植物维管系统形成的调节机制 - 中国科学院上海生命科学研究院植物 ...

植 物 生 理 学 通 讯 第 46 卷 第 5 期 , 2010 年 5 月 411
特 约 综 述 Invited Review
植 物 维 管 系 统 形 成 的 调 节 机 制
*
宋 东 亮 , 沈 君 辉 , 李 来 庚
中 国 科 学 院 上 海 生 命 科 学 研 究 院 植 物 生 理 生 态 研 究 所 , 上 海 200032
提 要 : 植 物 维 管 系 统 形 成 与 分 化 包 含 着 贯 穿 植 物 生 长 发 育 全 过 程 的 一 系 列 细 胞 分 裂 与 分 化 事 件 。 这 些 事 件 的 发 生 和 发 展 过
程 受 到 很 多 遗 传 和 其 他 内 源 因 子 的 调 控 。 对 维 管 系 统 形 成 及 其 调 控 的 认 识 近 年 来 获 得 了 较 大 的 进 展 。 研 究 表 明 植 物 激 素 、
转 录 因 子 、 短 肽 信 号 分 子 和 microRNA 等 在 植 物 维 管 系 统 建 成 中 发 挥 重 要 调 控 作 用 。
关 键 词 : 木 质 部 ; 韧 皮 部 ; 形 成 层 ; 植 物 激 素 ; 转 录 因 子 ; 短 肽 信 号 分 子 ; microRNA
Regulation of Plant Vascular System Formation
SONG Dong-Liang, SHEN Jun-Hui, LI Lai-Geng *
Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai
200032, China
Abstract: The formation of plant vascular system involves a set of cell-programed events including cells division,
cell fate determination and differentiation, which occurs through the entire life of plant development. In recent
years significant progresses have been achieved in discovery of endogenous genetic and epigenetic signal molecules
and circuits which play key roles in regulation of these events. Plant hormones, transcription factors,
short signal peptides and microRNAs are involved in the formation of plant vascular system and its regulation.
Key words: xylem; phloem; cambium; plant hormones; transcription factors; short signal peptides; microRNA
维 管 系 统 (vascular system) 是 高 等 植 物 中 运 输
水 分 、 矿 物 质 和 光 合 产 物 的 输 导 系 统 , 同 时 又 是 维
持 植 物 直 立 生 长 的 机 械 支 撑 系 统 , 并 且 贮 存 了 植 物
光 合 作 用 所 积 累 的 大 部 分 生 物 质 。 维 管 系 统 包 括
木 质 部 和 韧 皮 部 组 织 , 木 质 部 细 胞 包 括 导 管 ( 管
胞 )、 木 质 薄 壁 细 胞 、 木 质 纤 维 细 胞 , 韧 皮 部 细 胞
包 括 筛 管 ( 筛 胞 )、 伴 胞 、 韧 皮 部 薄 壁 细 胞 和 韧 皮
纤 维 细 胞 。
植 物 维 管 系 统 形 成 的 过 程 首 先 是 连 续 性 初 生
维 管 系 统 的 形 成 , 在 此 基 础 上 具 有 次 生 生 长 (secondary
growth) 的 双 子 叶 植 物 和 裸 子 植 物 中 还 会 进
一 步 形 成 次 生 维 管 系 统 。 初 生 维 管 系 统 的 形 成 起
始 于 前 原 形 成 层 细 胞 (preprocambial cell), 它 分 裂 产
生 木 质 部 前 体 细 胞 和 韧 皮 部 前 体 细 胞 , 木 质 部 前 体
细 胞 分 化 形 成 初 生 木 质 部 (primary xylem), 韧 皮 部
前 体 细 胞 分 化 为 初 生 韧 皮 部 (primary phloem)。 维
管 系 统 在 植 物 的 营 养 和 生 殖 器 官 中 形 成 连 续 一 体 的
输 导 系 统 。 随 着 植 物 生 长 发 育 的 进 行 , 维 管 系 统 细
胞 不 断 分 裂 和 分 化 , 进 一 步 扩 展 和 更 新 初 生 维 管 系
统 , 保 证 了 各 种 物 质 的 运 输 畅 通 和 维 持 植 物 向 上 生
长 所 需 的 机 械 支 撑 力 。 植 物 的 次 生 生 长 起 始 于 维
管 形 成 层 (vascular cambium), 它 通 过 径 向 分 裂 向 内
形 成 次 生 木 质 部 (secondary xylem), 向 外 形 成 次 生
韧 皮 部 组 织 (secondary phloem)。 其 次 在 维 管 组 织
的 形 成 过 程 中 由 于 木 质 部 和 韧 皮 部 在 维 管 组 织 中 排
布 不 同 , 进 而 形 成 了 不 同 类 型 的 维 管 束 , 主 要 包 括
外 韧 维 管 束 , 双 韧 维 管 束 , 周 木 维 管 束 和 周 韧 维 管
束 等 。 这 样 , 维 管 系 统 的 形 成 主 要 包 括 : 维 管 系 统
连 续 性 形 成 、 形 成 层 多 能 干 细 胞 分 裂 和 分 化 以 及
维 管 组 织 类 型 决 定 等 过 程 。
除 苔 藓 植 物 外 , 其 他 高 等 植 物 都 具 有 发 达 的 维
管 系 统 。 近 几 年 的 研 究 发 现 一 系 列 基 因 和 信 号 分
子 在 多 层 面 上 参 与 了 维 管 系 统 的 形 成 、 分 化 与 调
收 稿 2010-03-19 修 定 2010-04-09
资 助 中 国 科 学 院 知 识 创 新 工 程 重 要 方 向 项 目 (KSCX2-YW-N-
070, KSCX2-YW-G-033) 和 国 家 杰 出 青 年 科 学 基 金
(30725025)。
* 通 讯 作 者 (E-mail: lgli@sippe.ac.cn; Tel: 021-54924151)。

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控 过 程 。 以 下 是 这 方 面 研 究 的 概 况 。
1 维 管 系 统 连 续 性 形 成
植 物 维 管 系 统 将 植 物 体 连 成 一 个 整 体 , 从 根 、
茎 一 直 延 伸 到 叶 片 的 叶 脉 系 统 。 随 着 植 物 的 生 长
不 断 扩 展 , 由 于 维 管 系 统 发 育 调 控 过 程 复 杂 , 对 这
一 过 程 的 认 识 还 在 不 断 深 化 之 中 。
1.1 生 长 素 与 维 管 系 统 形 成 生 长 素 影 响 维 管 系 统
形 成 是 很 早 就 已 注 意 到 的 一 个 现 象 。 近 年 研 究 表
明 生 长 素 对 形 成 连 续 的 维 管 系 统 是 必 需 的 。 用 特
定 的 抑 制 剂 来 阻 止 生 长 素 的 极 性 运 输 可 以 促 使 维 管
细 胞 发 生 局 部 聚 集 , 并 且 导 致 叶 发 育 受 阻 , 形 成 不
连 续 的 叶 纹 (Mattsson 等 1999; Sieburth 1999)。 由
于 这 类 抑 制 剂 对 维 管 细 胞 分 化 的 影 响 不 大 , 因 此 推
断 这 些 抑 制 剂 是 通 过 阻 碍 生 长 素 的 运 输 进 而 影 响 了
原 形 成 层 的 发 育 模 式 。 由 此 提 出 了 “ 生 长 素 流 诱 导
的 定 向 发 育 假 说 (auxin-flow canalization hypothesis)”,
认 为 生 长 素 通 过 扩 散 起 始 , 然 后 沿 着 一 系 列 细 胞 运
输 , 导 致 生 长 素 极 性 运 输 系 统 的 形 成 。 生 长 素 在 定
向 运 输 过 程 中 诱 导 了 原 形 成 层 细 胞 的 形 成 与 分 化 ,
最 终 使 植 物 定 向 发 育 出 功 能 性 的 维 管 束 (Berleth 等
2000; Sachs 2000)。
通 过 研 究 拟 南 芥 生 长 素 极 性 运 输 的 突 变 体 , 可
以 观 察 到 生 长 素 沿 植 物 主 干 极 性 运 输 对 维 管 束 发 生
的 影 响 。AtPIN1 是 生 长 素 外 流 载 体 , 它 定 位 于 原
形 成 层 细 胞 和 木 质 部 薄 壁 细 胞 质 膜 的 基 部 , 这 种 极
性 定 位 是 通 过 激 活 GNOM 来 实 现 的 。GNOM 是
ADP- 核 糖 基 化 因 子 G 蛋 白 的 一 个 特 异 性 鸟 苷 酸 置
换 因 子 (ADP-ribosylation factor G protein guaninenucleotide
exchange factor, ARF GEF), 它 的 活 化 促
使 运 输 AtPIN1 的 特 定 小 泡 (AtPIN1-specific vesicles,
AtPINSVs) 将 AtPIN1 从 内 质 网 运 到 质 膜 。AtPIN1
的 极 性 定 位 决 定 了 生 长 素 由 上 到 下 的 运 输 模 式
(Okada 等 1991; Galweiler 等 1998)。 这 种 不 对 称 分
布 所 形 成 的 极 性 生 长 素 流 诱 导 形 成 一 系 列 连 续 的 原
形 成 层 细 胞 。van7 是 GNOM 基 因 的 突 变 体 , 表 型
观 察 发 现 van7 的 叶 片 和 子 叶 产 生 了 过 量 的 片 断 化
的 维 管 束 结 构 (Steinmann 等 1999; Koizumi 等 2000;
Geldner 等 2003; Kleine-Vehn 等 2008)。 研 究 还 发
现 PIN1 的 表 达 和 细 胞 定 位 受 到 生 长 素 的 反 馈 调 节
(Sieberer 等 2000; Paciorek 等 2005; Vieten 等 2005;
Sauer 等 2006; Tsugeki 等 2009)、 受 到 细 胞 命 运 决
定 的 影 响 (Sauer 等 2006; Xu 等 2006)、 磷 酸 化 的
调 节 (Benjamins 等 2001; Michniewicz 等 2007) 和 不
依 赖 于 生 长 素 的 调 节 (Willemsen 等 2003; Bennett 等
2006) 等 。
在 生 长 素 内 流 载 体 的 帮 助 下 生 长 素 可 以 被 快
速 地 转 运 到 细 胞 内 , AUX1 是 内 流 载 体 , 它 受 AXR4
蛋 白 的 调 节 , 不 对 称 地 分 布 在 PIN1 位 置 的 另 一 侧 ,
同 时 AUX1 和 PIN1 在 细 胞 内 的 运 输 还 受 到 CHP1MA
和 CHP1MB 的 调 节 。AUX1 蛋 白 的 组 织 定 位 观 察
发 现 它 定 位 于 根 部 的 原 生 韧 皮 部 , 这 虽 然 和 PIN1 的
组 织 定 位 有 所 不 同 , 但 是 极 有 可 能 AUX1 基 因 家 族
的 其 他 成 员 参 与 了 原 形 成 层 和 木 质 部 细 胞 的 生 长 素
内 流 调 控 (Swarup 等 2001; Dharmasiri 等 2006;
Kleine-Vehn 等 2006; Spitzer 等 2009)。
1.2 生 长 素 信 号 响 应 对 维 管 束 发 生 的 影 响 当 遇 到
生 长 素 后 并 不 是 所 有 的 细 胞 都 可 以 分 化 为 维 管 细
胞 , 对 拟 南 芥 突 变 体 的 研 究 表 明 能 够 响 应 生 长 素 信
号 是 形 成 连 续 维 管 束 所 必 需 的 。
mp 突 变 体 具 有 不 连 续 的 维 管 束 并 且 数 量 上 也
大 大 减 少 。 研 究 发 现 : MP 基 因 编 码 1 个 转 录 因 子 ,
属 于 生 长 素 反 应 因 子 ARFs 家 族 , 该 家 族 有 23 个 成
员 , MP 蛋 白 可 以 结 合 响 应 生 长 素 的 顺 式 元 件 。
MP 基 因 在 胚 胎 发 育 早 期 广 泛 表 达 , 发 育 后 期 则 逐
步 局 限 于 原 形 成 层 部 位 。 这 表 明 MP 蛋 白 能 够 响
应 生 长 素 的 信 号 并 对 形 成 连 续 性 维 管 束 起 到 关 键 作
用 (Berleth 和 Jurgens 1993; Przemeck 等 1996;
Hardtke 和 Berleth 1998; Ulmasov 等 1999)。 另 外
拟 南 芥 auxin resistant-6 和 bodenlos 突 变 体 的 表 型
与 mp 突 变 体 类 似 , 对 施 加 外 源 生 长 素 不 敏 感 , 维 管
系 统 发 育 严 重 不 完 全 (Hamann 等 1999)。
MP 的 转 录 活 性 受 到 AUX/IAA 蛋 白 的 调 节 , 它
特 异 地 结 合 生 长 素 响 应 因 子 (auxin response factors,
ARFs) 并 且 抑 制 它 们 的 转 录 活 性 。 高 浓 度 的 生 长
素 可 以 促 进 其 受 体 TIR1 和 AUX/IAA 蛋 白 相 结 合 并
经 由 SCFTIR1 介 导 的 泛 素 途 径 来 降 解 。 从 而 解 除
了 对 转 录 因 子 ARF 家 族 蛋 白 的 抑 制 , 进 而 激 活 或 者
抑 制 下 游 基 因 的 表 达 (Hellmann 和 Estelle 2002;
Weijers 等 2005; Woodward 和 Bartel 2005)。 目 前
在 百 日 草 (Zinnia elegans) 的 原 形 成 层 中 发 现 了 1 个
编 码 AUX/IAA 蛋 白 的 基 因 IAA8, 但 是 还 没 有 证 据
表 明 IAA8 能 够 与 MP 相 互 作 用 (Groover 等 2003)。

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研 究 表 明 MP 下 游 的 1 个 植 物 特 异 性 HD-
ZIPIII 转 录 因 子 AtHB8 参 与 对 维 管 组 织 发 生 的 调
节 , 在 叶 脉 发 育 的 研 究 中 发 现 : AtHB8 维 持 并 限 制 了
生 长 素 诱 导 细 胞 的 前 原 形 成 层 细 胞 (preprocambial
cell) 状 态 , 并 参 与 协 调 原 形 成 层 细 胞 (procambial cell)
的 形 成 (Donner 等 2009)。MP 蛋 白 的 另 一 个 直 接
的 下 游 蛋 白 DRN 编 码 一 种 AP2 型 转 录 因 子 , 也 同
样 参 与 了 生 长 素 的 运 输 与 响 应 (Chandler 等 2007;
Cole 等 2009)。
这 些 发 现 表 明 当 高 浓 度 的 生 长 素 流 经 过 植 物
细 胞 时 诱 导 了 原 形 成 层 细 胞 的 生 成 与 维 持 , 原 形 成
层 细 胞 进 一 步 分 裂 与 分 化 最 终 促 使 了 连 续 性 的 植 物
维 管 系 统 的 形 成 。 但 我 们 仍 需 要 更 详 细 了 解 这 一
过 程 中 所 发 生 的 调 控 与 信 号 传 导 , 从 而 完 全 阐 明 这
一 过 程 的 机 理 。
1.3 不 依 赖 于 生 长 素 流 调 节 的 维 管 束 发 育 在 筛 选
维 管 束 突 变 体 的 过 程 中 , 发 现 了 一 些 基 因 突 变 之 后
维 管 束 发 生 了 片 段 化 , 但 是 突 变 体 对 生 长 素 的 响
应 、 合 成 与 运 输 都 没 有 影 响 (Carland 等 1999)。
SFC 基 因 突 变 之 后 主 脉 结 构 没 有 受 到 影 响 , 但 是 子
叶 侧 脉 发 生 了 片 段 化 (Deyholos 等 2000)。 以 上 证
据 暗 示 了 生 长 素 流 与 维 管 束 发 育 的 关 系 并 不 是 很 紧
密 (Nelson 和 Dengler 1997; Aloni 2001; Feugier 和
Iwasa 2006)。 目 前 这 方 面 研 究 结 果 有 限 , 详 细 机
理 需 要 进 一 步 研 究 。
2 维 管 组 织 类 型 决 定
在 植 物 叶 片 的 维 管 束 中 , 木 质 部 、 韧 皮 部 和
原 形 成 层 形 成 独 特 的 背 腹 结 构 , 木 质 部 位 于 背 部 ( 近
轴 面 ), 韧 皮 部 位 于 腹 部 ( 远 轴 面 ), 原 形 成 层 位 于 二
者 之 间 , 维 管 组 织 的 背 腹 结 构 决 定 了 维 管 组 织 的 类
型 。 拟 南 芥 和 金 鱼 草 (Antirrhinum majus) 中 的 一 些
突 变 体 表 现 出 背 腹 极 性 丧 失 , 表 明 了 这 些 突 变 的 基
因 参 与 了 叶 片 维 管 组 织 维 管 束 类 型 的 形 成 。
2.1 调 控 近 轴 面 特 性 的 PHAN 基 因 和 HD-ZIPIII 基
因 PHANTASTICA (PHAN) 编 码 1 个 MYB 类 似 的
转 录 因 子 , 在 金 鱼 草 发 育 中 的 叶 片 器 官 起 始 和 近 轴
部 细 胞 中 表 达 (Waites 等 1998)。PHAN 基 因 功 能
丧 失 的 表 型 为 : 叶 片 中 的 近 轴 面 组 织 被 具 有 远 轴 面
属 性 的 组 织 所 代 替 , 维 管 束 中 韧 皮 部 包 围 着 木 质 部 ,
即 周 韧 维 管 束 (Waites 和 Hudson 1995)。 这 些 表 明 ,
PHAN 可 能 参 与 了 叶 片 近 轴 特 性 的 确 立 。 拟 南 芥
中 PHAN 基 因 的 同 源 基 因 为 AS1 和 AS2。as1 和 as2
突 变 体 表 型 为 极 性 丧 失 , 异 位 表 达 AS2 基 因 可 以 诱
导 形 成 周 木 维 管 束 (Lin 等 2003; Xu 等 2003)。 这
表 明 了 PHAN 基 因 参 与 了 植 物 近 轴 面 特 性 的 确 立 。
拟 南 芥 中 有 5 个 HD-ZIPIII 同 源 基 因 : PHB
(PHABULOSA/AtHB14)、PHV (PHAVOLUTA/
AtHB9)、REV (REVOLUTA)/INTERFASCICULAR
FIBERLESS 1 (IFL1)、AtHB8 和 CAN/AtHB15。
其 中 PHB、PHV 和 REV 主 要 在 维 管 组 织 和 侧 生
器 官 的 近 轴 区 表 达 。PHB、PHV 和 REV 三 基 因
突 变 后 的 幼 苗 失 去 了 两 侧 对 称 性 , 子 叶 完 全 远 轴 化 ,
维 管 束 中 韧 皮 部 围 绕 着 木 质 部 , 维 管 组 织 的 类 型 变
为 了 周 韧 维 管 束 (Emery 等 2003)。 反 之 , PHB 或
REV 功 能 性 获 得 突 变 体 表 现 为 : 远 轴 面 组 织 被 具 有
近 轴 面 属 性 的 组 织 所 替 代 , 木 质 部 将 韧 皮 部 包 围 起
来 , 导 致 维 管 束 类 型 变 为 了 周 木 维 管 束 (McConnell
和 Barton 1998; McConnell 等 2001; Emery 等
2003)。 这 表 明 , PHB、PHV 和 REV 三 个 基 因 参
与 了 叶 片 近 轴 面 特 性 的 确 立 。
2.2 调 控 远 轴 面 特 性 的 KANADI 基 因 家 族 和 YABBY
基 因 家 族 KANADI 基 因 家 族 和 YABBY 基 因 家 族
调 控 远 轴 面 细 胞 的 命 运 。KANADI 基 因 编 码 一 种
GARP 类 型 的 转 录 因 子 。KANADI1、KANADI2 和
KANADI3 三 个 基 因 突 变 后 , 突 变 体 茎 的 维 管 束 变 为
了 辐 射 状 的 周 木 维 管 束 (Emery 等 2003)。YABBY
基 因 家 族 也 控 制 着 叶 片 远 轴 面 细 胞 的 命 运 , 其 成 员
FIL 和 YABBY3 基 因 丧 失 功 能 后 , 远 轴 面 位 置 细 胞
属 性 发 生 近 轴 面 化 , 但 是 维 管 组 织 的 类 型 并 没 有 发
生 改 变 (Sawa 等 1999; Siegfried 等 1999), 推 测
YABBY 基 因 家 族 可 能 有 其 他 成 员 参 与 了 维 管 组 织
类 型 的 调 控 。
总 之 , 近 轴 面 和 远 轴 面 的 发 育 可 能 有 独 立 的 调
控 过 程 , 也 可 能 是 由 近 轴 面 决 定 基 因 和 远 轴 面 决 定
基 因 之 间 的 相 互 作 用 和 平 衡 决 定 的 (Engstrom 等
2004; Hawker 和 Bowman 2004), 在 发 育 中 占 到 优 势
的 基 因 将 主 导 相 应 组 织 的 发 育 , 从 而 决 定 维 管 束 发
育 的 类 型 。
3 维 管 系 统 细 胞 分 化
原 形 成 层 细 胞 具 有 多 能 干 细 胞 的 特 征 , 细 胞 分
裂 时 一 分 为 二 , 一 个 细 胞 保 持 形 成 层 细 胞 的 特 性 以
维 持 形 成 层 的 功 能 , 另 一 个 细 胞 则 向 木 质 部 前 体 细

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胞 或 韧 皮 部 前 体 细 胞 分 化 。 然 后 木 质 部 和 韧 皮 部
前 体 细 胞 进 一 步 分 化 为 各 种 类 型 的 细 胞 。
3.1 原 形 成 层 细 胞 的 形 成 和 维 持 细 胞 分 裂 素 对 原
形 成 层 细 胞 的 形 成 和 维 持 具 有 关 键 作 用 。 研 究 发
现 细 胞 分 裂 素 在 特 定 的 维 管 细 胞 中 合 成 。 拟 南 芥
中 有 7 个 细 胞 分 裂 素 合 成 的 关 键 酶 —— 异 戊 烯 基
转 移 酶 (ATP/ADP isopentenyltransferase, IP) 的 基 因 ,
它 们 分 别 命 名 为 AtIP1 和 AtIP3~AtIP8 (Kakimoto
2001; Takei 等 2001)。 其 中 许 多 基 因 都 在 根 部 维 管
束 中 表 达 (Miyawaki 等 2004), 这 暗 示 了 细 胞 分 裂 素
可 能 在 维 管 组 织 的 分 化 过 程 中 起 到 信 号 分 子 的 作
用 。
细 胞 分 裂 素 受 体 基 因 WOL/AtHK4/CRE1 发 生
突 变 后 , 突 变 体 wol 胚 胎 原 形 成 层 的 细 胞 数 目 减 少
(Scheres 等 1995; Mahonen 等 2000; Inoue 等 2001),
而 且 WOL 基 因 主 要 在 原 形 成 层 中 表 达 。 这 暗 示 了
WOL 基 因 对 维 持 原 形 成 层 细 胞 的 数 目 与 活 性 是 必
需 的 。 细 胞 分 裂 素 受 体 AHK2 和 AHK3 也 参 与 信 号
的 传 导 (Higuchi 等 2004; Nishimura 等 2004; Kim 等
2006; Riefler 等 2006)。 用 雌 激 素 诱 导 , 并 由 CRE1
启 动 子 驱 动 细 胞 分 裂 素 氧 化 酶 (pCRE1-CKX-1::
YFP) 在 根 部 表 达 的 实 验 发 现 , 细 胞 分 裂 素 降 低 后 ,
维 管 束 中 所 有 的 细 胞 都 变 成 了 原 生 木 质 部 细 胞 。
如 果 将 野 生 型 的 幼 苗 培 养 在 含 有 细 胞 分 裂 素 的 培 养
基 上 , 原 生 木 质 部 细 胞 的 分 化 受 到 强 烈 的 抑 制
(Mahonen 等 2006)。 这 些 表 明 了 细 胞 分 裂 素 可 以
阻 止 原 形 成 层 细 胞 向 木 质 部 细 胞 分 化 , 进 而 维 持 原
形 成 层 细 胞 的 特 性 。
组 氨 酸 磷 酸 转 运 因 子 (histidine-containing
phosphotransfer factors, AHP) 是 细 胞 分 裂 素 受 体 的
下 游 组 分 , 拟 南 芥 中 有 6 个 (AHP1~AHP6), 其 中
AHP6 蛋 白 缺 少 功 能 性 的 组 氨 酸 残 基 (Hwang 等
2002)。 研 究 发 现 AHP6 在 细 胞 分 裂 素 的 信 号 途 径
中 可 以 起 到 负 调 节 因 子 的 作 用 , 通 过 负 调 节 细 胞 分
裂 素 的 信 号 来 促 进 原 生 木 质 部 细 胞 的 分 化 , 反 之 细
胞 分 裂 素 也 可 以 通 过 调 节 AHP6 蛋 白 的 表 达 来 维 持
原 形 成 层 细 胞 的 特 性 (Mahonen 等 2006)。
拟 南 芥 中 响 应 细 胞 分 裂 素 的 转 录 调 节 因 子 有
22 个 (ARR1~ARR22), 除 ARR22 外 , 它 们 可 以 分 为
2 个 亚 家 族 。A 型 亚 家 族 有 10 个 成 员 , 该 亚 家 族 基
因 可 以 很 快 地 被 细 胞 分 裂 素 所 诱 导 , 但 相 应 的 蛋 白
没 有 DNA 结 合 活 性 。B 型 亚 家 族 有 11 个 成 员 , 具
有 转 录 激 活 功 能 (Hwang 和 Sheen 2001; Sakai 等
2001)。 野 生 型 植 株 中 , A 型 ARR15 和 ARR16 基 因
可 以 分 别 在 根 的 原 形 成 层 细 胞 和 中 柱 鞘 中 被 细 胞 分
裂 素 所 诱 导 表 达 , 但 在 突 变 体 cre1 中 却 不 被 诱 导
(Kiba 等 2002), 表 明 了 ARR15 和 ARR16 参 与 了 根
部 细 胞 分 裂 素 的 响 应 。 进 一 步 的 研 究 发 现 ARR15
具 有 抑 制 B 型 ARR 的 功 能 (Kiba 等 2003)。ARR 和
其 他 因 子 响 应 细 胞 分 裂 素 信 号 的 机 制 还 需 要 深 入 的
研 究 。
应 该 强 调 的 是 , 细 胞 分 裂 素 功 能 的 发 挥 需 要 生
长 素 。 百 日 草 细 胞 悬 浮 培 养 物 中 , 原 形 成 层 类 似 细
胞 的 形 成 需 要 共 同 施 加 外 源 性 的 生 长 素 和 细 胞 分 裂
素 (Fukuda 1997)。
3.2 韧 皮 部 细 胞 的 分 化 与 APL 基 因 目 前 的 研 究
中 , 鉴 定 参 与 韧 皮 部 细 胞 分 化 基 因 的 工 作 较 少 , 以
APL 基 因 为 例 。APL 基 因 可 以 促 进 韧 皮 部 组 织 的
分 化 , 抑 制 木 质 部 组 织 的 分 化 , 它 编 码 1 个 MYB 基
因 家 族 的 转 录 因 子 , 特 异 地 在 韧 皮 部 表 达 , 该 基 因
突 变 后 根 部 韧 皮 部 的 筛 管 和 伴 胞 没 有 形 成 , 取 而 代
之 的 是 木 质 部 的 细 胞 。 异 位 表 达 APL 基 因 可 以 抑
制 木 质 部 细 胞 的 分 化 (Bonke 等 2003)。APL 基 因
对 韧 皮 部 细 胞 分 化 的 调 控 机 制 目 前 尚 无 深 入 研 究 。
一 些 木 质 部 细 胞 分 化 的 负 调 节 因 子 也 可 能 参 与 了 韧
皮 部 细 胞 的 分 化 , 如 TDIF 和 ATHB15 等 (Kim 等
2005; Hirakawa 等 2008)。
3.3 木 质 部 细 胞 的 分 化 木 质 部 组 织 不 仅 在 保 证 植
物 水 分 与 矿 质 营 养 运 输 畅 通 , 提 供 植 物 生 长 所 需 要
的 机 械 支 撑 力 上 具 有 重 要 功 能 , 同 时 也 是 植 物 体 的
主 要 部 分 。 特 别 在 木 本 植 物 中 , 木 质 部 是 木 材 、
纤 维 和 生 物 质 积 累 的 主 要 组 织 。 木 质 部 分 化 的 研
究 不 仅 是 一 个 重 要 的 科 学 问 题 , 同 时 对 木 材 、 纤 维
材 料 和 生 物 能 源 的 生 产 具 有 重 要 的 应 用 价 值 , 木 质
部 细 胞 的 分 化 及 其 调 控 过 程 在 近 几 年 受 到 高 度 关
注 , 已 成 为 植 物 生 物 学 研 究 的 一 个 热 点 领 域 。 最 近
研 究 表 明 木 质 部 分 化 受 到 很 多 因 子 的 调 控 。
3.3.1 甾 醇 (brassinosteroids, BRs) 早 期 的 研 究 发
现 内 源 性 的 甾 醇 可 以 促 进 木 质 部 细 胞 的 分 化 而 抑 制
韧 皮 部 细 胞 的 分 化 。BRs 合 成 相 关 酶 基 因 的 突 变
体 植 株 矮 小 , 维 管 束 中 韧 皮 部 增 加 而 木 质 部 减 少
(Szekeres 等 1996; Choe 等 1999)。 用 特 异 性 BRs

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合 成 的 抑 制 剂 , 对 水 芹 (Lepidium sativum) 幼 苗 进 行
处 理 可 以 诱 导 过 量 韧 皮 部 地 产 生 和 木 质 部 的 减 少
(Asami 和 Yoshida 1999; Nagata 等 2001)。 在 百 日
草 悬 浮 细 胞 分 化 的 研 究 中 发 现 , 内 源 性 的 BRs 合 成
始 于 原 形 成 层 类 似 细 胞 分 化 出 来 之 后 , 在 原 形 成 层
类 似 细 胞 向 木 质 化 细 胞 分 化 的 过 程 起 重 要 作 用
(Yamamoto 等 1997; 2001)。
BR 信 号 的 传 导 是 通 过 一 种 与 膜 相 连 的 丝 氨
酸 / 苏 氨 酸 蛋 白 激 酶 受 体 BRI1 来 发 挥 作 用 的 。bri1
突 变 体 与 BR 不 能 合 成 的 突 变 体 具 有 类 似 的 表 型 。
然 而 由 于 BRI1 基 因 在 植 物 体 内 广 泛 的 表 达 , 因 此
BRI1 可 能 不 是 参 与 维 管 细 胞 的 分 化 过 程 的 特 异 性
受 体 (Clouse 等 1996; Li 和 Chory 1997; Friedrichsen
等 2000; Wang 等 2001; Kinoshita 等 2005)。 拟 南
芥 基 因 组 中 有 3 个 与 BRI1 同 源 的 基 因 : BRL1、
BRL2 和 BRL3, 这 3 个 基 因 都 在 维 管 组 织 中 表 达 。
除 了 BRL2, BRL1 和 BRL3 都 能 够 结 合 油 菜 素 内 酯
(brassinolide), 用 BRI1 的 启 动 子 驱 动 BRL1 和 BRL3
也 可 以 回 复 bri1 突 变 体 的 表 型 (Clay 和 Nelson 2002;
Yin 等 2002a)。 进 一 步 研 究 发 现 BRL1 和 BRL3 突
变 体 的 维 管 组 织 中 韧 皮 部 细 胞 大 量 分 化 而 木 质 部 细
胞 大 量 减 少 (Cano-Delgado 等 2004), 这 表 明 了 BRs
可 以 通 过 其 受 体 BRL1 和 BRL3 来 促 进 木 质 部 细 胞
的 分 化 , 抑 制 韧 皮 部 细 胞 的 分 化 。
BR-BRI1 信 号 途 径 中 , BR 与 BRI1 结 合 , BAK1
和 BSKs 被 磷 酸 化 而 与 BRI1 分 离 , 负 调 节 因 子 BIN2
( 糖 原 合 酶 激 酶 -3, glycogen synthase kinase3, GSK3)
和 正 调 节 因 子 BSU1 ( 丝 氨 酸 / 苏 氨 酸 磷 酸 酶 ) 被 激
活 , 非 磷 酸 化 的 BRF (BES1 和 BZR1/2) 蛋 白 转 运 到
细 胞 核 内 从 而 调 节 BR 基 因 的 表 达 (Yin 等 2002b; He
等 2005; Li 2005; Belkhadir 和 Chory 2006; Belkhadir
等 2006a, b; Gampala 等 2007; Gendron 和 Wang
2007; Helariutta 2007; Tang 等 2008; Yan 等 2009)。
在 研 究 百 日 草 木 质 细 胞 分 化 的 过 程 中 发 现 BR
有 可 能 是 通 过 HD-ZIPIII 基 因 来 调 节 细 胞 分 化 的 。
HD-ZIPIII 基 因 ZeHB10、ZeHB11 和 ZeHB12 在 用
油 菜 素 内 酯 处 理 1 小 时 后 可 以 被 诱 导 , 如 果 BR 耗
尽 , 它 们 的 表 达 则 受 到 极 大 抑 制 (Ohashi-Ito 等 2002;
Ohashi-Ito 和 Fukuda 2003)。 这 3 个 基 因 快 速 响 应
BRs 的 方 式 暗 示 了 它 们 之 间 的 相 关 性 。 目 前 对 BR-
BRI1 信 号 途 径 调 节 维 管 组 织 细 胞 分 化 机 制 还 不 是
很 清 楚 , 发 现 响 应 BR-BRL1/BRL3 信 号 途 径 的 转 录
因 子 将 有 利 于 深 入 了 解 这 一 机 制 。
3.3.2 HD-ZIPIII 转 录 因 子 家 族 和 MicroRNAs 拟 南
芥 HD-ZIPIII 基 因 REV/IFL1 突 变 后 , 茎 中 束 间 纤
维 细 胞 减 少 , 木 质 部 变 少 , 表 明 了 REV 基 因 可 以 促
进 木 质 部 细 胞 的 分 化 (Zhong 和 Ye 1999)。AtHB8
基 因 的 表 达 与 原 形 成 层 的 形 成 相 关 (Scarpella 等
2004), 虽 然 athb8 突 变 体 与 野 生 型 相 比 维 管 束 没 有
明 显 差 异 , 但 是 过 量 表 达 AtHB8 可 以 促 进 维 管 细 胞
的 分 裂 和 木 质 部 细 胞 的 分 化 (Baima 等 2001)。
研 究 发 现 HD-ZIPIII 基 因 受 到 MicroRNAs 的
调 控 。PHB、PHV 和 REV 的 START 结 构 域 位 置
(1 个 预 测 的 甾 酮 / 脂 类 结 合 结 构 域 ) 上 的 显 性 同 义
突 变 可 以 引 起 功 能 性 获 得 的 表 型 (McConnell 等
2001)。 研 究 发 现 , 这 些 突 变 位 点 正 好 是 MIR165 或
MIR166 的 结 合 区 (Reinhart 等 2002; Rhoades 等
2002)。 这 表 明 了 HD-ZIPIII 基 因 受 到 MIR165 和
MIR166 的 调 控 。
功 能 性 获 得 的 MIR166 突 变 体 导 致 CAN/
ATHB15 基 因 转 录 的 显 著 下 降 , 茎 中 木 质 部 细 胞 和
束 间 纤 维 细 胞 分 化 增 加 。 这 表 明 ATHB15 基 因 负
调 节 木 质 部 细 胞 的 分 化 (Kim 等 2005)。 拟 南 芥 HD-
ZIPIII 基 因 家 族 的 基 因 在 表 达 和 功 能 上 重 叠 与 拮
抗 , 与 MIR165 和 MIR166 共 同 参 与 了 维 管 细 胞 分
化 的 调 控 (Fukuda 2004; Carlsbecker 和 Helariutta
2005; Prigge 等 2005; Demura 和 Fukuda 2007)。
3.3.3 NAC 和 MYB 转 录 因 子 家 族 木 质 部 中 有 许 多
种 类 型 的 细 胞 , 研 究 发 现 这 些 细 胞 的 分 化 和 细 胞 壁
的 合 成 受 到 NAC 和 MYB 转 录 因 子 家 族 的 调 节 。
拟 南 芥 花 粉 囊 内 皮 细 胞 的 增 厚 受 到 MYB26 和
NST1/NST2 的 调 节 。MYB26 或 NST1/NST2 基 因 突
变 后 会 导 致 花 粉 囊 内 皮 细 胞 次 生 壁 合 成 受 阻 而 无 法
开 裂 , 由 于 MYB26 突 变 以 后 NST1/NST2 基 因 的 表
达 下 降 , 推 测 它 们 位 于 MYB26 基 因 的 下 游 , 异 位 表
达 NST1 或 者 NST2 基 因 可 以 导 致 薄 壁 细 胞 中 次 生
壁 的 合 成 (Steiner-Lange 等 2003; Mitsuda 等 2005;
Yang 等 2007)。
拟 南 芥 后 生 木 质 部 与 原 生 木 质 部 的 发 育 分 别
受 到 NAC 基 因 VND6 和 VND7 的 调 控 。 研 究 发 现
VND6 和 VND7 的 表 达 与 体 外 条 件 下 培 养 的 拟 南 芥
悬 浮 细 胞 的 木 质 化 过 程 相 关 。VND6 和 VND7 功 能

416
植 物 生 理 学 通 讯 第 46 卷 第 5 期 , 2010 年 5 月
的 丧 失 分 别 导 致 了 后 生 木 质 部 与 原 生 木 质 部 发 育 受
阻 , 导 管 不 能 形 成 , 而 过 表 达 可 以 使 叶 肉 细 胞 中 产
生 环 状 的 次 生 细 胞 壁 沉 积 (Kubo 等 2005; Yamaguchi
等 2008)。XND1 也 影 响 木 质 部 导 管 的 发 育 , 该 基
因 突 变 可 以 导 致 后 生 木 质 部 增 多 , 过 表 达 则 抑 制 导
管 的 发 育 , 表 明 了 XND1 可 能 是 木 质 部 发 育 的 负 调
节 因 子 , 在 程 序 性 细 胞 死 亡 过 程 中 发 挥 作 用 (Zhao 等
2008)。
拟 南 芥 纤 维 细 胞 (fiber cell) 中 次 生 壁 的 合 成 受
到 SND1 (NST3) 和 NST1 的 调 控 。SND1 在 束 间 纤
维 细 胞 中 特 异 性 表 达 , SND1 功 能 受 到 抑 制 后 , 纤 维
细 胞 的 细 胞 壁 合 成 强 烈 受 阻 , 过 表 达 SND1 可 以 诱
导 纤 维 素 、 半 纤 维 素 和 木 质 素 合 成 基 因 的 表 达 , 最
终 使 叶 片 薄 壁 细 胞 的 细 胞 壁 增 厚 (Zhong 等 2006,
2007b; Ko 等 2007; Mitsuda 等 2007; Mitsuda 和
Ohme-Takagi 2008)。 因 此 Ye 认 为 SND1 (NST3) 是
控 制 次 生 壁 合 成 的 总 开 关 (Zhong 和 Ye 2007)。
在 SND1 (NST3) 调 节 的 信 号 通 路 中 , MYB46、
MYB83、SND3、MYB103、KNAT7 都 是 SND1
或 VND6/VND7 直 接 的 下 游 调 控 基 因 。SND2、
MYB85、MYB52、MYB54 虽 然 不 是 直 接 的 下 游 ,
也 受 SND1 或 VND6、VND7 的 调 控 , 上 述 基 因 功
能 的 丧 失 都 可 以 导 致 纤 维 细 胞 次 生 壁 合 成 受 阻 , 研
究 发 现 MYB63、MYB52 和 AtC3H14 也 受 MYB46
的 调 控 , 激 活 次 生 壁 合 成 相 关 基 因 的 表 达 (Zhong 等
2007a, 2008; Ko 等 2009; McCarthy 等 2009)。
MYB58 和 MYB63 则 特 异 调 控 拟 南 芥 中 木 质 素 的 合
成 , 二 者 在 纤 维 细 胞 和 导 管 细 胞 中 表 达 , 能 够 与 木
质 素 合 成 途 径 中 的 各 个 合 成 酶 基 因 的 启 动 子 结 合 ,
异 位 表 达 该 基 因 可 以 导 致 木 质 素 在 薄 壁 细 胞 中 的 沉
积 (Zhou 等 2009)。
木 质 部 分 化 过 程 中 其 他 一 些 基 因 也 参 与 其 中 ,
如 AtbHLH068、AtbZIP47、ANAC012、ANAC073、
ANT 和 MYR1 等 等 (Ehlting 等 2005; Zhao 等 2005; Ko
等 2006)。 对 这 些 基 因 功 能 的 详 细 解 析 将 有 助 于 我
们 更 深 入 地 了 解 木 质 部 发 育 的 过 程 。
3.3.4 Xylogen 和 TDIF 短 肽 信 号 分 子 近 年 研 究 发
现 一 些 短 肽 信 号 分 子 参 与 了 木 质 部 分 化 过 程 的 调
控 。 已 知 有 2 种 短 肽 信 号 分 子 , 一 种 是 Xylogen, 另
一 种 是 TDIF。 它 们 都 参 与 了 细 胞 的 木 质 化 过 程 ,
但 两 者 的 作 用 却 相 反 。
Xylogen 是 一 类 阿 拉 伯 树 胶 酸 蛋 白 , 正 调 节 百
日 草 悬 浮 细 胞 的 木 质 化 分 化 过 程 。 它 是 在 观 察 百
日 草 叶 肉 细 胞 分 化 为 管 胞 状 细 胞 (tracheary-element)
的 过 程 中 发 现 的 。 在 薄 层 固 体 培 养 时 , 培 育 的 细 胞
倾 向 于 聚 集 在 一 起 , 而 且 微 珠 悬 浮 培 养 的 细 胞 中 , 管
胞 状 细 胞 的 比 例 与 微 珠 的 浓 度 成 正 比 。 这 些 表 明
了 百 日 草 细 胞 分 化 过 程 中 存 在 局 部 的 细 胞 间 信 号 交
流 。 进 一 步 的 研 究 发 现 这 种 信 号 分 子 是 一 类 分 泌
型 的 阿 拉 伯 树 胶 酸 蛋 白 。 利 用 β-GlcY 除 去 培 养 物
中 的 阿 拉 伯 树 胶 酸 蛋 白 , 发 现 百 日 草 细 胞 向 管 状 厚
壁 细 胞 的 分 化 受 到 抑 制 但 是 分 裂 没 有 受 到 影 响 。
而 且 Xylogen 的 活 性 在 原 形 成 层 细 胞 和 木 质 部 前 体
细 胞 中 被 诱 导 , 表 明 了 Xylogen 对 管 胞 状 细 胞 的 分
化 起 到 正 调 节 作 用 。 目 前 Xylogen 的 结 构 还 不 清
楚 , 尚 需 进 一 步 的 鉴 定 (Motose 等 2001a, b)。
TDIF 是 一 种 抑 制 细 胞 木 质 化 的 蛋 白 因 子 , 它
是 在 百 日 草 悬 浮 细 胞 培 养 体 系 中 分 离 到 的 , 经 质 谱
鉴 定 TDIF 同 源 于 成 熟 的 CLV3 短 肽 (Ito 等 2006)。
CLV3 属 于 CLE 蛋 白 家 族 (Cock 和 McCormick
2001), 通 过 原 位 基 质 辅 助 激 光 解 吸 / 电 离 飞 行 时 间
质 谱 (in situ MALDI-TOF MS) 的 方 法 发 现 成 熟 的
CLV3 短 肽 为 12 个 氨 基 酸 (Kondo 等 2006)。 在 顶
端 分 生 组 织 中 , 它 可 以 通 过 CLV1/CLV2 信 号 途 径 抑
制 WUS 基 因 的 表 达 来 促 进 细 胞 的 分 化 (Fletcher 等
1999; Brand 等 2000; Schoof 等 2000; Rojo 等 2002;
Lenhard 和 Laux 2003; Reddy 和 Meyerowitz 2005)。
进 一 步 的 研 究 发 现 TDIF 可 以 抑 制 拟 南 芥 叶 脉 木 质
部 中 导 管 的 发 育 , 促 进 下 胚 轴 原 形 成 层 细 胞 的 分
裂 。 通 过 筛 选 TDIF 不 敏 感 的 突 变 体 , 鉴 定 了 拟 南
芥 中 TDIF 的 受 体 TDR, 发 现 TDR 主 要 在 原 形 成 层
细 胞 中 表 达 , 拟 南 芥 中 TDIF 的 同 源 蛋 白 CLE41、
CLE44 主 要 在 韧 皮 部 中 表 达 。 由 此 推 测 TDIF 可
能 通 过 分 泌 的 途 径 经 由 TDR 传 导 信 号 , 促 进 原 形 成
层 细 胞 的 分 裂 , 抑 制 木 质 部 细 胞 的 分 化 (Simon 和
Stahl 2006; Hirakawa 等 2008)。TDIF- 受 体 激 酶 信
号 途 径 向 我 们 展 示 了 维 管 细 胞 之 间 信 号 交 流 的 有 趣
过 程 , 是 否 有 其 他 的 短 肽 分 子 也 参 与 这 一 过 程 还 尚
不 清 楚 。
4 结 语
植 物 维 管 系 统 发 育 是 植 物 形 态 建 成 的 重 要 组
成 部 分 。 各 种 信 号 对 维 管 系 统 发 育 的 作 用 不 是 单

植 物 生 理 学 通 讯 第 46 卷 第 5 期 , 2010 年 5 月 417
独 起 作 用 的 , 而 是 相 互 交 叉 、 相 互 补 充 同 时 又 相 互
拮 抗 。 目 前 的 研 究 表 明 生 长 素 和 细 胞 分 裂 素 对 维
管 组 织 形 成 层 细 胞 的 起 始 、 形 成 与 维 持 起 着 重 要
的 作 用 , BRs 则 有 可 能 促 进 了 形 成 层 细 胞 的 进 一 步
分 化 。 在 此 过 程 中 , 转 录 因 子 基 因 HD-ZIPIII 和
MicroRNA 则 对 维 管 组 织 的 极 性 的 建 立 , 即 维 管 组
织 类 型 的 确 立 发 挥 了 重 要 的 作 用 。 在 维 管 组 织 的
分 化 特 别 是 木 质 部 细 胞 分 化 的 过 程 中 各 类 转 录 因 子
如 HD-ZIPIII、NAC 和 MYB 等 以 及 Xylogen 和 TDIF
短 肽 信 号 分 子 在 时 空 上 的 顺 序 表 达 , 从 而 调 控 了 维
管 束 中 各 类 细 胞 的 分 化 与 细 胞 壁 的 合 成 。
目 前 的 研 究 发 现 激 素 对 植 物 维 管 组 织 的 整 体
构 建 上 发 挥 了 重 要 的 作 用 , 但 是 它 们 之 间 信 号 交 流
对 维 管 组 织 发 育 作 用 的 研 究 还 比 较 少 。 有 研 究 表
明 除 了 生 长 素 、 细 胞 分 裂 素 和 BRs 之 外 赤 霉 素 和
乙 烯 也 参 与 了 植 物 维 管 系 统 的 发 育 , 但 是 具 体 的 作
用 机 制 还 不 是 很 清 楚 。 对 维 管 组 织 分 化 调 节 的 研
究 中 发 现 HD-ZIPIII 转 录 因 子 在 其 中 具 有 关 键 的 作
用 , 受 到 生 长 素 和 BRs 的 调 节 , 但 是 对 于 它 下 游 调
节 的 目 的 基 因 还 没 有 报 道 。 细 胞 壁 合 成 调 控 的 研
究 发 现 SND1 (NST3)-MYB 信 号 通 路 控 制 了 次 生 细
胞 壁 的 合 成 , 其 中 特 异 调 控 木 质 素 合 成 的 转 录 因 子
已 经 鉴 定 。 但 是 对 于 调 控 纤 维 素 和 半 纤 维 合 成 的
途 径 还 不 是 很 清 楚 , 这 还 有 待 于 发 现 调 控 这 一 过 程
的 转 录 因 子 或 其 他 基 因 。 在 导 管 发 育 的 末 期 过 程
中 程 序 性 细 胞 死 亡 发 挥 了 重 要 的 作 用 , 对 XND1 的
研 究 暗 示 它 可 能 参 与 这 一 过 程 的 调 节 , 但 目 前 对 这
一 过 程 的 研 究 还 不 够 深 入 。 实 际 上 , 我 们 目 前 对 植
物 维 管 系 统 形 成 与 分 化 过 程 的 了 解 还 很 有 限 , 对 上
述 几 方 面 的 深 入 研 究 将 为 我 们 认 识 维 管 组 织 分 化 及
其 调 节 机 制 提 供 新 的 知 识 。
另 一 方 面 , 植 物 在 进 化 过 程 中 形 成 了 不 同 类 型
的 维 管 系 统 , 单 子 叶 植 物 与 双 子 叶 植 物 具 有 不 同 的
维 管 系 统 , 裸 子 植 物 与 被 子 双 子 叶 植 物 维 管 系 统 由
不 同 的 细 胞 类 型 构 成 。 什 么 机 理 导 致 植 物 形 成 不
同 的 维 管 系 统 ? 产 生 不 同 的 细 胞 类 型 构 成 ? 对 这 些
问 题 的 认 识 , 不 仅 有 助 于 阐 明 维 管 系 统 本 身 的 形 成
机 理 , 同 时 将 为 认 识 植 物 的 进 化 过 程 打 开 新 的 窗 口 。
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