentamy, 2002). Se usaron
las componentes zonal y meridional del esfuerzo del
viento. Más detalles acerca del sensor SeaWind y el
procesamiento de la información se puede encontrar
en Piolle & Bentamy (2002).
Se calculó el transporte superficial de Ekman, M
(m 2 s -1 ) para cada punto de la grilla de las
componentes del esfuerzo del viento usando la
ecuación (Talley et al., 2011):
r 1 →
M = τ
(4)
ρ w f
donde →
τ es el vector del esfuerzo del viento, ρ es la w
densidad del agua (1,025 kg m -3 ) y f = 2Ωsinϕ
es el
parámetro de Coriolis donde Ω es la velocidad angular
de la Tierra (7,27x10 -5 rad s -1 ) y ϕ es la latitud de cada
punto de grilla.
Radiación de onda corta
Los datos de la radiación de onda corta que llegan a la
superficie, se basaron en un modelo de transferencia
radiativa que incluyó datos radiativos medidos
directamente y desarrollados por el proyecto International
Satellite Cloud Climatology Project (ISCCP;
Zhang et al., 2004). El modelo de transferencia
radiativa consiste en tomar todas las mediciones

118
globales disponibles del tiempo donde se especifiquen
las propiedades de las nubes, la atmósfera y la
superficie, y con ello generar el producto de la
radiación de onda corta. En este trabajo se usó el
producto distribuido por el proyecto Objectively
Analyzed Air-sea Fluxes (OAFlux) (Yu & Weller,
2007). Inicialmente los datos del ISCCP tienen una
resolución temporal de 3 h y una resolución espacial
de 2,5º. Sin embargo, OAFlux le aplicó un promedio
diario e interpoló linealmente para obtener una
resolución de 1ºx1º.
La información de los campos de TSM, esfuerzo
del viento y radiación de onda corta procede
principalmente de sensores a bordo de satélites como
se ha indicado precedentemente. Los mayores errores
ocurren en zonas cercanas a la costa y por esta razón,
existe un espacio entre los datos buenos y el
continente.
RESULTADOS
Comportamiento regional del esfuerzo del viento,
TSM y radiación solar
Para entender la estructura halina y termal del estuario
del río Valdivia se investigó el comportamiento de la
TSM, el esfuerzo del viento superficial y la radiación
de onda corta en la región de estudio (Fig. 3).
Durante septiembre los vientos soplaron desde el
noroeste y oeste, con magnitudes homogéneas que
promediaron 0,1 Pa, que produjeron un transporte de
Ekman paralelo a la costa (Fig. 3a). En tanto que en
enero los vientos vinieron del suroeste con magnitudes
muy bajas (alrededor de 0,02 Pa), que generaron un
transporte superficial de Ekman hacia afuera de la
costa, aunque débil (menor a 0,5 m 2 s -1 ), y favorable a
la surgencia (Fig. 3b). En abril los vientos soplaron del
sur con magnitudes superiores fuera de la costa (0,11
Pa) que en el interior (0,05 Pa). Esto causó un
transporte superficial de Ekman costa afuera de
alrededor de 0,5 m 2 s -1 cerca de Valdivia, propiciando
condiciones de afloramiento (Fig. 3c). En contraste, en
junio los vientos soplaron del noroeste (40°S) y del
suroeste, más hacia el sur. La intensidad promedio fue
de 0,20 Pa siendo sus magnitudes mayores a las
registradas en las épocas anteriores (Fig. 3d).
La TSM en septiembre fue relativamente
homogénea en toda la región con temperaturas entre
10,0º y 11,5ºC que se incrementaron de sur a norte
(Fig. 3a). En enero, la TSM incrementó drásticamente
debido a la intensa radiación solar, cercana a 300 W
m -2 (Fig. 4b), con temperaturas más bajas cerca de la
costa a excepción de una pequeña región entre 39ºS-
39º40’S. Por su parte, en abril cuando la radiación
Latin American Journal of Aquatic Research
solar comenzó a declinar (Fig. 4c), un gradiente costaocéano
de aproximadamente 3ºC fue muy evidente,
propio de condiciones de afloramiento, con
temperaturas menores cerca de la costa de alrededor
de 12,0ºC (Fig. 3c). En junio, cuando la radiación
solar fue menor, alrededor de 55 W m -2 (Fig. 4d),
también se observó un gradiente costa-océano pero
mucho menos evidente con temperaturas que
fluctuaron entre 12,0ºC (fuera de la costa) y 11,0ºC
(cerca de la costa) (Fig. 3d).
Variabilidad estacional hidrográfica y estratificación
de la columna de agua
La marea modifica las características hidrográficas de
la columna en todas las estaciones del año. Así, la
cuña salina ingresa más hacia el interior del estuario
cuando la marea está en llenante que durante la marea
vaciante. A pesar que éstas características se evidenciaron
en los muestreos analizados, el cambio más
evidente se produjo durante abril (Fig. 5). En este mes,
en la llenante, la columna de agua fue relativamente
estratificada con una haloclina muy superficial
(alrededor de 1 m) y temperaturas homogéneas (Fig.
5, panel izquierdo). Sin embargo, en la vaciante se
presentó un frente termohalino que fue evidente desde
la superficie hasta el fondo, i.e., verticalmente
homogéneo, desde los 4 km hacia el interior del río
Valdivia mientras que hacia la boca se observó una
débil estratificación (Fig. 5, panel derecho).
Considerando el resultado anterior (Fig. 5), el
estudio de la variabilidad estacional se realizó con el
promedio de los perfiles muestreados en la llenante y
la vaciante, con el fin de eliminar la influencia de la
marea y cuyos valores estadísticos se muestran en la
Tabla 2. Así, durante septiembre, la temperatura
presentó un rango homogéneo en toda la columna,
variando entre 10,5º y 11,0ºC. Hacia la boca del
estuario se observó una ligera inversión térmica,
señalando la entrada de aguas ligeramente más cálidas
por la sub-superficie (Fig. 6a). Por otro lado, la
salinidad presentó un rango amplio que fue de 0 a 35,
con una haloclina bien definida (representada por la
isohalina de 15). Esta haloclina fue más superficial en
la zona de la boca entre 1 y 2 m, y se profundizó hacia
el interior del estuario (5 m a 5 km de la boca)
permitiendo observar una cuña salina (Fig. 6b). Hacia
la boca y en la posición de la haloclina (0-5 km), se
observó una fuerte estratificación de la columna de
agua por salinidad (Fig. 6c).
En enero, la temperatura del agua mostró los
valores más altos con una termoclina bien marcada y
temperaturas que fluctuaron entre 18°C (superficie de
la zona interior) y 12°C (fondo en la zona de la boca)
(Fig. 6d). Los valores de salinidad variaron entre 5 y

Hidrografía del estuario del río Valdivia
Figura 3. Campos promedios de la TSM (color, [ºC]), esfuerzo del viento (vectores negros, [Pa]) y transporte superficial
de Ekman (vectores blancos, [m 2 s -1 ]) de los tres días previos y el día en que se realizaron los muestreos hidrográficos. a)
20-23 de septiembre 2000, b) 10-13 de enero 2001, c) 6-9 de abril 2001 y d) 25-28 de junio 2001. El rectángulo rojo,
muestra el área de estudio. En la parte inferior derecha de a) y d) se muestra una flecha que indica la escala del esfuerzo
del viento y el transporte superficial de Ekman, respectivamente.
Figura 4. Campo promedio de la radiación de onda corta [W m -2 ] de los tres días previos y el día en que se realizaron los
muestreos hidrográficos. a) 20-23 de septiembre 2000, b) 10-13 de enero 2001, c) 6-9 de abril 2001 y d) 25-28 junio 2001.
35 entre la superficie y el fondo, respectivamente. La
haloclina (representada por la isohalina de 25) se
encontró alrededor de los 3 m en la boca,
profundizándose hacia la parte más interna del
estuario (7 m a 10 km de la boca) (Fig. 6e). A
diferencia de la primavera, la fuerte estratificación
registrada también en el verano hacia la boca del
estuario (Fig. 6f) fue esta vez producida por la
temperatura y la salinidad.
En abril, nuevamente el patrón de temperatura
mostró una gran homogeneidad en cada uno de los
perfiles, presentándose una termoclina débil. La
temperatura varió entre 14,0ºC en la superficie hacia
119
el interior del estuario y 10,7º C en el fondo de la
mayoría de las estaciones (Fig. 6g). El rango de
salinidad fue mucho más estrecho (salinidades de 19-
34), coincidiendo con el mes de menor caudal (Fig. 2).
Esta situación no permitió que se formara una
haloclina bien marcada a lo largo de la sección (Fig.
6h). La mayor estratificación se localizó en los dos
primeros metros de la columna de agua (Fig. 6i),
relacionada también con los gradientes verticales de
temperaturas y salinidad.
Una inversión térmica más pronunciada se observó
en junio cuando las temperaturas superficiales
descendieron hasta 10°C. La termoclina se encontró

120
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 5. Secciones de temperatura, salinidad y frecuencia de boyantes a lo largo de la transecta indicada en la Figura 1
para el otoño (8-9 de abril 2001). Panel izquierdo: Marea llenante y panel derecho: Marea vaciante.
Tabla 2. Estadística de los muestreos hidrográficos estacionales realizados en el estuario del río Valdivia (2000-2001).
Campañas/parámetros
Temperatura
(°C)
Salinidad
Densidad
(kg m -3 )
Frecuencia de boyantes
(ciclos h -1 )
Septiembre 2000
Promedio 10,8 23,6 17,9 58,3
Máximo 11,0 33,0 25,3 331,9
Desviación estándar
Enero 2001
±0,1 ±12,0 ±9,3 ±63,6
Promedio 15,3 24,1 17,5 45,7
Máximo 17,3 33,9 25,6 168,2
Desviación estándar ±1,5 ±11,0 ±8,7 ±41,4
Abril 2001
Promedio 11,1 32,1 24,5 24,6
Máximo 13,3 34,3 26,3 131,3
Desviación estándar ±0,7 ±3,3 ±2,6 ±26,5
Junio 2001
Promedio 10,8 18,9 14,3 62,0
Máximo 11,6 32,8 25,0 232.0
Desviación estándar ±0,5 ±13,7 ±10,6 ±58,2

Hidrografía del estuario del río Valdivia
Figura 6. Secciones del promedio de temperatura (ºC, panel izquierdo), salinidad (panel central) y frecuencia de boyantes
(ciclos hora -1 , panel derecho) a lo largo de la transecta mostrada en la Figura 1. a), b) y c) 23 de septiembre 2000, d), e) y
f) 12-13 de enero 2001, g), h) e i) 8-9 de abril 2001 y j), k) y l) 28-29 de junio 2001.
más superficial (2 a 2,5 m) en la zona de la boca y se
profundizó (5 m) hacia el interior del estuario (Fig.
6j). El rango de salinidad fluctuó entre 0 y 35. En la
boca del estuario la haloclina (isohalina de 15) fue
superficial y comenzó a profundizarse desde la parte
media hasta alcanzar el interior, permitiendo ver una
marcada cuña salina que penetró hacia el interior del
estuario (Fig. 6k). Al igual que en la primavera la
entrada de la cuña salina produjo una fuerte
estratificación de la columna de agua (Fig. 6l) en la
región donde se registró el fuerte gradiente de
salinidad.
Los resultados del parámetro de mezcla (ns)
mostraron que en general a medida que uno se aleja de
la boca del estuario, la mezcla vertical disminuye (Fig.
7). En abril el estuario fue parcialmente mezclado en
toda su extensión, a excepción de la estación 1, donde
se comportó como bien mezclado. En enero, cambió
de parcialmente mezclado en casi toda su extensión a
cuña salina hacia la parte más interna del estuario.
Durante junio y septiembre el ns fue en promedio
aproximadamente 1,5 siendo por tanto de cuña salina,
con la mayor estratificación vertical de todas las
estaciones del año (Fig. 7).
DISCUSIÓN
121
El presente trabajo muestra la estructura termal y
halina del estuario del río Valdivia en distintas épocas
del año, mostrando una gran variabilidad debido a la
interacción de los forzantes, marea, caudal del río,
viento y radiación solar. Estos mismos forzantes han
sido importantes en estuarios de parecidas características
como por ejemplo, el estuario de Pontevedra
en el noroeste de España (Prego et al., 2001).

122
Figura 7. Parámetro de mezcla (ns) del promedio de los
perfiles verticales obtenidos durante la marea llenante y
vaciante. Cada curva corresponde a cada una de las
estaciones del año muestreadas. Las líneas punteadas
establecen los límites en su clasificación. Si ns < 0,1 la
columna de agua es bien mezclada, cuando 0,1 < ns 1,0 es de cuña de agua
salina.
En junio cuando el estuario fue clasificado de cuña
salina, el caudal del río fue alto y los vientos se
dirigieron hacia la boca del estuario forzando a que la
cuña de agua salina (isohalina de 30) ingresara hacia
el interior. Este viento también permitió que aguas
más cálidas ingresaran al estuario por debajo y no se
mezclaran con las aguas superficiales más frías
provenientes del río debido a la intensa estratificación
producida por la salinidad. Hay que añadir que los
días en que se realizaron las mediciones casi no hubo
radiación solar y debió haber una gran pérdida de
calor a través de evaporación y conducción (términos
proporcionales a la intensidad del viento llamados
Latin American Journal of Aquatic Research
también flujos turbulentos) y la re-irradiación de calor
por medio de ondas largas que se mantuvieron
relativamente constantes alrededor de todo del año
(Garcés-Vargas & Abarca del Río, 2012). Esto habría
causado que la capa superficial se redujera
drásticamente, a diferencia de la capa inferior (la que
no ha sido afectada por la interacción océanoatmósfera),
que se mantiene aproximadamente con la
misma temperatura ya que no se mezcla con la
superior debido a la intensa estratificación señalada
anteriormente. Ambos procesos ocasionarían la
inversión térmica.
En septiembre, la situación también fue parecida;
sin embargo, la cuña salina ingresó sólo hasta la mitad
del estuario (5 km desde la boca), debido a que el
caudal era más alto y los vientos más débiles que en
junio, provenientes principalmente del oeste. Esta
situación provocó una inversión térmica menos
evidente debido a que también hubo una mayor
radiación solar y una menor pérdida de calor por flujos
turbulentos (menor intensidad del viento). Estas
inversiones térmicas se han observado tanto en aguas
costeras influenciadas por ríos como en estuarios. Así,
por ejemplo se ha evidenciado en Chile central (bahía
de Dichato, 30º30’S), donde existe una fuerte
estratificación de la columna de agua debido al aporte
de los ríos Itata y Bíobío en invierno (Sobarzo et al.,
2007), y en el estuario de Pontevedra (clasificado
como parcialmente mezclado) en la misma estación
del año (Alvarez et al., 2003).
En enero el estuario se comportó como parcialmente
mezclado. La influencia de agua salada llegó
hacia el interior debido a que el caudal del río fue
mucho menor que en septiembre y junio. Lo más
probable es que el viento, que favoreció el transporte
de Ekman hacia fuera de la costa, impidió que esta
influencia salina haya llegado más hacia adentro. La
intensa radiación solar y una menor pérdida de calor
por flujos turbulentos permitieron que la temperatura
superficial fuera mayor que la del fondo.
En abril, cuando el estuario se clasificó como
parcialmente mezclado, la descarga del río fue la
menor, con la estratificación vertical más débil que en
los otros meses analizados. Además, un mayor
transporte de Ekman hacia afuera de la costa permitió
que la influencia de agua salina (isohalina de 30) solo
llegara hasta alrededor de los 6 km de la boca del
estuario. Igualmente, debido a que la radiación solar
disminuyó drásticamente y hubo una mayor pérdida de
calor por flujos turbulentos, la temperatura superficial
fue ligeramente superior a la del fondo.
Durante abril se produjeron los mayores cambios
en la estructura termohalina entre la llenante y
vaciante relacionadas con la drástica disminución del

caudal del río. Durante la marea llenante el agua
proveniente del mar invadió gran parte de la columna
de agua, ingresando más hacia el interior que en
cualquier otra estación del año, llegando a ingresar
más allá del río Cutipay (14 km de la boca), donde se
registraron salinidades promedios en la columna de
agua de 31,9 (figura mostrada). Por esta razón, el
rango de salinidad fue estrecho y la columna de agua
bastante homogénea, con una pequeña estratificación
vertical superficial. Sin embargo, durante la vaciante,
se observó un frente halino que abarcó toda la
columna de agua, desde la parte media hasta el interior
del estuario (10 km de la boca). Este frente se formó
debido al retroceso del agua de mar y al avance del río
hasta la parte media. En este sentido es importante
destacar que si se caracteriza el estuario por la marea
existente, durante la llenante sería parcialmente
mezclada y en la vaciante desde el interior hasta 4 km
de la boca sería totalmente mezclado y de ahí en
adelante parcialmente mezclado.
Ibañez et al. (1997) postuló que existen dos tipos
de estuarios de cuña salina y considera como factor
determinante la descarga del río. En el primer tipo, un
régimen de cuña salina se establece cuando el caudal
del río es bajo, mientras que cuando el flujo es alto la
cuña se elimina por el arrastre y el estuario se
convierte en un río. En el segundo tipo, una cuña de
sal se establece cuando el caudal del río es alto,
mientras que un estuario parcialmente mezclado se
desarrolla cuando el flujo es bajo. Desde este punto de
vista, el estuario del río Valdivia pertenecería al
segundo tipo y se ajusta a su característica micromareal,
parecido al comportamiento del estuario del
Río de la Plata (Meccia, 2008). A diferencia de otros
estuarios de cuña salina que, en su mayoría, son del
primer tipo, como el estuario de Yura en Japón (Kasai
et al., 2010), Ebro y Rhone en España y Francia,
respectivamente (Ibañez et al., 1997), Strymon en el
norte de Grecia (Haralambidou et al., 2010) y Douro
en Portugal (Vieira & Bordalo, 2000).
El hecho que el estuario del río Valdivia sea
clasificado como de cuña salina, discrepa con el
estudio realizado anteriormente por Pino et al. (1994),
quienes mencionaron que el estuario es parcialmente
mezclado, específicamente del “Tipo 2b” de acuerdo
al diagrama de circulación-estratificación de Hansen
& Rattray (1966). Esto se debería a que los muestreos
realizados por estos autores, correspondieron a un
sector muy pequeño dentro del estuario y para una
sola estación del año. Así, ellos establecieron una
sección transversal con tres estaciones en la
desembocadura del río Valdivia (aproximadamente en
la posición de la estación 5 de la Figura 1) durante
12,5 h de un día de diciembre de 1990. Para establecer
Hidrografía del estuario del río Valdivia
si la metodología empleada para la clasificación del
estuario obtenida por Pino et al. (1994) difiere de la
obtenida en la presente investigación, se calculó el
parámetro de mezcla (Ecuación 1) de acuerdo a los
perfiles promedios durante el ciclo de la marea
mostrados por ellos (su figura 6). El parámetro de
mezcla varió entre 0,75 y 0,91, lo que efectivamente
concuerda con la clasificación de parcialmente
mezclado. Una explicación posible de que en esa
estación del año sea parcialmente mezclado es que
durante diciembre de 1990 el caudal fue cercano a la
mitad de su promedio mensual climatológico según
los registros de la DGA. Esto correspondió aproximadamente
al promedio climatológico de otoño, donde
los resultados muestran que el estuario del río
Valdivia se comporta como un estuario parcialmente
mezclado.
Cabe considerar que, si la descarga del río fuese
afectada por condiciones anómalas (sequía o
inundaciones) o antropogénicas, el estuario podría
tener variaciones en la estratificación vertical. Sin
embargo, en este estudio, las mediciones hidrográficas
se realizaron cuando la descarga del río presentó
valores cercanos a sus promedios a largo plazo dentro
de las desviaciones estándar (Fig. 2), por lo tanto,
correspondería a la dinámica normal del estuario.
Como se desprende de este trabajo, existe amplia
variabilidad de las condiciones hidrográficas y por
tanto es necesario un estudio similar durante la fase de
cuadratura para ver si las variaciones en las condiciones
hidrográficas y estratificación son tan marcadas
como las que se evidenciaron durante la fase de
sicigia. Además, es importante realizar otras investigaciones
que consideren el rol de grandes eventos de
surgencia inducidos por el viento, donde se espera
cambios en la circulación y las propiedades
termohalinas como se ha visto en otros estuarios
micromareales (e.g., estuario de Pontevedra, De
Castro et al., 2000; Alvarez et al., 2003).
CONCLUSIONES
123
El estuario del río Valdivia es un sistema dinámico,
cuyas propiedades termohalinas variaron estacionalmente
debido a las variabilidad del caudal del río y los
forzantes atmosféricos y oceánicos, que causaron que
su estratificación cambie como se observa también en
estuarios de otras latitudes (e.g., estuarios del río
Rhone y Ebre, Ibañez et al., 1997). Si bien, la marea
modifica la estructura de la columna de agua, los
cambios más radicales se relacionaron con la
variabilidad estacional del caudal del río, específicamente
cuando fue menor. En primavera e invierno,
el estuario se comportó como de cuña salina cuando la

124
cuenca recibió los mayores caudales, mientras que en
verano y otoño se comportó como parcialmente
mezclado cuando la cuenca recibió los menores
caudales.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por el proyecto DID
S-2009-41 de José Garcés-Vargas. Se agradece al
proyecto FIP N° 2000-29 a través del INPESCA por
haber proporcionado los datos hidrográficos y a la
DGA por haber facilitado los datos de caudal.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 126-137, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-10
Research Article
Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton
Effect of a commercial probiotic on bacterial and phytoplankton concentration
in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) recirculation systems
Enox de Paiva-Maia 1 , George Alves-Modesto 1 , Luis Otavio-Brito 2
Alfredo Olivera 3 & Tereza Cristina Vasconcelos-Gesteira 4
1 Aquarium Aquicultura, Dr. Almeida Castro, 316, 1 ○ Andar Centro, Mossoró, RN, CEP: 59.600-040, Brazil
2 Departamento de Assistência Técnica e Extensão Rural, Instituto Agronômico de Pernambuco
Av. General San Martín 1371, Bongi, Recife, PE, CEP: 50761-000, Brazil
3 Laboratório de Maricultura Sustentável, Departamento de Pesca e Aquicultura
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brazil, Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n
Dois Irmãos, Recife, PE, CEP: 52171-900, Brazil
4 Centro de Diagnóstico de Enfermidades de Organismos Aquáticos, Instituto de Ciências do Mar
Universidade Federal do Ceará, Avenida da Universidade, 2853, Benfica, Fortaleza
CEP: 60020-181, Brazil
ABSTRACT. The aim of this study was to evaluate the effect of a commercial probiotic on the bacterial and
phytoplankton concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with a recirculation system,
for one culture period in Rio Grande do Norte, Brazil. Ponds, with mean area of 2.6 ha, were stocked with a
density of 98 shrimp m -2 . A commercial probiotic was prepared following the manufacture’s specifications and
sprayed on the surface of the ponds seven days prior to stocking and then on a weekly basis until harvest. The
same procedures were used with all treatments (control and probiotic), with regard to feeding, liming,
fertilization, use of molasses and monitoring of water quality. Field data were analyzed using ANOVA, the
Tukey test and Chi-square tests. No significant differences between treatments were found for water quality
data, but treatment means showed significant differences for total heterotrophic bacteria in the sediment (5.181
± 0.34x10 4 cfu g -1 and 5.749 ± 0.67x10 4 cfu g -1 ), total heterotrophic bacteria in surface water (4.514 ± 0.95x
10 4 cfu m L -1 and 4.136 ± 0.81x10 4 cfu m L -1 ) and positive sucrose in surface water (2.438 ± 0.72x10 4 cfu m
L -1 and 2.203 ± 0.76x10 4 cfu m L -1 ), respectively, for the control and probiotic treatment. Significant
differences were also observed throughout the weeks for total heterotrophic bacteria in the sediment, positive
and negative sucrose in the sediment, total heterotrophic bacteria in surface and bottom water, and Pyrrophyta
percentage values between 10 and 16 weeks. These results showed that the probiotic causes changes in the
total heterotrophic bacteria in the sediment and percentage values of Pyrrophyta concentration, improving the
environmental quality of the sediment and water in ponds with closed recirculation systems.
Keywords: Litopenaeus vannamei, heterotrophic bacteria, Vibrio, microalgae, aquaculture, Brazil.
Efecto de un probiótico comercial sobre la concentración de bacterias y fitoplancton
en cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con sistemas de recirculación
RESUMEN. El objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de un probiótico comercial sobre la
concentración de bacterias y fitoplancton en el cultivo intensivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con
sistemas de recirculación, para un ciclo de cultivo en Rio Grande do Norte, Brasil. La siembra de camarones
se hizo con una densidad de 98 camarones m -2 en viveros de 2,6 ha. Se preparó un probiótico comercial
siguiendo las especificaciones del fabricante y rociado sobre la superficie de los estanques siete días antes de
la siembra, y después se aplicó semanalmente hasta la cosecha. Los mismos procedimientos con respecto a la
alimentación, encalado, fertilización, uso de la melaza y monitoreo de la calidad del agua se utilizaron en
todos los tratamientos (control y probiótico). Los datos fueron analizados utilizando el análisis de varianza,
prueba de Tukey y Chi-cuadrado. Para los datos de calidad de agua no hubo diferencias significativas entre los
tratamientos, sin embargo, las medias de los tratamientos mostraron diferencias significativas para bacterias
heterotróficas totales en el sedimento (5.181 ± 0.34x10 4 cfu g -1 y 5.749 ± 0.67x10 4 cfu g -1 ), bacterias
126

127
Latin American Journal of Aquatic Research
heterotróficas totales en la superficie de agua (4.514 ± 0.95x10 4 cfu m L -1 y 4.136 ± 0.81x10 4 cfu m L -1 ) y
sacarosa positiva en la superficie de agua (2.438 ± 0.72x10 4 cfu m L -1 y 2.203 ± 0.76x10 4 cfu m L -1 ),
respectivamente para los tratamientos de control y probiótico. También se observaron diferencias
significativas a lo largo de las semanas para bacterias heterotróficas totales en el sedimento, sacarosa positiva
y negativa en el sedimento, bacterias heterotróficas totales en la superficie y fondo del agua, sacarosa positiva
y negativa en el fondo del agua, y Pyrrophyta entre 10 y16 semanas. Los resultados mostraron que el
probiótico causa modificaciones sobre bacterias heterotróficas totales en el sedimento y de porcentaje de la
concentración de Pyrrophyta, mejorando la calidad ambiental del sedimento y del agua en estanques con
sistemas de recirculación cerrada.
Palabras clave: Litopenaeus vannamei, bacterias heterotróficas, Vibrio, microalgas, acuicultura, Brasil.
___________________
Corresponding author: Enox Paiva Maia (enoxmaia@hotmail.com)
INTRODUCTION
Brazil has an extensive shoreline as well as climatic,
hydrobiological and topographical conditions favorable
to shrimp farming, which began on a commercial
scale in the late 1980s. Despite these good conditions
and stable annual temperatures, especially in the
northeastern region of the country, the increase in
shrimp production has occurred in a diversified way
due to strict environmental regulations.
Aquaculture has been gaining importance in overall
revenue from stock breeding in Brazil, reflected by the
increase of 43.8% between 2000 and 2009, compared to
breeding of other animals in the same period, such as
pigs (12.9%), chickens (9.2%) and cattle (-8.2%). In
2010, production from aquaculture in Brazil was
479,398.6 ton, while the production from marine
shrimp was 69,422.4 ton (MPA, 2012).
Aquaculture, especially shrimp farming, has been
the target of constant pressure from non governmental
organizations and environmental agencies. However,
adequate management strategies have contributed
towards making the activity sustainable (Brito et al.,
2010).
Ponds are ecosystems in which microorganisms
and shrimp are engaged in a variety of ecological
interactions, from competition and predation to
pathogenesis and commensalism (Moriarty, 1997).
Microorganisms dominate cultivation sites due to the
richness of these environments in terms of food
sources, which favors their growth and reproduction.
Microbiology is a new science in aquaculture and the
understanding of microbial processes in this field is
indispensable to the future progress of the industry.
Decamp & Moriarty (2006), report that the main
bacterial genera tested as probiotics in aquaculture are
Vibrio, Pseudomonas, Bacillus and different
lactobacilli. However, other organisms, such as fungi
and yeasts, have also been used for probiotic purposes
(Devajara et al., 2002; Ribeiro et al., 2008). Research
on probiotics for aquatic animals is increasing with the
demand for sustainable, environmentally friendly
aquaculture (Wang et al., 2005; Farzanfar, 2006; Ravi
et al., 2007; Decamp et al., 2008; Li et al., 2008;
Gomez et al., 2009; Guo et al., 2009; Liu et al., 2009;
Ninawe & Selvin, 2009; Peraza-Gómes et al., 2009;
Pai et al., 2010; Shen et al., 2010; Silva et al., 2011,
2012; Souza et al., 2011; Zhang et al., 2011).
Although the beneficial effect of the application of
certain bacteria on human, pig, cattle and poultry
nutrition has long been recognized, the use of such
probiotics in aquaculture is a relatively new concept
(Farzanfar, 2006), and the effectiveness of these
products in commercial shrimp farming is not yet
clearly established. The aim of this study was to
evaluate the effect of a commercial probiotic on
bacterial and phytoplankton concentration in intensive
shrimp farming (Litopenaeus vannamei), with a
recirculation system, for one culture period in Rio
Grande do Norte, Brazil.
MATERIALS AND METHODS
Experimental design and farm site
The experiment lasted 141 days in eight grow-out
ponds of equal size (2.6 ha each), selected at a
commercial shrimp farm (Aquarium Aquaculture
Brazil Ltda.), located on the left bank of the Apodi
River in the municipality of Mossoró, state of Rio
Grande do Norte, northeastern Brazil (5º11”S,
37º20”W), to assess the effect of a commercial
probiotic compared with the traditional management
practice (control). Each treatment had four replicates.
Pond management
Twenty days prior to stocking, all eight ponds (with
beds consisting of clayey and saline soil) were
emptied. The intake and drainage gates were sealed
and the ponds received two consecutive bacteria
applications from screens of 500 and 1000 µm. Wet
areas were treated with chlorine (100 ppt). The

treatment of the soil was performed by mechanical
tilling and application of dolomitic limestone (1,500
kg ha -1 ). After five days, the ponds were filled to a
water level of 1.0 meter. The water was fertilized with
urea and triple superphosphate (3.0 mg L -1 of nitrogen
and 0.3 mg L -1 of phosphorus). Three subsequent
fertilizations (1.0 and 0.1 mg L -1 of nitrogen and
phosphorus, respectively) were performed every three
days prior to stocking. This procedure is the traditional
management for successive culture soon after
harvesting.
During the experiment, top fertilizations with urea
(total 230 kg pond -1 ) and triple super phosphate (total
23.5 kg pond -1 ) were performed, and the alkalinity of
the water was corrected weekly with the application of
dolomitic limestone (total of 8,062 kg pond -1 ).
Molasses (total of 4,160 kg pond -1 ) was also added
weekly, to adjust C: N ratio, from the sixth week to
the end of the experiment. All ponds had artificial
aeration through the use of paddle wheels (10 HP
ha -1 ).
Probiotic application
A probiotic composed of Bacillus spp. and
Lactobacillus yeasts was administered to the ponds
seven days prior to stocking (probiotic treatment),
using the following criteria: dilution in water at a
proportion of 75.0 g L -1 ; placement of solution in twoliter
plastic bottle; agitation and rest for four hours in
the shade; further agitation and also sprinkling on
ponds. Assuming a total aerobic count of 2.2x10 8
colony-forming units (cfu g -1 ) (specified as the
minimal count by the manufacturer), the initial
quantity administered to the ponds was 4.5 kg.
Supplementary applications (162.5 kg week -1 pond -1 )
were performed over 16 consecutive weeks.
Shrimp rearing
Twelve-day-old Pacific white shrimp (Litopenaeus
vannamei) (about 22,650,000) were acquired from a
commercial hatchery and cultured in raceways (0.25
ha) with liners and depth of 1.5 m for 30 days.
Commercial feed with 40% crude protein, 10% crude
lipid, 7.5% moisture (max.), 5% fiber (max.), 3%
calcium (max.), 1.45% phosphorus (min.), 4,000 (U.I.)
vitamin A, 2,000 (U.I.) vitamin D3, 150 (U.I.) vitamin
E and 130 mg vitamin C (pellets from 0.4 to 1 mm in
diameter) was applied three times a day (08.00, 12.00
and 16.00 h). Subsequently, about 20,320,000
juveniles (2.09 ± 0.3 g) were stocked in experimental
units (grow-out ponds of 2.6 ha without liners) at a
density of 98 shrimp m -2 , fed a commercial feed with
35% crude protein, 7.5% crude lipid, 10% moisture
(max.), 5% fiber (max.), 3% calcium (max.), 1.45%
Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton
128
phosphorus (min.), 4,000 (U.I.) vitamin A, 2,000
(U.I.) vitamin D3, 150 (U.I.) vitamin E and 130 mg
vitamin C (pellets between 2 and 2.5 mm in diameter),
offered at the same three times of day using 100 trays
per hectare.
Microbiological samples
Total heterotrophic bacteria (THB) and presumptive
analyses of Vibrio spp. were performed every two
weeks, by sampling the sediment, surface and bottom
water, and shrimp. All samples were collected
between 05.00 and 07.00 h. The samples were placed
in isothermal chests and immediately transported to
the Environmental Microbiology and Fishery Laboratory
of the Institute of Ocean Sciences, Federal
University of Ceará (Brazil). The time elapsed
between collections and processing was approximately
four hours. The water samples were collected in sterile
glass bottles (500 mL) at a depth of 40 cm (surface
water) and 0.4 cm above the sediment (bottom water)
from two different locations (input and drainage) in
each pond. Sediment samples (0.1 m depth in soil)
were collected in the same sterile glass bottles and at
the same two locations (input and drainage) in each
pond. Shrimp specimens were sampled randomly
using a nylon cast net with an area of 8.0 m 2 . The
shrimp (35 from each pond) were placed in plastic
bags containing water from the pond, artificially
saturated with oxygen to keep them alive until
reaching the laboratory.
Bacteriological analysis
The preparation of the sample dilutions and bacteriological
assays of the surface and bottom water,
sediment and shrimp were performed with the two
water samples separately and averaged followed the
methods described by Downes & Ito (2001) and
APHA (2005). Water bacteriological analysis with
appropriate sample dilutions was carried out (10 -1 to
10 -5 ) with sterilized saline solution (2.5% NaCl).
Aliquots of 0.1 mL of the serial dilutions were
inoculated. Each sediment sample was mixed with a
magnetic agitator for 30 min and allowed to rest for 2
h. Around 1 g of uniform sediment sample was
suspended in 25 mL of sterilized saline solution (2.5%
NaCl). One milliliter of the homogenate was serially
diluted (10 -1 to 10 -5 ) and inoculated. Around 1 g of
macerated shrimp hepatopancrea and muscle was
suspended in 25 mL of sterilized saline solution (2.5%
NaCl). One milliliter of the homogenate was serially
diluted (10 -1 to 10 -5 ) and inoculated. Standard count
agar (TSA, Oxoid, UK) for THB and thiosulphate–
citrate–bile sucrose (TCBS) agar (Oxoid) as well as
sensitivity to the vibriostatic agent (0/129) (Oxoid)

129
were used to identify the types of bacteria. Each
analysis was performed in duplicate by the spread
plate method.
To count the total heterotrophic bacteria (THB) of
sediment, water and shrimp, all the inoculated plates
were incubated at 35 o C for 48 h and colony forming
units (cfu) were counted with a Quebec Darkfield
Colony Counter (Leica Inc., Buffalo, New York)
equipped with a guide plate ruled in square
centimeters. Readings obtained with 25 and 250
colonies on a plate were used to calculate bacteria
population numbers, recorded as cfu per sample unit.
For vibrio counts of pond sediment, water and shrimp,
all the inoculated plates were incubated at 35 o C for 18
h and colony forming units (cfu) were counted. Again,
readings obtained with 25 and 250 colonies on a plate
were used to calculate bacterial population numbers,
recorded as cfu per sample unit.
Phytoplankton and Cyanobacteria
Once a week vertical sampling was performed using
plastic bottles with a volume of 600 mL for
phytoplankton and Cyanobacteria collection. The
water was filtered through a cylindrical-conical net
(mesh: 15 µm) to 15 mL, providing a 40-fold more
concentrated sample. The phytoplankton and
Cyanobacteria was fixed with formalin (4%), buffered
with borax (1%) and stored in 10-mL plastic
recipients. A Sedgewick-Rafter chamber and optical
stereomicroscope with magnification of 800x were
used for qualitative and quantitative analyses through
the identification and quantification of microalgae and
Cyanobacteria samples, respectively. The phytoplankton
and Cyanobacteria concentration was expressed as
individuals per milliliter (cells mL -1 ), estimated based
on the sample preparation methods described by
Pereira-Neto et al. (2008), according to the following
formula:
C = [(nm / nq) x 1000] / F
where C is phytoplankton or Cyanobacteria concentration;
nm is the number of organisms found in the
chamber; nq is the number of quadrants analyzed in
the chamber; and F is the dilution (60) correction
factor.
The main groups considered in the identification
were: Bacillariophyta, Chlorophyta, Pyrrophyta and
Cyanobacteria (Hoek et al., 1995; Stanford, 1999).
Water quality
Temperature and dissolved oxygen were measured
daily (05.00 and 15.00 h) with a digital oximeter (YSI
model 550, Yellow Springs, Ohio, USA). Salinity
(YSI model 30, Yellow Springs, Ohio, USA) and pH
Latin American Journal of Aquatic Research
(YSI model 100, Yellow Springs, Ohio, USA ) were
measured twice a week. All samples were collected
from the ponds’ drainage gates.
Statistical analysis
The Shapiro-Wilk and Bartlett tests (α = 0.05) were
performed to verify the normality of the data and the
homogeneity of the variances, respectively. Field data
were analyzed using two-way ANOVA (treatments x
week) for THB, Vibrio spp., phytoplankton and
Cyanobacteria concentration. When a significant
difference was detected, the Tukey test (P < 0.05) was
used. The Chi-square test (P < 0.05) used for
phytoplankton and Cyanobacteria percentage. The
data were analyzed using the Assistat Version 7.6
Program (Assistat Analytical Software, Campina
Grande, Paraiba, Brazil).
RESULTS
Temperature and dissolved oxygen varied respectively
from 26.7 to 28.7ºC and 2.82 to 9.14 mg L -1 . Salinity
and pH varied respectively from 21.1 to 22.2 ppt and
7.6 and 7.0. There were no significant differences
between treatments in any of these variables during
the experiment (P > 0.05).
The total heterotrophic bacteria (THB) and Vibrio
spp. concentration are summarized in Table 1. The
mean sediment THB was significantly higher (P <
0.05) in the probiotic treatment than the control during
the experiment (Fig. 1a). The mean concentrations of
sucrose-positive and sucrose-negative Vibrio spp. in
the sediment were not significantly different between
treatments (P > 0.05), but showed significant differences
between weeks (P < 0.05) (Figs. 1b and 1c).
The THB concentrations in the sediment during the
cultivation period varied between 4.56x10 4 to 5.6x10 4
cfu g -1 for the control and 4.74x10 4 to 6.9x10 4 cfu g -1
for the probiotic treatment. The concentration of
sucrose-positive Vibrio spp. ranged from 2.35x10 3 to
3.9x10 3 cfu g -1 for the control and from 2.43x10 3 to
4.06x10 3 cfu g -1 for the probiotic treatment. Finally,
the concentration of sucrose-negative Vibrio spp.
ranged from 1.7x10 3 to 2.92x10 3 cfu g -1 for the control
and from 1.92x10 3 to 4.64x10 3 cfu g -1 for the probiotic
treatment.
The mean THB concentration in the surface water
was significantly higher (P < 0.05) in the control than
in the probiotic treatment (Fig. 2a). However, the
mean concentrations of sucrose-positive and sucrosenegative
Vibrio spp. were not significantly different
between the treatments (P > 0.05). The THB concentrations
in the surface water during the cultivation

Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton
Table 1. Total heterotrophic bacterial concentration and Vibrio spp. in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei)
with recirculation system.
Variables
Treatments
Control Probiotic
Sediment THB (x10 4 cfu g -1 ) 5.181 ± 0.34* 5.749 ± 0.67
Sediment sucrose positive (x10 3 cfu g -1 ) 3.010 ± 0.47 2.909 ± 0.55
Sediment sucrose negative (x10 3 cfu g -1 ) 2.178 ± 0.47 2.421 ± 1.00
Surface water THB (x10 4 cfu mL -1 ) 4.514 ± 0.95* 4.136 ± 0.81
Surface water sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 2.438 ± 0.72* 2.203 ± 0.76
Surface water sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.204 ± 0.61 2.182 ± 0.85
Bottom water THB (x10 4 cfu mL -1 ) 4.596 ± 0.83 4.343 ± 0.61
Bottom water sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 2.591 ± 1.00 2.451 ± 0.93
Bottom water sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.183 ± 0.83 2.188 ± 0.53
Shrimp THB (x10 4 cfu mL -1 ) 2.320 ± 2.26 2.610 ± 2.65
Shrimp sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 3.888 ± 1.24 3.965 ± 1.42
Shrimp sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.862 ± 0.84 2.978 ± 0.86
CFU: colony-forming units; THB: total heterotrophic bacterial; Control: without the use of a
probiotic; Probiotic: the probiotic, composed of Bacillus spp. and Lactobacillus yeasts, was
administered to the ponds (2,604.5 kg pond -1 ); Values are expressed as means (log10) and SD
(n = 8). * Significantly different means in the same line by the Tukey test (P < 0.05).
period varied between 2.95x10 4 to 5.67x10 4 cfu mL -1
for the control and between 2.89x10 4 to 5.09x10 4 cfu
mL -1 for the probiotic treatment. The concentration of
sucrose-positive Vibrio spp. ranged from 1.7x10 3 to
3.49x10 3 cfu mL -1 for the control and from 1.7x10 3 to
3.69x10 3 cfu mL -1 for the probiotic treatment, and the
concentration of sucrose-negative Vibrio spp. varied
from 1.7x10 3 to 3.1x10 3 cfu mL -1 for the control and
from 1.7x10 3 to 4.01x10 3 cfu mL -1 for the probiotic
treatment.
The mean THB concentration in the bottom water
was not significantly different between the treatments
(P > 0.05). However, there were significant
differences (P < 0.05) during some of the cultivation
weeks (Fig. 2b). In turn, the mean concentrations of
sucrose-positive and negative Vibrio spp. were not
significantly different between the treatments (P >
0.05), but again there were significant differences (P <
0.05) during some of the weeks (Figs. 2c and 2d).
The THB concentrations in the bottom water
during the cultivation period varied from 3.43x10 4 to
5.42x10 4 cfu mL -1 for the control and from 3.43x10 4
to 5.09x10 4 cfu mL -1 , for the probiotic treatment. The
concentration of sucrose-positive Vibrio spp. ranged
from 1.7x10 3 to 4.43x10 3 cfu mL -1 for the control and
from 1.7x10 3 to 4.28x10 3 cfu mL -1 for the probiotic
treatment, while the similar ranges for the sucrosenegative
Vibrio spp. were 1.7x10 3 to 4.02x10 3 cfu
130
mL -1 for the control and 1.7x10 3 to 2.97x10 3 cfu mL -1
for the probiotic treatment.
The mean concentrations of THB and sucrosepositive
and sucrose-negative Vibrio spp. in the
shrimp did not present significant differences between
the treatments (P > 0.05). The THB concentrations in
the shrimp during the cultivation period ranged from
1.94x10 4 to 2.69x10 4 cfu g -1 ) for the control and from
1.72x10 4 to 2.87x10 4 cfu g -1 for the probiotic
treatment. The concentration of sucrose-positive
Vibrio spp. varied from 2.47x10 3 to 5.34x10 3 cfu g -1
for the control and from 1.7x10 3 to 5.89x10 3 cfu g -1
for the probiotic treatment, while the corresponding
ranges for the sucrose-negative Vibrio spp. were from
1.7x10 3 to 4.19x10 3 cfu g -1 for the control and from
1.7x10 3 to 3.69x10 3 cfu g -1 for the probiotic treatment.
The phytoplankton and Cyanobacteria concentration
and percentage values are summarized in Table
2 and Figure 3, respectively. Cyanobacteria were the
most abundant organisms, followed by Chlorophyta,
Bacillariophya and Pyrrophyta. There was a significant
difference in mean percentage values of
Pyrrophyta between the control and the probiotic
treatments (P < 0.05) between the 10th and 16th
weeks. Bacillariophyta concentration varied from
8,400 to 96,000 cells mL -1 and 5,600 to 135,900 cells
mL -1 , Chlorophyta from 11,000 to 392,200 cells mL -1
and 11,900 to 269,500 cells m L -1 , Cyanobacteria from

131
Figure 1. Total heterotrophic bacteria and Vibrio spp. in
intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with
recirculation system. a) total heterotrophic bacteria
(THBx10 4 cfu g -1 ) in sediment, b) Vibrio spp. (sucrose
positive x10 3 cfu g -1 ) in sediment, and c) Vibrio spp.
(sucrose negative x10 3 cfu g -1 ) in sediment. * Significantly
different by the Tukey test (P < 0.05).
4,400 to 544,100 cells m L -1 and 4,300 to 383,400
cells m L -1 , Pyrrophyta from 1,700 to 106,600 cells m
L -1 and 0 to 54,100 cells mL -1 in the control and
probiotic treatment, respectively.
DISCUSSION
Devajara et al. (2002), studying the effects of two
probiotic products on ponds of a shrimp farm raising
P. monodon, found that the sediment treated with the
product containing Bacillus sp. and Saccharomyces
sp. had a significantly greater concentration of total
bacteria (1.24x10 6 cfu g -1 ) in comparison to the other
treatments. Hari et al. (2004, 2006), analyzing the
concentrations of THB in the sediment of indoor tanks
stocked with Penaues monodon with carbohydrate
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 2. Total heterotrophic bacteria and Vibrio spp. in
intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with
recirculation system. a) Total heterotrophic bacteria
(THBx10 4 cfu mL -1 ) in surface water, b) total heterotrophic
bacteria (THBx10 4 cfu mL -1 ) in bottom water, c)
Vibrio spp. (sucrose positive x10 3 cfu mL -1 ) in bottom
water and d) Vibrio spp. (sucrose negative x10 3 cfu
mL -1 ) in bottom water. *Significantly different by the
Tukey test (P < 0.05).
addition, reported densities between 24.8 and 53.9x10 6
cfu m L -1 , and between 41.5 and 72.5x10 7 cfu m L -1 in
outdoor tanks.
The concentrations of total Vibrio spp. in the
sediment in the control and probiotic treatment were
similar. However, in the 10 th week there were higher
densities of both sucrose-positive and sucrosenegative
Vibrio spp. in the probiotic treatments. The
dominance of THB, the low concentrations of total
Vibrio spp. and the prevalence of S + Vibrio spp. in the
control and probiotic treatment may indicate that the
Bacillus spp., Lactobacillus yeasts administered
proliferated in the sediment of these ecosystems,

Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton
Table 2. Phytoplankton and Cyanobacteria concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with
recirculation system.
Variables
Treatments
Control Probiotic
Bacillariophyta (cells mL -1 ) 43,000 ± 35,800 43,400 ± 25,700
Chlorophyta (cells mL -1 ) 48,200 ± 66,600 81,000 ± 112,200
Pyrrophyta (cells mL -1 ) 19,000 ± 18,900 42,500 ± 39,200
Cyanobacteria (cells mL -1 ) 95,700 ± 93,900 150,600 ± 172,700
Control: without the use of a probiotic; Probiotic: the probiotic, composed of
Bacillus spp. and Lactobacillus yeasts, was administered to the ponds (2,604.5
kg pond -1 ); Values are expressed as means and SD (n = 16). * Significantly
different means in the same line by the Tukey test (P < 0.05).
Figure 3. Phytoplankton and Cyanobacteria (%) in intensive shrimp farm (Litopenaeus vannamei) with recirculation
system. *Significantly different by the Chi-square test (P < 0.05).
7.3
132

133
suggesting that the application of the probiotic and
molasses contributed toward the occurrence of the
succession and dominance of this community. Administering
strains of Bacillus spp. in ponds containing
P. monodon, Moriarty (1998) found that the proportion
of pathogenic luminous S - decreased in the
sediment of the probiotic treatment. Vaseeharan &
Ramasamy (2003), Nakayama et al. (2009) and Zhang
et al. (2009) showed in vitro and in vivo antagonistic
effect of Bacillus against pathogenic Vibrio. In the
present study, despite the relatively larger mean
concentrations of THB and Vibrio spp. in the sediment
of the control, these differences were only statistically
significant for the THB.
Devajara et al. (2002) found mean THB concentrations
ranging from 1.78x10 4 to 6.82x10 4 cfu m L -1
in the bottom water of probiotic ponds and a mean
density of 2.4x10 4 cfu m L -1 in control ponds, and
similar presumptive concentrations of Vibrio spp. in
control ponds (6.26x10 2 cfu m L -1 ) and probiotic
ponds (5.57 to 6.16x10 2 cfu m L -1 ). Hari et al. (2004)
reported THB in the water between 12.1 to 26.9x10 4
cfu mL -1 (indoor experiment) and 40.6 to 57.1x10 5
(farm trial) and Hari et al. (2006) reported figures
between 20.8 to 37.1x10 4 cfu mL -1 . Studies in shrimp
farming in Brazil, such as in the states of Pernambuco
(Mendes et al., 2009), Ceará (Costa et al., 2009;
Vieira et al., 2010), and Santa Catarina (Mouriño et
al., 2008), have reported Vibrio spp. in the water,
sediment and shrimps.
Wang et al. (2005) found average counts of
Bacillus sp., ammonifying bacteria and protein
mineralizing bacteria were significantly higher in
ponds with application of commercial probiotics
compared to the control ponds. In the control ponds,
an increase in presumptive Vibrio was observed and
the average density was up to 2.09x10 3 cfu m L -1 ,
whereas this was only 4.37x10 3 cfu m L -1 in the
treated ponds.
In the present study, the results for THB in the
surface water were quite similar in the two treatments
in terms of both variation and mean concentrations,
suggesting that the substrate availability in the water
was similar in both treatments. The abundance of
microorganisms is a function of the substrate supply,
increasing with the increase in supply and dropping
quickly when the supply is depleted, after which the
community rests and then resurges with a new input of
substrate. Hari et al. (2006) reported carbohydrate
addition had an effect on the THB in the water column
and sediment. These THB concentrations recorded in
both the control and probiotic treatment in the present
study thereby support the hypothesis that the regular
Latin American Journal of Aquatic Research
supply of carbohydrate (molasses) positively contributed
to the survival and proliferation of the THB.
The statistical analysis of the data on the THB in
the surface water revealed similarity between the two
treatments. However, the analysis of the data on
Vibrio spp. revealed that, despite the lack of a
significant difference, faster reduction occurred in the
concentration of S + Vibrio spp. over time in the
probiotic treatments. This indicates that greater
concentrations may have occurred in other niches of
these ecosystems, increasing the demand for specific
substrates and consequently limiting the stability and
growth of these bacteria in the surface water, or it may
indicate that the substrate availability was insufficient
to maintain the concentrations of these organisms.
Data on the THB in the bottom water of ponds in
studies involving probiotics are not common in the
literature, as the majority of authors only refer to the
surface water and water column. In the first few weeks
of the study, no definite behavioral tendency was
observed in the THB community of the bottom water
in either treatment. However, unlike what occurred in
the sediment, the mean THB concentrations in the
bottom water from the 15 th week through to the end of
the experiment were always higher in the control than
in the probiotic treatment.
The variation in mean concentrations of total
Vibrio spp. in the bottom water of both treatments
displayed no definite tendency or dominance in either
treatment. The mean S + Vibrio spp. values in the
bottom water were slightly higher in probiotic
treatment over the first nine weeks of the study, with
equal values occurring in the 10 th week, at which point
the values became slightly higher in the control. With
the exception of the first week and last two weeks of
the experiment, mean concentrations of S - Vibrio spp.
in the bottom water were always higher in the
probiotic treatment, likely indicating the influence of
the administered Bacillus spp. and Lactobacillus in
controlling this bacterial community.
The shrimp THB concentration with probiotic were
always much higher than those observed for animals
in the control. However, the concentrations of total
shrimp Vibrio spp. increased from the 13 th week in
both treatments and these were mainly represented by
proliferation and dominance of S + , especially in the
control. The higher concentrations of THB and
sucrose-positive and negative Vibrio spp. in the
shrimp in the probiotic treatment are probably related
to the administration of the probiotic product along
with the addition of molasses.
We found a stronger relationship between the
bacterial communities of the sediment and shrimp, in

oth treatments, from the intermediate phase to the
end of the experiment. This finding suggests that due
to the benthic behavior of L. vannamei and its close
relationship with the sediment, especially during
molting, the bacterial microbiota of these animals was
much more related to the bacterial diversity of the
sediment than the water column.
Probably the installed artificial aeration power
(10.0 hp ha -1 ) was not sufficient to ensure adequate
availability of dissolved oxygen in the proposed
production system, resulting in anaerobic conditions in
the early hours every day in both treatments, thus
severely limiting the efficiency of probiotic
bioregulators in the closed system using recirculated
water. Specific studies to stimulate the development of
natural bacterial microbiota of shrimp ponds, through
the use of substrates such as molasses and others, are
important.
Plankton responds to high nitrogen and phosphorus
levels, toxic contaminants and low dissolved oxygen,
making them excellent indicators of environmental
conditions of ponds, because they are susceptible to
changes in water quality (Casé et al., 2008).
Bacillariophyta and Chlorophyta are considered to be
beneficial because they are a source of food and
nutrients for zooplankton and shrimp. However,
Cyanobacteria and Pyrrophyta negatively affect water
quality by producing compounds that are toxic to
some aquatic animals (Jú et al., 2008).
The initial dominance and prevalence of
Bacillariophyta in the farming of L. vannamei in
comparison to the initial prevalence of other
phytoplankton organisms and Cyanobacteria was
shown Yusoff et al. (2002) in shrimp ponds treated
with a commercial bacterial product, and by Yusoff et
al. (2010) in shrimp ponds with unpolluted water.
These results certainly resulted from the fertilization
process, which employed a nitrogen to phosphorus
(N:P) ratio of 10:1, corresponding to the requirements
of marine microalgae.
In the present work, Bacillariophyta accounted for
48% and 44.9% of the composition in the probiotic
treatment and control, respectively, at the start of the
experiment. At the end of the cycle these figures
declined to 19.3 and 20.9%, respectively. In contrast,
Cyanobacteria went from 6.7 and 6.4% of the initial
phase to 48.5 and 32.7% in the final phase, in the
probiotic and control, respectively. In percentage
values, Cyanobacteria were the most abundant and
Bacillariophyta were the second most abundant in
ponds at the end of the experiment. Some authors,
such as Yusoff et al. (2002, 2010), Alonso-Rodriguez
& Paez-Osuna (2003), Casé et al. (2008), Pereira-Neto
et al. (2008), Santana et al. (2008), Brito et al. (2009),
Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton
Melo et al. (2010), Maia et al. (2011) and Sun et al.
(2011), have also reported the dominance of
Cyanobacteria in marine shrimp farms throughout the
cultivation cycle.
The majority of problems related to water quality
in aquaculture systems are due to inadequate
production and management of plankton, the result of
which is the dominance of Cyanobacteria, especially
genera that form harmful blooms, such as Shizothrix
calcicola, Microcystis, Oscillatoria and Anabaena
(Pérez-Linares et al., 2003; Zimba et al., 2006) These
genera are relatively poor oxygen producers and can
generate compounds that are toxic to the farmed
animals.
According to Yusoff et al. (2010), with the onset of
eutrophication of water bodies, the Bacillariophyta
population decreases and Cyanobacteria and
Pyrrophyta persist. In the present study, the
application of the probiotic significantly influenced
the Pyrrophyta concentration between 10 th and 16 th
week. Different factors working together certainly
contributed to the Pyrrophyta blooms and local
dominations, such as the static condition imposed by
the lack of water renewal as well as the increase in
organic matter and phosphate and nitrogen nutrients
and the competitive advantages of these microorganisms
over other plankton groups, especially with
regard to nutrition mechanisms and adverse
environmental conditions, such as a high degree of
turbidity, increased salinity and a reduction in
temperature.
The effects of the domination and blooms of
Pyrrophyta and other organisms that are harmful to
aquaculture systems, lakes and oceans have been
reported for different regions of the world (Gómez,
2003; Yan et al., 2003; Drira et al., 2008). The
resulting problems cited in these studies include
eutrophication, fixation, anoxia, lowered availability
of dissolved oxygen, release of ammonium,
production of slime layers and gill obstruction as well
as reduced growth and survival rates and mass death.
Given the nutritional value of Bacillariophyta and
Chlorophyta and their combined, similar and relatively
high participation in both treatments throughout the
experiment, it is likely that this natural alimentary
biomass stimulated the growth and survival of L.
vannamei, with positive results in terms of production,
productivity and health, in similar fashion in both the
control and probiotic treatment.
CONCLUSIONS
134
The use of a commercial probiotic influenced the THB
of the sediment and Pyrrophyta percentage values,

135
improving the environmental quality of the sediment
and water in grow-out ponds stocked with Litopenaeus
vannamei in a closed recirculation system. However,
further study is necessary on selecting autochthonous
bacterial strains and applying adequate concentrations
of this microbiota to improve the ecological conditions
and productivity of shrimp farms.
ACKNOWLEDGEMENTS
Alfredo Olivera is a research fellow of the Brazilian
Council for Scientific and Technological Development
(CNPq).
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Alonso-Rodríguez, R. & F. Páez-Osuna. 2003. Nutrients,
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Received: 11 April 2012; Accepted: 27 February 2013
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 138-149, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-11
Research Article
Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs
Relations among planktonic rotifers, cyclopoid copepods, and water quality
in two Brazilian reservoirs
Gilmar Perbiche-Neves 1 , Cláudia Fileto 2 , Jorge Laço-Portinho 3
Alysson Troguer 4 & Moacyr Serafim-Júnior 5
1 Departament of Zoology, IBUSP, University of Sao Paulo, Rua do Matao, travessa 14
101, CEP 05508-900, Sao Paulo, Brazil
2 Department of Hydraulics and Sanitation, University of São Paulo, NEEA/CRHEA
Av. Trabalhador São-carlense, 400, 13566-590, São Carlos State of São Paulo, Brazil
3 Department of Zoology, University of São Paulo State, District of Rubiao Junior s/n
18618-970, Botucatu, São Paulo, Brazil
4 Center of Biological Sciences and Health, Pontifical Catholic University of Parana
1155 Imaculada Conceicao Street 80215-901, Curitiba, State of Parana, Brazil
5 University of Reconcavo Baiano, Cruz das Almas, State of Bahia, Brazil
ABSTRACT. Planktonic rotifers and cyclopoid copepods were studied in two reservoirs of different trophic
states (eutrophic and oligo/mesoeutrophic) in the south of Brazil. During a year, monthly samplings were
carried out in three stations in each reservoir. Species richness, frequency and abundance were used to find out
useful and indicatives trends of water quality based on these organisms, reinforced by literature data. Species
that showed higher differences between reservoirs were chosen. For Rotifera, richness, frequency and
abundance of Brachionus were higher in the eutrophic reservoir, but Plationus patulus occurred only in the
oligo/mesotrophic reservoir. For copepods, Tropocyclops prasinus dominated in the eutrophic reservoir, but
Thermocyclops decipiens, T. minutus, T. inversus and Microcyclops anceps were dominants in the
oligo/mesotrophic reservoir. In the canonical correspondence analysis, these species were indicators of the
trophic state and were related with chlorophyll-a, total phytoplankton and total phosphorus. The use of these
species can be efficient in the studied regions (subtropical/temperate), but comparing with other Brazilian
reservoirs of tropical climate, the results could be different. Despite the dominance of T. decipiens over T.
minutus, T. inversus has been widely used in Brazil as an indicator of eutrophic waters; in those cases of
excessive eutrophication, other species, more rustic, commonly dominate. In the present study, Thermocyclops
was dominant in the oligo/mesotrophic reservoir. The dominance of Brachionus for rotifers and Tropocyclops
prasinus and Acanthocyclops robustus for copepods were indicative of eutrophic conditions.
Keywords: abundance, bioindicators, diversity, evenness, species richness, Brazil.
Relaciones entre los rotíferos, copépodos planctónicos ciclopoides y la calidad
del agua en dos embalses brasileños
RESUMEN. Se analizaron los rotíferos y copépodos planctónicos ciclopoides colectados en dos embalses de
diferentes estados tróficos (eutróficos y oligo/mesoeutróficos) en el sur de Brasil. Durante un año, se
efectuaron muestreos mensuales, en tres estaciones en cada embalse. La riqueza de especies, frecuencia y
abundancia, se utilizó para determinar tendencias útiles e indicativas de la calidad del agua sobre la base de
estos organismos, complementando con datos de la literatura. Se escogieron aquellas especies que presentaron
las mayores diferencias. Para rotíferos, la riqueza, frecuencia y abundancia de Brachionus fueron más altas en
el embalse eutrófico, Plationus patulus se detectó sólo en el embalse oligo/mesotrófico. Para los copépodos,
Tropocyclops prasinus dominó en el embalse eutrófico, mientras que Thermocyclops decipiens, T. minutus, T.
inversus y Microcyclops anceps dominaron en el embalse oligo/mesotrófico. En el análisis de correspondencia
canónica, estas especies fueron indicadoras del estado trófico y se relacionaron con la clorofila-a, fitoplancton
total y fósforo total. El uso de estas especies puede ser eficaz en las regiones estudiadas (subtro-
138

139
Latin American Journal of Aquatic Research
pical/templada), pero comparado con otros embalses de clima tropical del Brasil, los resultados podrían ser
diferentes. A pesar de la dominancia de T. decipiens por sobre T. minutus, T. inversus ha sido ampliamente
utilizado como indicador de agua eutróficas, en aquellos casos de eutroficación excesiva, otras especies, más
rústicas, dominan comúnmente. En el presente estudio, Thermocyclops fue dominante en el embalse
oligo/mesotrófico. La dominancia de Brachionus para los rotíferos, y Tropocyclops prasinus y Acanthocyclops
robustus para los copépodos fueron indicativos de condiciones eutróficas.
Palabras clave: abundancia, diversidad, uniformidad, indicadores biológicos, riqueza de especies, Brasil.
___________________
Corresponding author: Jorge Laço Portinho (jorgeportinho@gmail.com)
INTRODUCTION
Reservoirs are manmade water bodies and are also
considered intermediate ecosystems between rivers
and lakes (Thornton, 1990; Tundisi, 1990; Espíndola
et al., 2000). Urban reservoirs have several social
services and available environments used for fishing,
recreation, tourism, and water supply, and are also
submitted to many forces due to it is multiple uses,
such as discharge of solid residues, shore degradation,
punctual and non-punctual sources of phosphorus,
sedimentation and intense urban occupation (Tundisi
et al., 2008). The building of reservoirs causes
changes in the local landscape, in social and economic
aspects, and in the aquatic communities and water
quality (Straškraba & Tundisi, 1999).
The continental zooplankton is composed of
rotifers, small crustaceans (cladocerans and copepods)
and protozoans. Rotifers have different food habits,
being omnivorous, carnivorous (including cannibalism)
or even herbivores. Cyclopoid copepods are
preferentially carnivorous, and their diet is mainly
composed by microcrustaceans. Diptera and Oligochaeta
larvae and cladocerans are filter-feeders.
Potentiality of zooplankton as bioindicators is very
high because their growth and distribution depends on
some abiotic (e.g., temperature, salinity, stratification,
pollutants) and biotic parameters (e.g., food limitation,
predation, competition) (Marzolf, 1990; Ferdous &
Muktadir, 2009).
Plankton has been used recently as bioindicator for
monitoring aquatic ecosystems and the integrity of
water. Zooplankton assemblages may be considered
bioindicators of eutrophication, as they are coupled to
environmental conditions, responding more rapidly to
changes than do fishes, and are easier to identify than
phytoplankton. Therefore, they are of considerable
potential value as water quality indicators (Gannon &
Stemberger, 1978; Sladecek, 1983).
Based on records and comparisons of lakes of
different trophy, several workers suggested that rising
lake trophy will favor cyclopoid copepods and rotifers
over calanoid copepods and cladocerans (Gannon &
Stemberger, 1978; Sladecek, 1983; Rognerud &
Kjellberg, 1984). Some other authors have also been
mentioned the use of rotifers and copepods as
bioindicators of water quality in Brazilian reservoirs
(Neumann-Leitão & Nogueira-Paranhos, 1989;
Güntzel & Rocha, 1998; Nogueira, 2001; Silva, 2011).
Examples are the dominance of Brachionus genus for
Rotifera, and the relations between two species of
Thermocyclops of Copepoda. In oligotrophic environments,
higher frequency of T. minutus is noticed,
whereas in eutrophic waters the presence of T.
decipiens is higher. However, in mesotrophic environments,
the two species are found sharing the habitat
(Rocha et al., 1995; Silva & Matsumura-Tundisi,
2005; Landa et al., 2007; Nogueira et al., 2008).
Some species respond to changes in the water
quality, thus differences in the reproduction and
development of the zooplankton are predictable
(Duggan et al., 2001; Matsumura-Tundisi & Tundisi,
2005; Landa et al., 2007; Silva, 2011). The
composition, richness and the diversity of these
organisms in eutrophic environments is different when
compared to oligotrophic ones. Generally, few species
are dominant in high densities in eutrophic reservoirs
(Sendacz & Kubo, 1982; Matsumura-Tundisi &
Tundisi, 2005), feeding mainly on Cyanobacteria
blooms and associated bacteria-according to
Maitland’s (1978) affirmative. In oligotrophic and also
in mesotrophic reservoirs studies indicated higher
richness and lower abundances (Nogueira, 2001;
Bonecker et al., 2007). However, Matsumura-Tundisi
& Tundisi (2005) observed higher species richness in
an eutrophic reservoir, as well as Velho et al. (2005);
Perbiche-Neves et al. (2007) and Bini et al. (2008) in
another eutrophic reservoir.
The scarcity of water in the current decade, mainly
during periods of severe droughts in larger cities, as
Curitiba (the capital of Parana State, in south Region
of Brazil) and its metropolitan region, 4 million
habitants emphasizes the importance of this study. The
volume of reservoirs destined to water supply is
reduced during drought periods and present
unfavorable conditions to several organisms, except to

Cyanobacteria algae and some protozoans and
invertebrates with different tolerances to drought or
pollution, which degrades the remaining water due to
its chemical compounds. Thus, it is important to
obtain predictive water quality monitoring in urban
reservoirs destined to water supply.
We studied rotifers and cyclopoid copepods in two
urban reservoirs, but with contrasting trophic states
(oligo/mesotrophic and eutrophic), proportions and
relations among species, which can be indicative of
reservoir’s trophic state, supported by relations with
environmental variables, were analyzed. In addition,
we agree with the hypothesis following Maitland’s
(1978) statement, which means lower richness and
species diversity, and higher abundance of organisms
in the eutrophic reservoir. Ecological attributes
(richness, abundance and diversity), and environmental
variables were analyzed in a complete annual
cycle in each reservoir.
MATERIALS AND METHODS
Two small, shallow and polymictic reservoirs near to
Curitiba city (Paraná State, Brazil), were studied. The
first one, Iraí Reservoir (located in Iraí River -
25°25’24”S, 49°06’46”W), was studied between
March 2002 and February 2003, and the other, Verde
River Reservoir (located in Verde river- 25°31’40”S;
49°31’38”W), between July 2008 and June 2009, both
in the upper Iguaçu basin (Fig. 1). The climate is Cbf,
according to Koeppen classification (Maack, 1968).
The annual precipitation and the mean temperature are
1,500 mm and 16.5 o C respectively (Maack, 1968).
Samplings were carried out monthly, along an annual
cycle, in three sampling stations in each reservoir,
representing mouth zone, intermediate and lentic
zones (Marzolf, 1990). The two reservoirs have some
similar morphometric characteristics, but contrasting
trophic conditions, as shown in Table 1.
The trophic state of the reservoir was obtained by
using the Modified Carlson Trophic Index (Mercante
& Tucci-Moura, 1999) and is composed by a set of
equations: Trophic State Index (TSI) modified from
Carlson (1977).
TSI Chl= 10 6
Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs
2.04-0.695 lnChl
ln2
TSI TP 10 6 ln80.31/TP
ln2
TSI SD 10 6
0.64 lsSD
ln2
140
where: Chl = Chlorophyll-a (µg L -1 ); TP = Total
phosphorus (mg L -1 ); SD = Secchi disk (m).
The limits defined were: Oligotrophy: TSI < 44;
Mesotrophy: 44< TSI > 54; Eutrophy: TSI > 54.
More details of Iraí Reservoir can be found for
zooplankton assemblages (Serafim-Júnior et al., 2005;
Perbiche-Neves et al., 2007; Ghidini et al., 2009),
physical and chemical variables (Andreoli & Carneiro,
2005; Bollmann et al., 2005; Sanepar, 2006). The
phytoplankton community estimated biovolume for
this reservoir, in the period from August 2002 to 2003,
ranged from 0.28 to 14.40 mm 3 L -1 . Also, in this
period, 65 species of phytoplankton from nine families
were identified. Cyanobacteria dominated quantitatively,
with higher abundance of Aphanocapsa
delicatissima, Cylindrospermopsis raciborskii, Microcystis
aeruginosa, Microcystis spp. and Pseudoanabaena
mucicola (Fernandes et al., 2005). For Rio
Verde Reservoir, details of physical and chemical
variables are found in Cunha et al. (2012).
In both reservoirs, zooplankton samples were
collected using conical plankton net (64 µm of mesh
size and 30 cm mouth diameter), and the retained
material was fixed with formaldehyde 4% buffered
with calcium carbonate. Different water volumes were
filtered in each reservoir for determining the
abundance of zooplankton, because data comes from
different projects. In Iraí Reservoir, 300 L of
subsurface (30 cm) water were filtered using a motor
pump which is widely used to sample zooplankton,
and in Rio Verde Reservoir, samples were obtained
through vertical hauls (filtering about 400 L of water).
Integrated samples are an alternative to evaluate
zooplankton vertical distribution (e.g., in relation to
abiotic and biotic conditions of water bodies) and
differs from samplings at the subsurface where the
water column is not sampled. Thus, this could affect
the number and density of some collected taxa.
Rotifers were counted in sub-samples varying from
0.5 to 1.0 mL, obtained with Hansen-Stempel
volumetric pipets and using a Sedgwick-Rafter
chamber. A minimum of 200 individuals were counted
per sample and density was expressed in individuals
m -3 . Species identification was based on specialized
literature (e.g., Koste, 1978a, 1978b; Segers, 2002).
Copepods were identified and quantified under optical
microscope, in subsamples varying from 0.5 to 1.0
mL, obtained with Hansen-Stempel pipets and using a
Sedgwick-Rafter chamber. A minimum of 200
individuals were counted per sample. Nauplii and
copepodits were not included in the analyses, aiming
to study only adult organisms that can be identified at
the species level. The identification was based in
specialized literature: e.g., Reid (1985, 1989), Rocha

141
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Map of Iraí and Rio Verde reservoirs and location of the sampling stations. IR1, IR2, IR3 and VR1, VR2, VR3:
sampling stations in Iraí and Rio Verde reservoirs representing mouth zone, intermediate and lentic zones, respectively.
Table 1. Morphometric characteristics, chlorophyll-a, physical and chemical variables* (mean values, n = 118 samples in
Rio Verde, n = 90 in Iraí, except transparency: n = 36 in Rio Verde and n = 30 in Iraí) and trophic state (Mercante &
Tucci-Moura, 1999) of the studied reservoirs. Data from Andreoli & Carneiro (2005), Sanepar (2006, 2010). Zmax:
maximum depth; Zmean: mean depth; WRT: Water retention time.
Characteristics Iraí Rio Verde
Coordinates 25°25’24”S, 49°06’46”W 25°31’40”S, 49°31’38”W
Area 14 km² 11 km²
Zmax 10 m 11 m
Zmean 5.1 m 7.2 m
Shape Pentagonal Dendritic
Volume 58 x 10 6 m³ 25 x 10 6 m³
WRT 375 days 216 days
*Temperature 22.10 ± 3.93°C 20.27 ± 3.26°C
*Conductivity 45.39 ± 2.19 µS cm -2 105.09 ± 10.07 µS cm -2
*Nitrate 0.40 ± 0.26 mg L -1 0.36 ± 0.14 mg L -1
*Total phosphorus 0.10 ± 0.05 mg L -1 0.05 ± 0.02 mg L -1
*Chlorophyll-a 29.97 ± 17.57 µg L -1 9.87 ± 5 µg L -1
*Dissolved oxygen 6.84 ± 1.40 mg L -1 6.87 ± 1.41 mg L -1
*pH 7.24 ± 1.18 7.16 ± 0.27
*Transparency (Secchi) 0.70 ± 0.15 m 1.75 ± 0.52 m
Trophic state Eutrophic Oligo/mesotrophic
Trophic state index 61.58 52.02

(1998) and Silva & Matsumura-Tundisi (2005).
Cladocerans were not included in our studied because
they not showed any correlation with water quality.
We evaluated the species composition, richness,
mean abundances, Shannon-Weaver diversity (H’ =
Σpi log (pi)), and equitability (E = H’/H’max) (Pielou,
1984). The diversity and equitability were calculated
using the Past V. 1.48 software (Hammer et al., 2001).
Only species that showed differences in ecological
attributes between reservoirs were included in the
species list and were used as potential indicators of
water quality.
Data were log X+1 transformed for a comparative
analysis, and a three-way ANOVA was carried out for
stations with interaction between reservoirs and
months aiming to compare their ecological attributes.
The interaction was used to examine if differences
among months in each reservoir were absent. All
presupposes of these analyses were reached. Homogeneity
was tested using Levene’s test and normality
using Shapiro Wilk test (Zar, 1999). ANOVAs were
carried out using Statistic 7.0 (Statsoft, 2002).
Canonical correspondence analysis (CCA) (P < 0.1
with 1,000 permutations) was used to correlate rotifer
and copepod abundance with environmental variables,
grouping data from both reservoirs (Kindt & Coe,
2005). The following variables were used: water
temperature, nitrate, total phosphorus, transparency,
pH, conductivity, dissolved oxygen, chlorophyll-a and
total phytoplankton. Some of these variables were
measured in profiles of the water column such as
temperature, pH, turbidity, dissolved oxygen and
conductivity using a multi-probe (Horiba model U-
22). Transparency was obtained with the immersion of
the Secchi disk until its visual disappearance (m).
Water samples were taken to the laboratory for
determination of nitrogen (Mackereth et al., 1978)
total phosphorus (Strickland & Parsons, 1960) and
chlorophyll-a (Talling & Driver, 1963). CCA was
carried out using the R Cran Project software (R
Development Core Team 2009).
RESULTS
The species that showed significant differences
between reservoirs are shown in Table 2. Species of
Brachionus genus, with Filinia longiseta, Keratella
cochlearis, K. lenzi, and Tropocyclops prasinus were
dominant in eutrophic reservoir, in contrast of Kellicotia
bostoniensis, Keratella americana, Plationus
patulus, Thermocyclops decipiens, T. inversus, T.
minutus and Microcyclops anceps, dominant in oligo/
mesotrophic reservoir.
Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs
142
Keratella cochlearis (11,331 ± 6,581 ind m -3 ) and
K. lenzi (11,307 ± 17,967 ind m -3 ) showed the highest
mean abundance in the eutrophic reservoir, followed
by Filinia longiseta (5,609 ± 9,119 ind m -3 ). In
oligo/mesotrophic reservoir, Kellicotia bostoniensis
(18,375 ± 18,709 ind m -3 ), Keratella americana
(11,946 ± 7,457 ind m -3 ) and K. lenzi (2,651 ± 2,727
ind m -3 ) showed the highest abundance. Among
copepods, Microcyclops anceps were more abundant
in the eutrophic reservoir (2,385 ± 764 ind m -3 ) and T.
decipiens (1,249 ± 815 ind m -3 ) in the oligo/
mesotrophic reservoir.
Only copepods showed significant differences
among stations, reservoirs, and in the interaction
between reservoir and months (Table 3). In both
reservoirs, diversity and richness were higher at
station 2, and abundance at station 1. Diversity and
richness were higher in oligo/mesotrophic reservoir, in
contrast with abundance, which was higher in the
eutrophic reservoir. Significant differences among
sampling months were not observed, but months
interacting in each reservoir showed significant
differences to diversity and richness, and were higher
in oligo/mesotrophic reservoir.
Canonical Correspondence Analysis explained
64% of relationships between rotifers and environmental
variables, and 57% between copepods and
environmental variables (Table 4, Fig. 2). For both
taxa, the two reservoirs were clearly separated.
For Rotifera, 13 species showed significant correlations
(P < 0.1), and amongst the nine environmental
variables, only nitrate and dissolved oxygen did not
show significant correlations (Table 4). In the eutrophic
reservoir, in the first canonical variable, mainly
Polyarthra remata, P. vulgaris and P. truncatum were
positively correlated with total phytoplankton; chlorophyll-a,
and inversely correlated with C. coenobasis,
K. bostoniensis, C. unicornis and Hexarthra sp., with
water transparency (Secchi) and conductivity. In the
second canonical variable, Ptygura sp., Brachionus
reductus, F. longiseta, K. lenzi, K. cochlearis and
Ascomorpha saltans, were positively correlated with
total phosphorus, water temperature, pH, chlorophylla
and total phytoplankton. Inversely, C. unicornis,
Hexarthra sp., B. falcatus, K. americana and Polyarthra
dolychoptera were positively correlated with
conductivity and transparency.
Among copepods, only M. anceps did not show
significant correlation. In first variable, Acanthocyclops
robustus and Tropocyclops prasinus were
correlated with total phosphorus, water temperature,
chlorophyll-a, and total phytoplankton in the eutrophic
reservoir. Three species of Thermocyclops genus were
correlated with conductivity and transparency in

143
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. List of species of Rotifera and Copepoda Cyclopoida in our study, with frequency among samples (Fr.%).
Eutrophic Oligo/mesotrophic
Species Iraí Reservoir Verde River Reservoir
Fr. % Fr. %
Rotifera
Brachionus calyciflorus (Pallas, 1766) 14 -
Brachionus caudatus personatus (Ahlstrm, 1940) 20 -
Brachionus dolabratus dolabratus (Harring, 1915) 26 -
Brachionus falcatus falcatus (Zacharias, 1898) 29 -
Brachionus mirus var. reductus (Koste, 1972) 54 -
Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) 50 3
Kellicotia bostoniensis (Rousselet, 1908) 75 100
Keratella americana (Carlin, 1943) 64 94
Keratella cochlearis (Gosse, 1851) 96 100
Keratella lenzi (Hauer, 1953) 76 75
Plationus patulus (Müller, 1786) - 31
Copepoda
Acanthocyclops robustus (Sars, 1863) 21 33
Microcycplops anceps (Richard, 1897) 39 78
Thermocyclops minutus (Lowndes, 1934) - 81
Thermocyclops decipiens (Kiefer, 1929) 17 81
Thermocyclops inversus Kiefer, 1936 - 67
Tropocyclops prasinus (Fischer, 1860) 59 3
Table 3. ANOVA's results (“F”/“P” values) of ecological attributes of cyclopoid copepods in two reservoirs. Significant
values are in bold.
Attributes/Factors Stations Reservoirs Reservoirs* Months
Diversity 5.37/0.00 34.01/0.00 2.98/0.01
Equitability 0.64/0.67 0.73/0.40 0.96/0.48
Richness 5.65/0.00 34.89/0.00 3.72/0.00
Cyclopoida abundance 9.35/0.00 47.48/0.00 1.83/0.09
Freedom degrees 5 1 9
oligo/mesotrophic reservoir. In the second canonical
variable, T. minutus, T. decipiens and A. robustus were
positively associated with water temperature,
chlorophyll-a and water transparency, for both reservoirs.
DISCUSSION
The results indicated that some species can be related
with the water quality in the studied reservoirs, and
can be useful for the region with temperature climate
and probably for most of south of Brazil. Rotifers and
cyclopoids species can be selected due its contrasting
abundances between reservoirs. Our results corroborate
most of the literature used, for example Sendacz
& Kubo (1982), Matsumura-Tundisi & Tundisi
(2003); Silva & Matsumura-Tundisi (2005), and Silva
(2011).
The composition of rotifer communities responds
to environmental factors and therefore can be used as

Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs
Table 4. Correlation coefficients (r 2 ) and P value (P) of the environmental variables and Rotifera and Copepoda species
through the Canonical Correspondence Analysis, using 1,000 permutations. Abbreviations of species ( ) to look Figure 2.
Significant values are in bold.
Environmental variables r 2 P Environmental variables r 2 P
Total phosphorus 0,28 0,03 Total phosphorus 0,3 0,05
Nitrate 0,19 0,12 Nitrate 0,1 0,47
pH 0,29 0,02 pH 0,1 0,46
Dissolved oxygen 0,01 0,89 Dissolved oxygen 0,1 0,22
Water temperature 0,49 0 Water Temperature 0,5 0
Conductivity 0,73 0 Conductivity 0,9 0
Transparency (Secchi) 0,52 0 Transparency (Secchi) 0,7 0
Chlorophyll-a 0,39 0,02 Chlorophyll-a 0,4 0,02
Total Phytoplankton 0,60 0 Total phytoplankton 0,8 0
Rotifera species Copepoda species
Ascomorpha saltans (Asal) 0,53 0,01 Acanthocyclops robustus (Arob) 0,1 0,1
Brachionus falcatus falcatus (Bfal) 0,07 0,42 Microcycplops anceps (Manc) 0,2 0,12
Brachionus reductus (Bred) 0,30 0,04 Thermocyclops decipiens (Tdec) 0,7 0
Collotheca sp. (Cosp.) 0,07 0,48 Thermocyclops inversus (Tinv) 0,5 0
Conochilus coenobasis (Ccoe) 0,15 0,13 Thermocyclops minutus (Tmin) 0,4 0,01
Conochilus unicornis (Cuni) 0,52 0 Tropocyclops prasinus (Tpra) 0,4 0,01
Filinia longiseta (Flon) 0,51 0,01
Hexarthra sp. (Hesp) 0,08 0,33
Keratella americana (Kame) 0,51 0
Kellicottia bostoniensis (Kbos) 0,26 0,06
Keratella cochlearis (Kcoc) 0,47 0
Keratella lenzi (Klen) 0,51 0,01
Ploesoma truncatum (Ptrun) 0,73 0
Polyarthra dolychoptera (Pdol) 0,23 0,1
Polyarthra remata (Prem) 0,76 0
Polyarthra vulgaris (Pvul) 0,77 0
Ptygura sp. (Ptysp.) 0,46 0,04
biological indicator of trophic conditions status of
aquatic systems (Sladecek, 1983; Pontin & Langley,
1993). In the eutrophic reservoir, the higher richness
was found for the Brachionidae family and
Brachionus species, and are suggested as indicators of
high trophic state (Sládecek, 1983).
However, even with the trend observed in the
present study, the use of rotifers as bioindicators must
be careful due to the contrasting results that can be
found in the literature. For example, Nogueira (2001)
and Sampaio et al. (2002) have found high frequency
of Collotheca sp., Conochilus coenobasis, C.
unicornis, Keratella americana, K. cochlearis and
144
Polyarthra vulgaris in oligotrophic reservoirs of
Paranapanema River, in contrast with Matsumura-
Tundisi & Tundisi (2005), who observed abundance
peaks of C. coenobasis and K. americana in an
eutrophic reservoir. Another example is the study of
Bonecker et al. (2007), that studied 30 reservoirs in
Paraná State (Brazil), and concluded that Hexartra
intermedia, Synchaeta pectinata and Trichocerca
insignis indicated eutrophic conditions and Trichocerca
pusilla and T. similis mesotrophic conditions.
Thus, only the high richness of Brachionidae can
be pointed out as indicator of eutrophic conditions,
even considering the other relationships commonly

145
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 2. Correspondence Canonical Analysis for abundance of a) rotifers, and b) copepods species and environmental
variables of the two reservoirs.
found in the literature. These findings are in
agreement with the results of Paggi & Paggi (1998),
and more recently with Claps et al. (2011), in shallow
Argentinean lakes, which show relationships of high
richness of Brachionidae and eutrophic conditions.
Several studies provided lists of rotifer species that are
indicative of different trophic states, among them
good indicators of eutrophic conditions are Brachionus
sp., Trichocerca pussila, Filina longiseta,
Keratella cochlearis (Radwan, 1976; Sladecek, 1983;
Duggan et al., 2001).
For copepods, Thermocyclops decipiens has been
employed in other studies as indicators of eutrophic
waters (Landa et al., 2007; Nogueira et al., 2008),
because this species is able to maintain a high
population density even in the presence of a
Cyanobacteria bloom (Rocha et al., 2002). The
species was dominant only in the oligo/mesotrophic
reservoir, whereas in the eutrophic reservoir,
Tropocyclops prasinus and Acanthocyclops robustus
were dominants. This result suggest that in reservoirs
with hypereutrophic conditions, more rustic species,
as T. prasinus can become dominant over T. decipiens.
Tropocyclops prasinus has already been registered in
ephemeral environments (Menu-Marque, 2001), and
was recently suggested by Silva (2011) as indicator of
eutrophic waters in São Paulo State. Other species of
cyclopoid copepods can become dominant in
hypereutrophic environments, such as Metacyclops
mendocinus, found in high abundance in Barra Bonita
Reservoir, in Tiete River (Zaganini et al., 2011).
Although more abundant in the eutrophic reservoir
due to abundance peaks, Microcycplops anceps was
more frequent in the oligo/mesotrophic reservoir. This
result corroborates those observed by Silva (2011),
suggesting this as an indicator of oligo/mesotrophic
reservoirs. Again, as well as for rotifers, this copepod
species has been found in environments of several
trophic states. For example, if in the present study
only two samplings were carried out in the eutrophic
reservoir, in dry and wet periods, and the abundance
peak of Microcycplops anceps was registered, we
conclude that this species is successful in the
eutrophic and not in the oligo/mesotrophic environments.
Nevertheless, with more available data
opposite trends of variation can be noticed.
Even though occasionally some of these species
are found in different trophic conditions, this study
confirms that T. prasinus dominates in eutrophic
reservoirs, in subtropical and temperate climates. It is
worth to emphasize that this species easily develops
and dominate in ephemeral environments as water
pools. The same is observed for some species of
Metacyclops genera.
Species diversity index for aquatic systems offers
distinct possibilities for quantitatively evaluate the
response of a community to pollution. For example,
according to Paturej (2008) the Shannon-Weaver
index of species diversity, for the whole zooplankton
community, tends to decrease as a water body
becomes more eutrophic. In central Brazil, one
comparative study of the zooplankton composition of
six lacustrine ecosystems, observed a tendency of
decreasing diversity with increasing trophic level
(Starling, 2000). In China, Xiong et al. (2003), in their
study with plankton community, conducted in four
Chinese lakes of different trophic states, concluded
that species number was negatively correlated with
degree of water eutrophication.

A close relationship among richness, diversity and
total abundance of copepods was observed in the
interaction between months and reservoirs, suggesting
that reservoirs show distinct temporal variations
according to the trophic state. In the oligo/mesotrophic
reservoir, seasonal cycles are generally more regular
with increases in summer, but in the eutrophic
reservoir, the cycles are irregular and show abrupt
oscillations due to peaks of abundance of opportunistic
species, as T. prasinus. Other authors found
similar results in eutrophic reservoirs. For example,
according to Matsumura-Tundisi & Tundisi (2003),
some chemical changes in water are probably
responsible for the growth of different species of
phytoplankton, and thus changes in zooplanktonic
community can be noticed. These authors stated that
some modifications in diversity are responses to the
environmental stress caused by eutrophication.
The canonical correspondence analysis showed
more satisfactory results for copepods than for
rotifers, associating T. prasinus and A. robustus with
chlorophyll-a, total phytoplankton and total
phosphorus, in the eutrophic reservoir. On the other
hand, transparency and conductivity were positively
correlated with Thermocyclops decipiens and T.
minutus in the oligo/mesotrophic reservoir, in contrast
to the expected of finding higher abundance of T.
decipiens in the eutrophic reservoir, as commonly
found in reservoirs of the southeast of Brazil, in the
tropical zone (Nogueira 2001; Landa et al., 2007;
Nogueira et al., 2008). Probably due the excessive
eutrophication with intense algal blooms and other
variables such reservoir morphometry, climate and
altitude, Thermocyclops was present but was never
dominant during the studied period. In our study, the
rotifer population density is positively related with
total phosphorus and conductivity, this result
corroborates that observed by Arora & Mehra (2003),
in the backwater of the Delhi segment of the Yamuna
River.
Primary productivity in lakes and reservoirs is
controlled by a set of physical, chemical and
biological variables (Thornton, 1990). Generally,
zooplankton groups have different responses to
changes in water residence time: rotifers dominate
when the residence time of water is low or
intermediate. On the other hand, when the residence
time is higher the community tends to be dominated
by microcrustaceans (Barany et al., 2002). However,
in our study, the rotifer population density was higher
than the copepod population in the eutrophic reservoir,
which has higher water residence time (Table 1).
Similar result was found in two lakes in Argentina,
where rotifer was not affected by decreased water
Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs
residence time (Rennella & Quirós, 2006). Iraí
Reservoir has a residence time of 375 days. Although
phytoplankton biomass increases with water residence
time, other factors are important in determining
biomass accumulation. This reservoir is located next
to urban, agriculture, pasture and mining areas, and
the susceptibility to eutrophication is also favored by
characteristics such as low average depth and high
retention time (Andreoli & Carneiro, 2005).
It is concluded that the results are in agreement
with the Maitland’s (1978) assertion, since higher
diversity and richness were found in the
oligo/mesotrophic compared to the eutrophic
reservoir, where organisms abundance was higher.
The dominance of some species of Brachionus for
rotifers and T. prasinus and A. robustus for copepods
indicates eutrophic conditions, but in the cases of
excessive eutrophication, other species, more rustic,
commonly dominate. Although the dominance of T.
decipiens over T. minutus and T. inversus was widely
used in Brazil as indicator of eutrophic waters,
Thermocyclops was dominant in the oligo/mesotrophic
reservoir.
ACKNOWLEDGEMENTS
To Petrobrás and Sanepar for project financial
support, to PUCPR and Silvia Keil for providing the
facilitites for the analyses of zooplankton samples, and
Patricia Esther Duarte Lagos and Juliana Wojciechowski,
for the field work.
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DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-12
Research Article
Performance of Nile tilapia Oreochromis niloticus fingerlings in a
hyper-intensive recirculating aquaculture system with low water exchange
M. Gullian-Klanian 1 & C. Arámburu-Adame 1
1 Universidad Marista de Mérida, Periférico Norte Tablaje Catastral 13941, Carr. Mérida-Progreso
P.O. Box 97300, Mérida, Yucatán, México
ABSTRACT. The aim of this paper was evaluate the performance of Nile tilapia fingerlings (Oreochromis
niloticus) raised at hyper intensive stocking density in a recirculating aquaculture system (RAS) with
minimum water replacing. The experimental system was performed in a single-batch nursery system to obtain
50 g fish size in 60 days. Fish (2.07 ± 0.04 g) were stocked in triplicate at 400 (T1), 500 (T2) and 600 (T3) fish
m -3 (0.84, 1.05, 1.22 kg m -3 ). RAS functioned with 12,000 L of recirculating water and 252 L day -1 of water
replacing (2.1% daily). The efficiency of the biofilter for removing the total ammonia nitrogen (TAN) was 48
± 12.5 mg L -1 . Stocking density did not affect significantly the survival (89.5 to 93.6%). The growth rate of T1
(0.96 g day -1 ; 5.01% day -1 ) and T2 (0.92 g day -1 ; 4.95 % day -1 ) was significantly higher than T3 (0.83 g day -1 ;
4.80% day -1 ). The specific growth rate (SGR) of T1 was 41% influenced by temperature. For T2 and T3 the
SGR were influenced by the variation of dissolved oxygen (DO) that explained 47 and 44% of the fish weight
variation, respectively. The SGR from T3 was also affected by the concentration of ammonia nitrogen (31%).
The high stocking density affected the overall size of fish and the size homogeneity, but had no negative effect
on the length–weight relationship (L-W). Data support the conclusion that fingerling stocked at 400 and 500
fish m -3 shows high performance during 9-weeks when the biomass not exceed 37 kg m -3 . At this time fish
have reached the desired final nursery weight (50 g) for transfer to grow-out facilities.
Keywords: Nile tilapia, recirculating aquaculture system, low water exchange, intensification.
Rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo Oreochromis niloticus en un
sistema híperintensivo de recirculación acuícola con mínimo recambio de agua
RESUMEN. El objetivo de este trabajo fue evaluar el rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo
Oreochromis niloticus sembrados en densidades hiperintensivas en un sistema de recirculación acuícola (SRA)
con mínimo remplazo de agua. El sistema experimental consistió en un sistema de precría de cosecha única
para obtener peces de 50 g en 60 días. Los peces (2,07 ± 0,14 g) se sembraron por triplicado a densidades de
400 (T1), 500 (T2) y 600 (T3) peces m -3 (0,84; 1,05; 1,22 kg m -3 ). El SRA funcionó con 12.000 L de agua
recirculante y un remplazo diario de 252 L (2,1% por día). La densidad de siembra no afectó
significativamente la supervivencia (89,5-93,6%). El biofiltro removió el amonio nitrogenado total con una
eficiencia del 46,9 ± 7,0%. La tasa de crecimiento de T1 (0,96 g día -1 ; 5,01% día -1 ) y T2 (0,92 g día -1 ; 4,95%
día -1 ) fue significativamente mayor que T3 (0,83 g día -1 ; 4,80% día -1 ). La temperatura influyó 41% en la tasa
de crecimiento específico (TCE) de T1. La concentración de oxígeno disuelto (DO) influyó en la variación de
peso en T2 (47%) y T3 (44%). La TCE de T3 también se vio afectada por la concentración de nitrógeno
amoniacal (31%). El aumento de la densidad de siembra afectó el tamaño y la homogeneidad de tallas de los
peces, pero no afectó la relación longitud-peso (L-P). Los datos respaldan la conclusión que los juveniles
sembrados a densidades de 400 y 500 peces m -3 tienen alto rendimiento durante nueve semanas consecutivas,
siempre y cuando la biomasa no se exceda de 37 kg m -3 . En este tiempo los peces alcanzan el peso final
esperado de precría (50 g) y pueden ser transferidos hacia las instalaciones de engorde.
Palabras clave: tilapia del Nilo, sistema de recirculación acuícola, bajo recambio de agua, intensificación.
___________________
Corresponding author: Mariel Gullian-Klanian (mgullian@marista.edu.mx)
150

151
INTRODUCTION
Tilapia culture has traditionally relied on extensive
and semi-intensive systems in earthen ponds or cages.
The expansion of tilapia culture across the world,
together with the shortage of freshwater and competition
for it with agriculture and with urban activities
has gradually shifted tilapia culture from traditional
semi-intensive systems to more intensive production
systems (El-Sayed, 2006).
Tilapia culture in Mexico is widely diversified in
terms of geography and methods of production. Semiintensive
culture is practiced in small water bodies and
ponds, with stocking density range of 4 to 6 fish
m -3 and yields of 1 to 4 ton ha -1 per production cycle
(Hernández-Mogica et al., 2002; Ponce-Marbán,
2006). Intensive culture is practiced in cages,
raceways, ponds, and secondary or tertiary irrigation
channels (Arredondo & Lozano, 2003). The stocking
densities vary from 80 to 100 fish m -3 and the annual
production ranges from 1.5 ton ha -1 in rustic ponds to
25 ton ha -1 in raceways (Camacho-Berthely et al.,
2000). In 2006, the production of tilapia reached a
maximum of 81,250 ton, of which the 98% came from
nine states of Mexico. Although the favourable mean
annual temperature (28.5 o C), the Yucatan state located
at the southeast Gulf of Mexico occupied the place
number 28 in the national production ranking
(CONAPESCA, 2010). Its particular geological and
hydrographical characteristics, such as the lack of
rivers and surface water, and the karst and
impermeable soils, have prevented producers to adopt
tilapia farming technologies from other regions of
Mexico. In this sense, the development of the
commercial-scale aquaculture in the Yucatan state
requires the construction of tanks and pumping of
groundwater, which would bring an increase in
investments and production costs, making this activity
not always profitable. At present, 82% of farmers are
growing tilapia at intensive levels (80 fish m -3 ) and
100% use circular tanks (Vivanco-Aranda et al.,
2011). However, the intensification should be
increased over 150 fish m -3 to meet financial outcomes
(Arámburu-Adame, 2011).
Recirculating aquaculture systems (RAS) are
characterized by the ability to support extremely high
stocking densities and high net production compared
with open aquaculture systems (Timmons et al.,
2002). For example, using a RAS, it is possible to
produce over 45,000 kg of fish in a 464 m 2 building,
whereas an 8 ha of outdoor ponds would be necessary
to produce an equal amount of fish, with the
traditional open pond culture (Helfrich & Libey,
1990). Similarly, since water is reused, the water
Latin American Journal of Aquatic Research
volume requirements in RAS are only about 20% of
what conventional open pond culture demands. RAS
offers a promising solution to water use conflicts,
water quality, and waste disposal. Raceways, for
example require, on the average, 2.9 to 3.6 L min -1 of
flow available for each kg of biomass (Parker, 2011).
Nevertheless, RAS consume approximately 250-1000
L kg -1 of fish, and discharge less effluent compared
with open systems, reducing the volume and cost of
wastewater treatment (Shnel et al., 2002). In RAS the
water is reconditioned by clarification, biological
filtration and re-aeration, so that most of the water is
reused, and only 10% of the total daily flow is
replaced by new water, to compensate water
evaporation and for diluting the nitrate concentration
(Timmons et al., 2002). The productive capacity of
RAS depends on the ability of the biological, chemical
and physical treatment units to remove waste, as well
as on the volume of replacement water used to
improve water quality.
Performance data on tilapia in RAS are scarce,
particularly at intensive stocking densities. Two
production modalities have been reported for
recirculating tilapia systems with different performance;
nursery (1 to 50 g), and grow-out phase (50 g
to market-size). Most authors report performance data
from the grow-out stage. Suresh & Lin (1992),
reported a relatively low growth (0.77, 0.65 and 0.64 g
day -1 ) of red tilapia Oreochromis aureus (75 g)
stocked in RAS, at 50, 100 and 200 fish m -3 (3.6, 7.5,
15.3 kg m -3 ) for 70 days. Ridha & Cruz (2001),
reported high growth rate (1.17 g day -1 ) and 97.6% of
survival in Nile tilapia Oreochromis niloticus (62 g)
reared in RAS at 166 fish m -3 (10.3 kg m -3 ). Initially,
20-30% of the system water was changed with new
water, to dilute the high levels of ammonia and
nitrites; however, as the experiment progressed, the
daily water exchange rate was reduced to 10-15%.
Performance data about the intensification of Nile
tilapia at nursery phase is even scarcer. Bailey et al.
(2000) performed an experiment to study the intensive
production of Nile tilapia fingerlings (4.3 g) in RAS.
Fish stocked at 200 fish m -3 grew slightly faster (0.78
g day -1 ) than those stocked at 450 fish m 3 (0.60 g day -1 ).
The total ammonia nitrogen (TAN) ranged from 0.82
to 1.33 mg L -1 and nitrate from 1.3 to 83.8 mg L -1 . The
heterogeneity of size was pronounced in both
treatments, where over 50% of the population in each
treatment was greater than the desired 50 g-size.
Good aquaculture practices should minimize the
increase of size heterogeneity over time, in order to
minimize food wastage that may result from the
establishment of dominance hierarchies as size
heterogeneity soars (Jobling & Baardvik, 1994).

Partial harvesting is useful in some types of systems,
where only large individuals are caught and the
smallest are left in the system to grow larger.
However, besides the increase in labour and facilities,
partial harvest in RAS increases the water losses
associated for harvesting procedures and also makes
difficult the correct supply of food with appropriate
pellet sizes. The aim of the present study is to evaluate
the performance of Nile tilapia fingerlings, raised at
hyper intensive stocking density, in a RAS with
minimum water replacing. The experimental system is
performed for a nursery with a single-batch, for
obtaining a desired 50 g-fish size in 60 days harvest.
The study recorded grow-out and survival data of fish
and monitored water quality parameters as indicators
of the system performance.
MATERIALS AND METHODS
Experimental fish
Sex-reversed Nile tilapia Oreochromis niloticus
fingerlings (2.07 ± 0.04 g), were acquired from a
commercial farm (Tabasco, México) and transported
in oxygenated plastic bags to the experimental unit of
the Universidad Marista de Mérida (México).
Experimental facilities and design
The experiment was performed in a RAS, which
consisted of nine circular indoor tanks (1.2 m 3 each),
containing 12,000 L of total recirculating water. The
system included a 2.7 m 2 concrete settling basin, two 5
µm-capacity filter cartridges (10 inch Big Blue TM ),
and a wet/dry trickle filter with 405 m 2 m -3 of
substrate area (Ultra Fibra, México). Water was
continuously recirculated from the rearing tanks
through the sedimentation area and pumped (Venus, 1
HP) through the filter cartridges to the biological
filter. A protein skimmer (200 x 800 mm) was
installed between the biofilter and the aeration system.
The water flow rate was adjusted to 80 L min -1 . The
dissolved oxygen (DO) concentration was increased
using a 1 HP blower (Sweetwater) with air diffusers.
Ion profile of groundwater using in the RAS was: 86.1
mg L -1 Ca 2+ , 27.6 mg L -1 Mg 2+ , 126 mg L -1 Cl, 376.2
mg L -1 CaCO3 of hardness, 325.5 mg L -1 CaCO3 of
alkalinity and pH = 7.0. The biofilter was inoculated
with 45 mg L -1 of ammonium chloride (NH4Cl - ) and
70 mg L -1 of sodium nitrite (NaNO2) twice during the
first week prior to stocking with fish. The water level
indicator placed into each tank was used to estimate
daily water loss in the RAS. Accordingly, an equal
volume of water was replaced three times a week.
Growth performance of Nile tilapia in hyper intensive RAS
152
Nile tilapia fingerlings (2.07 ± 0.14 g) were
stocked at T1 = 400, T2 = 500 and T3 = 600 fish m -3
(0.84, 1.05, 1.22 kg m -3 respectively) with three
replicates of each density, and fed three times a day
for 70 days. Commercial floating pellet containing
40% crude protein and 3400 kcal kg -1 metabolizable
energy (Nutripec, Purina) was used until the fish
reached 35 g of body weight (BW). After that, fish
were fed with 32% protein and 3,152 kcal kg -1 ME
until harvest. The weekly feeding rate was adjusted
according to a 1:5 feed conversion ratio (FCR),
declining from 4.5 to 3.8% BW at the 5 week, and
continuing at 3.1% BW until harvest.
Fish growth
Each week, 45 fish from each tank were individually
weighed and their total length measured. Fish were
removed from each tank using a minnow seine, and
returned to the tank following measurement. The
sample size (n) required for estimating growth was
calculated with a 15% relative error and 0.05%
confidence level (Zar, 1999). A digital scale (Ohaus,
0.01 g) was used to record fish weight and a vernier
caliper (Westward, 0.01 mm) was used to estimate
length. At the end of the 11 th week all fish were
harvested, weighed and counted. The absolute growth
rate (AGR, g day -1 ) was estimated for each treatment
as a function of Wt–W1 over time (t) where: Wt and
W1 is the final and initial weight, respectively, and t is
the number of days in the experimental period. The
specific growth rate (SGR, % day -1 ) was estimated as
(lnWt –lnW1)100t -1 . Mortality was recorded every day,
and calculated according to the difference between the
number of fish stocked and harvested. Gross yield (kg
m -3 ) was calculated as the sum of individual weights
of harvested fish. The ratio of feed fed (kg) to wet fish
weight gain during the feeding period was expressed
as FCR.
Water quality parameters
Water temperature and dissolved oxygen (DO), in
each tank, were measured three times a day using an
oxymeter (YSI 200). Weekly measurements were
taken of ammonium (NH4 + ), nitrite (NO2 - ), nitrate
(NO3 - ), pH and total organic carbon (TOC). All water
samples were collected in triplicate and analyzed in
the laboratory. Total ammonia nitrogen (TAN) was
determined using the salicylate hypochlorite method
(Solorzano & Sharp, 1980). The concentration of unionized
ammonia nitrogen (NH3-N) was calculated
according to Thurston et al. (1979). Nitrite nitrogen
was determined using sulphanilamide in an acid
solution. NO3 - N was measured as NO2 - N after its
reduction in a Cd-Cu column (Strickland & Parsons,

153
1972). TOC was determined using the heatedpersulfate
oxidation method (Clescerl et al., 2000).
The pH was measured with a pH meter (Oaklon 510).
At harvest, three effluent samples were collected in
quadruplicate at the beginning, middle, and end of the
discharge. Samples were pooled to analyze total
phosphorus and total nitrogen concentrations, using
Kjeldahl and ammonium molybdate methods (APHA,
1999).
Removal efficiency of solid and soluble waste
Weekly water samples were also collected in triplicate
from the pre- and post-settling basin and from the pre-
and post-biofilter, to estimate the TOC, TAN and the
C/N ratio (TOC/TAN). The loading rate and the
removal efficiency of solids and TAN was determined
using the formula proposed by Suresh & Lin (1992);
loading rate = Ci x Q; and removal efficiency (%) =
[(Ci – Ce) x Q / (Cix Q)] x 100, where Ci: affluent
concentration, Ce: effluent concentration, Q: flow rate.
The abundance of total heterotrophic bacteria (HB)
was determined in the laboratory by the standard plate
count method (Norrell & Messley, 1997). Samples
were blended at 16,000 rpm for 1 min to achieve the
greatest recovery of HB attached to suspended solids.
Serial 10-fold dilutions were made transferring 1 mL
of sample into 0.9% NaCl sterile solution. For each
sample, five dilutions were plated over Nutrient Agar
(Difco, 213000), in triplicate. Incubation was
performed at 28 ± 1 o C for 48 h (Isotemp 625D, Fisher
Scientific). The number of surviving HB was
evaluated as the mean number of colony-forming unit
(CFU) per dilution, multiplied by the dilution factor.
Results were expressed as CFU mL -1 of water and
correlated with TOC concentration.
Data analysis
Survival percentage data were converted to arcsine x
square root, before statistical analysis. Analysis of
variance (one-way ANOVA) was used to test the
effect of stocking density on fish growth rate and
survival. Final weight, was tested via analysis of
covariance (ANCOVA) using the initial body weight
as the covariate. Significance of water quality
parameters, between treatments and over weeks, was
evaluated at the 0.05-probability level using ANOVA
and Tukey test. Before performing the ANOVA and
ANCOVA, the data were checked for normality and
homogeneity of variance using a Shapiro-Wilks test
and F distribution, respectively.
The statistical significance of the effect of each
water quality variable (predictors) on SGR (response
variable), was evaluated by forward stepwise
regression. The quality of the regression model was
Latin American Journal of Aquatic Research
judged by the SGR variability described by the
systematic predictor in order to present only the
significant water quality variables. The Monte Carlo
permutation, with 5000 permutations, was used to
assess the quality of each potential predictor to extend
the subset of the response variable used in the
regression model (Braak & Smilauer, 2002).
Significant water parameters were added to the
Gompertz model
to obtain the predicted trend line of growth, where a
represents the initial weight, b is the weekly growth
rate, and c is the fitting parameter number (Ricker,
1975). Curve fitting parameters were estimated using
the Rosenbrock and quasi-Newton method (P < 0.05).
The predicted curve reliability was examined for
likelihood and accuracy, using Theil’s inequality
coefficient (Pindyck & Rubinfeld, 1991). Thiel´s
inequality coefficient (U) can be interpreted as
follows: U = 0, means that the estimated data has the
same trend line as the observed data; U = 1, means the
worst fit. Therefore, a Thiel´s U close to zero
corresponds to the best data-fitting curve.
The relationship between total length and weight
(L-W), in each treatment, was analyzed using the
statistical significance of the isometric exponent b and
adjusted using the potential model: Wi = a TLi b , where
TL is the total length, a is the proportionality constant
and b the isometric exponent (Pauly, 1984). In order to
define the isometric or allometric L-W relationship,
the b value was tested by the expression tB = ⎜b-3⎜/SB
and checked on a one-tailed test. Statistical analysis
was conducted using Statistics 5 and CANOCO
software.
RESULTS
Effect of density on fish growth and survival
Stocking density had a significant effect on the absolute
growth rate (AGR) (F(2,6) = 13.3, P < 0.05), specific
growth rate (SGR) (F(2,6) = 10.6, P < 0.05) and the
final weight (F(2,6) = 12.7, P < 0.05). The growth and
final weight were higher at the lower densities (T1 =
400 fish m -3 , T2 = 500 fish m -3 ) than at the highest
density (T3 = 600 fish m -3 ). Total gross yield increased
with increasing stocking density but fish from
T3 were significantly smaller than those in T1 and T2
(Table 1). Fish survival decreased with increasing
stocking density but no significant differences were
found between treatments (Table 1). Cumulative mortality
was less than 5% during the first month, after
which the rate increased, particularly with medium
and high densities (Fig. 1). According to the slope

Table 1. Performance of Nile tilapia fingerlings (Oreochromis niloticus) cultured in a recirculating system for 70 days.
Harvest data
Growth data
Stock data
Gross yield
Survival
Final weight
SGR
AGR
Initial weight
FCR c
Stocking density
(Fish m -3 )
(g) (%) (kg m -3 )
(% day -1 ) b
(g day -1 ) a
(g)
Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD
Growth performance of Nile tilapia in hyper intensive RAS
400 (T1) 2.10 a 0.05 0.96 a 0.01 5.01 a 0.02 68.8 a 1.04 93.6 a 1.81 1.27 0.03 37.1 a 1.27
500 (T2) 2.09 a 0.10 0.92 a 0.02 4.95 a 0.09 66.3 a 1.20 91.8 a 1.43 1.39 0.04 43.8 b 1.48
600 (T3) 2.03 a 0.04 0.83 b 0.02 4.80 b 0.03 59.8 b 1.19 89.5 a 0.67 1.78 0.02 46.4 b 1.14
Different letters indicate significant difference (P < 0.05) between data in the same column, a Absolute growth rate, b Specific growth rate, c Food conversion ratio.
154
Figure 1. Cumulative mortality of Nile tilapia Oreochromis
niloticus at three stocking densities in a
recirculating system. 400 fish m -3 , 500 fish m -3 ,
600 fish m -3 .
value (b), the fish length-weight (L-W) relationship of
all treatments showed allometric growth ([Ho = b = 3, Ha
= b > 3]; t-value = 43.8 (T2) and 34.3 (T1, T3), P <
0.05), indicating a higher rate of growth in weight than
in length (Tesch, 1968) (Fig. 2).
Effects of water quality on fish weight and
heterogeneity of population
Weekly variations in water quality parameters are
presented in Table 2. The mean values were 25.6 ±
1.9 o C; 5.1 ± 0.6 mg L -1 DO; 0.20 ± 0.16 mg L -1 NH3-
N; 0.61 ± 0.55 mg L -1 NO - 2-N, 22.3 ± 9.9 mg L -1 NO - 3-N
and 7.79 ± 0.33 pH. Water parameters explained 71,
77 and 83% of the SGR variability for T1, T2 and T3,
respectively (Table 3). The SGR of T1 was mainly
influenced by temperature (P < 0.05), which explained
41% of the variance in the fish growth. Fish growth
from T2 was influenced by DO variation that
explained 47% of the variance. The SGR from T3 was
significantly affected by both DO (44%) and ammonia
nitrogen (31%). Each significant water variable was
added in the Gompertz model to plot the weekly
increase of fish BW (Fig. 3). Thiel´s inequality
coefficient (U) was 0.174, 0.195 and 0.181 for T1, T2
and T3, respectively. Data clearly show a high
standard deviation of fish weight that increased during
the experiment (Fig. 4). The estimated growth rate,
taking into account the heterogeneity in size, was 6.52,
4.68 and 4.44 g week -1 for T1, T2 and T3 respectively
Performance of waste treatment system
RAS functioned during 70 days with 12,000 L of
recirculating water and replacing an average of 252 L
day -1 . Daily water loss was 2.1% on the average. The

155
Figure 2. Length-weight (L-W) relationship of Nile
tilapia Oreochromis niloticus at three stocking densities
in a recirculating system. a) 400 fish m -3 ; b) 500 fish m -3 ;
c) 600 fish m -3 . Point: mean data; Line: trend line.
specific water consumption was 108.7 L kg -1 . The
efficiency of the settling basin and the bio-filter for
suspended solids removal and TAN varied during the
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 3. Growth of Nile tilapia Oreochromis niloticus
at three stocking densities in a recirculating system. a)
400 fish m -3 , b) 500 fish m -3 , c) 600 fish m -3 . Point:
observed data, Line: predicted data.
experimental period. Increasing TOC indicated a
decrease in the ability of the settling basin to remove

Figure 4. Relationship between total
number of
heterotrophic
bacteria and d total organicc
carbon (TOC)
from the bbiofilter
outlet t of the recirculating
tilappia
system.
suspended solids. After
removal weere
low (Tab
heterotrophiic
bacteria in
beginning ( 0.0019 CFU m
trial (0.00477
CFU m
to the inc
efficiency o
the experim
was 48 ± 1
the biofilter
water of dif
0.56 and 0
respectively
nitrogen an
25.6 ± 5.1 m
3 day
crease of TO
of TAN was r
ment (Table 4).
2.5 mg L -1 an
r was 46.9 ± 7
fferent treatm
0.62 ± 0.41 m
y. At harvest
nd total phosp
mg L -1 the 6
and 1.7
th week
ble 4). The c
ncreased by
m 3 day -1 ) up t
y -1 ), and it was
OC (Fig. 4).
relatively cons
. The weekly l
nd the remov
.0%. The leve
ents was 0.36
mg L -1 k, rates of TO
concentration
40% from t
o the end of t
s directly relat
. The remov
stant througho
loading of TA
val efficiency
el of TAN in t
6 ± 0.33, 0.52
for TT1,
T2 and T
t, the concenntration
of tot
phorus from thhe
effluent w
5 ± 0.13 mg L -1 OC
of
the
the
ted
val
out
AN
of
the
2 ±
T3,
tal
was
, respectivelly.
DISC CUSSION
Results sho
tilapia finge
The simple
maintaining
requiring on
temperature
0.16 mg L -1
mg L -1 owed the biolo
erlings at hype
e design-RA
g water quali
nly 2.1% of da
e (25.6 ± 1.9
NO
for the grow
Ross 2000
significantly
quently T3
(FCR), give
supported 3
consumptio
o C
1
NH3-N), and
O2 - ogical feasibil
er intensive de
S used was
ity within ac
aily water rep
C), ammonia n
d nitrite nitrog
-N), remain ned within the
wth of Nile tila apia (Popma &
0). Stocking g density d
y the surviva al (89.5 to 9
had the hig ghest feed c
en its high bi iomass. In ge
37.1-46.4 kg m
n of 108.7 L k
-3 , with a
kg -1 lity of culturinng
ensities in RAAS.
successful in
ceptable limiits,
lacement. Meean
nitrogen (0.200
±
gen (0.61 ± 0. 55
e optimal rannge
& Masser, 19999;
did not affeect
93.6%). Consse
onversion rattio
eneral, the RAAS
specific watter
.
Growthh
performance off
Nile tilapia in hhyper
intensive RRAS
156
D
diffe
effec
parti
T2 a
44%
the g
spec
indic
and
0.98)
AGR
3.4 ±
(199
obtai
level
grow
stock
The
stock
been
relat
whic
of d
prov
Thus
signi
rate
day -1
4.80
(68.9
R
SGR
conc
than
mg
prese
than
7.12
optim
is m
7.0 (
N (0
survi
This
Harg
conti
did n
m -3 .
(1.84
(4.95
al. (
hype
m -3 Data of this s
erences betwe
ct of weekly v
icular DO, NH
and T3 was inf
% respectively
growth rate h
ies. Historica
cates a positiv
AGR (r = 0.9
) of Nile tilap
R (0.58 g day
.
-
± 1.4 mg L -1
96), reared N
ining an AGR
ls of 2.62, 3.7
wth rate was h
king biomass
decline in ind
king densities
n previously
ted to a socia
ch may impair
dietary energy
voked by the s
s, in the pre
ificant effect
of T1 (0.96 g
1 -
; 4.95% day
% day -1 ); ther
9 and 66.3 g) w
Results of the
R of T3 wa
centration (0.2
T1 (0.15 mg
L -1 ) (Tables
ent RAS indic
others treatm
to 8.40. A
mum values o
more concentra
(Popma & Ma
0.25 mg L -1 )
ival of T3, bu
data are i
greaves & Ku
inuous exposu
not affect SG
However, th
4% day -1 ), wa
5% day -1 tudy demonst
een stocking d
variation of th
H3-N and tem
fluenced by th
(Table 3). The
has been well
al report of T
ve correlation
99), and assim
pia. These aut
-1
) at 7.3 ± 2.6
(0.15 g day
), eve
(2000) reared
er intensive sto
The survival
-
Nile tilapia in
R of 1.6, 1.8 a
5 and 6.51 mg
higher than ou
is significantl
dividual grow
s is a commo
documented.
al stress or ch
r fish growth d
y by the ph
stress respons
sent study st
on the AGR
g day -1 ; 5.01%
1
) was higher
refore the fina
was higher tha
present exper
as also affe
25 mg L -1 ) th
L -1 trated that gro
densities is d
he water param
mperature. The
he DO variatio
e influence of
established f
sadik & Kutt
n between DO
milation effici
thors reported
6 mg L
) and 1.19%
1, 3). Chang
cated that the
ments (7.97 ±
Although that
of pH recorded
ation of NH3asser,
1999). T
would have
ut possibly af
n disagree w
ucuk (2001),
ure to 0.27 m
R of blue tila
he SGR repo
as significantly
en at low stoc
Nile tilapia
ocking densiti
l rate (91.9%)
-1 of D
-1
). Sofronios
n RAS for 7
and 1.9 g day
g L -1 , respecti
ur study; how
ly less (0.0079
wth rate with i
on occurrence
This effect
hronic stress
due to the mo
hysiological a
e (Kebus et a
tocking densi
and SGR. Th
% day -1 ) and T
than T3 (0.83
al weight of T
an T3 (59.8 g)
riment showed
ected by the
hat was 58.6
% higher than
ges in water
e pH of T3 w
0.31), with a
range is w
d for Nile tila
-N toxic form
The mean valu
no adverse
ffected the gro
with report
which mentio
mg L −1 owth rate
due to the
meters, in
e SGR of
on, 47 and
f DO over
for tilapia
ty (1987),
O demand
ency (r =
d a higher
DO than at
& Tziha
7 months
y
NH3–N
apia reared at
rted by those
y lower than
cking density.
(4.3 g) in RA
ies of 0.86 an
) and the FC
-1 for DO
ively. The
wever, the
9 kg m -3 ).
increasing
e that has
has been
response,
obilization
alterations
al., 1992).
ity had a
he growth
T2 (0.92 g
3 g day -1 ;
T1 and T2
).
d that the
e NH3-N
% higher
n T2 (0.21
pH from
was higher
a range of
within the
apia, there
m at pH >
e of NH3effect
on
owth rate.
done by
oned that
N (pH 8.0)
0.023 kg
e authors
our study
Bailey et
AS at the
nd 1.72 kg
CR (1.25),

157
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. Mean water quality parameters in the recirculating tilapia system (Oreochromis niloticus) at three stocking
densities.
Week
Oxygen
(mg L -1 )
Mean SD
Stocking density 400 fish m -3
Temperature
(°C)
NH3-N
(mg L -1 )
NO2 - -N
(mg L -1 )
NO3 - - N
(mg L -1 )
Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD
pH
Mean SD
1 5.73 0.54 28.1 0.0 0.34 0.07 0.88 0.23 6.0 2.10 7.70 0.30
2 5.48 0.06 27.8 0.2 0.44 0.10 1.66 0.68 27.2 9.16 7.40 0.27
3 5.80 0.04 27.2 0.3 0.08 0.05 1.80 0.40 25.5 5.19 7.40 0.24
4 5.80 0.23 27.2 0.4 0.07 0.03 0.10 0.05 14.6 4.88 7.17 0.23
5 5.18 0.14 26.1 0.1 0.07 0.02 0.07 0.06 10.6 9.04 7.52 0.44
6 5.11 0.12 26.5 0.0 0.07 0.06 0.09 0.01 23.3 5.41 7.55 0.44
7 4.91 0.05 25.5 0.0 0.11 0.05 0.16 0.09 33.3 6.98 7.39 0.31
8 5.20 0.23 25.1 0.1 0.14 0.06 0.37 0.21 28.8 2.73 7.63 0.31
9 5.51 0.08 22.2 0.0 0.14 0.07 0.45 0.17 36.0 2.69 7.68 0.31
10 4.63 0.15 23.0 0.4 0.07 0.01 0.34 0.11 29.0 3.73 7.22 0.33
11 3.82 0.16 24.9 0.1 0.07 0.05 0.32 0.22 27.0 5.83 7.76 0.33
Stocking density 500 fish m -3
1 5.66 0.03 27.8 0.0 0.74 0.05 0.02 0.01 2.1 1.40 7.80 0.42
2 5.60 0.13 27.7 0.0 0.41 0.40 0.09 0.01 2.2 1.43 7.84 0.36
3 5.76 1.56 27.6 0.1 0.18 0.12 0.95 0.61 17.0 3.54 7.88 0.21
4 5.34 1.34 26.5 0.4 0.18 0.03 1.11 0.65 22.2 7.63 7.93 0.22
5 5.08 1.34 26.2 0.1 0.14 0.02 1.16 0.24 28.4 2.00 7.97 0.32
6 4.91 0.16 26.5 0.0 0.14 0.05 0.09 0.03 12.8 9.02 8.01 0.34
7 4.67 0.19 25.5 0.2 0.12 0.10 0.03 0.03 19.7 5.27 8.05 0.17
8 4.29 0.23 25.1 0.0 0.09 0.02 0.05 0.02 23.5 1.18 8.09 0.06
9 5.37 0.07 22.1 0.2 0.08 0.04 0.15 0.08 34.6 8.21 8.13 0.09
10 5.42 0.34 22.2 0.4 0.12 0.08 0.44 0.08 27.1 8.00 7.76 0.09
11 3.74 0.56 24.5 0.1 0.09 0.04 0.96 0.50 36.2 6.81 7.80 0.03
Stocking density 600 fish m -3
1 5.60 0.23 28.0 0.3 0.47 0.24 0.83 0.11 5.5 1.20 7.84 0.88
2 5.39 1.76 27.4 0.4 0.42 0.23 1.06 0.23 21.7 8.54 7.89 0.76
3 5.70 0.04 27.1 0.0 0.25 0.15 1.72 1.11 16.1 7.65 7.70 0.67
4 5.50 1.34 26.4 0.8 0.24 0.14 1.17 0.34 13.1 8.45 7.70 0.16
5 5.02 0.07 26.0 0.5 0.32 0.12 0.10 0.01 16.8 3.54 8.40 0.18
6 4.79 0.10 26.5 0.1 0.33 0.12 0.10 0.01 20.3 2.65 7.12 0.18
7 4.55 1.50 25.5 0.6 0.23 0.02 0.20 0.02 23.8 6.12 8.18 0.15
8 4.19 1.20 25.0 0.4 0.12 0.01 0.45 0.34 27.3 5.11 8.22 0.12
9 5.42 1.23 22.2 0.0 0.14 0.03 1.07 0.25 30.8 3.21 8.26 0.12
10 5.58 0.98 22.4 0.1 0.14 0.04 1.09 0.64 34.3 7.45 8.00 0.11
11 3.80 0.20 24.0 0.2 0.07 0.02 1.10 0.74 37.8 12.40 8.34 0.08

Growth performance of Nile tilapia in hyper intensive RAS
Table 3. Significant effect of water quality parameters on the specific growth rate (SGR) of Nile tilapia (Oreochromis
niloticus) according to forward stepwise regression.
Stocking density (fish m -3 ) 400 (T1) 500 (T2) 600 (T3)
Variance
(%)
P-value
Variance
(%)
P-value
Variance
(%)
P-value
Temperature ( o C) 0.41 0.024* 0.02 0.055 0.01 0.706
Oxygen (mg L -1 ) 0.12 0.164 0.47 0.022* 0.44 0.016*
NH3-N (mg L -1 ) 0.13 0.162 0.07 0.288 0.31 0.030*
NO3 - -N (mg L -1 ) 0.01 0.708 0.13 0.116 0.00 0.930
NO2 - -N (mg L -1 ) 0.00 0.786 0.06 0.312 0.07 0.610
pH 0.04 0.454 0.02 0.614 0.00 0.916
Cumulative % variance 0.71 0.77 0.83
* Water parameters with P-value less than 0.05 are considered significant.
Table 4. Rate of reduction of total organic carbon (TOC) and total ammonium nitrogen (TAN) from the settling basin and
biofilter of the recirculating tilapia system (Oreochromis niloticus).
TOC (g m -3 ) Loading
rate
Settling basin Biofilter
TOC (%) Removal
efficiency
TAN (mg L -1 )
Loading rate
TAN (%) Removal
efficiency
Week Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD
C/N
ratio
1 95.2 3.4 32.2 6.7 56.7 3.3 42.2 6.7 1.7
2 119.5 0.9 52.1 1.5 47.5 2.9 51.1 1.5 2.5
3 162.7 68.2 62.7 26.6 42.0 18.2 32.6 16.6 3.9
4 218.7 34.7 39.8 6.7 61.3 14.7 39.6 6.7 3.6
5 608.3 45.2 42.9 11.2 69.3 21.2 40.9 11.1 8.8
6 866.6 87.6 29.2 11.1 56.7 12.3 52.8 11.1 15.3
7 1472.0 27.7 15.1 3.8 56.1 27.7 61.0 3.7 26.2
8 1146.6 43.3 21.7 12.3 39.3 12.4 49.6 12.3 29.2
9 1456.0 69.2 6.0 4.8 48.1 4.3 51.3 4.8 30.3
10 1333.3 21.0 7.4 1.4 30.4 12.3 49.7 1.4 43.9
11 1272.0 23.9 3.4 1.2 29.3 8.2 45.5 0.8 43.4
were similar to that obtained in the T1 in the present
experiment, but the AGR was lower than here (0.14 g
day -1 ). The DO from RAS of the cited studied was
higher than here, even in the high density (6.79 mg
L -1 ), however the NH3-N of our RAS (0.20 mg L -1 )
was significantly lower (0.98 mg L -1 ). In addition, at
high stocking densities the effects of a limited amount
of space per organism also increased metabolic rates,
and therefore, the oxygen consumption (Kisia &
Hughes, 1993). The oxygen consumed and the
ammonia excretion rate depends on the fish biomass
and the oxygen consumption rate which, in turn, is a
function of the average weight and water temperature
158
(Timmons et al., 2002). Even when the mean of DO
was not different between treatments, the data
suggests that the DO concentration supplied in our
RAS was not enough for the high stocking densities
(T2 and T3), in contrast with T1 that was only
influenced by the weekly temperature variation (Fig.
3).
The high stocking density affected the overall size
of fish and the size homogeneity, but had no negative
effect on the length–weight relationship (L-W).
Several authors have reported that crowding intensifies
the heterogeneous fish growth, due to the
competition for a sparse supply of adequate food or

159
social dominance, which often coincides with
increasing fish densities (Sahoo et al., 2004; Jha &
Barat, 2005; Barbosa et al., 2006). When growth is
density dependent, partial harvest of the standing fish
have been use to decrease competition, and thereby
increasing individual growth rate. However this
procedure increases the water consumption. Martins et
al. (2009), report that juveniles (up to 150 g) can be
raised in RAS at 3.8 kg m -3 with water exchange rates
of 30 L kg -1 feed day -1 , without a decrease in feeding
motivation. On the contrary, large fish (288.7 ± 34.2
g) stocking at 7.2 kg m -3 exhibit growth retardation.
Based on those studies we believe that partial harvest
does not improve the performance of the juvenile’s
tilapia in the present RAS.
Tilapia exhibited an expected positive allometric
growth (b > 3), at the three stocking densities. The
classical ontogenetic interpretation of the allometric
L-W is that fish increases in weight at a greater rate
than required, maintaining constant body proportions
(Tesch, 1968). Fish grows isometrically (b = 3),
during their final growth stanza, while values of b < 3
are usually associated with a shortage of suitable food
or overcrowding (Ricker, 1979; Murphy et al., 1991).
The L-W model is sensitive to and reflects small
changes in condition, and can alert producers to the
onset of disease, stress due to overcrowding, bad
water quality, or other physiological effects, before
high mortality rates are suffered (Jones et al., 1999).
Although body weight is commonly recorded for
culture management purposes (e.g., estimations of
growth rate, feed conversion ratio, harvest weight, and
productivity), the application of L-W relationship
could be use as a simple alternative to estimate body
weight from length measurements that are less
variable and more easily measured in the field. Rutten
et al. (2005), clearly demonstrated the very strong
relationship (0.90) between length and fillet weight
from raised Nile tilapia. In this context, the L-W
relationship was assessed for several commercial
aquaculture species (Sofronios & Tziha, 1996; Peixoto
et al., 2004; Araneda et al., 2008; Gullian et al.,
2010). Results of the present study represent the first
report of L-W relationship for O. niloticus at hyper
intensive nursery conditions.
Gradual build-up of nitrate (NO3 - -N) was seen
along the experimental weeks, indicating nitrification
(Table 2). In the final week, NO3 - -N concentration
reached 33.7 ± 5.8 mg L -1 and the total ammonia
nitrogen (TAN) decreased up to 0.06 ± 0.01 mg L -1 .
Nitrate is relatively non-toxic to tilapia (Segalas et al.,
2003). In the classic autotrophic RAS, ammonia peaks
in the first week, followed by a nitrite peak and the
accumulation of nitrate (Timmons et al., 2002). Thus,
Latin American Journal of Aquatic Research
many recirculating tilapia systems reach NO3 - N
concentrations over 50 mg L -1 (Bailey et al., 2000;
Shnel et al., 2002). Although data shows that TAN
removal efficiency was less than 50%, the NH3-N
level denotes an acceptable function of the biofilter.
Twarowska et al. (1997) achieved 65% of TAN
removal using a high-rate linear-path tricking biofilter
in a recirculating tilapia system at 246 min L -1 . The
biofilter keep the TAN concentration at 0.62 ± 0.37
mg L -1 and nitrite nitrogen concentration at 1.62 ±
1.10 mg L -1 . Those values are according with the
results from the present study at least for T1 and T2,
where the biofilter at lower flow rate (80 L min -1 ) held
the TAN at 0.36 ± 0.33 and 0.52 ± 0.56 mg L -1 ,
respectively. The TAN level was slightly higher in T3
(0.62 mg L -1 ± 0.41 mg L -1 ) than the cited study, and
even the nitrite nitrogen concentration was relatively
higher (1.71 mg L -1 ± 2.34 mg L 1 ).
The data suggest that the accumulation of organic
matter increased the oxygen-consumer heterotrophic
bacteria population (HB) (Fig. 4). The reduction of
nitrification rate, with increasing organic matter, has
been previously reported. Zhu & Chen (2002),
reported 70% reduction in the nitrification rate when
the carbon-nitrogen ratio (C/N) increased up to 2.7.
Ling & Chen (2005), also reported that the reduction
of nitrification rate in the biofilter is about 60-70%
when the concentration of TAN inside de biofilter
rises to 10 mg L -1 , and also the C/N ratio increases up
to 8.4. In this study, the C/N ratio overcame 2.7 from
the 3 th week to the 11 th week. However, the TAN
removal was 57 ± 7% (Table 4). It is noteworthy that
increased C/N ratio, through the consecutive
experimental weeks, was not inversely proportional to
the reduction nitrification process, possibly due to the
available DO in the RAS. Jechalke et al. (2011),
reported that nitrification is inhibited when the DO is
less than 1.2 mg L -1 . Data of the present study showed
that the minimum value of DO registered in the last
week was 3.78 ± 0.03 mg L -1 , higher than the
inhibition nitrification value. If the experiment would
be extended more than 11 weeks, it is likely that the
nitrification efficiency will decrease due to increasing
fast-growing heterotrophic bacteria competing with
nitrifying bacteria for the limited oxygen available.
This would have required increasing the oxygen
supply or exchanging the water.
In summary, stocking densities and harvest yields
are finite and are determined by the carrying capacity
of the system. Results showed that Nile tilapia
fingerlings grow in low water exchange RAS, at high
stocking density, reaching between 60 to 69 g-fish size
in 70 days. Data from growth curves suggest the 9 th
and 8 th weeks as optimum harvest time for T2 and T3,

espectively. At this time, the biomass reached by
these treatments was 34.4 kg m -3 for T2 and 36.1 kg
m -3 for T3. Considering that T1 reached 37.1 kg m -3
and it had the highest SGR (5.01 g day -1 ), we believe
that biomass of the present RAS should not exceed 37
kg m -3 with a stocking density exceeding 400 fish m -3 .
The average total nitrogen (25.6 ± 5.1 mg L -1 ) and
total phosphorus (1.75 ± 0.13 mg L -1 ) concentration
from the final effluent were lower than the long-term
trigger values for irrigation concentrations of the
nutrients recommended by the Official Mexican
Standards (NOM-001-SEMARNAT-1996) (40 mg L -1
of total nitrogen, 20 mg L -1 of total phosphorus).
Based on the data, the nitrogen and phosphorus levels
from the wastewater of the RAS can be used for
irrigation and it is unlikely to cause a significant
impact on the environment.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors are grateful with the Universidad Marista
de Merida (UMM) and Dr. J.C. Seijo for the support
given to this research. We would like to acknowledge
H. López-López, R. Villanueva-Poot, A. Romero-
Yam, G. Arámburu-Gullian, N. López-Barahona, A.
Alarcón-Sánchez, M. Vela-Magaña and & P. Ceballos
Gomez Luna for their field and lab assistance.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 163-165, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-13
Short Communication
New data on Nicholsina denticulata
New data on Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917)
(Scaridae, Labroidei) in southeastern Pacific
Walter Sielfeld 1
1 Departamento de Ciencias del Mar, Universidad Arturo Prat
P.O. Box 121, Iquique, Chile
ABSTRACT. Description of a specimen of Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae,
Labroidei) captured in the north of Chile. The information is compared with data presented by previous
authors. The distribution of the species in the southeastern Pacific is discussed.
Keywords: Nicholsina denticulata, new record, Chile, southeastern Pacific.
Nuevos antecedentes sobre Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917)
(Scaridae, Labroidei) en el Pacífico suroriental
RESUMEN. Se describe un ejemplar de Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae,
Labroidei) capturado en el norte de Chile. La información es comparada con datos presentados por autores
previos y se discute su distribución en el Pacífico suroriental.
Palabras clave: Nicholsina denticulata, nuevo registro, Chile, Pacífico suroriental.
___________________
Corresponding author: Walter Sielfeld (walter.sielfeld@unap.cl)
The species of the family Scaridae were reviewed by
Schultz (1958, 1969), for which Schultz (1969)
established the subfamilies Scarinae and Sparosomatidae.
Bellwood (1994) presented a generic revision
of the family. The species of the eastern Pacific Ocean
were reviewed by Rosenblatt & Hobson (1969) and
Bellwood (2001). Kaufman & Liem (1982) proposed a
new arrangement of the suborder Labroidei, considering
Scaridae and Odacidae as part of Labridae.
However, Labridae is apparently a natural group
(Liem & Greenwood, 1981), with many gaps in its
relationship with other fish groups, without a clear
justification for a subfamily rank of the Scaridae
(Bruce & Randall, 1985). The phylogenetic study of
Bellwood (1994) is concordant with this opinion.
The present report is the first of the family
Scaridae for the continental coast of Chile, with the
description of a specimen of Nicholsina denticulata
(Evermann & Radcliffe, 1917) captured in the north of
Chile and extending its known southern distribution
range from 5°S (type locality) to 20°S (Iquique).
The measurements and counts follow Hubbs &
Lagler (1958). The following measurements were
taken: Tl, total length; Stdl, standard length; Hl, length
163
of head; Sl, length of snout; Ml, length of the
maxillary; Ed, anteposterior eye diameter; Id,
interorbital distance; L1 st ds, length of the 1 st dorsal
spine; L3 rd as, length of the 3 rd anal spine; Ldr, longest
dorsal ray; Lar, longest anal ray; Bw, maximum body
width; Bthick, maximum body thickness; Pal, preanal
distance; Ppl, prepelvic distance; Pdl, predorsal
distance; Lpel, length of pelvic fin (right fin); Lpec,
length of pectoral fins (right fin); Lc length of caudal
fin. For the ray counts of the fins the following
abbreviations were used: C, caudal; D, dorsal; PEC,
pectoral; PEL, pelvic and A, anal fin. The description
follows Bruce & Randall (1985).
One specimen (282 mm Tl) captured by spear
fishing at 10 m depth in a rocky shore habitat, at Playa
Blanca: south of Iquique, northern Chile (20º20’S,
70º09’W) 27.08.2000, Willy Cotton col. The specimen
was deposited with number MUAP(PO)-0902 in the
Zoological Collection of the Marine Science Department
of the Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile.
Diagnostic characters
The genus is distinguished by the presence of a narrow
free fold across the isthmus, flexible dorsal spines and

164
incisor-like teeth at front of both jaws (Bruce &
Randall, 1985). Nicholsina denticulata (Evermann &
Radcliffe, 1917) is distinguished by its typically dark
colour pattern from the Atlantic distributed species
Nicholsina usta (Valenciennes, 1940) (in Cuvier &
Valenciennes, 1840) (Schultz, 1958). The body of this
species is greenish (especially on the dorsum) or
pinkish (especially on the venter). The bottom of the
head is yellow. It features two reddish bands from the
eye to the corner of the mouth. The vertical fins are
reddish and the base of the front dorsal fin has a black
spot. Two subspecies are recognized: N. usta usta
(Valenciennes, 1840) from the western Atlantic and N.
usta colettei Schultz, 1968 from the eastern Atlantic
(Schultz, 1968).
Description
D IX, 10, the first spine is the longest; A III, 9;
pectoral 12; C 8+7; dorsal spines weak and projecting
the membrane; the posterior angle of the dorsal fin,
pelvic and pectoral fins rounded; the last ones very
broad. Caudal fin with a convex distal margin.
On the checks, under the eye an irregular series of
4 scales; lateral line with 27 perforated scales,
extending along the second scale series (count top
down); at the level of the last two dorsal rays the
lateral line curves down to the central part of the
caudal peduncle and extends to the base of the caudal
fin. In a longitudinal series 22 big cicloid scales are
counted.
Across the isthmus a narrow free fold. The
branchial spines of the first arch are short, pointed,
some of them with small ramifications; 6 on the
inferior branch and 5 on the superior branch.
Mandibular teeth fused in a plate with cusps arranged
in an imbricate form; teeth of upper jaw not fused,
conical and in a single series (Fig. 1). Palate toothless.
When fresh, the specimen was in general very dark
brown with red on the posterior base of the pectoral;
branchiostegal membrane, inferior parts of the chins
and isthmus redbrown. The membrane of the caudal
fin is red and rays contrastingly dark brown. Anal,
pectoral and ventral fins dark and uniform. No
noticeable strips or borders were observed on the fresh
specimen. Also on the head and especially around the
eyes, no radial strips are visible. The fixed specimen
has grayish colors (Fig. 2) and is shown from its right
side because the usually left side view is damaged by
spear fishing.
The specimen has the following measurements
(mm): Tl 282; Stdl 242; Hl 73.6; Ed 10.4; Id 19.7;
L1 st d 26.7; L1 st ds 34.7; L3 rd as 26.5; Lar 31.0; Alt
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Dentition of specimen MUAP(PO)-0902 from
Playa Blanca, Iquique.
Figure 2. General appearance of specimen MUAP(PO)-
0902 from Playa Blanca, Iquique (242 mm Lstd) from its
right side (left side damaged by spear-fishing).
86.6; Bthick 41.3; Pal 145.3; Ppl 72.2; Pdl 82.8; Pel
42.0; Lpec 46.2; Lc 42.7.
The specimen showed the following proportions:
maximum Bw 2.79 in Stdl; Bthick 2.1 in Bw; Hl 3.3
in Stdl; Sl 2.6 in Hl; Ed 7.07 in Hl; Id 3.74 in Hl;
L1 st ds 2.76 in Hl; Ldr 2.12 in Hl; L3 rd as 2.78 in Hl;
Lar 2.37 in Hl; Lc 1.72 in Hl; Lpec and Lpel
respectively 1.48 and 1.75 in Hl; Pdl, Pal and Ppl
respectively 3.05, 1.74 and 3.5 in Lstd.
Distribution
Nicholsina denticulata is known from Peru: Lobos de
Afuera Island (Evermann & Radcliffe, 1917), Lobos
de Tierra, Don Martín and North Chincha Islands
(Hildebrand, 1946) to gulf of California: Guaymas
(Schultz, 1958). Xenoscarrus hubbsii Harry, 1950
described from Guaymas: Sonora, is the juvenile
phase of Nicholsina denticulata (Schultz, 1958) and
represents its northern distribution range in the gulf of
California. The present specimen extends the known
southern distribution range to Iquique (20°12’S).
The genus Nicholsina Fowler, 1915 is first
established as a subgenus of Cryptotomus Cope, 1851
and later considered at a generic level by Schultz
(1958).

The following nominal species were included by
Fowler (1915) and Schultz (1958) in the genus:
Cryptotomus beryllinus Jordan & Swain, 1861, Scarus
dentiens Poey, 1861, Calliodon retractus Poey, 1868,
Callyodon ustus Valenciennes, 1840, Xenoscarus
denticulatus Evermann & Radcliffe, 1917 and
Xenoscarus hubbsi Harry, 1950.
Following Schultz (1958) the last two are of
Pacific distribution and considered to be the same
species: Nicholsina denticulata (Evermann &
Radcliffe, 1917) and the other species, all of Atlantic
distribution, are considered to be conspecific with
Nicholsina usta (Valenciennes, 1840).
Other genera of Sparosomatinae recognized by
Norman (1957), Schultz (1958, 1969) and Bruce &
Randall (1985) are Calotomus, Cryptotomus,
Sparisoma, Leptoscarus and Nicholsina.
In the east Pacific Calotomus is only represented
by C. carolinus (Valenciennes, 1840) (see: Bruce &
Randall, 1985), the widest ranging species of the
genus and distributed from east Africa to the
Revillagigedo Islands off Mexico, including the
Hawaiian and Pitcairn Islands (Bruce & Randall,
1985). Rosenblatt & Hobson (1969) also reported this
species from the gulf of California and Masuda et al.
(1975) from the coast of south Japan.
The records of Calotomus viridescens (Rüppell,
1835) from the Galapagos Islands by McCosker et al.
(1978) and Calotomus sandvicensis (Valenciennes,
1840) from Hawaii by Gosline & Brock (1960) were
considered to be misidentifications of C. calotomus
(see Bruce & Randall, 1985).
ACKNOWLEDGEMENTS
We express our thanks to Dr. Ross Robertson,
Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa,
Republic of Panama, for his help and comments in the
identification of our specimen. This study was funded
by the EU project CENSOR (Climate Variability and
El Niño Southern Oscillation: Implications for Natural
Resources and Management, contract 511071), and
the Programa Bicentenario de Ciencia y Tecnología
CONICYT-CENSOR-RUE02.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 166-169, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-14
Short Communication
Nematocyst study in ethanol preserved cubozoan
Getting information from ethanol preserved nematocysts of the venomous
cubomedusa Chiropsalmus quadrumanus: a simple technique to
facilitate the study of nematocysts
Nathalia Mejía-Sánchez 1 & Antonio C. Marques 1
1 Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
R. Matão Trav. 14, 101 São Paulo, Brazil
ABSTRACT. Preserved specimens make it difficult to study nematocysts. We tested an hydration protocol on
ethanol preserved tentacles of Chiropsalmus quadrumanus (Cubomedusae) during a period of ten days, and
quantified the success of retrieval of information. After six days of hydration, it was possible to observe
discharged and undischarged capsules of the three types of nematocysts. We conclude that hydration is a
possible solution to study various aspects of the cnidome, recovering information otherwise lost.
Keywords: Cubozoa, nematocysts, taxonomy, venom, hydration.
Obteniendo información de nematocistos de la cubomedusa venenosa
Chiropsalmus quadrumanus, conservados en etanol: una técnica sencilla
para facilitar el estudio de nematocistos
RESUMEN. Es difícil estudiar los nematocistos de muestras conservadas. Se ha probado un protocolo en los
tentáculos de Chiropsalmus quadrumanus (Cubomedusae), conservados en etanol, consistente en la
hidratación, durante un plazo de diez días, después de los cuales se cuantifica el éxito de la recuperación de la
información del cnidoma. Después de seis días de hidratación, se observaron las cápsulas íntegras y
descargadas de los tres tipos de nematocistos. Se concluye que la hidratación es una solución posible para
estudiar diversos aspectos del cnidoma, recuperando información que al contrario se perdería.
Palabras clave: Cubozoa, nematocistos, taxonomía, veneno, hidratación.
___________________
Corresponding author: Antonio C. Marques (marques@ib.usp.br)
Cnidarians are venomous marine invertebrates
inhabiting several different marine ecosystems. Some
of them can be lethal to humans, such as the sea wasp
Chironex fleckeri Southcott, 1956 (Baxter & Marr,
1969) or the Portuguese man-o-war Physalia physalis
(Linnaeus, 1758) (Lane & Dodge, 1958). Non-lethal
cases are abundant for several groups (e.g., Marques et
al., 2002; Collins et al., 2011). Commonly known as
jellyfish, anemones and corals, cnidarians are
characterized by specialized cellular organelles named
cnidae (phylogenetically defined by Marques &
Collins, 2004; Collins et al., 2006; Van Iten et al.,
2006). Some of these organelles, known as
nematocysts, may inject toxins through a penetrative
thread into the victim (Carrette & Seymour, 2004). In
addition, nematocysts can be very useful to identify
species (e.g., Williamson et al., 1996; Marques, 2001),
166
even cryptic ones (e.g., Collins et al., 2011), and to
infer feeding behavior and ecology (Endean & Rifkin,
1975), or even estimate the size of the individual
(Carrette et al., 2002).
Ideally, the study of nematocysts is based on fresh
and live material, for which discharging of
nematocysts is accomplished by adding ethanol,
distilled water or even saliva (Gershwin, 2006a).
Discharged nematocysts allow the study of their
microstructures, like shafts, barbs, and spines, making
it easy to identify the different types of nematocysts,
which are important characters to identify organisms
at the species level (cf. Gershwin, 2006b).
However, the study of fresh material is not always
possible, creating a major obstacle for many
taxonomic and derived studies. The most common and

167
immediate source of material are specimens stored in
museum collections preserved in formaldehyde or
ethanol. The likelihood of finding enough discharged
nematocysts in good conditions to be studied in these
cases is very low. Besides, preservation in ethanol
may cause opacity in the capsules of nematocysts,
hampering identifications. Therefore, the quantification
and description of the distribution of
nematocysts in different parts of the individual is
complicated, compromising further research.
The aim of this study is to present the efficiency of
a simple hydration protocol in order to obtain
discharged nematocysts from ethanol preserved tissue,
improving the observation of types and quantity of
nematocysts.
Our protocol was based on tentacular tissue as a
model, because tentacles are generally regions with
the highest concentration of nematocysts per area. The
species model used was the box jellyfish
Chiropsalmus quadrumanus (Müller, 1859), a
venomous species from the western tropical and
subtropical Atlantic. The cnidome of C. quadrumanus
consists of three types of nematocysts, isorhizas
(ovoid and ellipsoid), microbasic euryteles and
microbasic mastigophores (Calder & Peters, 1975;
Carrette et al., 2002; Gershwin, 2006a). The study of
the nematocysts of this species, as well as for many
other cubozoans, is also made more difficult by the
thick mesoglea, which gets hardened after fixation.
The experiment was carried out using part of tentacles
destined for molecular research. The material had been
preserved for 18 months in nearly pure ethanol. We
left the tentacle tissue submerged in freshwater at
room temperature (ca. 20-30 o C) for 10 days. We
defined day zero as having no hydration at all,
followed by 10 days of hydration treatment. We cut
off samples of ca. 1 mm of tentacle daily to compare
the efficiency of the successive days of hydration.
This tentacular sample was placed onto a glass slide,
covered with a drop of freshwater and a cover slip,
gently squashed and then observed under an optic
microscope using the oil immersion objective (1000 x
magnification). We carried out ten replicates on
different glass slides every day. Under the microscope,
nematocysts were examined, counted and photographed
using the Zoom Browser 6.3.1.8. software
and identified after Mariscal (1974), Calder & Peters
(1975), Östman (2000) and in consideration of the
comments by Gershwin (2006a). Statistical analysis
was done using GraphPad Prism5 software. Results
were expressed as means ± standard deviations (SD)
of the indicated numbers of different types of
nematocysts; nonparametric Tukey’s significant
Latin American Journal of Aquatic Research
difference test was also carried out with P < 0.05 for
statistical significance.
The hydration protocol was found to be efficient
(Fig. 1), both in making it easier to find the different
types of nematocysts and in making a portion of the
nematocysts discharge. Preserved material had all
isorhizas undischarged in between a thick gelatinous
tissue, making it difficult to study the material (Fig.
2a), and no euryteles or mastigophores were observed.
Days 1-4 (represented together in Figure 1 under
number “1” at X axis) already had some discharged
isorhizas, but still no euryteles or mastigophores were
observed. The difference between the number of
nematocysts found in the non-hydrated material and
hydrated material was statistically significant.
After 5 days of hydration, we observed undischarged
and discharged isorhizas, and a few euryteles
were visible through the layer of tissue, but still no
mastigophores were found (Fig. 2b). After 6 days of
hydration, we found the first mastigophore among
some well defined isorhizas and euryteles. After 7
days of hydration, we observed some bare capsules of
isorhizas with few discharged ones, we also detected
few euryteles and mastigophores discharged (Fig. 2c).
After 8 days of hydration, the amount of isorhizas and
euryteles decreased, but more mastigophores appeared
(Fig. 1) at this time, the majority of isorhizas were
empty and the euryteles and mastigophores observed
were either undischarged, discharged, or represented
by empty capsules. After 9 and 10 days of hydration,
we found the three types of nematocysts of
Figure 1. Nematocysts observed using hydration
protocol (5-10 days) compared to the nematocysts found
at the first day (1) without hydration (the second
measurement was done on day 5). Each bar represents
the average number of nematocysts found on ten
preparations of tentacle tissue and error bars indicate SD.
***, significant difference (P < 0.05, determined by
Tukey´s significant difference test) compared to the
isorhizas found after 5 to 10 days of hydration.

Nematocyst study in ethanol preserved cubozoan
Figure 2. Tentacular nematocysts of Chiropsalmus quadrumanus before and after hydration. a) Two ellipsoid isorhizas
(indicated by arrows) in ethanol preserved and non-hydrated tissue, b) discharged isorhiza, after 5 days of hydration,
c) undischarged isorhiza (left) and eurytele (right) (indicated by arrows), after 5 days of hydration, d) discharged
mastigophore, after 7 days of hydration, e) undischarged eurytele, after 7 days of hydration, f) discharged eurytele, after 7
days of hydration, g) broken capsule of a mastigophore, after 9-10 days of hydration, h) empty capsule of isorhiza, after 9-
10 days of hydration. Scale bars: a, b, c, e, f, g, h = 10 micrometers, d = 50 micrometers.
Chiropsalmus quadrumanus, but broken capsules or
groups of mastigophores between gelatinous tissue
were difficult to examine (Fig. 2d). This deteriorated
material after 10 days made us interrupt the
experiment.
Time of hydration may vary depending on type and
time of preservation, as well as the species,
ontogenetic stage and part of the body to be studied.
However, hydration may resolve situations such as
that described by Gershwin (2006a: 7): "Every effort
was made to study inverted and everted nematocysts;
however, with fixed material, this was not always
possible" improving the quality of nematocyst
surveys. Because more material is being preserved
directly in ethanol for the purposes of DNA studies,
we believe that more information on cnidomes will be
available in the near future.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to thank Amanda Cunha,
Juliana Bardi, Lucília Miranda and Thaís Miranda for
discussion and laboratory support, Allen Collins,
André Morandini and one anonymous reviewer for
corrections and criticisms to the manuscript. This
work had financial support from CAPES, CNPq, and
FAPESP.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 170-176, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-15
Short Communication
Epitoquia en P. australis en aguas subantárticas
Presencia de agregaciones reproductivas pelágicas del poliqueto
Platynereis australis (Schmarda, 1861) (Nereididae) en aguas someras
subantárticas de Magallanes, Chile
Juan I. Cañete 1 , César A. Cárdenas 3 , Mauricio Palacios 1 & Rafael Barría 2
1 Departamento Ciencias y Recursos Naturales, Facultad Ciencias, Universidad de Magallanes
P.O. Box 113-D, Punta Arenas, Chile
2 Centro de Investigación de Recursos Marinos en Ambientes Subantárticos (CERESUB)
Universidad de Magallanes, P.O. Box 113-D, Punta Arenas, Chile
3 School of Biological Sciences, Victoria University of Wellington, P.O. Box 600
Wellington 6140, New Zealand
RESUMEN. Se reporta la presencia de agregaciones masivas nocturnas constituidas por individuos epítocos
(heteronereidos) del poliqueto Platynereis australis asociados a praderas de Macrocystis pyrifera en varias
localidades (7) en la zona de canales magallánicos y fueguinos, sur de Chile (53º-55ºS, 67º-73ºW), en 2006 y
2007. Los especímenes adultos presentaron cambios morfológicos en 2/3 de la parte posterior del cuerpo,
presentando parapodios modificados y grandes ojos coalescentes. La región pre-natatoria consiste de 19 a 22
segmentos, mientras que la zona epítoca se compone de 60 a 90 segmentos setígeros. Los especímenes se
encontraban sexualmente maduros y las hembras presentaron huevos de tamaño entre 135 y 155 µm de
diámetro, indicando una madurez simultánea en la cavidad celómica de cada segmento epítoco. Las
agregaciones pelágicas fueron observadas en todos los lugares visitados en primavera. Observaciones
efectuadas durante otoño indicaron la presencia de heteronereidos en tubos adheridos a frondas de
Macrocystis, situación que podría constituir una etapa intermedia entre la fase bentónica y pelágica. Sin
embargo, se requieren mayores estudios para clarificar dicho comportamiento. Se discute la estrecha
asociación entre Platynereis y los bosques de M. pyrifera en las diferentes etapas de su ciclo de vida.
Palabras clave: epitoquía, heteronereidos, Macrocystis, acoplamiento pelágico-bentónico, dispersión,
estuarios, Magallanes, Chile.
Presence of reproductive swarming in the polychaete Platynereis australis
(Schmarda, 1861) (Nereididae) in subantarctic shallow waters of Magallanes, Chile
ABSTRACT. We report the presence of nocturnal pelagic aggregations of adult individuals of the polychaete
Platynereis australis (heteronereids) associated with Macrocystis pyrifera kelp beds in several locations (7)
along Fueguian and Magellan channels, Chile (53º-55ºS, 67º-73ºW), in 2006 and 2007. Adult specimens
showed morphological changes in 2/3 of the body, with modified parapodia and large coalescent black eyes.
Pre-natatory region consists of 19 to 22 segments, while the epitoke region comprises from 60 to 90 segments.
Specimens were sexually mature and mean egg size between 135 and 155 µm in diameter, having a similar
size along the entire body, indicating a simultaneous development in the coelomic cavity. Pelagic swarms
were observed in all sites in spring. Observations made in autumn reported the presence of heteronereids in
tubes attached to Macrocystis fronds. This may constitute the existence of an intermediate phase between the
benthic and pelagic phase. However, further studies are required to clarify this behavior. We discuss the close
association between Platynereis and forests of M. pyrifera at different stages of their life cycle.
Keywords: epitoky, heteronereids, Macrocystis, benthic-pelagic coupling, dispersal, estuaries, Magallanes,
Chile.
___________________
Corresponding author: Juan I. Cañete (ivan.canete@umag.cl)
170

171
El proceso reproductivo presente en algunas familias
de poliquetos denominado epitoquía se caracteriza por
un cambio morfológico de los individuos adultos que
incluye la modificación del tamaño de los ojos, forma
y tamaño de los lóbulos parapodiales, y aspecto de las
cerdas, produciéndose una alteración del cuerpo
observándose una zona anterior (segmentos anteriores
pre-natatorios, sensu Read, 2007) sin cambios
morfológicos y una epitoca con parapodios modificados.
Este proceso es mediado por hormonas y
neurosecreciones que desencadenan el cambio
morfológico y maduración de los gametos (Nybakken,
1997; Brusca & Brusca, 2002) y promueven un
cambio de comportamiento orientado a lograr la danza
nupcial y desove masivo en la columna de agua para
incrementar las oportunidades de fecundación exitosa
(Olive, 1984; Bonte et al., 2011). En la medida que
maduran sexualmente, los individuos experimentan un
cambio de hábitat, pasando de un hábitat bentónico a
uno pelágico, siendo un importante eslabón trófico
durante el proceso migratorio, permitiendo el
acoplamiento bento-pelágico. Una de las agregaciones
reproductivas nocturnas de poliquetos reportadas son
las que ocurren en especies del género Platynereis y
Perinereis, de la familia Nereididae (Hauenschild,
1956; Mercer & Dunne, 1973; Fischer & Dorrestejin,
2004; Read, 2007; Fischer et al., 2010), donde los
gusanos con presencia de parapodios natatorios y otras
especializaciones con fines reproductivos son
comúnmente conocidos como heteronereidos.
Platynereis australis (Schmarda, 1861) presenta una
amplia distribución en el hemisferio sur (Read, 2007).
En Chile, se distribuye en zonas rocosas someras
desde Iquique hasta el Cabo de Hornos (Wesenberg-
Lund, 1962; Rozbaczylo & Bolados, 1980;
Rozbaczylo, 1985), siendo una de las especies más
abundantes en praderas del kelp Macrocystis pyrifera
en la región de Magallanes, Chile (Ríos et al., 2007).
A diferencia de lo descrito para heteronereidos de P.
australis en otras latitudes (Read, 2007), no existen
mayores antecedentes reproductivos sobre esta especie
en la costa de Chile. Existen antecedentes preliminares
y observaciones esporádicas sobre la epitoquía de
Platynereis australis y otros nereididos de la costa de
Chile (Hartmann-Schröder, 1962). Ella analizó
ejemplares de P. australis de Chile central, describiendo
la zona epitoca en los machos desde el
segmento setígero 19 al 26 y en hembras entre los
segmentos 25 y 31 en ejemplares con parapodios
modificados recolectados entre mayo y agosto
asociados a praderas de M. pyrifera. Adicionalmente,
Jara (1990) menciona brevemente algunos aspectos
sobre el estado reproductivo de esta especie para
explicar el aumento poblacional explosivo ocurrido en
el centro-sur de Chile.
Latin American Journal of Aquatic Research
Como parte de una investigación orientada a
conocer las comunidades bentónicas macrofaunísticas
asociadas a praderas de M. pyrifera en la zona austral
de Chile (Cañete, 2009), durante algunos cruceros y
en distintas localidades se detectaron durante la noche
agregaciones pelágicas masivas del poliqueto P.
australis en la superficie del agua. El presente estudio
tiene como objetivo reportar la existencia de
individuos epítocos de P. australis en la zona
subantártica de Magallanes, describiendo sus
características y comportamiento en individuos
asociados a cinturones de M. pyrifera.
Las observaciones se realizaron durante octubre
2006 (primavera austral) y entre enero (verano austral)
y julio (invierno austral) de 2007 en el área
comprendida entre la isla Carlos III, Estrecho de
Magallanes y Canal Murray, Canal Beagle (Fig. 1). En
cada sitio se registraron las variables oceanográficas
de la columna de agua como temperatura y salinidad,
mediante un CTD Sea Bird 19 que permitieron
clasificar la influencia estuarina de la zona de estudio
y el grado de estratificación de la columna de agua.
Adicionalmente, en cada sitio se utilizó un disco
Secchi. Algunas observaciones in situ y registros
fotográficos fueron obtenidos mediante buceo
autónomo.
En octubre 2006, para efectuar medidas del tamaño
y determinar el estado reproductivo y sexo de los
individuos pelágicos, se recolectaron muestras en
algunos de los sitios visitados (Fig. 1), con una red
Bongo (30 cm diámetro), izada verticalmente desde el
fondo hasta la superficie. Debido a razones logísticas,
se recolectaron muestras sólo en algunos de los sitios
visitados, no obstante, se consideró que los sitios
elegidos son representativos de la vasta área
geográfica donde se realizaron las observaciones, cuyo
factor común fue la presencia de praderas de
Macrocystis.
Los especímenes recolectados fueron fijados en
formalina al 10% en agua de mar para su posterior
análisis. Posteriormente, fueron medidos bajo una
lupa, considerando la longitud antero-posterior entre el
prostomio y la base de los cirros pigidiales. Los
individuos fueron sexados mediante una punción del
celoma y se contabilizaron los segmentos prenatatorios
y epítocos. En las hembras, se midió el
diámetro de los huevos para determinar si se
encontraban vitelogénicos. Los gametos femeninos
fueron medidos mediante microscopio estereoscópico,
utilizando una regla graduada. Se midieron entre 25 y
35 huevos por individuo (n = 5 por localidad).
Durante octubre 2006, todos los lugares visitados
(Fig. 1) presentaron una columna de agua verticalmente
homogénea en temperatura y salinidad.

Epitoquia en P. australis en aguas subantárticas
Figura 1. Áreas donde se observó presencia de poliquetos pelágicos de Platynereis australis (heteronereidos), asociados a
praderas de Macrocystis pyrifera en la región de Magallanes, Chile. 1: Isla Carlos III, 2: Isla Clarence (seno Duntze), 3:
Isla London; 4: Bahía Desolada, 5: Caleta Olla, 6: Canal Murray, 7: Puerto Corrientes. La recolección de individuos se
realizó en los sitios 1, 2, 3 y 5.
La temperatura varió entre 7,6 y 8,5ºC y la salinidad
entre 30,21 y 30,67 psu, presentando una salinidad
típica de estuario diluido (

173
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 2. a) Estructura de talla y b) número de segmentos setígeros epítocos del poliqueto Platynereis australis
(Nereididae) recolectado en tres localidades de la zona de Magallanes, Chile. Isla Carlos III (N = 48), Seno Duntze (N =
37) y Isla London (N = 53).
Figura 3. Tamaño ovocitos de individuos heteronereidos
del poliqueto Platynereis australis obtenidos en cuatro
localidades de la región de Magallanes (N = 225 huevos
provenientes de 5 especímenes de cada localidad).
una distancia cercana a 450 km entre los puntos más
extremos (Fig. 1), lo que sugiere un evento
sincronizado espacialmente. En las campañas del año
2007 (enero y junio) no se observaron agregaciones
pelágicas de este poliqueto durante la noche.
La epitoquía en P. australis ocurre justo en períodos
en que otros animales marinos de la zona magallánica
y fueguina se encuentran iniciando el proceso
reproductivo (Morriconi, 1999; Oyarzún et al., 1999;
Cañete et al., 2012). Sin embargo, es importante
destacar que uno de los autores de este trabajo (CAC)
ha observado poliquetos epitocos durante otoño y en
períodos diurnos. Esta situación sugiere la existencia
de una temporada reproductiva mucho más larga, en
comparación con otros invertebrados subantárticos.
Por ejemplo, en Nueva Zelanda, se ha descrito en
diversas especies de Platynereis que el proceso de
epitoquía ocurre durante gran parte del año con
distintos máximos de abundancia dependiendo de la
especie (ver Read 2007).
Diversos estudios efectuados para conocer las
estrategias reproductivas, larvales y mecanismos de
dispersión y conectividad inter-poblacional de
macroinvertebrados bentónicos de la región de
Magallanes, han permitido describir la presencia de
una variada gama de alternativas para asegurar el éxito
reproductivo en un ambiente caracterizado frecuentemente
por corrientes de gran dinamismo, significativa
fragmentación insular y aislamiento de otras
masas continentales en el hemisferio sur (Fraser et al.,
2010). Entre las estrategias utilizadas se encuentran
especies con ciclo de vida colonial (Sanamyan &
Schories, 2003), con incubación total o parcial de sus
embriones (Cañete et al., 2012), con larvas
lecitotróficas (Lovrich et al., 2003) o especies que
liberan gametos en la columna de agua. Este último
caso, no debiera ser tan frecuente en zonas de altas
latitudes (Thorson, 1950; Gallardo & Penchazadeh,
2002). Sin embargo, la epitoquía observada en P.
australis podría corresponder a un mecanismo
adecuado para asegurar la fecundación, en particular

Epitoquia en P. australis en aguas subantárticas
Figura 4. a) y b). Heteronereidos de Platynereis australis en tubos mucilaginosos en frondas de Macrocystis pyrifera.
en zonas con fuerte dinámica de corrientes marinas
como lo son los canales magallánicos y fueguinos,
donde la influencia de tormentas y cambios mareales
producen fuertes movimientos superficiales en la
columna de agua en zonas someras.
Es importante destacar la estrecha vinculación
existente entre las praderas de M. pyrifera y el ciclo de
vida de P. australis, donde Macrocystis es utilizada
por el poliqueto como resguardo de juveniles y adultos
bentónicos en los discos. Adicionalmente, Platynereis
podría utilizar el alga como fuente de alimento, previo
a la metamorfosis sexual (Bedford & Moore, 1985;
Fischer et al., 2010), y también podría utilizar las
frondas como refugio en época reproductiva como se
ha descrito en anfípodos (Cerda et al., 2010). En este
sentido, la presencia de tubos en las frondas, podría
corresponder a un paso intermedio en su ciclo vital
donde los individuos presentes en los discos de
fijación podrían migrar hacia las frondas, construyendo
tubos hasta adquirir la morfología y el
comportamiento que los adapta a la vida pelágica. Sin
embargo, se requiere de mayores estudios en este tipo
de zonas remotas que permitan clarificar esta
situación, como también investigar las causas y la
eventual importancia de la presencia de un segundo
individuo dentro de los tubos en esta parte del ciclo
vital de P. australis (Fig. 4).
Alternativamente, la presencia de individuos de P.
australis en las frondas podría representar un
mecanismo de escape a la depredación en las
proximidades del fondo, y dada la abundancia de esta
especie en el bentos (Ríos et al., 2007), jugaría un
papel importante en el acoplamiento bento-pelágico de
materia y energía en la zona austral de Chile. Existen
antecedentes de que este poliqueto constituye un
eslabón trófico importante en la dieta de peces
a b
nototénidos asociados a bosques de Macrocystis en la
región magallánica (Hüne & Rivera, 2010).
Finalmente, otro rol importante es el caso específico
de algas desprendidas del sustrato, podría representar
potencialmente un medio de transporte de individuos
adultos, juveniles o heteronereidos de P. australis
hacia otras zonas, ya sea por medio de discos o
frondas, cumpliendo otro importante papel como
mecanismo de dispersión no larval (Helmuth et al.,
1994; Cañete et al., 2007, 2010; Hinojosa et al., 2010;
Bonte et al., 2011). En este sentido, Read (2007)
sugirió dicho mecanismo como posible fuente de flujo
génico entre diversas poblaciones de Platynereis,
actuando la costa de Nueva Zelanda como un área
fuente desde donde podrían colonizar otras áreas
ubicadas en el Océano Austral. Esta tarea podría ser
realizada mediante algas a la deriva transportadas por
el sistema de la Corriente de Deriva del Oeste (Paulay
& Meyer, 2006; Waters, 2008). Esta estrategia de
dispersión podría explicar la amplia distribución
geográfica de algunas especies simpátridas de
Platynereis en el hemisferio sur.
La presencia de heteronereidos en P. australis
asociados con las praderas de M. pyrifera, plantea un
interesante desafío para futuras investigaciones a fin
de estudiar con mayor detalle el rol de Macrocystis en
las diversas fases del ciclo de vida de los
invertebrados marinos bentónicos subantárticos que
habitan sitios someros de los canales magallánicos y
fueguinos.
AGRADECIMIENTOS
174
Se agradece la colaboración permanente prestada por
la tripulación de la M/Y “Chonos” de la Empresa
Nautilus Sermares Ltda. Al Fondo de Investigación

175
Pesquera (FIP) por el apoyo financiero para el estudio
de las praderas de Macrocystis pyrifera en la región
occidental de Magallanes (FIP 2005-44), coordinado
por el Dr. Andrés Mansilla y al financiamiento parcial
de los Programas de Investigación de la Dirección de
Investigación y Postgrado, Universidad de Magallanes
(PR-F2-03RN-05 y PR-F2-01CNR-10), y el Proyecto
CIMAR 16-Fiordos (C16F 10-014) financiado por el
Comité Oceanográfico Nacional de Chile (CONA),
que han permitido desarrollar esta investigación.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 177-182, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-16
Short Communication
Doble difusión en fiordos de la Patagonia chilena
Doble difusión a partir de mediciones de microestructura en los canales Martínez
y Baker, Patagonia chilena central (47,85°S)
Iván Pérez-Santos 1, 3 , José Garcés-Vargas 2 , Wolfgang Schneider 1, 3 , Sabrina Parra 4
Lauren Ross 4 & Arnoldo Valle-Levinson 4
1 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, Campus Concepción
Víctor Lamas 1290, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2 Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Facultad de Ciencias
Universidad Austral de Chile, Edificio Pujín,Campus Isla Teja, Valdivia, Chile
3 Centro COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepción, Campus Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
4 Department of Civil and Coastal Engineering, University of Florida
Gainesville, FL 32611, USA
RESUMEN. Con un microperfilador SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfile) se detectó un
proceso de Doble Difusión Convectiva (DDC), en los canales Martínez y Baker de la Patagonia central, Chile.
Este perfilador midió temperatura y salinidad en la columna de agua con una resolución del orden de
milímetros. El muestreo se efectuó en diciembre 2011, en 19 estaciones oceanográficas de ∼55 m de
profundidad. Los registros del microperfilador permitieron detectar la formación de escaleras termohalinas que
caracterizan la formación de la DDC. Por medio del ángulo de Turner se confirmó que debajo de una capa
superficial fuertemente estratificada (7-10 m) se registraron eventos de DDC a profundidades entre 15 y 45 m.
La DDC fue débil en la mayoría de los registros pero se evidenciaron eventos fuertes entre 15 y 40 m. En la
capa subsuperficial, su origen se debió al intercalamiento de las masas aguas estuarinas (aguas frías y menos
saladas) encima de las oceánicas (aguas más cálidas y saladas), mientras que en la superficie la interacción
océano-atmósfera favoreció su ocurrencia. La DDC en conjunto con el viento, las mareas y las ondas internas,
puede constituir un mecanismo importante para la mezcla vertical, influenciando los flujos de calor, el hábitat
de las especies marinas en estas profundidades y la exportación de carbono hacia los sedimentos.
Palabras clave: doble difusión, convección, escaleras termohalinas, canales australes, Patagonia chilena.
Double diffusion from microstructure measurements in the Martínez and
Baker channels, central Chilean Patagonia (47.85°S)
ABSTRACT. Double-diffusive convection (DDC) has been detected in the Martinez and Baker channels of
central Patagonia (Chile) by employing a Self Contained Autonomous Micro-Profiler (SCAMP). This profiler
measures temperature and salinity in the water column with a vertical resolution on the millimetre scale. The
expedition took place in December 2011 and included 19 vertical high-resolution profiles from surface to ∼55
m depth. The formation of thermohaline staircase patterns, resulting from the DDC process, could be
documented by the micro-profiler’s measurements. DDC events, below the shallow but strongly stratified
surface layer (7-10 m), were confirmed to occur in intermediate depths between 15 and 45 m by means of the
Turner angle. Most of these events were usually weak but several strong ones could also be detected between
15 and 40 m. DDC is initiated at the interface between sub-surface waters of estuarine origin (cold and less
salty) and intermediate waters of oceanic origin (warmer and saltier), with upward heat and salt fluxes. DDC
together with mixing caused by winds, tides, and internal waves, constitute an important mechanism for
mixing the water column with implications for small organisms therein.
Keywords: double diffusion, mixing, thermohaline staircase, austral channels, Chilean Patagonia.
___________________
Corresponding author: Iván Pérez-Santos (ivanperez@udec.cl)
177

178
El proceso de doble difusión ocurre cuando el
gradiente vertical de temperatura y salinidad tienen el
mismo signo, lo cual no es usual en mar abierto. Este
proceso se divide en Doble Difusión Convectiva
(DDC) (gradientes verticales con signo negativo) y
Dedos de Sal (DS) (gradientes verticales con signo
positivo) (Schmitt, 1994; You, 2002). En la DDC la
temperatura y la salinidad aumentan con la profundidad,
mientras que en los DS ocurre lo contrario
(Schmitt, 2001).
El atlas global climatológico de la doble difusión
evidencia que este proceso es favorable en el 44% de
los océanos, correspondiendo el 30% a los DS y el
14% a la DDC (You, 2002). En ese estudio el
potencial de ocurrencia de los DS fue reportada en
aguas centrales y profundas donde la evaporación fue
mayor a las precipitaciones, e.g. en el norte del
Océano Indico, el este del Atlántico norte, Mar Rojo y
Mar Mediterráneo. Sin embargo, la DDC se observó
en la región polar y subpolar del Ártico y la Antártida,
golfo de Alaska y de Okhostsk, y el mar de Labrador y
Noruega. En estas regiones la capa superficial del mar
es más fría y menos salada debido a los aportes del
derretimiento de hielo (You, 2002). Por lo tanto, agua
fría y menos salada se sitúa encima de agua más cálida
y salada, ocurriendo una transferencia de calor de
abajo hacia arriba generando una convección vertical
(Schmitt, 2001).
En dicho atlas climatológico no se incluyeron las
mediciones hidrográficas realizadas en los fiordos y
canales de la Patagonia chilena. Considerando que, en
estos lugares influenciados por agua dulce, la
salinidad típicamente aumenta con la profundidad y
que la temperatura también lo hace a ciertas profundidades,
se espera que ocurra la DDC (Farmer &
Freeland, 1983). Para detectar la DDC, se realizó una
expedición científica, cerca de la caleta Tortel (canal
Martínez, desembocadura del río Baker y canal Baker)
en la Patagonia Central de Chile (Fig. 1a). En esta
campaña oceanográfica se uso un microperfilador
SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfile)
que permite registrar la variación vertical de la
temperatura y salinidad del mar a 100 Hz, lo cual
resulta en una alta resolución vertical (alrededor de 1
mm). Las mediciones se realizaron en 19 estaciones
durante diciembre 2011 (Fig. 1a).
Los registros se promediaron cada 10 cm para el
cálculo del ángulo de Turner (Tu), el cual cuantifica e
identifica la presencia de la DDC. Para esto se empleó
la metodología propuesta en TEOS-10 (Thermodynamic
Equation of Seawater–2010). TEOS-10 introduce
nuevas variables derivadas en la oceanografía,
e.g. la salinidad absoluta (S A) y la temperatura
conservativa (Θ) (IOC et al., 2010). La salinidad
Latin American Journal of Aquatic Research
absoluta (unidades g kg -1 ) representa la variación
espacial de la composición de agua de mar, teniendo
en cuenta sus diferentes propiedades termodinámicas
y el gradiente de densidad horizontal en el océano
abierto. Por otro lado, la temperatura conservativa es
similar a la temperatura potencial, pero representa con
más precisión el contenido de calor del agua de mar.
El ángulo de Turner (expresado en grados de
rotación), fue utilizado por primera vez por Ruddick
(1983) para determinar las contribuciones de la doble
difusión en datos hidrográficos. También es un
método para estudiar la presencia de los dedos de sal y
cuantificar la influencia relativa de la temperatura y la
salinidad en la estratificación de la columna de agua.
Se define como, Tu = arctan (Rρ), donde Rρ es el
radio de estabilidad (o razón de densidad), y en
TEOS-10 la ecuación utilizada es la siguiente:
tan ( ( ) , ( ) )
1 − Θ
Θ
Θ
Θ
Tu = α Θ z + β S A Z α Θ z − β S A Z
donde, Θ −1
δρ
α = −ρ
( ) es el coeficiente de expansión
δΘ
Θ −1
térmica,
δρ
β = −ρ
( ) el coeficiente de contrac-
δS
A
ción halina y ρ es la densidad del mar; el subíndice z
indica diferenciación con respecto a la profundidad.
Para la interpretación del ángulo de Turner se utilizó
el esquema propuesto por You (2002; su figura 3),
donde Tu es expresado en cuatro cuadrantes de la
función arco-tangente. Así, un valor de Tu entre -45° y
-90° demuestra que el proceso de DDC puede ocurrir.
Cuando Tu se encuentra entre 45° y 90° la estructura
de los DS se puede observar en los datos hidrográficos
y, cuando Tu muestra valores entre -45° y 45°, la estratificación
de la columna de agua es posible debido a
la temperatura o la salinidad de acuerdo a esta clasificación;
la DDC también puede ser dividida en fuerte
(Tu entre -90° y -75°), media (Tu entre -75° y -60°) y
débil (Tu entre -60° y -45°).
Los perfiles de temperatura y salinidad del mar de
la estación 19, muestran a partir de los 12 m la forma
de escaleras (Figs. 2a-2b), evidenciando por tanto el
proceso de doble difusión. En esta estación los peldaños
(capas mezcladas) de las escaleras tienen una
profundidad de ∼2-3 m (Figs. 2c-2d).
La figura 3, muestra los perfiles de la temperatura
conservativa (Fig. 3a), la salinidad absoluta (Fig. 3b) y
la frecuencia de flotabilidad o de Brunt-Vaisala (Fig.
3c), en cinco estaciones distribuidas en diferentes
áreas de la región de estudio. Así, las estaciones 5, 10
y 13 se localizan en el canal Martínez, influenciadas
por los aportes del río Baker y el estero Steffen, la
estación 15 se encuentra cerca del glaciar Montt y la
19 al sur de la isla Briceño (Fig. 1a). En estas estacio-

Doble difusión en fiordos de la Patagonia chilena
Figura 1. a) Área de estudio de la Patagonia central, los puntos negros muestran las estaciones de medición, b) toma de
muestras con el microperfilador SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfiler), en la estación 15, cerca de los
témpanos de hielos desprendidos del glaciar Montt.
nes se pueden apreciar eventos de DDC justo donde la
temperatura y salinidad aumentan ligeramente hasta
los ∼7 primeros metros de profundidad, aproximadamente
2 m por sobre la picnoclina (Fig. 3).
Debajo de la picnoclina, nuevamente se observó la
DDC con un mayor número de eventos entre 15 y 45
m. La ocurrencia de algunos eventos de DS se
detectaron en la superficie y entre 35 y 43 m, debido a
pequeños cambios de signo de ambas variables (la
temperatura y salinidad disminuyeron con la
profundidad). La DDC se mostró débil (Tu entre -60°
y -45°) en la mayoría de los registros, pero algunos
mostraron intensidad media (Tu entre -75° y -60°) y
fuerte (Tu entre -90° y -75°) (Fig. 3d). Bajo los 30 m,
la temperatura comenzó a disminuir con la profundidad
en la mayoría de los perfiles; exceptuando la
estación 15 cerca del glaciar Montt; mientras la
salinidad continuó aumentando (Figs. 3a-3b). A partir
de esa profundidad, comienzan a desaparecer las
condiciones que propician la ocurrencia de la DDC (la
temperatura y salinidad aumentan con la profundidad),
registrándose un gran número de eventos en el rango
179
de valores de Tu entre -45° y 45° (Fig. 3d). Esto indica
que la estratificación de la columna de agua es
posible, aunque en esta profundidad no se presente su
máximo, reportado con anterioridad entre 7 y 10 m de
profundidad (Fig. 3c).
Las mediciones hidrográficas de alta resolución
vertical realizadas con el microperfilador SCAMP
permitieron reportar, por primera vez, la ocurrencia de
la doble difusión en fiordos de la Patagonia central de
Chile. En general, este proceso se presentó como DDC
debido a la presencia de las masas de aguas frías y
menos salinas encima de aguas más cálidas y salinas
en los primeros 50 m de la columna de agua (Fig. 3b).
Las masas de agua se clasificaron de acuerdo al
criterio de la salinidad presentado por Sievers & Silva
(2008). Bajo ∼12 m se determinó la presencia del
Agua Estuarina Salada (AES), con temperaturas más
bajas y salinidades menores que el Agua Subantártica
Modificada (ASAAM) situada por debajo de esta.
Hacia el fondo se encontró el Agua Subantártica
(ASAA), que fue más cálida y salina que las masas de
aguas superiores (AES y ASAAM), (Figs. 3b-3d).

180
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 2. Perfiles de a) temperatura y b) salinidad del mar en la estación 19, realizada al sur de la isla Briceño el 20 de
Diciembre 2011, c) y d) ampliación de los perfiles donde se localizó la Doble Difusión Convectiva.
Figura 3. a) Perfiles de la temperatura conservativa, b) salinidad absoluta, c) frecuencia de Brunt-Vaisala, y d) ángulo de
Turner, para las estaciones 5, 10 y 13 realizadas en el canal Martínez, la estación 15 en las cercanías del glaciar Montt y la
estación 19 al sur de la isla Briceño. En (b) se muestran las masas de agua, Sievers & Silva (2008), donde: AD (Agua
Dulce, 0 < Salinidad < 11), AED (Agua Estuarina Dulce, 11 < Salinidad < 21), AES (Agua Estuarina Salada, 21 < Salinidad
< 31), ASAAM (Agua Subantártica Modificada, 31 < Salinidad < 33), y ASAA (Agua Subantártica, salinidad > 33).

El intercalamiento de las masas de agua favoreció
la transferencia de calor hacia arriba, provocando que
la capa situada por debajo aumentara su densidad y
entonces se hundiera, originando un efecto en cascada
en dirección hacia el fondo, que se detiene cuando la
convección ya no es posible. En los primeros 7 m de
la columna de agua, donde también se reportó la DDC,
esta debió originarse por la ligera pérdida de calor en
la superficie debido a los procesos de interacción
océano-atmósfera que ocurren en la capa superficial
durante la época de primavera y verano (Silva &
Calvete, 2002).
Por otra lado, la mayor cantidad de eventos de
DDC media y fuerte se localizaron en el canal
Martínez, mientras en la zona cercana al glaciar Montt
se observó la DDC más débil (no se muestra la figura).
Si bien, los aportes de agua dulce de los ríos Baker y
Pascua y aquellos procedentes del derretimiento,
principalmente del glaciar Montt, que permitieron que
el agua dulce se extendiera de forma homogénea en la
capa superficial de los canales, fueron primordialmente
las diferencias de la temperatura del agua
las que influyeron en los cambios de la DDC de débil
a media y fuerte. La descarga de aguas frías (4-6°C),
desde el glaciar Montt, originaron una convección por
debajo de la estratificación y hasta el final de las
mediciones (∼50 m), formando una capa homogénea
que disminuyó el gradiente de temperatura, haciendo
que la DDC fuera débil en esta región. Además, en
esta zona, no se observó la presencia de las masas de
aguas oceánicas y mezcladas, e.g., ASAAM y ASAA,
debido a que la fuerte convección por temperatura no
sólo profundizó las isotermas, sino también las
isohalinas, resultando entonces en un menor gradiente
de salinidad, que también contribuyó a la disminución
de la intensidad de la DDC. La ocurrencia de la DDC
por debajo de la capa estratificada de la columna de
agua (7-10 m) conjuntamente con el viento, mareas y
ondas internas (Aiken, 2008), constituyen un
mecanismo importante para la mezcla vertical,
influenciando el hábitat de las especies marinas en
estas profundidades y a la exportación de carbono
hacia los sedimentos (González et al., 2011). Queda
por determinar la magnitud de los flujos de calor hacia
la superficie desde el ASAA por medio del
mecanismo de la DDC. Dicha cuantificación permitirá
proponer si la DDC pudiera ser un mecanismo que
favorece el derretimiento de hielo en cuerpos de agua
delimitados por capa de hielo superficiales. La
detección e implicancias físicas y biológicas de la
DDC en el sistema de fiordos y canales de la
Patagonia chilena abren una nueva línea de
investigación en que la ciencia marina podrá
concentrar su atención en el futuro.
Doble difusión en fiordos de la Patagonia chilena
AGRADECIMIENTOS
Los resultados obtenidos en esta investigación forman
parte del proyecto Postdoctoral FONDECYT-3120038
del Dr. Iván Pérez-Santos. Además, cuenta con el
apoyo del proyecto FONDAP-COPAS, RP1 y el
COPAS Sur-Austral, línea 4. Finalmente, queremos
agradecer el apoyo en terreno del técnico Rodrigo
Mansilla.
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Received: 26 March 2012; 17 January 2013
Latin American Journal of Aquatic Research

Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 183-188, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-17
Short Communication
Antibacterial activity of macroalgae
Tropical Atlantic marine macroalgae with bioactivity against virulent
and antibiotic resistant Vibrio
Giselle Cristina Silva 1 , Renata Albuquerque-Costa 1,2 , Jackson R. Oliveira-Peixoto 1
Fernando E. Pessoa-Nascimento 2 , Pedro B. de Macedo-Carneiro 1 &
Regine H. Silva dos Fernandes-Vieira 1,2
1 Sea Sciences Institute, Federal University of Ceará, Av. Abolição 3207, Fortaleza, Ceará, Brazil
2 Fisheries Engineering Department, Federal University of Ceará, Av. Abolição 3207, Fortaleza, Ceará, Brazil
ABSTRACT. The antibacterial activity of ethanol, methanol, hexane and acetone-based extracts of the
macroalgae Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes (HM), Ulva fasciata (UF) and Caulerpa prolifera
(CP) was investigated. The disk diffusion method was used to evaluate the algae antimicrobial effect against
standard strains of Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Pseudomonas
aeruginosa and Salmonella enterica and five virulent antibiotic-resistant strains of V. brasiliensis, V. xuii and
V. navarrensis (isolated from the hemolymph of Litopenaeus vannamei). Ethanol extracts of PG and HM
inhibited all Vibrio strains. E. coli and P. aeruginosa were only susceptible to ethanol extracts of PG. Among
the methanol extracts, only UF was bioactive, inhibiting V. navarrensis. The observed inhibitory effect of
ethanol extracts of PG, HM and UF against virulent antibiotic-resistant bacteria suggests these macroalgal
species constitute a potential source of bioactive compounds.
Keywords: antibacterial activity, macroalgae, solvent extracts, gram-positive, gram-negative, virulent
antibiotic-resistant vibrio.
Macroalgas marinas tropicales atlánticas con actividad biológica
contra vibrios virulentos y resistentes a antimicrobianos
RESUMEN. Se investigó la actividad antibacteriana de los extractos de etanol, metanol, hexano y acetona de
las macroalgas Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes (HM), Ulva fasciata (UF) y Caulerpa
prolifera (CP). Se utilizó el método de difusión en disco para evaluar el efecto antimicrobiano de las algas
contra cepas patrón de Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Pseudomonas
aeruginosa y Salmonella enterica y cinco cepas virulentas y resistentes a los antimicrobianos: V. brasiliensis,
V. xuii y V. navarrensis (aislado de la hemolinfa de Litopenaeus vannamei). Los extractos de etanol de PG y
HM inhibieron todas las cepas de Vibrio. E. coli y P. aeruginosa solo eran susceptibles a los extractos de
etanol de PG. Entre los extractos de metanol, solo UF fue bioactivo, inhibiendo V. navarrensis. El efecto
antibacteriano de los extractos de etanol de PG, HM y UF contra bacterias virulentas y resistentes a los
antimicrobianos sugiere que estas especies de macroalgas constituyen una fuente potencial de compuestos
bioactivos.
Palabras clave: actividad antibacteriana, macroalgas, extractos, gram-positivas, gram-negativas, vibrios
virulentos resistentes a antibióticos.
___________________
Corresponding author: Renata Albuquerque Costa (renata.albuq@gmail.com)
Research on natural compounds as alternatives to
synthetic antibiotics is garnering increasing attention
in the scientific community (Al-Haj et al., 2010;
Vieira et al., 2010). Investigations on bioactive
compounds have mostly been focused on phanerogams
(Nair & Chanda, 2007; Peixoto et al., 2011),
but macroalgae have also been shown to contain
183
compounds capable of inhibiting bacterial growth,
including that of well-known human pathogens
(Taskin et al., 2007; Kolanjinathan & Stella, 2009).
Macroalgae are multicellular, eukaryotic and
autotrophic organisms lacking a specialized vascular
system (Pádua et al., 2004). They have traditionally
been classified according to their photosynthetic

184
pigments, although much new taxonomic information
has become available. Macroalgae may be found
throughout marine and freshwater environments and
on soils, rocks, snow and plant surfaces, given
appropriate light and moisture conditions (Vidotti &
Rollemberg, 2004). As demonstrated by Lima-Filho et
al. (2002), a number of macroalgae endemic to
northeastern Brazil contain bioactive compounds
against a broad spectrum of gram-positive and gramnegative
bacteria.
The objective of this study was to evaluate the bioactivity
of extracts of the marine macroalgae species
Padina gymnospora, Hypnea musciformes, Ulva fasciata
and Caulerpa prolifera against standard strains
of Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus
aureus, Pseudomonas aeruginosa and Salmonella
enterica, and against antibiotic-resistant vibrios
carrying virulence factors.
All strains used in this study were supplied by the
microbe bank of the Laboratory of Seafood and
Environmental Microbiology (LABOMAR/UFC). The
standard strains belonged to five species: V.
parahaemolyticus ATCC 17802, E. coli ATCC 25922,
Staphylococcus aureus ATCC 25923, P. aeruginosa
ATCC 27853 and Salmonella IOC (Instituto Oswaldo
Cruz). The virulent vibrio strains belonged to three
species: Vibrio brasiliensis (n = 3), V. xuii (n = 1) and
V. navarrensis (n = 1), originally isolated from the
hemolymph of the Pacific white shrimp (Litopenaeus
vannamei).
The virulent vibrio strains were submitted to
detection of proteases (caseinase, elastase and
gelatinase), lipase, phospholipase and hemolytic
activity. Gelatinase production was tested in tryptone
soy agar (TSA, Difco) supplemented with 0.5%
gelatin and 1% NaCl (w/v) (Liu et al., 1996). Casein
detection was performed using milk agar containing
1% NaCl (Austin et al., 2005). The ability to degrade
elastase was tested with a medium composed of
nutrient broth and noble agar (Difco) and
supplemented with 0.3% elastin (Sigma E1625) (w/v)
and 1% NaCl (Rust et al., 1994). The lipase and
phospholipase assays were carried out in tubes
containing TSA (1% NaCl) enriched with 1% (v/v)
Tween 80 and 1% (v/v) yolk emulsion, respectively
(Liu et al., 1996). Hemolytic activity was evaluated
with Wagatsuma agar (1% NaCl) enriched with 100
mL L -1 defibrinated sheep blood suspension at 20%
(Wagatsuma, 1968).
In order to determine the antibiotic susceptibility
profile, the virulent vibrio strains (V. brasiliensis n =
3, V. xuii n = 1, V. navarrensis n = 1) were challenged
with gentamicin (GEN; 10 µg), streptomycin (STR; 10
µg), ampicillin (AMP; 10 µg), penicillin G (PEN; 10
Latin American Journal of Aquatic Research
U), imipenem (IPM; 10 µg), cephalothin (CET; 30
µg), ceftriaxone (CRO; 30 µg), chloramphenicol
(CHO; 30 µg), aztreonam (ATM; 30 µg), nitrofurantoin
(NIT; 300 µg), nalidixic acid (NAL; 30 µg),
sulfame-thoxazole-trimethoprim (SUT; 25 µg) and
tetracycline (TCY; 30 µg) using the modified disk
diffusion method (Bauer et al., 1966). Strains grown
in TSA containing 1% NaCl were adjusted to a
concentration of 10 8 CFU m L -1 , starting with dilution
in 1% saline solution (Vibrio species) and 0.85% NaCl
(E. coli, S. aureus, P. aeruginosa and S. enterica) until
attaining the 0.5 McFarland turbidity standard. The
adjusted strains were inoculated with a swab on
Mueller-Hinton agar followed by application of
commercially available antibiotic disks (Laborclin).
After incubation at 37°C for 24 h, the inhibition halos
were measured with a digital caliper (Digmess) and
the strains were classified following guidelines of the
Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI,
2009).
Macroalgae belonging to the classes Phaeophyta
(Padina gymnospora–PG), Rhodophyceae (Hypnea
musciformes–HM) and Chlorophyceae (Ulva fasciata–
UF and Caulerpa prolifera–CP) were collected at
Pacheco (a beach location 10 km west of Fortaleza,
northeastern Brazil; 3°41'8.6''S, 38°38'5.9"W) at 0.2
m depth during low tide on November 6, 2010. The
water temperature at the sampling location was 30°C.
The specimens were identified at the Macroalgae
Laboratory (LABOMAR/UFC) (Littler & Littler,
2000) and deposited in the herbarium of the same
institution under entry numbers 2145 (H. musciformes),
2149 (U. fasciata), 2152 (P. gymnospora)
and 2155 (C. prolifera). The algae were washed in
distilled water to remove epiphytes and debris, dried at
30°C and ground to a homogenous powder for use in
the preparation of extracts.
The algae powder (2 g) was submitted to extraction
with ethanol, methanol, acetone and hexane at 1:100
(p/v) in a Soxhlet extractor at 78.4, 64.7, 56.0 and
69.0°C, respectively. After 16 h under reflux
conditions, the extracts were evaporated to a final
concentration of 100 mg mL -1 . The extracts were
stored at 4°C. Sterilized 5 mm white disks (Laborclin)
were soaked with 100 µL extract. Control disks were
soaked with 100 µL of each solvent (ethanol,
methanol, acetone and hexane).
Strains adjusted to 10 8 CFU mL -1 (as described
above), were inoculated with swabs on Mueller-
Hinton agar (CLSI, 2009). Subsequently, disks soaked
in extract were applied in triplicate. A negative control
disk (soaked in solvent only) and a positive control
disk (soaked in 5 µg ciprofloxacin) were used for each

strain. The plates were incubated at 35°C for 24 h.
Inhibition halos ≥ 6 mm were considered evidence of
antibacterial activity (Engel et al., 2006).
The Vibrio strains isolated from shrimp
hemolymph all displayed hemolytic and phospholipolytic
activity and a profile compatible with the
presence of caseinase. Four of the five strains (80%)
were gelatinase-positive, two (40%) presented
lipolytic activity against Tween 80, and one (20%)
was capable of hydrolyzing elastase (Table 1). Two
Vibrio strains (40%) were resistant to a single
antibiotic (PEN). Three strains (60%) displayed
multiple resistance: PEN+CET (n = 1), PEN+CET
+AMP (n = 1) and ATM+CRO (n = 1) (Table 1).
The results of the antibiogram test are shown in
Table 2. Only ethanol and methanol extracts were
bioactive. The greatest inhibition halos were observed
for ethanol extracts of PG, ranging from 10.2 ± 1.6 (in
E. coli culture) to 16.7 ± 2.1 mm (in V. brasiliensis
culture).
The smallest inhibition halos were observed for
ethanol extracts of UF, when compared to extracts of
PG or HM. However, UF was the only algal species
with antibacterial activity when methanol was used as
solvent. In this case, bioactivity was observed only
against V. navarrensis (average halo size: 11.3 ± 0.8
mm).
PG, HM and UF all displayed vibrocidal activity,
especially the first two (Phaeophyta and Rhodophyceae,
respectively), which inhibited the growth of
all the vibrio species tested. No extract of CP
displayed antibacterial activity.
S. aureus and S. enterica were resistant to all
extracts. The standard strains of E. coli and P.
aeruginosa were susceptible to the ethanol extract of
PG only.
Antibacterial activity of macroalgae
Vibrio strains presenting proteases, lipase,
phospholipase and β-hemolytic activity may be
considered potentially pathogenic (Zhang & Austin,
2005). In view of the presence in our vibrio strains of
these markers of virulence along with resistance to
one or more commonly used antibiotics, the ability of
PG, HM and UF to inhibit these isolates is a very
important finding (Table 1), indicating the presence of
effective bioactive compounds in the algal species
tested.
Shanmughapriya et al. (2008) found macroalgae of
the classes Phaeophyta, Rhodophyceae and Chlorophyceae
to contain possibly lipolytic compounds
inhibiting gram-positive and gram-negative bacteria,
demonstrating the relevance of investigating the antibacterial
activity of algal extracts against pathogens
resistant to multiple antibiotics. In fact, according to
Watson & Cruz-Rivera (2003), algae may contain a
wide range of bactericidal agents, including amino
acids, terpenoids, phlorotannins, acrylic acid, phenolic
compounds, steroids, haloge-nated ketones, alkanes,
cyclic polysulphides and fatty acids.
In our study, ethanol PG extracts presented the
broadest spectrum of antibacterial activity, inhibiting
all vibrio strains, E. coli and P. aeruginosa (Table 1).
Vallinayagam et al. (2009) reported an even broader
range of bioactivity for PG extracts prepared from
algae collected in India: in addition to inhibiting
Vibrio and P. aeruginosa, extracts were also effective
against S. aureus and Salmonella.
Likewise, ethanol extracts of PG prepared by
Manivannan et al. (2001) presented bioactivity against
not only V. parahaemolyticus, E. coli and P.
aeruginosa, matching our findings, but also against
Salmonella. The authors observed significant
inhibition halos when challenging cultures of V.
cholerae, V. fluvialis and V. splendidus, confirming
the vibriocidal potential of ethanol extracts of PG.
Table 1. Virulence factors and antibacterial resistance profile of Vibrio strains isolated from shrimp (Litopenaeus vannamei)
hemolymph.
Strains Virulence factor Resistant to
Vibrio xuii CAS, GEL, PHOS, HEM PEN
V. brasiliensis 100 CAS, GEL, PHOS, HEM PEN, CET
V. brasiliensis 113 CAS, GEL, PHOS, LIP, HEM PEN, CET, AMP
V. brasiliensis 130 CAS, GEL, PHOS, LIP, HEM PEN
V. navarrensis CAS, ELAS, PHOS, HEM ATM, CRO
CAS: caseinase, GEL: gelatinase, PHOS: phospholipase, HEM: hemolytic activity, LIP: lipase,
ELAS: elastase, PEN: penicillin, CET: cephalothin, AMP: ampicillin, ATM: aztreonam, CRO:
ceftriaxone.
185

186
Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. Average inhibition halos of ethanol extracts of the macroalgae Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes
(HM) and Ulva fasciata (UF) in cultures of virulent Vibrio strains isolated from shrimp (Litopenaeus vannamei) hemolymph
(SH) and standard ATCC and IOC strains.
Strains Origin PG HM UF CIP*
Vibrio xuii SH 16.5 ± 1.9 11.46 ± 0.5 - 33.00
V. brasiliensis 100 SH 14.9 ± 0.8 8.6 ± 0.6 - 33.36
V. brasiliensis 113 SH 16.7 ± 2.1 10.3 ± 0.3 8.6 ± 0.7 24.06
V. brasiliensis 130 SH 14.7 ± 1.3 9.9 ± 0.5 9.4 ± 0.2 35.25
V. navarrensis SH 14.9 ± 0.2 14.9 ± 0.2 - 30.18
V. parahaemolyticus ATCC 17802 14.2 ± 0.8 13.6 ± 0.5 7.9 ± 0.3 23.12
Escherichia coli ATCC 25922 10.2 ± 1.6 - - 30.85
Staphylococcus aureus ATCC 25923 - - - 36.43
Pseudomonas aeruginosa ATCC 27853 10.9 ± 1.4 - - 33.13
Salmonella enterica IOC - - - 29.19
* Positive control: 5 µg ciprofloxacin (CIP).
This potential was evidenced in the present study by
the inhibition of V. xuii, V. brasiliensis and V.
navarrensis, in addition to V. parahaemolyticus. In
this context, the antibacterial activity of red seaweed
(Gracilaria fisheri) was reported by Kanjana et al.
(2011), who verified that ethanol, methanol and
chloroform extracts showed activity against a virulent
strain of V. harveyi.
Extracts prepared with HM and UF were only
bioactive against vibrio strains. However, in a study
on the bioactive properties of these algal species,
Selvin & Lipton (2004) observed a much broader
antibacterial spectrum for both UF extracts (inhibiting
all the bacterial species tested, including V. fischeri, V.
alginolyticus, V. harveyi, Micrococcus luteus, Bacillus
cereus, B. subtilis, E. coli, Aeromonas hydrophila, P.
aeruginosa and Aeromonas sp.) and HM extracts
(inhibiting V. fischeri, M. luteus, B. cereus, B. subtilis,
A. hydrophila and P. aeruginosa). The antibacterial
potential of UF was observed by Selvin et al. (2011).
These authors suggested that the macroalgae U.
fasciata may be a source for developing a medicated
feed for shrimp disease caused by Vibrio and
Aeromonas.
In our study, none of the 10 strains tested were
susceptible to CP extracts. Similar findings were
reported by Freile-Pelegrín & Morales (2004) who
observed no inhibition halos when challenging strains
of E. coli, P. aeruginosa, S. aureus and Salmonella
with ethanolic CP extracts. Only three of the eight
bacterial species tested (Bacillus subtilis, Strepto-
coccus faecalis and Micrococcus luteus) were
susceptible to their extracts.
Plaza et al. (2010) reported significant variations in
antibacterial potential between extracts of the
macroalga Himanthalia elongata prepared with
different solvents. A similar variation was observed in
the present study, as none of the four algal species
tested (PG, HM, UF and CP) were effective against
any of the ten bacterial species when the extracts were
prepared with acetone and hexane. This is additionally
supported by the absence of antibacterial effects of
hexane-based UF and CP extracts upon strains of E.
coli, S. aureus, P. aeruginosa and Salmonella reported
by Lima-Filho et al. (2002).
When extracts were prepared with methanol, UF
was the only algal species displaying bioactivity, and
only one bacterial species was susceptible (V.
navarrensis). In contrast, Chiheb et al. (2009) reported
methanol UF extracts to be effective against both S.
aureus and E. coli. However, the bioactive properties
of macroalgae are known to vary according to
geographic location and season; thus, extracts
prepared with the same solvent and the same algal
species may differ significantly in antibacterial
potential, depending on sampling location and time.
In a study covering 80 species of marine
macroalgae, Padmarkumar & Ayyakkannu (1997)
demonstrated that while extracts of chlorophycean
species remained bioactive all year round, extracts of
phaeophycean species lacked antibacterial activity
when prepared with algae collected in certain periods.

The bioactivity of extracts of rhodophycean species
varied from season to season, but was never
completely absent.
In view of the observed inhibitory effect of ethanol
extracts of P. gymnospora, H. musciformes and U.
fasciata against virulent antibiotic-resistant microorganisms,
it may be concluded that these macroalgae
represent a potential source of bioactive compounds.
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DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-18
Short Communication
Primer registro de la raya manzana para el río Bita
Primer registro de la raya manzana, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841)
(Batoidea: Potamotrygonidae) para el río Bita, Orinoquía, Colombia
Luis A. Muñoz-Osorio 1 & Paola A. Mejía-Falla 1
1 Fundación colombiana para la investigación y conservación de tiburones y rayas
SQUALUS. Carrera 79, Nº 6-37, Cali, Colombia
RESUMEN. La raya manzana Paratrygon aiereba ha sido confirmada en Colombia para la cuenca del
Orinoco en los ríos Meta, Inírida, Tomo, Orinoco y bajo río Arauca. Este estudio la reporta por primera vez
para el río Bita, a partir de una hembra grávida capturada en marzo de 2009, incrementando con ello el rango
conocido de su distribución en Colombia.
Palabras clave: Paratrygon aiereba, raya de agua dulce, distribución, cuenca del Orinoco, Colombia.
First record of the discusray, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841)
(Batoidea: Potamotrygonidae) for the Bita River,
Orinoco Basin of Colombia
ABSTRACT. The discusray has been confirmed in Colombia for the Orinoco Basin in the rivers Meta,
Inírida, Tomo, Orinoco and low Arauca. This study reports this species, for first time, for the Bita River from a
pregnant female captured in March 2009, therefore extending the distribution range of this species in
Colombia.
Keywords: Paratrygon aiereba, freshwater stingray, distribution, Orinoco basin, Colombia.
___________________
Corresponding author: Luis A. Muñoz-Osorio (lmunoz@squalus.org)
La raya manzana, manta o ceja Paratrygon aiereba se
registra en el norte de Bolivia en los afluentes del río
Madeira, en el este de Perú en el río Ucayali, en
Brasil, en los ríos Negro, Solimões, Branco, Madeira y
Pará en Venezuela en la cuenca del río Orinoco y su
drenaje, y en el río Amazonas (desde Ecuador) y sus
principales tributarios, incluyendo el río Tocantins
(Lovejoy, 1996; Carvalho et al., 2003; Lasso et al.,
2009a; Rosa et al., 2010). Aunque estos trabajos a
escala subcontinental no registran esta raya para
cuerpos de agua colombianos, varios autores han
registrado su presencia, específicamente en los ríos
Meta, Inírida, Tomo, Orinoco y bajo río Arauca
(Maldonado-Ocampo et al., 2006, 2008; Maldonado-
Ocampo & Bogotá-Gregory, 2007; Lasso et al.,
2009b). Asimismo, la especie cuenta con especímenes
colombianos en museos tanto nacionales (Instituto
Alexander von Humboldt), como internacionales
(Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional
Mayor de San Marcos, Lima y Colección de Peces
del Instituto de Investigaciones de la Amazonía
189
Peruana) (Mejía-Falla et al., 2007, 2009). Este estudio
reporta por primera vez la presencia de la raya
manzana Paratrygon aiereba para el río Bita,
departamento de Vichada, registro con el cual se
amplía su rango de distribución en la Orinoquía
colombiana.
Una hembra grávida de P. aiereba fue encontrada
en marzo de 2009 en el río Bita (06°7,8’N,
67°31,2’W) (Fig. 1), en jurisdicción del municipio de
Puerto Carreño, departamento de Vichada, Orinoquía
colombiana. El espécimen fue identificado siguiendo
los trabajos de Rosa et al. (1987, 2010), sin embargo,
por su estado de descomposición, la coloración del
ejemplar no se pudo registrar. Próximo a esa hembra,
se encontró un embrión del mismo sexo, probablemente
abortado por ella, con un patrón de manchas
irregulares de color habano a café claro en fondo
negro y un par de manchas negras curvas (semejando
una ceja), aproximadamente a la mitad de la distancia
entre el ojo y el borde anterior del disco (Fig. 2).

190
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 1. Área de estudio indicando el lugar de captura () de los individuos de Paratrygon aiereba en el río Bita,
Cuenca del río Orinoco, Colombia.
Figura 2. Ejemplares de Paratrygon aiereba encontrados en el río Bita: a) Hembra adulta de 68 cm de ancho de disco
(AD), b) vista dorsal y c) vista ventral de embrión hembra de 16 cm de AD.

La hembra adulta, capturada incidentalmente en
una práctica de pesca de consumo con red, midió 68
cm de ancho de disco (AD) y 90,5 cm de longitud de
disco (LD) (Fig. 2a). El embrión midió 16 cm de AD,
16,5 cm de LD, 26,0 cm de longitud total (LT), y pesó
90 g (Fig. 2b), y presentó un saco vitelino de 12 cm de
diámetro (Fig. 2c). Estas observaciones sugieren que
la hembra adulta se encontraba grávida en el momento
de la captura y el embrión se encontraba en una etapa
avanzada de desarrollo. Asimismo, la presencia del
saco vitelino sustenta el modo de reproducción
vivíparo matrotrófico característico de la familia
Potamotrygonidae (Hamlett & Kobb, 1999; Rosa et
al., 2010).
Rosa (1990), reporta tallas de nacimiento de 10,8
cm de AD para la especie en el Amazonas brasilero,
siendo inferior a la que podría presentarse en la
Orinoquía colombiana (superior a 16 cm de AD). Así
mismo, para el Orinoco venezolano, se plantea una
talla de madurez sexual de hembras a partir de los 37
cm de AD (Barbarino & Lasso, 2005, 2009), mientras
que para el Amazonas brasilero se registra esta talla a
partir de los 72 cm de AD (Charvet-Almeida et al.,
2005), siendo este último valor superior a la hembra
encontrada en este estudio, la cual se encontraba
madura y en estado de preñez a los 68 cm de AD.
Estas diferencias reproductivas pueden ser poblacionales,
determinadas por factores intrínsecos o
ambientales. Sin embargo, se requiere de más estudios
ecológicos y biológicos con el fin de verificar y
explicar estas diferencias.
Charvet-Almeida et al. (2005) sugieren que el
periodo de gestación de P. aiereba es de nueve meses
y los nacimientos coinciden con la época de lluvias, en
un período de cuatro meses. De manera similar,
Barbarino & Lasso (2005, 2009) plantean que la época
de reproducción en el Orinoco venezolano ocurre
entre mayo y junio, meses que coinciden con la época
de lluvias registrada en la Orinoquía colombiana
(Villarreal-Leal, 2007); aunque, desde 2005 se ha
encontrado para esta zona otro máximo de lluvias en
septiembre (IDEAM, 2011). Si esta condición lluviosa
está estrechamente relacionada con los nacimientos de
las crías de P. aiereba, se plantea que al embrión
abortado le faltarían entre 2-3 meses (mayo-junio) o 6
meses (septiembre) de desarrollo intrauterino; pero es
necesario realizar más estudios reproductivos
detallados de ésta y otras especies de rayas de agua
dulce que habitan la cuenca del Orinoco y evaluar si
se corresponden con los máximos de lluvia.
La hembra adulta fue encontrada casi a un
kilómetro de la desembocadura del río Bita, en un
lugar caracterizado por presentar aguas blancas, ricas
en sedimentos y fondo arenoso. Este tipo de hábitat
Primer registro de la raya manzana para el río Bita
coincide con lo registrado para la especie por
Barbarino & Lasso (2009) y Rosa et al. (2010),
quienes han reportado individuos en cauces
principales de ríos y caños de fondos arenosos, a
profundidades entre 30 y 180 m, y en ríos de aguas
blancas, claras o negras.
P. aiereba en la Orinoquía colombiana presenta
varias interacciones con actividades antrópicas como
la pesca de consumo y la pesca deportiva. Asimismo,
esta especie alcanza tallas grandes (80 cm AD)
(Carvalho et al., 2003) y presenta baja fecundidad
(entre 1 y 8, frecuentemente 1 a 2 crías) (Lasso et al.,
1997; Charvet-Almeida et al., 2005). Lo cual sugiere
que es una especie vulnerable a presiones pesqueras
(Holden, 1977; Cortés, 2004); sin embargo, la
ausencia de información biológica y ecológica han
llevado a categorizarla a nivel global como Datos
Deficientes (DD) (Araújo & Rincón, 2009). A nivel
nacional, P. aiereba es considerada una especie de
Prioridad Alta para la conservación en el Plan de
Acción Nacional para la Conservación y Manejo de
Tiburones, Rayas y Quimeras de Colombia, siendo
definida su prioridad a partir de cuatro criterios de
evaluación (relación con la pesca, comercialización,
distribución, y criterios de IUCN) (Caldas et al.,
2010). A nivel local, en el sector de Puerto Carreño e
Inírida, existe una veda de los recursos con interés
ornamental para la región de la Orinoquía desde el 1
mayo al 30 junio (Resolución INPA número 190 de
1995). De esta forma, se resalta y sustenta la
necesidad de dirigir estudios en esta especie de raya de
agua dulce, que aporten insumos para sugerir acciones
y medidas de manejo de esta especie, en el marco del
Plan de Acción mencionado.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la comunidad de pescadores
del municipio de Puerto Carreño, Orinoquía colombiana.
A la Iniciativa de Especies Amenazadas Jorge
Ignacio Hernández (Becas IEA) por la co-financiación
del proyecto, a IdeaWild por los equipos donados para
el desarrollo del mismo y a la Fundación Omacha por
el apoyo logístico para el trabajo de campo.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 194-198, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-19
Short Communication
Henneguya exilis in channel catfish
Spatial and seasonal variations on Henneguya exilis prevalence on cage intensive
cultured channel catfish (Ictalurus punctatus), in Tamaulipas, Mexico
Jaime Luis Rábago-Castro 1 , Ricardo Gomez-Flores 2 , Patricia Tamez-Guerra 2
Jesús Genaro Sánchez-Martínez 1 , Gabriel Aguirre-Guzmán 1 , Jorge Loredo-Osti 1
Carlos Ramírez-Pfeiffer 3 & Ned Iván de la Cruz-Hernández 1
1 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Tamaulipas
Carretera Victoria, Mante Km. 5, Cd. Victoria, Tamaulipas, México. C.P. 87000
2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León (UANL)
Av. Pedro de Alba S/N, Ciudad Universitaria, San Nicolás de los Garza
Nuevo León (NL), México, C.P. 64000
3 Departamento de Investigación, Unidad Michoacán, Universidad México Americana del Norte
A.C. Calle Michoacán 551, Col. Rodríguez, Reynosa, Tamaulipas, México, C.P. 88631
ABSTRACT. Diseases are of particular importance for aquaculture worldwide, particularly in intensive
culture. In Mexico, intensive culture of channel catfish is mainly done in floating cages. The aim of the present
study was to determine the presence of the myxozoan Henneguya and the effect of site, period and host length
on its prevalence in cage-cultured channel catfish. Over a year, fish were examined on six different sites.
Results showed the presence of Henneguya exilis in all the farms. However, no significant effects were
observed for site and season on prevalence, nor was there a correlation between host length and infection
prevalence.
Keywords: channel catfish, cage culture, Henneguya exilis, Tamaulipas, Mexico.
Variaciones espaciales y temporales en la prevalencia de Henneguya exilis
en bagre de canal (Ictalurus punctatus), cultivado en jaulas, en Tamaulipas,
México
RESUMEN. Las enfermedades tienen una gran importancia en la acuacultura mundial, especialmente en
sistemas de cultivo intensivos. En México, el cultivo intensivo del bagre de canal se realiza principalmente en
jaulas flotantes. El objetivo de la presente investigación fue el determinar la presencia del myxozoo
Henneguya y el efecto del lugar, periodo y longitud del huésped con la prevalencia en el bagre de canal en
jaulas de cultivo. Durante un año, se examinaron peces obtenidos de granjas en seis localidades. Los
resultados mostraron la presencia de Henneguya exilis en todas las granjas, sin embargo no se observaron
efectos significativos para el sitio y época en la prevalencia, ni hubo una correlación entre la prevalencia de la
infección y la longitud del huésped.
Palabras clave: bagre de canal, cultivo en jaulas, Henneguya exilis, Tamaulipas, México.
___________________
Corresponding author: Ricardo Gomez-Flores: (rgomez60@hotmail.com)
Channel catfish Ictalurus punctatus is intensively
cultured in earth ponds in USA, whereas in Mexico
food-size fish are intensively cultured in floating
cages. In 2008, the aquaculture of channel catfish in
Mexico reached 970 ton (CONAPESCA, 2008) with
Tamaulipas as the first producer using controlled
systems. Biotic factors can affect the prevalence of
pathogens in these systems, as wild fish population
194
around cages (Beveridge, 2002), size host (Adriano et
al., 2005), fish species (Beecham et al., 2010) and
abiotic factors as stress by management (Lio-Po &
Lim, 2002) or low levels of dissolved oxygen
(Francis-Floyd, 1993). Some reports show the effect
of fish age (Saksida et al., 2007), stress (Hammell &
Dohoo, 2005), fish mean weight (Heuch et al., 2009),
type of ecosystems (Vagianou et al., 2006) and

195
temperature (Johnson et al., 2004; Antonelli et al.,
2010), on outbreaks and prevalence of pathogens in
fish cultured in sea water cages, but there are few
studies that have examined factors affecting pathogen
prevalence in freshwater cages. One of the most
common protozoans likely to be encountered in
freshwater culture of channel catfish belongs to the
genus Henneguya (Myxobolidae) (Hoffman, 1999).
Two species of this genus, H. exilis and H. ictaluri
cause the lamellar disease and the proliferative gill
disease respectively (Current & Janovy, 1976; Griffin
et al., 2008). In USA, outbreaks of these diseases
occur in catfish raised in earthen ponds, whereas in
Mexico there are few reports of these pathogens. The
present study was undertaken to determine the
presence and prevalence of Henneguya species in the
channel catfish I. punctatus cultured in floating cages,
in Tamaulipas state, and to evaluate the effect of site,
period and host size on its prevalence.
During one year, channel catfish were collected
every two months (May 2007-April 2008) from six
sites in Tamaulipas (five sites in reservoirs created by
dams and one in a river). Sites located in the reservoirs
were 1) Pedro J. Méndez 24º14’N, 99º33’W, 2) María
Soto la Marina 24º24’N, 98º59’W, 3) La Loba
24º21’N, 98º37’W, 4) Vicente Guerrero 23º57’N,
98º44’W, 5) Emilio Portes Gil 22º57’N, 98º47’W; and
the site 6) Soto la Marina was located in a river
23º57’N, 98º27’W (Fig. 1). Except for site 5, the rest
of the sites belong to the same hydrological system.
Fish (n = 20-40 fish/farm/sample period) were
collected from rectangular floating cages of 1.2 m
widex1.2 m long x 2.4 m depth (6.9 m³ of volume).
Cages are tied between them and form a battery,
which are also tied with polyethylene ropes, and they
are anchored to shore and water bottom. The cages are
made of a rigid net, which is formed of steel
embedded with hard plastic, and the mesh size has
1.27x2.54 cm. Depth of water in reservoirs ranged
from 6 to 17.5 m, whereas the river depth was 2.0 m.
Sampled fish were stored in plastic bags, covered with
ice, and transported to the Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia of Universidad Autónoma de
Tamaulipas, Cd. Victoria, Tamaulipas.
Collected fish were measured (fork length in cm),
externally evaluated, and dissected; external and
internal organs were analyzed using standard
protocols (Pritchard & Kruse, 1982; Secretaría de
Pesca, 1994; Hoffman, 1999). Presumptive Henneguya
plasmodia were measured, cysts were crushed to
obtain spores, and their total length (TL), body length
(BL) and width (in µm) were determined with an
optical micrometer. Parasite identification was done
according to Hoffman (1999) and Feist & Longshaw
Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Reservoirs: 1) Pedro J. Méndez: 24º14’N,
99º33’W, 2) María Soto la Marina 24º24’N, 98º59’W, 3)
La Loba 24º21’N, 98º37’W, 4) Vicente Guerrero
23º57’N, 98º44’W, 5) Emilio Portes Gil 22º57’N,
98º47’W; 6) Soto la Marina River 23º57’N, 98º27’W.
(2006); prevalence determined according to Margolis
et al. (1982). Data were analyzed statistically using a
MedCal* v.12.3 Statistical Software; data analyzed by
the Kolmogorov-Smirnov test indicated non-normality.
Kruskal-Wallis test was carried out to determine
the effect of site and period on prevalence, whereas
the Spearman correlation test was used to determine
the relation of host size on prevalence. Differences
were considered significant at P < 0.05. An annual
average of prevalence per site and season was
performed to observe variations on space and time.
A total of 954 fish were examined. Gills were the
only organ affected by Henneguya plasmodia, which
were oblong in shape and brown in color in fresh
samples, and averaged 400-800 µ in length (Fig. 2);
fresh mature spores were 60.29 µ (±6.34) total length,
spore body length 16.46 µ (±1.76) and spore width
4.18 µ (±0.87) (Fig. 3). The site of infection and
morphologic characteristics of plasmodia and spores
were consistent with Henneguya exilis (Figs. 2 and 3).
Figure 4 shows the spatial annual average prevalence
at each site. Although the farm located at the river had
the lowest parasite prevalence, this difference was not
significant (P = 0.1407). Average prevalence by
period is shown in Figure 5. No parasites were
observed from any farms in the second sampling
period (July-August), whereas a peak of parasite
prevalence was detected in the period of March-April;
however, such variations in periods were not
statistically significant (P = 0.5635). Mean host size
was 20.11 cm (±7.84), but there was no significant
correlation between host size and prevalence of the
parasite (r = -0.086).

Figure 2. Gill filaments showing plasmodia between
secondary lamella. Bar = 0.5 mm.
Figure 3. Smear of crushed plasmodium showing spores
of Henneguya exilis. Bar = 0.02 mm.
In our study, location did not affect the H. exilis
prevalence, although the farm located in the river
showed prevalence values near to zero. The cause for
this low prevalence could be related to low numbers of
the H. exilis intermediate host, the oligochaete Dero
digitata (Feist & Longshaw, 2006). Density of D.
digitata (Naididae) has been experimentally associated
with outbreaks of proliferative gill disease in channel
catfish (Belleraud et al., 1995). The farms located in
reservoirs have several years of operation, whereas the
river farm had its first period of operation during the
study. In pond and cage aquaculture, faeces and
unconsumed food can contribute to the accumulation
of organic compounds underneath, which increases the
concentration of nitrates, phosphates and decreasing
dissolved oxygen, all of which has been correlated
with the presence of some oligochaetes, including D.
digitata (Krodkiewska & Michalik-Kucharz, 2009).
Another factor that likely has an effect in the
transmission of the parasite is the water current, which
is slightly faster in the river, and could contribute to
the absence of spores from cages. Aditionnally, for
Henneguya exilis in channel catfish
196
Figure 4. Annual prevalence (%) of Henneguya exilis by
site.
Figure 5. Annual prevalence (%) of Henneguya exilis by
period.
whirling disease, caused by other myxosporean, an
increase of water flow is suggested as a prevention
practice for the control of worm populations
(Brinkhurst, 1996). Sites 1 to 4 (Fig. 4), which belong
to the same hydrological system, had the highest
levels of Henneguya prevalence, with the farm
examined in site 4, having the highest prevalence
observed in this study. In this area there are some
nearby farms, which may probably have the infection
and help maintaining the high levels of prevalence
among farms. The absence of H. exilis at all farms
during July-August can be related to several factors,
but it was probably due to maturation of plasmodia,
and spore release. In the present study, the seasonal
prevalence of the parasite was less than 18.0% for all
the sampling periods in the year, except for the
March-April period, where it reached 54.3%. Our

197
observation of high H. exilis prevalence during
March-April and absence during July-August is
consistent, not with the parasite prevalence but with
the proliferative gill disease in USA. Some reports
indicate that April is the month with its highest
seasonal occurrence, and equally July-August with a
low occurrence in commercial catfish (Camus et al.,
2004, 2005; Khoo et al., 2008). In our study no
correlation between prevalence and host size was
observed. Adriano et al. (2005) found similar results
with Henneguya caudalongula in cultured fish and
Gbankoto et al. (2001) with other myxosporean
species of wild fish. According with Griffin et al.
(2009), closed earthen ponds and multi-batch culture
is a more favorable environment for dissemination of
myxozoan parasites in the catfish industry. In pond
culture, the contact of fish with muddy, nutrient-rich
bottoms facilitates parasite transmission, while
floating cage systems may decrease the direct contact
between worms and fish, helping lessening the
intensity of infection and the expression of the disease.
Additionally, severity of infection in proliferative gill
disease is related to the number of spores in water, and
a continuous release of them by intermediate host
(Wise et al., 2004). Fish cultured in cages have more
risk of disease than those reared in ponds (Beverdige,
2002), but in our study, despite high prevalence, no
mortalities associated with H. exilis were detected.
Other considerations should be taken into account, as
the severity of disease and damage caused by H. exilis
in the hosts.
Knowledge of the prevalence of H. exilis in
different geographical sites in channel catfish cultured
in cages can further help in establishing management
strategies for its control. Although no significant
differences related to effect of site and times of year
on prevalence were found in this study, it is likely that
aquatic environment conditions have a direct effect on
H. exilis prevalence. Further studies must be carried
out to evaluate the effect of other biotic and abiotic
factors on prevalence and disease of this parasite.
ACKNOWLEDGEMENTS
We would thank to the Comité de Sanidad Acuícola
del Estado de Tamaulipas A.C. for providing us
information for the present manuscript. We specially
thank Sistema Producto Bagre in Tamaulipas and fish
owners, and the Programa de Mejoramiento del
Profesorado of Secretaría de Educación Pública (SEP)
for providing scholarship to JRC.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 199-208, 2013
DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-20
Short Communication
Agregaciones de langostinos colorado y amarillo
Caracterización de agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon)
y langostino amarillo (Cervimunida johni) mediante un sistema
de filmación remolcado
Mauricio Ahumada 1 , Dante Queirolo 1 , Enzo Acuña 2 & Erick Gaete 1
1 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
2 Departamento de Biología Marina, Universidad Católica del Norte
P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
RESUMEN. Para caracterizar agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon) y langostino
amarillo (Cervimunida johni), se utilizó un sistema de filmación remolcado sobre fondos marinos situados en
la región de Coquimbo, Chile. Las filmaciones fueron realizadas en 2009 y 2010, a profundidades variables
entre 102 y 215 m, a partir de las cuales se estimaron densidades medias por filmación entre 3 y 63 ind m -2
para P. monodon y entre 0,2 y 2,8 ind m -2 para C. johni. Igualmente, se registró la presencia de parejas de C.
johni en julio de 2009 (∼200 m de profundidad), presumiblemente en proceso de apareamiento. Los resultados
indicaron que el sistema de filmación remolcado es un medio efectivo de registro de ejemplares de ambas
especies, permitiendo tanto la caracterización cuantitativa del stock sobre el fondo, como la observación de su
comportamiento y hábitat. El sistema tiene perspectivas de uso en la evaluación directa de abundancia y en la
caracterización del hábitat tanto en términos bióticos como abióticos.
Palabras clave: langostinos, filmación submarina, trineo remolcado, Coquimbo, Chile.
Characterization of red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and yellow
squat lobster (Cervimunida johni) aggregations using a towed video system
ABSTRACT. To characterize red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and yellow squat lobster
(Cervimunida johni) aggregations a towed video system was used to cover a seabed area in the Coquimbo
region, Chile. The films were made in 2009 and 2010, at depths between 102 and 215 m. Estimated average
densities of P. monodon and C. johni varied between 3 and 63 ind m -2 and between 0.2 and 2.8 ind m -2 ,
respectively. Mating couples of C. johni were observed on July 2009 (∼200 m depth). The results show that
the towed video system is an effective means of recording specimens of both species, allowing both the
quantitative characterization of the stock and the observation of the species behavior and habitat. The system
has the potential for use in direct assessment of abundance and habitat characterization both biotic and abiotic.
Keywords: Squat lobsters, underwater video recordings, towed sledge, Coquimbo, Chile.
___________________
Corresponding author: Mauricio Ahumada (mauricio.ahumada@ucv.cl)
La flota chilena de arrastre de fondo de crustáceos
tiene características multiespecíficas y considera como
recursos objetivo a dos especies de Munididae, el
langostino amarillo (Cervimunida johni Porter 1903) y
el langostino colorado (Pleuroncodes monodon Milne
Edwards, 1837), además del Caridea Heterocarpus
reedi Bahamonde, 1955. En Chile, la pesquería de
langostinos se inició en 1953 (Arana & Pizarro, 1970),
y se desarrolla a profundidades entre 100 y 250 m,
199
entre 26º y 38ºS (Párraga et al., 2012). Durante 2011,
la flota desembarcó un total de 7.914 ton de ambos
crustáceos.
En términos científicos, la información relativa a
C. johni y P. monodon corresponde principalmente a
información relativa a taxonomía, crecimiento,
reproducción y ecología (Wolff & Aroca, 1995; Palma
& Arana, 1997; Roa & Tapia, 2000; Arancibia et al.,
2005), mientras que en términos de monitoreo de la

200
pesquería, destacan estimaciones periódicas de
biomasas vulnerables y la caracterización del stock
explotado en términos de tallas y condición reproductiva
(Acuña et al., 2008a). Recientemente, se han
desarrollado investigaciones orientadas al desarrollo
larval, procesos de reclutamiento y dinámica de sus
poblaciones (Acuña et al., 2007; Mujica et al., 2011;
Yannicelli et al., 2011).
En este contexto, y con el propósito de avanzar en
el conocimiento de los stocks, el presente trabajo tuvo
como objetivo la caracterización de agregaciones de P.
monodon y C. johni mediante el uso de un sistema de
filmación remolcado. Para ello, la investigación
consideró la selección de un área de estudio frente a
Guanaqueros (30’09’S, 71º22’W), en la región de
Coquimbo, Chile (Fig. 1). Dicha zona fue elegida
debido a antecedentes que indicaban la presencia
recurrente de ambas especies en la zona y la ausencia
de fondos rocosos, lo cual permitiría el remolque más
seguro del sistema de filmación sobre el fondo marino.
Con la finalidad de lograr una amplia representatividad
de la información, se efectuaron seis cruceros
entre mayo 2009 y septiembre 2010, a bordo de
la embarcación científica R/V “Stella Maris II” (15,9
m de eslora).
El sistema de filmación remolcado (SFR) estuvo
compuesto por un trineo de acero (1.670 mm de largo,
1.400 mm de ancho y 863 mm de alto) con un peso
seco aproximado de 35 kg (Fig. 2) y un equipo de
filmación submarino (EFS) constituido por una
cámara de video (Sony Handycam DCR-TRV17),
iluminación artificial y baterías de ácido-plomo (12
volts). El EFS se ubicó en la parte superior de la
sección frontal del trineo, inclinado en 20º respecto a
la horizontal. La iluminación artificial consistió en dos
focos Xenophot de 50 watts cada uno, ubicados a
ambos lados de la cámara de video. Tanto la cámara
de video como la iluminación fueron controladas
mediante un dispositivo programable, activándose con
un desfase de 30 min desde el inicio del descenso del
SFR.
La maniobra para el remolque del trineo estuvo
compuesta por dos cabos (poliamida ∅ 25 mm) de 10
m de longitud, los cuales se usaron para unir el trineo
al cable de remolque (acero galvanizado ∅ 5 mm) de
la embarcación. Para evitar el enredo de la maniobra
se usaron destorcedores (5/8”). Igualmente, se
utilizaron seis flotadores (3,2 kg de flotabilidad cada
uno) en la sección superior del trineo para compensar
el peso sumergido del EFS.
Las experiencias de remolque en el área de estudio
tuvieron una duración media de 15 min, siendo
variable en función de la autonomía de las baterías, la
profundidad del fondo marino y la velocidad de
Latin American Journal of Aquatic Research
inmersión del SFR. En cada filmación se registró la
posición de inicio de calado e inicio de virado
mediante el GPS de la embarcación.
El análisis de las grabaciones consideró la
identificación y cuantificación de las especies objetivo
registradas en cada filmación, la descripción general
del tipo de fondo (fango/grava/rocoso) y la identificación
de parejas en alguna etapa del proceso
reproductivo. En este último caso, se procedió al
censo de todas las parejas registradas en cada
filmación. En aquellas filmaciones en que el grado de
mezcla entre ambas especies a lo largo de toda la
filmación impidió discriminar con exactitud el número
de ejemplares de cada especie, el número total de
ejemplares se identificó como mezcla de ambas
especies.
Para efectuar las cuantificaciones, cada filmación
fue dividida en estaciones, las cuales fueron
establecidas a intervalos fijos de seis segundos de
registro entre una y otra. Para definir los márgenes de
cada estación y estandarizar el área para contabilizar
los ejemplares sobre el fondo marino, cada estación
correspondió a cuatro cuadrantes de 40x40 cm cada
uno (0,16 m 2 ). Previo a las experiencias de filmación
se realizaron pruebas del SFR en una piscina para
generar una grilla virtual, la cual fue posteriormente
superpuesta a las filmaciones submarinas utilizando
un programa de edición de video (Pinnacle Studio©
v7).
Un operador entrenado cuantificó la totalidad de
los ejemplares de P. monodon y C. johni registrados
sobre el fondo marino delimitado en cada estación.
Considerando el número de secciones y su área, se
estimó la densidad media de P. monodon y C. johni en
la i-ésima estación (DPi) (ind m -2 ), definida según
DP ∑ IND·0,16 · NSS , donde, INDij es
el número de ejemplares de C. johni y P. monodon en
el j-ésimo cuadrante contabilizados en la estación iésima
y NSSi es el número de cuadrantes en que se
registró el fondo marino en la estación i-ésima. La
densidad promedio de una filmación determinada
(DFk) correspondió al promedio simple de sus
densidades medias por estación (DPi), y su dispersión
fue estimada a partir del coeficiente de variación (CV)
y su desigualdad mediante el Indice de Gini (IG)
estimado a partir de la curva de Lorenz.
Se estimó la profundidad promedio ponderada
(PRP) por especie a la DFk, definida según PRP
∑ PRO ·DF · ∑ DF , donde, PROk es
la profundidad media de la k-ésima filmación.
Durante los seis cruceros, se efectuaron 39
filmaciones del fondo marino, equivalentes a 45.522

Agregaciones de langostinos colorado y amarillo
Figura 1. Área de trabajo y distribución espacial de los recorridos del sistema de filmación remolcado (SFR).
Figura 2. Diagrama del trineo del sistema de filmación
remolcado (SFR) y del equipo de filmación submarina
(EFS). a) Vista lateral, b) vista en tres dimensiones.
a
b
201
m lineales de remolque y 1.014 min de filmación total,
realizadas a profundidades entre 102 y 215 m (Tabla
1). En dichos registros se detectó ejemplares de una o
ambas especies de langostino, los cuales no
evidenciaron alteraciones del comportamiento (i.e.,
escape) que fuesen atribuibles ya sea al sistema de
iluminación o a la presencia del trineo.
En 23 filmaciones se registró presencia de P.
monodon, contabilizándose 18.234 ejemplares distribuidos
en un total de 2.033 estaciones (7.858
cuadrantes), en las cuales la densidad varió entre 0 y
162,5 ind m -2 . Estos ejemplares fueron observados
entre 102 y 210 m de profundidad, sobre fondos de
fango, ya sea directamente sobre el fondo o
parcialmente enterrados. La mayoría de los ejemplares
presentó una orientación corporal similar en términos
de la dirección del eje rostro-telson. En términos de
densidad, el valor medio por filmación varió entre 3 y
63 ind m -2 (Tabla 2). Sólo en dos filmaciones (1 y 2)
se registró una densidad media superior a 50 ind m -2
(63 y 61,2 ind m -2 , respectivamente), detectándose
ejemplares agrupados en pequeñas cavidades o grietas
(Fig. 3).
La densidad de P. monodon sobre el fondo marino se
caracterizó por diferencias de hasta 2.000% entre filmaciones
(mínimo de 3 y máximo de 63 ind m -2 ). No
obstante en cada filmación, las variaciones de densidad
entre las distintas estaciones, representadas

202
Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 1. Características operacionales de las filmaciones mediante el sistema remolcado.
Crucero Fecha
1 14/05/09
2 30/07/09
3 07/10/09
4 24/10/09
5 06/08/10
6
08/09/10
09/09/10
Filmación
Nº
Distancia
filmada (mn)
Hora de
inicio
Prof.
(m)
Hora
final
Velocidad
media (kn)
1 0,20 16:15 160-130 16:25 1,5
2 0,18 16:30 130-135 16:40 1,5
3 0,28 17:50 165-165 18:00 1,7
4 0,26 18:05 165-165 18:15 1,6
5 0,27 19:28 125-125 19:38 1,6
6 0,25 19:43 125-125 19:53 1,7
7 0,26 21:07 148-140 21:17 1,8
8 0,31 21:22 149-148 21:33 1,8
9 0,37 22:51 212-212 23:02 1,8
10 0,39 23:06 215-215 23:17 1,8
11 0,26 07:33 171-170 07:43 2,0
12 0,29 07:48 171-175 07:58 1,8
13 0,30 09:07 134-132 09:17 2,0
14 0,27 09:22 131-130 09:32 1,9
15 0,34 10:43 118-118 10:53 2,0
16 0,31 10:58 117-118 11:08 1,9
17 0,19 13:53 202-199 14:04 1,4
18 0,23 14:09 197-195 14:19 1,5
19 0,33 11:08 198-192 11:18 1,8
20 0,25 12:37 166-170 12:47 1,7
21 0,21 08:52 179-179 09:02 1,5
22 0,26 09:07 178-178 09:17 1,4
23 0,21 10:22 142-141 10:32 1,5
24 0,23 10:37 141-140 10:47 1,5
25 0,24 12:01 108-110 12:11 1,0
26 0,26 12:16 110-109 12:26 1,4
27 0,20 13:42 152-153 13:52 1,4
28 0,22 13:57 151-151 14:07 1,6
29 0,32 11:11 210-204 11:21 2,0
30 0,28 11:26 201-195 11:36 1,8
31 0,13 16:14 147-147 16:19 1,6
32 0,14 16:21 147-146 16:26 1,6
33 0,14 18:24 134-136 18:29 1,8
34 0,63 19:46 102-102 20:11 0,8
35 0,63 21:36 140-140 22:01 0,8
36 0,63 23:24 170-170 23:49 0,8
37 0,63 01:31 204-204 01:56 0,8
38 0,63 19:21 200-200 19:46 0,8
39 0,65 15:02 135-124 15:28 0,8

Agregaciones de langostinos colorado y amarillo
Tabla 2. Densidades de Pleuroncodes monodon (LC) y Cervimunida johni (LA) (ind m -2 ) estimadas durante las
filmaciones mediante trineo remolcado.
Filmación Especie
Número de
ejemplares
Cuadrantes
por filmación
Estaciones
por filmación
Densidad (ind m -2 )
Promedio Máximo Mínimo
CV
(%)
Indice
de Gini
1 LC 3.644 361 94 63,0 103,1 0 35 0,17
2 LC 3.848 334 99 61,2 162,5 0 43 0,22
3 LC 1.755 309 100 31,9 62,5 0 44 0,23
4 LC 237 52 13 28,5 42,2 17,2 28 -
5 LC 408 356 89 7,2 17,2 1,6 50 0,27
6 LC 254 400 100 4,0 9,4 0 59 0,32
7 LC 608 286 71 13,3 23,4 3,1 37 0,19
8 LC 578 384 96 9,4 21,9 1,6 37 0,20
9 LC/LA 210 80 20 16,4 34,4 6,3 48 0,25
10 LC/LA 37 136 34 1,7 6,3 0 105 0,54
11 LA 18 400 100 0,3 3,1 0 229 0,83
12 LA 20 400 100 0,3 3,1 0 213 0,81
13 LA 10 400 100 0,2 1,6 0 302 0,90
14 LA 19 396 100 0,3 3,1 0 233 0,84
15 LA 11 400 100 0,2 3,1 0 314 0,90
16 LA 14 400 100 0,2 3,1 0 269 0,87
17 LA 48 400 100 0,8 4,7 0 149 0,69
18 LA 60 400 100 0,9 6,3 0 142 0,67
19 LA 25 124 38 1,3 4,7 0 129 0,62
20 LA 17 396 99 0,3 3,1 0 264 0,87
21 LC 451 400 100 7,0 25,0 0 62 0,32
22 LC 662 400 100 10,3 23,4 3,1 42 0,20
23 LC 326 400 100 5,1 15,6 0 51 0,23
24 LC 456 400 100 7,1 17,2 0 39 0,20
25 LC 189 400 100 3,0 9,4 0 74 0,40
26 LC 418 396 99 6,6 25,0 1,6 62 0,31
27 LC 365 400 100 5,7 10,9 0 43 0,24
28 LC 469 400 100 7,3 12,5 1,6 36 0,22
29 LC 261 588 40 5,8 18,8 0 74 0,39
30 LC 261 436 49 14,3 34,4 6,3 40 0,20
31 LC 268 261 51 8,0 20,3 0 59 0,32
32 LC 117 261 50 8,2 14,6 0 40 0,21
33 LC 436 268 50 8,4 20,3 0 65 0,36
34 LC 667 588 147 7,1 18,8 0 60 0,28
35 LC/LA 775 796 199 6,1 34,4 0 122 0,59
36 LA 173 380 95 2,8 10,9 0 93 0,49
37 LC/LA 526 760 190 4,3 23,4 0 97 0,50
38 LC/LA 205 532 133 2,4 9,4 0 95 0,50
39 LC 1.556 740 185 13,1 32,8 0 28 0,21
203

204
Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 3. Ejemplares de Pleuroncodes monodon en una filmación de alta densidad, entre 130 y 135 m de profundidad
(Filmación 2).
por el coeficiente de variación (entre 28 y 74%; Tabla
2) y el Indice de Gini (entre 0,17 y 0,4; Tabla 2),
indicaron un nivel de agregación medio-bajo de los
ejemplares.
Además, en las filmaciones de P. monodon,
también se observó la presencia ocasional de otras
especies, como Mursia gaudichaudii y Merluccius
gayi gayi, así como ejemplares de Gastropoda,
Elasmobranchia y Porifera.
Para el caso de C. johni, la abundancia de
individuos por unidad de área fue menor respecto a P.
monodon. Así, se registró presencia de esta especie en
11 filmaciones entre 117 y 202 m, contabilizándose
415 ind en 1.032 estaciones (4.096 cuadrantes), donde
presentaron una densidad variable entre 0 y 10,9 ind
m -2 (Tabla 2). Los ejemplares fueron observados
preferentemente en fondos de grava y fango, y
ocasionalmente en los márgenes de zonas rocosas
(filmación 15; Fig. 4).
Por filmación, la densidad media de C. johni fue
0,2-2,8 ind m -2 . En las filmaciones 17 y 18 realizadas
en julio 2009, se registró un total de 29 y 30 parejas de
C. johni, respectivamente (~0,1 parejas m -2 en cada
filmación), en proceso de cópula o protección (Fig. 5).
Globalmente, las diferencias de densidad de C.
johni entre filmaciones fueron menores respecto a las
observadas en P. monodon, de 1.300% (mínimo de 0,2
y máximo de 2,8 ind m -2 ). Al interior de cada
filmación, el coeficiente de variación varió más que en
el caso del langostino colorado (entre 93% y 314%;
Tabla 2), lo cual fue igualmente detectado por el
Indice de Gini, que alcanzó valores incluso próximos a
1 en algunas filmaciones (entre 0,49 y 0,9; Tabla 2),
indicando así un nivel de concentración alto de
ejemplares de esta especie en algunas estaciones.
La profundidad promedio ponderada (PRP) en el
langostino colorado fue de 149 m, mientras que en el
amarillo, fue de 178 m de profundidad.
En las filmaciones de C. johni también se detectó
la presencia ocasional de otras especies, como
Heterocarpus reedi, Mursia gaudichaudii y Merluccius
gayi gayi, así como ejemplares de Hippoglossina
macrops, Gastropoda y Porifera.
En cinco filmaciones (9, 10, 35, 37 y 38) se
registró la presencia de individuos de ambas especies
a lo largo de toda la filmación, por lo cual fueron
contabilizados conjuntamente, estimándose un total de
1.753 ind (Tabla 2).
Diversos autores han reportado las ventajas del
registro de imágenes, ya sea mediante fotografías o
filmaciones submarinas, para describir en términos
cuali o cuantitativos tanto recursos marinos como su
hábitat. Para ello se reportan diversas técnicas, entre
las que destacan cámaras fotográficas, cámaras de
video, trineos remolcados, sumergibles, ROV
(vehículos operados remotamente) o AUV (vehículos
submarinos autónomos), entre otros (Melville-Smith,
1985; Watanabe, 2002; Rosenkranz & Byersdofer,
2004; Smith et al., 2007; Hart et al., 2008).
En este ámbito, destaca el uso de filmaciones para
cuantificar abundancias de especies marinas sobre el

Figura 4. Ejemplares de Cervimunida johni. a) en los
márgenes de una zona rocosa, b) sobre fondo de grava y
fango.
fondo marino, como ha sido reportado en otros
crustáceos como Chaceon fenneri, Nephrops
norvegicus y Chionocetes opilio (Wenner & Barans,
1990; Watanabe, 2002; Aguzzi et al., 2004; Fonseca et
al., 2008). En Chile, no se han reportado filmaciones
in situ de especies demersales con dicho fin y, en el
caso de los recursos objetivo de la flota arrastrera de
crustáceos, la cuantificación de sus stocks se ha
realizado exclusivamente durante cruceros de evaluación
directa mediante área barrida, en tanto que la
información relativa a su comportamiento, se ha
generado en experiencias efectuadas en laboratorio
(Acuña et al., 2008b).
En este sentido, la inexistencia de trabajos
similares impide contrastar resultados con metodologías
análogas, y si bien es posible su comparación
con el método de área barrida (Tuck et al., 1997), ésta
se debe realizar a cabo considerando al menos sus
principales diferencias. Así, en cada filmación el
monitoreo del fondo se realiza sobre una fracción
reducida de área, donde no se integra en dicho registro
zonas de alta y baja densidad de la manera en que lo
hace la captura con una red de arrastre. Por otro
Agregaciones de langostinos colorado y amarillo
205
Figura 5. Registro de una pareja de Cervimunida johni
(Filmación17).
lado, igualmente importantes son las limitaciones de
este arte derivadas de su coeficiente de capturabilidad
(Watanabe & Kitakawa, 2004), así como la mayor
área de cobertura y mayor número de lances
considerados en cruceros de evaluación directa.
Conforme a ello, en el presente estudio se
determinó que el langostino colorado presentó
mayores densidades sobre el fondo que el langostino
amarillo. Aún dadas las limitantes mencionadas
previamente, este resultado es concordante con lo
reportado en el transcurso de cruceros de evaluación
directa de P. monodon y C. johni mediante área
barrida efectuados en la misma zona, que indican una
mayor densidad relativa de este último crustáceo (17,9
ton km -2 ) respecto al langostino amarillo (15,2 ton
km -2 ). Al respecto, el área de trabajo corresponde a un
caladero reconocido de P. monodon, que normalmente
se encuentra a profundidades más someras que C.
johni (Acuña et al., 2008a), lo cual puede explicar las
diferencias en densidades ya indicadas.
En este sentido, la estimación de tallas mediante el
empleo de filmaciones submarinas permitiría estimar
biomasas a partir de las densidades (en número),
dando cuenta de las diferencias de tamaño de los
individuos filmados, mientras que los datos obtenidos
a la fecha sólo permiten estimaciones a partir de pesos
promedios supuestos. No obstante, la eventual
comparación entre estimaciones de biomasa mediante
filmaciones de trineo y área barrida se debería efectuar
a cabo considerando las limitaciones derivadas de las
diferencias metodológicas indicadas previamente.
En los resultados obtenidos destacó la variabilidad
de las estimaciones de densidad de P. monodon. Así,
en filmaciones realizadas a cabo el mismo día
(14/05/10) en una zona de pequeña extensión, se
registraron densidades promedio que variaron entre 4
y 63 ind m -2 . Un comportamiento similar se detectó

206
entre estaciones correspondientes a una misma
filmación, donde se registraron densidades entre 0 y
162,5 ind m -2 (61,2 ind m -2 en promedio) y entre 0 y
9,4 ind m -2 (4 ind m -2 en promedio) (Tabla 2), lo que
confirma visualmente in situ que las densidades al
interior de los caladeros no son homogéneas, como ha
sido indicado en diversos estudios de dinámica
poblacional o de evaluación directa mediante el
método de área barrida (Bahamonde et al., 1986;
Arana et al., 1994; Acuña et al., 2008a, 2008b).
Por otro lado, y con relación al comportamiento
reproductivo, en filmaciones realizadas en julio de
2009 se observó la presencia de parejas de C. johni en
alguna etapa del proceso de cópula, confirmando en el
ambiente natural lo observado por Espinoza-
Fuenzalida et al. (2012) en ejemplares en laboratorio.
Este período coincide con los reportes de un activo
apareamiento en ejemplares de C. johni entre mayo y
septiembre (Acuña et al., 2008b). Al respecto, las
parejas de C. johni fueron registradas sólo en dos
filmaciones (195-202 m), no obstante se efectuaron
filmaciones el mismo día en un área similar pero a
profundidades someras (117-175 m), lo que pudiese
ser indicativo de un proceso espacialmente acotado
por profundidad.
La orientación espacial mayoritaria de los
ejemplares de P. monodon situados sobre el fondo
marino presentó un patrón característico durante los
registros, consistente en la mantención de una
dirección corporal similar de los individuos a lo largo
de una filmación determinada, el cual se alteró en
lugares donde se detectó la acumulación de ejemplares
en cavidades u hondonadas. Si bien durante las
filmaciones no se registró ni la dirección ni la
intensidad de las corrientes, es posible que este patrón
tenga relación con sus hábitos alimentarios, pues
podría favorecer la alimentación al permitir la
mantención de su exposición a las corrientes para
captar material particulado. Este hecho sería
concordante con los hábitos alimentarios señalados
para otra especie del mismo género, Pleuroncodes
planipes, que se alimenta de material orgánico
particulado (POM), diatomeas y crustáceos planctónicos
(Aurioles-Gamboa & Pérez-Flores, 1997). Si
bien podría ser indicativo de hábitos disímiles entre P.
monodon y C. johni, no se puede descartar la
influencia de distintas condiciones oceanográficas
sobre el comportamiento entre las filmaciones de una
u otra especie.
De acuerdo a lo anteriormente expuesto, el empleo
de filmaciones submarinas con un trineo remolcado ha
dado pruebas de su viabilidad para cubrir de manera
sistemática áreas del fondo con fines descriptivos cuali
y cuantitativos. De este modo, las experiencias
Latin American Journal of Aquatic Research
realizadas abren variadas potencialidades de aplicación,
como la evaluación directa de crustáceos, ya
sea como medio directo de estimación de abundancia,
sin recurrir al empleo de una red de pesca o para
calibrar el método de área barrida, o bien para
caracterizar el hábitat en términos de variables
abióticas (i.e., sustrato) y bióticas (i.e., comportamiento),
entre otras.
Por todo lo mencionado, los resultados indican que
las filmaciones submarinas obtenidas con un trineo
remolcado son una técnica efectiva y capaz de ser
empleada en fondos marinos con presencia de
crustáceos demersales en la plataforma continental y
el talud superior.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Fondo de
Investigación Pesquera, en el marco del proyecto FIP
Nº2008-47: “Dinámica del comportamiento de
langostino amarillo y langostino colorado en el área de
la IV Región” desarrollado por la Universidad
Católica del Norte (UCN) en conjunto con la
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
(PUCV). Nuestros agradecimientos a los Sres. José
Merino, Roberto Escobar, Gonzalo Valenzuela y
Víctor Zamora del Grupo TECPES de la Pontificia
Universidad Católica de Valparaíso, y al capitán
Patricio González y a la tripulación del R/V “Stella
Maris II” por su importante contribución y apoyo
durante todas las operaciones de filmación.
Igualmente, nuestro reconocimiento a los dos anónimos
revisores por sus aportes y críticas constructivas
al presente manuscrito.
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