Forschung Integrative Taxonomie - Senckenberg Museum

Forschung
Integrative Taxonomie –
eine Zukunftswissenschaft
Mit modernen Methoden in interdisziplinärer
Kooperation erforschen Senckenberg-
Wissenschaftler die Vielfalt des Lebens
Abb. 2
Bei zentralasiatischen
Steppenschildkröten (Testudo
horsfieldii-Komplex) wurden
mehrere Arten und Unterarten
beschrieben, die sich nicht mit
den schwach differenzierten
genetischen Linien decken
(Fritz et al. 2009).
Foto: Markus Auer,
Mazdavan, Nordost-Iran
von Martin Päckert, Heiko Stuckas, Raffael Ernst, Michael Mende & Uwe Fritz
q
Abb. 1 a/b
Landschildkröten (Testudo
graeca) aus Syrien: Das hell
gefärbte Exemplar mit der
ausgeheilten Verletzung
(rechts, b) stammt aus einer
ariden Gegend im Windschatten
des Antilibanon-Gebirges.
Das dunklere und wesentlich
größere Tier (links, a) kommt
aus einem wesentlich humideren
Lebensraum mit mehr
Futter in Nord-Syrien. Beide
gehören zur selben genetischen
Linie und lassen sich
in allen bislang untersuchten
Markersystemen nicht unterscheiden.
Fotos: Pavel Široký
Wie viele verschiedene Arten von Organismen gibt es auf unserem Planeten? Wie viele davon
kennen wir überhaupt und wie viele haben wir noch nicht einmal entdeckt? Hinter diesen
Fragen verbirgt sich eine schier unlösbare Herausforderung für jene Wissenschaftler, welche
die Vielfalt des Lebens auf der Erde beschreiben und beim Namen nennen, die Taxonomen. Die
allerdings sind weltweit besorgt, ob sie tatsächlich in der Lage sind, all diese noch unbekannten
Arten zu entdecken und zu benennen, bevor sie ausgestorben sind (Costello et al. 2013 a). Bei
gleichbleibendem Output würde das nämlich etwa 15 000 Jahre dauern (Raupach 2010)!
Einer gern zitierten Schätzung zufolge sind 86 bis 91 Prozent
aller auf dem Land und im Ozean lebenden Arten noch
unbekannt (Mora et al. 2011). Nicht ganz so dramatisch
ist die Sichtweise von Costello et al. (2013b), die vermuten,
dass bereits zwei Drittel aller Arten entdeckt sind. So
oder so, es stellt sich die Frage, wie und anhand welcher
Merkmalskriterien Pflanzen- und Tierarten beschrieben und
gegeneinander abgegrenzt werden. Die wissenschaftliche
Artdiagnose ist zum einen stark geprägt vom jeweiligen theoretischen
Artkonzept, das ihr zugrunde liegt (siehe Kasten
1: Artkonzepte). Zum anderen ist sie stets nur so verlässlich
wie die Merkmalssysteme, derer sie sich bedient. Weil
Arten in der Natur jedoch höchst komplexe Gebilde sind,
reicht ein einziger Merkmalskatalog mitunter nicht immer
aus, um eine Art eindeutig zu bestimmen (Schlick-Steiner
et al. 2010).
a
b
Das Aussehen kann täuschen
Unterschiede im Erscheinungsbild (dem Phänotyp) können
beispielsweise auf Artverschiedenheit hinweisen, müssen
dies aber nicht notwendigerweise (Abb. 1, 2). So sind die
Landschildkröten aus der Verwandtschaft der Maurischen
Landschildkröte (Testudo graeca) dermaßen variabel, dass
manche Autoren sie einer Vielzahl von Arten zugeordnet
hatten, bevor genetische Untersuchungen zeigen konnten
dass dies nicht korrekt ist (Fritz et al. 2007). Offenbar
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SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013 Forschung
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t
Abb. 5 a/b
Batagur baska (a) und Batagur affinis (b),
zwei akut von der Ausrottung bedrohte
Flussschildkrötenarten, die Panzerlängen
bis zu 60 cm erreichen können. Foto oben:
S. M. A. Rashid, unten: Brian Horne
a
von Batagur-Flussschildkröten existieren und dass sich die
südliche Art sehr deutlich von der nördlichen (Batagur baska)
unterscheidet (Praschag et al. 2007). Da nationale wie internationale
Schutzmaßnahmen und Gesetze jedoch nur für
wissenschaftlich benannte Arten gelten, konnten die Schutzstrategien
erst angepasst werden, nachdem die Namen der
beiden Spezies geklärt waren – beide gehören leider zu den
25 am stärksten vom Aussterben bedrohten Schildkrötenarten
der Welt (Turtle Conservation Coalition 2011).
b
Typusexemplar mit falschem Fundort
p
Abb. 3/4
Links: Blick in den Reinraum
des Dresdener Molekularlabors
zur Analyse historischer
DNA aus Museumsbelegen.
UV-Licht-Bestrahlung
zerstört DNA-Spuren nach
jeder Analyse und verhindert
so Verunreinigungen bei
Folgeanalysen.
Foto: Robert Sommer
Rechts: Von Museumsexemplaren,
z. B. Vogelbälgen
(hier ein Klippenkleiber, Sitta
tephronota, aus Afghanistan)
kann Gewebematerial zur
DNA-Analyse gewonnen
werden. Foto: Heidi und
Hans-Jürgen Koch, www.
heidihanskoch.com
Allein in Deutschland hüten zoologische, botanische, paläontologische
und mineralogische Sammlungen einen Schatz
von rund 140 Millionen Belegexemplaren. Davon liegen 38
Millionen – immerhin mehr als ein Viertel – in Senckenbergiwird
die morphologische Variabilität der Landschildkröten
durch unterschiedliche Umweltbedingungen hervorgerufen.
Hier spielen Faktoren wie Nahrungs- und Wasserangebot,
Substratfeuchte, aber auch die Beschaffenheit und Färbung
des Bodens eine Rolle. Gerade Landschildkröten zeigen
oft eine Ähnlichkeit mit der Bodenfärbung – man spricht
hier von Substratrassen (vgl. Fritz et al. 2007; Daniels et
al. 2010). Ganz im Gegensatz dazu können sich hinter morphologisch
weitgehend einheitlichen Wasserschildkröten
manchmal genetisch tief divergente Linien verbergen, die
sehr wahrscheinlich verschiedenen Arten entsprechen (Vargas-Ramírez
et al. 2010; Fritz et al. 2011).
Auch DNA-Analysen können in die Irre führen
Die schnelle und vermeintlich sichere Diagnose genetischer
Linien im Labor und deren Klassifizierung in Abstammungsgemeinschaften
im Sinne des phylogenetischen Artkonzepts
(siehe Infokasten „Artkonzepte“) hat hingegen auch ihre
Tücken. Die häufig zur Artbestimmung, wie dem genetischen
Barcoding, herangezogene mitochondriale DNA (mtDNA)
erzählt in Wirklichkeit nur die Abstammungsgeschichte der
Weibchenpopulationen, denn sie wird bei den meisten Tieren
nur über die Mütter weitervererbt. Manchmal werden
die Mitochondrien aber auch durch Hybridisierung über
Artgrenzen hinweg ausgetauscht, sodass der Blick nur auf
die mtDNA allein ein falsches Bild vermittelt (Currat et al.
2008). Zur sicheren genetischen Artdiagnose sollte daher
in der Regel auch Kern-DNA untersucht werden (nukleäre
DNA, aus dem Zellkern), die von beiden Elternteilen vererbt
wird. Nur durch solche Analysen lassen sich beispielsweise
Hybridphänomene verlässlich nachweisen und damit das
Ausmaß von Genfluss zwischen Populationen bestimmen.
Erlernte Verhaltensmerkmale
Schlussendlich gehören zu den artspezifischen Merkmalen
tierischer Organismen mitunter auch hochkomplexe Verhaltensmerkmale.
Viele davon sind entscheidend bei der
Verpaarung artgleicher Individuen und daher potenzielle
Indikatoren für reproduktive Barrieren im Sinne des biologischen
Artkonzepts (siehe Kasten „Artkonzepte“). Hierzu
gehören z. B. umfangreiche Lautrepertoires, wie die Reviergesänge
der Singvögel. Bei diesen stellt sich wiederum
das Problem, dass die Singvögel ihren Gesang in seiner
art- oder sogar populationsspezifischen Ausprägung (Dialekt)
von Artgenossen erlernen, er ist also nicht zur Gänze in
den Genen festgeschrieben. Erlernte Merkmale können im
Laufe der Stammesgeschichte deutlich schneller in unabhängigen
Prozessen dieselbe Ausprägung entwickeln als
angeborene Merkmale (konvergente Evolution) und daher
die tatsächlichen Zusammenhänge der Stammesentwicklung
(Phylogenie) eher verschleiern als erhellen.
Ein wichtiges Fazit: Die solide wissenschaftliche Artbestimmung
sollte sich auf mehrere unabhängige Merkmalssysteme
stützen, die sich optimal ergänzen. Dieser
multidisziplinäre Ansatz hat unter dem Begriff „Integrative
Taxonomie“ Schule gemacht.
Genetische Analyse der „Urmeter“ –
Typusexemplare im Labor
schen Sammlungen. Die biologischen Objekte dokumentieren
nicht nur die Vielfalt und Verbreitung von Arten inklusive
der individuellen Variabilität. In den Sammlungen werden
außerdem die sogenannten Typusexemplare aufbewahrt. Sie
werden mit jeder Neubeschreibung einer Tierart quasi als
deren „Urmeter“ nach den Regeln des Internationalen Codes
für Zoologische Nomenklatur (ICZN 1999) festgelegt. Der
Artname ist an das Typusexemplar geknüpft, das in Zweifelsfällen
aufzuklären hilft, ob zum Beispiel versehentlich eine
längst bekannte Art nochmals als „neu“ beschrieben wurde.
Gerade bei morphologisch schwierigen Gruppen liefert der
Vergleich von DNA-Sequenzen der Typusbelege wichtige
Information. Da mit fortschreitendem Alter der Belege das
Erbmaterial in umso kürzere Abschnitte zerbrochen ist, sind
oft viele kurze DNA-Stücke zur Rekonstruktion einer längeren
und informativen Sequenz nötig. Grundsätzlich müssen
dann die Extraktion von Erbgut und seine Vervielfältigung
in einem Reinraum stattfinden, um Verunreinigungen und
fehlerhafte Analysen zu vermeiden (Abb. 3, 4). Dass sich
der Aufwand aber durchaus lohnt, zeigen Beispiele aus dem
DNA-Labor von Senckenberg Dresden, das bei Schildkröten
mehrere „harte Nüsse“ knacken konnte.
Ohne Namen kein Artenschutz
Anhand eines etwa 160 Jahre alten Typusexemplars aus
dem Londoner Natural History Museum konnte der Artname
für eine der seltensten Schildkröten der Welt, die Südliche
Batagur-Flussschildkröte (Batagur affinis; Abb. 5), bestimmt
werden (Praschag et al. 2008). Erst der genetische Vergleich
von Populationen aus verschiedenen Teilen des Verbreitungsgebiets
hat gezeigt, dass zwei verschiedene Arten
Ein erfreulicheres Ergebnis erbrachte die Untersuchung des
Typusexemplars einer vermeintlich ausgestorbenen Schildkrötenart,
der Seychellen-Klappbrustschildkröte (Pelusios
seychellensis). Von dieser Art waren nur drei Exemplare überhaupt
bekannt, die angeblich Ende des 19. Jahrhunderts auf
der Seychellen-Insel Mahé gesammelt worden waren. Man
hielt die Art deswegen für ausgestorben. Wie nun jedoch
Artkonzepte
Die Phylogenetik betrachtet eine Art als Abstammungsgemeinschaft von einem
gemeinsamen Vorfahren (monophyletische Einheit). Das aus dieser Sichtweise
begründete phylogenetische Artkonzept bedient sich daher zur Diagnose und
Klassifizierung von Arten Stammbaumhypothesen, die sowohl von genetischen als
auch morphologischen, ja sogar akustischen Merkmalen abgeleitet werden können.
Es besteht jedoch selbst für einzelne Organismengruppen keine allgemeingültige
Einigkeit darüber, wie hoch das Ausmaß an Merkmalsverschiedenheit sein muss, um
phylogenetische Artgrenzen zu begründen (z. B. 2 % Sequenzunterschied des mitochondrialen
Cytochrom-b-Gens bei Vögeln). Der integrative taxonomische Ansatz
führt deswegen die Ergebnisse mehrerer unabhängiger Merkmalsanalysen (z. B.
Genetik, Morphologie, Verhalten) in einer Synthese zusammen und zieht daraus
Rückschlüsse auf Artgleichheit bzw. Artverschiedenheit.
Das maßgeblich von Ernst Mayr begründete biologische Artkonzept betrachtet
eine Art als reproduktive Einheit, die sich gegenüber anderen Einheiten durch
reproduktive Isolationsmechanismen abgrenzt. Diese können sowohl vor als auch
nach der Verpaarung wirksam sein. Vor der Paarung (präzygot) wirken z. B. Verhaltensunterschiede.
Sind die Nachkommen beispielsweise nicht fortpflanzungsfähig
(Hybridsterilität), wie bei Paarungen von Esel und Pferd, so spricht man von postzygoten
Isolationsmechanismen.
Das sehr vereinfacht zusammengefasste Hauptkriterium des Biospezieskonzepts
für die Forschung ist: Innerhalb einer Art herrscht Genfluss, zwischen Arten nicht.
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SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013
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q
Abb. 6
Oszillogramm und Spektrogramm des Rufs von Allobates spumaponens (Aromobatidae). Einige
quantitative Parameter sind bei wechselwarmen Organismen wie Fröschen von der jeweiligen Umgebungstemperatur
abhängig. Daher sollte eine Rufbeschreibung immer eine Temperaturangabe enthalten
(im Bsp.: aufgenommen bei 25 °C Umgebungstemperatur). Eine Note entspricht der kleinsten Einheit
eines Rufs, der aus einer oder mehreren Noten (im Bsp.: 7 Noten). Die Variation der Lautstärke
(Amplitude) eines Rufs wird mithilfe eines Oszillogramms, die Variation der Frequenz im Spektrogramm
dargestellt. Zur Ermittlung der Amplitude einzelner Harmonien dient ein Spektralschnitt. Hier ist
die zweite Note des Rufs dargestellt. Der Pfeil weist auf den Messpunkt für die dominante Frequenz.
Frequenz Amplitude
Lautstärke
2. Note
1. Harmonie
Ruf
Noten
2. Harmonie
Dominante
Frequenz
Fundamentale
Frequenz
Harmonien
Oszillogramm Spektrogramm Spektralschnitt
a
b
=
=
=
t
Abb. 7 a/b
Vereinfachte schematische Darstellung der integrativen taxonomischen Analyse zweier neotropischer Froschgattungen – a. Glasfrösche
der Gattung Hyalinobatrachium aus dem Guianaschild als Beispiel signifikanter genetischer Divergenz (hier mitochondriale
16S rRNA Sequenz als Standardmarker für Amphibien) bei gleichzeitig geringer phänotypischer Differenzierung und klarer
bioakustischer Abgrenzung. – b. Harlekinfrösche der Gattung Atelopus, ebenfalls aus dem Guianaschild als Beispiel ausgeprägter
phänotypischer Differenzierung bei gleichzeitig geringer genetischer Divergenz (hier zwei Kerngene, POMC und Rag-1 sowie
zwei mitochondriale Gene 16S und 12S rRNA) und fehlender bioakustischer Abgrenzung. Fotos: Raffael Ernst
Pnoepgya albiventer
Pnoepgya immaculata
1500 – 3100 m
2400 – 4000 m
7– 8%
Pnoepgya formosana
6%
Pnoepgya pusilla
4%
China
Pnoepgya mutica
Nepal
China
Nepal
Myanmar
SE-Asien
Myanmar
Taiwan
kHz
10
8
6
4
2
10
8
6
4
2
kHz
10
8
6
4
2
kHz
10
8
6
4
2
kHz
10
8
6
4
2
♂ 1 ♂ 2
0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 s
♂ 1 ♂ 2
0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 s
♂ 1 ♂ 2
0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 s
0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 s
t
Abb. 8
Multidimensionale phylogenetische
Analyse südostasiatischer
Timalien der
Gattung Pnoepyga (nach
Päckert et al. 2013).
Links: Stammbaum basierend
auf zwei mitochondrialen und
drei Kerngenen, 3457 Basenpaare;
gelbe Doppelpfeile:
zwischen- und innerartliche
paarweise genetische Unterschiede
der mitochondrialen
Cytochrom-b-Sequenzen
zwischen genetischen Linien;
grüne Kästchen: Höhenverbreitung
der Arten in den
Gebirgswäldern des Himalaya.
Rechts: Sonagramme der
Reviergesänge, Zuordnung
entsprechend den Ästen des
genetischen Stammbaums.
anhand von DNA-Sequenzen aus dem Typusexemplar gezeigt
werden konnte, war bei der Artbeschreibung Anfang des 20.
Jahrhunderts der Fundort verwechselt worden: In Wirklichkeit
gehört das Typusexemplar von Pelusios seychellensis zu einer
weit verbreiteten westafrikanischen Art, Pelusios castaneus,
die auf den Seychellen gar nicht vorkommt. Die Umstände,
die zu diesem Irrtum geführt haben, lassen sich nicht mehr
mit Sicherheit rekonstruieren, doch das beruhigende Ergebnis
der Forschungen ist, dass eine Schildkrötenart weniger ausgestorben
ist (Stuckas et al. 2013).
Tierlaute verraten die Stammesgeschichte
Vögel kann man an ihrem Gesang erkennen, die Arten
sind – wie Wissenschaftler sagen – bioakustisch zu unterscheiden.
Etwas weniger bekannt mag es sein, dass diese
Methode auch bei Amphibien als Standardverfahren eingesetzt
wird. Es gibt nämlich in der Tat eine Ordnung – die
Froschlurche (Anura) –, bei der die Lautäußerungen herangezogen
werden müssen, um einzelne Arten voneinander zu
unterscheiden – ein echtes Alleinstellungsmerkmal innerhalb
der Amphibien!
Damit bei der Beschreibung einer neuen Art (Alpha-Taxonomie)
mit dem Originalbeleg alle Merkmale nachvollziehbar
hinterlegt werden können, müssen diese Laute aufgezeichnet
werden – die Wissenschaftler nehmen also neben
Zollstock und Kamera auch Mikrophone mit ins Gelände
und veranschaulichen die Froschlaute anschließend in Form
von Diagrammen (Sonagrafi e, Abb. 6). Die Herpetologen am
Dresdner Standort von Senckenberg verwendeten diese
bioakustische Information bei der Beschreibung eines südamerikanischen
Pfeilgiftfroschs (Allobates spumaponens),
der als bislang unerkannte „kryptische“ Art noch auf seine
Entdeckung gewartet hatte (Abb. 7, Kok & Ernst 2007). Dieser
integrative taxonomische Ansatz führte zudem noch zu
überraschenden Ergebnissen bei der Aufklärung der Verwandtschaftsbeziehungen
von Fröschen des Guianaschilds
in Südamerika. Die winzigen Glasfroscharten der Gattung
Hyalinobatrachium sind zwar anhand von Größenmerkmalen
und Farbunterschieden nicht gut zu unterscheiden,
ihre Paarungsrufe sind jedoch extrem artspezifisch. Zudem
stimmen die molekularen Daten so gut mit der akustischen
Abgrenzung überein (Abb. 7 a), dass sogar zwei bisher nicht
identifi zierte, kryptische Arten neu beschrieben werden
konnten (Castroviejo-Fisher et al. 2011).
Die Harlekinfröschchen der Gattung Atelopus wiederum
weisen speziell in den Tiefl andregionen des Guianaschilds
einen ausgeprägten Polymorphismus hinsichtlich Färbung,
Musterung und Hautstruktur auf. Aufgrund von Rufmerkmalen
und molekularer Daten müssen alle diese Morphotypen
jedoch klar der nominellen Art Atelopus fl avescens zugeordnet
werden (Abb. 7b).
Die Reviergesänge der Singvögel wiederum sind um einiges
komplexer als Amphibienrufe und daher noch besser
zur Artdiagnose geeignet, z. B. bei den südostasiatischen
Timalien der Gattung Pnoepyga (Päckert et al. 2013). In den
temperaten und subalpinen Gebirgswäldern Südostasiens
unterscheiden sich die beiden Schwesterartenpaare sowohl
genetisch und bioakustisch als auch in ihrer Einnischung in
Waldhabitate eng umrissener Höhenstufen (Abb. 8). Die
Chinesischen Schuppentimalien trennten die Senckenberg-
Wissenschaftler aufgrund ihrer unerwartet deutlichen
genetischen und akustischen Eigenständigkeit unter dem
revalidierten Artnamen Pnoepyga mutica von der westlichen
Schwesterart P. albiventer.
Merkmalsdifferenzierung in geografischer Isolation
Die geografische Verbreitung von Artmerkmalen bildet
Artgrenzen nicht immer scharf auf der Landkarte ab. Die
großräumige Vermischung zweier Phänotypen inklusive ihrer
Zwischenformen kann in derselben Verwandtschaftsgruppe
sogar einhergehen mit Separation und Differenzierung
am Rand des Verbreitungsgebiets, wie bei der Tannenmeise
(Periparus ater). Diese Art tritt in Europa in vier klar
getrennten mitochondrialen Linien auf, die aus taxonomischer
Sicht vier Unterarten-Gruppen entsprechen (Tietze et
al. 2011; Abb. 9). In Mitteleuropa überschneiden sich die
Verbreitungsgebiete zweier Gruppen (Pentzold et al. 2013),
es herrscht dort relativ kleinräumiger mitochondrialer Genfluss
und sogar großräumiger nukleärer Genfl uss (Abb. 9).
Alles weist darauf hin, dass sich auf dem europäischen
Kontinent Individuen beider Linien miteinander paaren und
fruchtbare Nachkommen zur Welt bringen. Ganz anders die
südlichsten Populationen in Nordafrika und auf Zypern. Sie
sind nicht nur räumlich und offenbar auch genetisch von den
Festlandpopulationen isoliert, ihre Gesänge werden von
deutschen Tannenmeisen im Playback-Experiment seltener
und weniger aggressiv beantwortet. Die deutschen Vögel
sehen die südeuropäischen Verwandten also nicht mehr als
Artgenossen an, der Gesang stellt somit eine potenzielle
reproduktive Barriere nach dem Biospezies-Konzept dar.
Klimawandel und Besiedlungsgeschichte erklären
komplexe Verbreitungsmuster
Wolfsmilchschwärmer sind aufgrund ihrer extremen Variabilität
in der Farbmusterung des Raupenkleids sowie der
Vorderflügel des Falters in eine Vielzahl von Taxa auf der
Gattungs- bis zur Unterartebene eingeteilt worden, den
Hyles euphorbiae-Artenkomplex (Abb. 10). In Zusammenarbeit
mit dem Projektbereich C von BiK-F verglich man im
DNA-Labor Dresden die morphologischen mit den genetischen
Verbreitungsmustern. Die geografische Verbreitung
der Raupenmorphen unterstützte zunächst die Hypothese
einer großräumigen Hybridisierungszone zweier Taxa im
210 Forschung
SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013
SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013 Forschung
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t
ater
-Gruppe
Abb. 9
Genetische, morphologische und bioakustische Differenzierung
zwischen europäischen Unterarten der Tannenmeise (Periparus
ater; verändert nach Pentzold et al. 2013; Zeichnungen der
Morphotypen aus Harrap & Quinn 1996). Verbreitung und
lokale Häufigkeiten mitochondrialer Linien sind anhand farbiger
Kreise dargestellt, unterschiedliche Gesangstypen anhand farbiger
Notensymbole; großräumiger nukleärer Genfluss (Kerngenom)
dargestellt durch farbigen Pfeil.
abietum-Gruppe pe
atlas -Gruppe
Hybridisierung
cypriotes
Diese gegensätzlichen genetischen Strukturen warfen die
Frage auf, ob im Ostseeraum Mechanismen fehlen, die in
Nordamerika die Paarung von Individuen verschiedener
Arten unterbinden. In einer populationsgenetischen Studie
wurde gezeigt, dass Gene, die Proteine mit einer Funktion für
die Erkennung zwischen Spermien und Eizellen kodieren und
der natürlichen positiven Selektion unterliegen, nur bedingt
zwischen M. edulis und M. trossulus des Ostseeraums ausgesamten
Mittelmeerraum (Hundsdoerfer et al. 2011a). Die
rezente Verteilung mitochondrialer Linien wies hingegen
nur auf Malta auf kleinräumige Hybridisierungsphänomene
hin (Vermischung verschiedener Linien), jedoch auf separate
endemische Taxa in Süditalien und auf Kreta (Vorherrschaft
einer einzelnen endemischen Linie; Hundsdoerfer et al.
2011b). Aufgeklärt wurde dieses Rätsel abermals mit Belegen
aus Museumssammlungen: Die DNA-Analyse zeigte,
dass sich die Verbreitung mitochondrialer Linien durch
Ausbreitungs- bzw. Zufallsereignisse (genetischer Drift)
unerwartet schnell verändern kann. Anstatt eines sich
seit langer Zeit geografisch getrennt entwickelnden süditalienischen
Taxons waren noch vor wenigen Jahrzehnten
Hybride entstehen, wenn Individuen zwei verschiedener Arten Nachkommen
erzeugen. Insbesondere Hybride der ersten Generation (F1-Hybride) zeigen sehr
deutlich die Merkmale beider Eltern (intermediär), beispielsweise hinsichtlich ihrer
Morphologie, ihrer ökologischen Ansprüche oder ihrer genetischen Konstitution.
Wenn diese F1-Hybride fruchtbar sind, können sie mit anderen Hybriden oder
Individuen der Ausgangsarten (Rückkreuzung) Nachkommen erzeugen. Insbesondere
bei Rückkreuzungen verlieren sich über die Generationen hinweg graduell die
intermediären Merkmale und die Nachkommen ähneln wieder stark den ursprünglichen
Ausgangsarten. Im Laufe dieser Prozesse entstehen Areale, in denen reine
Arten und zwischenartliche Hybride koexistieren, die sogenannten Hybridzonen.
Zur genauen Untersuchung solcher Szenarien müssen deshalb oftmals viele Merkmalskomplexe
parallel analysiert werden, um insbesondere Rückkreuzungshybride
in natürlichen Lebensräumen zu erkennen und deren biologische Eigenschaften zu
verstehen.
verschiedenste mitochondriale Linien auch in ganz Italien
vermischt (Abb. 11). Es handelt sich also bei den vermeintlich
reproduktiv isolierten Arten in Süditalien und auf Kreta
sehr wahrscheinlich um Hybridisierung bzw. eine dynamische
Verbreitung mitochondrialer Linien innerhalb einer
biologischen Art.
Um die immer noch offenen verwandtschaftlichen Zusammenhänge
innerhalb der Wolfsmilchschwärmer endgültig
aufzulösen, sind mitochondriale Gene allerdings nicht ausreichend,
da sie nur die weibliche Abstammungslinie abbilden
(siehe oben). Deshalb wird zur Zeit der Genfluss zwischen
Populationen anhand sehr variabler nukleärerMarker untersucht
(Mende et al. 2011). Anhand dieser sogenannten
Mikrosatelliten kann mittels statistischer Verfahren abgeschätzt
werden, wie nah verwandt sich Populationen sind
und wie häufig und in welche Richtung genetischer Austausch
zwischen ihnen stattfindet. Wahrscheinlich hat die
Verbreitung von Farbmorphen und Genotypen der Wolfsmilchschwärmer
auch eine ökologische Komponente: Es
konnte nämlich eine direkte Korrelation zwischen der Klimaerwärmung
und der nordwärts gerichteten Ausbreitung
der italienischen mitochondrialen Linie im letzten Jahrhundert
gezeigt werden (Mende & Hundsdoerfer 2013).
In der kontinentalen Klimazone konnte sich diese Linie
jedoch bisher nicht etablieren. Deshalb wird im Dresdener
Senckenberg-Labor auch an der Entwicklung genetischer
Marker gearbeitet, die eine direkte Rolle in der Frostresistenz
der überwinternden Puppen spielen. Bereits jetzt steht
fest: Die Wolfsmilchschwärmer sind ein interessanter
Modellorganismus zur Erforschung der Auswirkungen des
rezenten Klimawandels auf die Evolution und Verbreitung
der Fauna.
Hybridszenarien: taxonomische Sonderfälle oder
biologisch relevante Phänomene?
An Hybridzonen (siehe Kasten „Hybridisierung“) können
unter natürlichen Bedingungen Mechanismen studiert werden,
die zur Isolation von Populationen und zur Entstehung
neuer Arten führen. Ferner stellt sich oft die Frage, welche
Bedeutung Hybride für die biologische Vielfalt einer Region
oder die Funktion eines Ökosystems haben. Im Fachgebiet
Populationsgenetik von Senckenberg Dresden wird die
Hybridisierung zweier Miesmuschelarten (Mytilus edulis,
M. trossulus) in zwei sehr unterschiedlichen Kontaktzonen
212
untersucht. Dazu verwenden wir eine Kombination aus
Markern der Kern- und mitochondrialen DNA, die jeweils
für eine der beiden Mytilus-Arten diagnostisch sind.
In den Küstengebieten Nordamerikas (z. B. Neufundland,
Kanada) bilden die Miesmuscheln in weiten Teilen sogenannte
Mosaik-Hybridzonen aus: Je nach Beschaffenheit
des Habitats finden sich dort kleinräumige Bereiche, wo die
Ausgangsarten als „reine Bestände“ vorkommen und mit
zwischenartlichen Hybriden koexistieren, ohne dass es zu
einer vollkommenen Durchmischung kommt. Im Gegensatz
dazu wird im Fall der Miesmuschelbestände im Ostseeraum
von einem Hybridschwarm gesprochen. Es gibt zudem eine
sehr auffällige Zonierung von der Nordsee, wo die Bestände
genetisch rein sind, über Skagerrak/Kattegat in die Ostsee,
wo die genetische Durchmischung sehr stark ausgeprägt ist
(Abb. 12).
a
2004–2010
0 50 100 200
Kilometer
getauscht werden. Im Gegensatz dazu wurde ein massiver
Austausch von Genabschnitten beobachtet, die keine Proteine
kodieren und nicht der positiven natürlichen Selektion
unterliegen (Stuckas et al. 2009 a). Das spricht zunächst für
eine nur leicht ausgeprägte reproduktive Barriere, die einen
Genaustausch jedoch nicht vollständig verhindert! In den
zurückliegenden Jahren wurde im Dresdener Fachbereich
Populationsgenetik eine Vielzahl weiterer Gene identifiziert,
die derzeit als sogeannte Biomarker verwendet werden, um
ein besseres Verständnis über Ursachen der massiven Hybidisierung
zu erlangen (Stuckas et al. 2009 b; Heß et al. 2012;
Bartel et al. 2012).
b
1910–1929
20
8
4
2
p
Abb. 10
Larven des Wolfsmilchschwärmers
mit Blick auf die
Insel Capri (links) und bis
über hundert Jahre alte Falter
aus dieser Region im
Museum für Tierkunde
Dresden (rechts). Fotos und
Collage: Michael Mende
t
Abb. 11 a/b
Verbreitung der mitochondrialen
Linien des Wolfsmilchschwärmer-Artenkomplexes
in Italien (verändert nach
Hundsdoerfer et al. 2011a
und Mende & Hundsdoerfer
2013). Während das Gebiet
von Mittelitalien bis Sizilien
heute von einer einzigen
Linie (grün) dominiert wird
(a), waren im ersten Drittel
des 20. Jahrhunderts dort
auch noch die im restlichen
Europa verbreiteten Linien
(blau, braun) vertreten (b).
Forschung
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Mytilus edulis
(geringe genetische
Durchmischung)
Mytilus
edulis
(genetisch
reine
Bestände)
Mytilus trossulus – Hybridschwarm
(starke genetische Durchmischung)
q
Abb. 13
Wissenschaftliche Sammlungen der Naturkundemuseen sind Archive der Biodiversität.
Die Objekte sind Belegexemplare für rezente und historische Artverbreitung und
neben klassischen morphologischen Studien können heute auch DNA-Analysen von
bis zu mehreren hundert Jahre alten Exemplaren durchgeführt werden (hier Vogelbälge
einer südostasiatischen Singvogelgruppe, den Pittas, Pittidae; siehe Irestedt et
al. 2013). Foto: Heidi und Hans-Jürgen Koch, www.heidihanskoch.com
Übergangszone: starke Veränderung
der Allelfrequenzen
Mytilus edulis
Mytilus trossulus
p
Abb. 12
Genetische Struktur der
Miesmuschelpopulationen in
der Ost- und Nordsee. In der
Nordsee finden sich genetisch
reine Bestände von Mytilus
edulis. Im Skagerrak/Kattegat
hingegen sehen die Muscheln
morphologisch M. edulis aus
der Nordsee ähnlich, jedoch
finden sich in diesen Populationen
sowohl Rückkreuzungshybride
(M. edulis x
M. trossulus) als auch genetisch
reine Individuen. In der
Ostsee hingegen sind die
Tiere morphologisch mit
M. trossulus vergleichbar,
jedoch können alle Individuen
als Rückreuzungshybride
klassifiziert werden; genetisch
reine Individuen sind
bisher nicht gefunden worden.
Zwischen den Beständen
des Skagerrak/Kattegat und
der Ostsee findet sich eine
Übergangszone, in der sich
die Häufigkeiten der artspezifischen
Allele
drastisch ändern.
Wie wirkt der Salzgehalt in der Ostsee auf den
Genfluss?
Zusammen mit Wissenschaftlern des Helmholtz-Zentrums
für Ozeanforschung Kiel (GEOMAR) erweitern wir derzeit
unsere Untersuchungen der Genfl ussrate zwischen den
verschiedenen Mytilus-Beständen des Ostseeraums. Unter
Verwendung dieser speziell ausgewählten DNA-Abschnitte
(Biomarker-Loci) sollen zunächst die Mechanismen der
reproduktiven Isolation intensiver untersucht werden.
Wir interessieren uns aber auch für solche Gene, die mit
den Anpassungsprozessen an Umweltbedingungen im
Zusammenhang stehen (z. B. Umweltstress, Immunabwehr
oder die Bildung des Kalks, aus dem die Muschelschalen
aufgebaut sind). Es wird vermutet, dass insbesondere der
Salzgehalt des Meerwassers eine Ursache dafür ist, dass
Mytilus-Hybriden im Ostseeraum so massiv auftreten.
Zwischen den Lebensräumen in der Nord- und Ostsee gibt
es große Unterschiede in der Salinität des Wassers und
es könnte sein, dass die Hybrid-Miesmuscheln an deratig
extreme Umweltbedingungen besser angepasst sind. Es
liegt also nahe, gezielt solche Wechselwirkungen zwischen
Umwelt und genetischer Konstitution der Miesmuschelpopulationen
zu untersuchen. In der Tat gibt es erste Hinweise
darauf, dass sich Hybrid-Miesmuscheln aus dem Skagerrak/
Kattegat besser an wechselnde Salinitäten anpassen können,
als Miesmuscheln (M. edulis) aus der Nordsee oder
Miesmuscheln (Hybridschwarm) aus der Ostsee (Kossak
2006). Eine Bestätigung solcher Befunde durch molekulargenetische
Daten hätte auch eine enorme Bedeutung für die
kommerziellen Miesmuschel-Aquakulturen im Ostseeraum.
Integrative Biodiversitätsforschung auf Basis integrativer
Taxonomie
Die moderne Biodiversitätsforschung ist eine quantitative,
von Hypothesen getriebene Wissenschaft. Sie benötigt
klar definierte Einheiten, damit sie nachvollziehbare Unter-
suchungen und entsprechend überprüfbare Prognosen
entwickeln kann. Die Basiseinheiten, die Biologen zählen
und in allen Dimensionen vermessen, sind die Arten
der Organismen. Die Defi nition und Abgrenzung dieser zu
messenden Einheiten ist jedoch keineswegs unumstritten
(siehe Infokasten „Artkonzepte“ auf Seite 209). Die
anhaltende taxonomische Kontroverse ist nicht zuletzt der
Tatsache geschuldet, dass es sich im Falle von (biologischen!)
Arten natürlicherweise nicht um statische Einheiten
handelt, sondern um dynamische Entitäten, die sich ständig
weiterentwickeln. Unabhängig von Klassifizierungssystem
oder -perspektive fi nden deshalb inzwischen sogenannte
Taxon-Konzepte breite Akzeptanz innerhalb der Biodiversitätsforschung.
Die durch sie defi nierten Taxa repräsentieren
die fundamentalsten Einheiten biologischer Vielfalt, manche
von ihnen lösen sich vom klassischen Artbegriff mittels
eher pragmatischer konzeptioneller Begriffe (z. B. operative
taxonomische Einheiten, engl. OTUs). Jede Biodiversitätsstudie
kann letztlich nur so präzise sein wie die Abgrenzung
der ihr zugrunde liegenden Einheiten. Somit ist auch die
aus guten Gründen inzwischen weitläufi g propagierte integrative
Biodiversitätsforschung auf die Ergebnisse einer
integrativen taxonomischen Forschung angewiesen. Der
integrative Ansatz ist das Rückgrat vieler Studien, deren
Ziel es ist, jene Prozesse besser zu verstehen, die für globale
Muster der Artenvielfalt, ihre Verteilung aber auch für
die Koexistenz von Organismen in Ökosystemen verantwortlich
sind.
Studie mit 25 000 Individuen in drei Kontinenten
Vor diesem Hintergrund kombinieren Forscher am Dresdner
Senckenberg-Standort umfangreiche ökologische Datensätze
aus Langzeitfeldstudien mit integrativen Phylogenien
(Ernst et al. 2012; Abb. 14). Bei der Studie von Ernst et
al. (2012) beispielsweise wurden über 25 000 Individuen
84 unterschiedlicher Froscharten auf 549 unabhängigen
Untersuchungsfl ächen während mehr als 850 Stunden
214 Forschung
SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013
SENCKENBERG – natur • forschung • museum 143 (7/8) 2013 Forschung
215

Die Autoren
Dr. Martin Päckert, geb. 1970, studierte Biologie an der Johannes-Gutenberg-Universität Mainz. Nach Abschluss seiner
Dissertation im Jahre 2003 und einem anschließenden zweieinhalbjährigen wissenschaftlichen Volontariat am Hessischen
Landesmuseum Darmstadt leitet er seit 2006 die Sektion Ornithologie an den Senckenberg Naturhistorischen Sammlungen
Dresden. Seine Forschungsschwerpunkte sind neben der Stammesgeschichte und Systematik eurasiatischer Vögel auch
bioakustische und populationsgenetische Analysen.
t
Abb. 14
Schematische Darstellung der von der Dresdner Arbeitsgruppe verwendeten Datensätze im Rahmen einer vergleichenden
groß-skaligen integrativen Biodiversitätsstudie, bei der phylogenetische Daten eine entscheidende Rolle zur Quantifizierung
phylogenetischer Signale spielten (nach Ernst et al. 2012). P entspricht hierbei einer Matritze, die echte genetische Distanzen
zwischen allen beteiligten Arten enthält („Supertree“), S beinhaltet Artenabundanzen in den jeweiligen Untersuchungsabschnitten,
E die damit korrespondierenden Umweltparameter und T die artspezifischen (ökologischen) Eigenschaften, sogenannte „Traits“.
Ameerega trivittata, Grüner Riesenpfeilgiftfrosch, Kabo, Suriname, Foto: Raffael Ernst
Dr. Heiko Stuckas, geb. 1973, studierte Biologie an der Freien Universität Berlin und der University of Wales Swansea
(Großbritannien). Nach Abschluss der Dissertation im Jahr 2003 an der Humboldt Universität Berlin und einem Postdoc an
der Universität Potsdam leitet er seit 2009 das Fachgebiet Populationsgenetik an den Senckenberg Naturhistorischen Sammlungen
Dresden. Heiko Stuckas untersucht mittels molekulargenetischer Methoden Mechanismen der Entstehung oder des
Verschwindens von Populationstrukturen und trägt damit zur Lösung von Fragen im Bereich der Taxonomie/Systematik,
der Naturschutzgenetik und der Evolutionsbiologie bei.
Systeme haben können. Die komplizierten Wechselwirkungen
zwischen stammesgeschichtlich-evolutionären und
rezenten ökologischen Prozessen, zu denen auch anthropogene
Veränderungen der Biogeosphäre gehören (z. B.
Klima- und Landnutzungswandel) und deren Auswirkungen
auf die Evolution von Artengemeinschaften, bilden somit
den Kerngegenstand einer Forschung, die ohne solide taxonomische
Basisarbeit nicht möglich wäre.
Dr. Raffael Ernst, geb. 1975, studierte Biologie an den Universitäten Mainz, Marburg und Würzburg, wo er 2006 über
Gemeinschaftsökologie tropischer Amphibien promovierte. Nach zweijährigem wissenschaftlichem Volontariat am Staatlichen
Museum für Naturkunde Stuttgart und dreijähriger Tätigkeit am Fachgebiet Biodiversitätsdynamik der TU Berlin leitet
er nun seit 2010 die Sektion Herpetologie an den Senckenberg Naturhistorischen Sammlungen Dresden. Seine Forschungsschwerpunkte
sind neben taxonomischen Arbeiten zu tropischen Amphibien und Reptilien Südamerikas und Afrikas primär
gemeinschaftsökologische Untersuchungen und integrative Studien zur Biodiversitätsdynamik dieser Organismengruppe.
Michael Mende, geb. 1981, studierte Biologie an der Universität Hamburg. Seit 2009 arbeitet er als wissenschaftlicher
Mitarbeiter im DNA-Labor des Museums für Tierkunde am Senckenberg Standort Dresden in Kooperation mit dem Biodiversität
und Klima-Forschungszentrum (BiK-F). Er schreibt seine Dissertation über den potenziellen Einfluss des Klimas
auf die Verbreitung genetischer Linien des Wolfsmilchschwärmer-Artenkomplexes.
Prof. Dr. Uwe Fritz, geb. 1963, studierte Biologie an der Universität Hohenheim und arbeitete danach mehrere Jahre im
Stuttgarter Zoo als Leiter des Aquariums und Terrariums. 1996 promovierte er und wechselte als Herpetologe an das
Dresdener Museum für Tierkunde, das er seit 2001 leitet. Seit 2008 ist er außerdem außerplanmäßiger Professor an der Universität
Leipzig. Er forscht vor allem über die Biogeografie und Systematik von Reptilien, insbesondere von Schildkröten.
Bei Senckenberg ist er im Direktorium für die Sammlungen und die wissenschaftlichen Zeitschriften zuständig.
Kontakt (korresp. Autor): Dr. Martin Päckert, Senckenberg Naturhistorische Sammlungen, Königsbrücker Landstraße 159,
D-01109 Dresden; E-Mail: martin.paeckert@senckenberg.de
Arten
P
Arten
Lokalität
regional
Arten
S
Datensätze
Lokalität
Umwelt
E
Arten
global
„Traits“
T
+ ( )
standardisierter Transektgänge in drei biogeografischen
Regionen (Guianaschild, Oberguinea, Indomalayischer Raum)
erfasst. Mit solchen Untersuchungen will man unter anderem
herausfi nden, welchen Anteil stammesgeschichtliche
Komponenten (gemeinsame Abstammung = phylogenetisches
Signal) und rezente ökologische Wandelprozesse
(z. B. menschengemachte Störungen wie Landnutzungs- und
Klimawandel, Extremereignisse = ökologisches Signal)
an der Entstehung und Veränderung organismischer Vielfalt
in Ökosystemen haben. Als Modellsystem dienen den
Dresdner Forschern die artenreichen Amphibiengemeinschaften
der tropischen Wälder Südamerikas, Afrikas und
Asiens. In ihnen leben Arten mit unvorstellbar komplexen
Fortpfl anzungsverhalten und sehr spezifi schen Ansprüchen
an ihre Umwelt. Sie reagieren zudem äußerst sensibel auf
Umweltveränderungen, sodass schon kleinste Störungen
sehr deutliche Auswirkungen auf Vielfalt und Funktion dieser
Schriften
Bartel, M., Hartmann, S., Lehmann, K., Postel, K., Quesada, H., Philipp, E., Heilmann, K., Micheel, B. & Stuckas, H. (2012): Identifi cation of sperm proteins as candidate
biomarkers for the analysis of reproductive isolation in Mytilus: a case study for the enkurin locus. Marine Biology, 159: 2195–2207. & Castroviejo-Fisher, S., Vilà,
C., Ayarzagüena, J., Blanc, M. & Ernst, R. (2011): Species diversity of Hyalinobatrachium glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) from the Guiana Shield, with the description
of two new species. Zootaxa 3132: 1–55. & Costello, M. J., May, R. M. & Stork, N. E. (2013 a): Can we name earth’s species before they go extinct? Science 339:
413–416. & Costello, M. J., Wilson, S. & Houlding, B. (2013 b): More taxonomists describing signifi cantly fewer species per unit effort may indicate that most species
have been discovered. Systematic Biology, published online ahead of print. & Currat, M., Ruedi, M., Petit, R. J. & Excoffi er, L. (2008): The hidden side of invasions:
massive introgression by local genes. Evolution 62: 1908–1920. & Daniels, S. R., Hofmeyr, M. D., Henen, B. T. & Baard, E. H. W. (2010): Systematics and phylogeography
of a threatened tortoise, the speckled padloper. Animal Conservation 13: 237–246. & Ernst, R., Keller, A., Landburg,G., Grafe, T. U., Linsenmair, K. E., Rödel,
M.-O. & Dziock, F. (2012): Common ancestry or environmental trait fi lters: cross-continental comparisons of trait-habitat relationships in tropical anuran amphibian
assemblages. Global Ecology and Biogeography 21: 704–715. & Fritz, U., Hundsdoerfer, A. K., Široký, P., Auer, M., Kami, H., Lehmann, J., Mazanaeva, L. F., Türkozan,
O. & Wink, M. (2007): Phenotypic plasticity leads to incongruence between morphology-based taxonomy and genetic differentiation in western Palaearctic tortoises
(Testudo graeca complex; Testudines, Testudinidae). Amphibia-Reptilia 28: 97–121. & Fritz, U., Auer, M., Chirikova, M. A., Duysebayeva, T. N., Eremchenko, V. K.,
Kami, H. G., Kashkarov, R. D., Masroor, R., Moodley, Y., Pindrani, A., Široký, P. & Hundsdoerfer A. K. (2009): Mitochondrial diversity of the widespread Central Asian
steppe tortoise (Testudo horsfi eldii Gray, 1844): Implications for taxonomy and relocation of confi scated tortoises. Amphibia-Reptilia, 30: 245–257. & Fritz, U.,
Branch, W. R., Hofmeyr, M. D., Maran, J., Prokop, H., Schleicher, A., Široký, P., Stuckas, H., Vargas-Ramírez, M., Vences, M. & Hundsdoerfer, A. K. (2011): Molecular
phylogeny of African hinged and helmeted terrapins (Testudines: Pelomedusidae: Pelusios and Pelomedusa). Zoologica Scripta 40: 115–125. & Heß, A.-K., Bartel,
M., Roth, K., Messerschmidt, K., Heilmann, K., Kenchington, E., Micheel, B. & Stuckas, H. (2012): Expression M6 and M7 lysin in Mytilus edulis is not restricted to sperm
but occurs also in oocytes and somatic tissue of males and females. Molecular Reproduction and Development 79: 517–524 & Hundsdoerfer, A. K., Mende, M. B.,
Harbich, H., Pittaway, A. R. & Kitching, I. J. (2011a): Larval pattern morphotypes in the Western Palaearctic Hyles euphorbiae complex (Lepidoptera: Sphingidae: Macroglossinae).
Insect Systematics & Evolution 42: 41–86. & Hundsdoerfer, A. K., Mende, M. B., Kitching, I. J. & Cordellier, M. (2011b): Taxonomy, phylogeography and
climate relations of the Western Palaearctic spurge hawkmoth (Lepidoptera, Sphingidae, Macroglossinae). Zoologica Scripta 40(4): 403–417. & ICZN [International
Commission on Zoological Nomenclature] (1999): International Code of Zoological Nomenclature. Fourth Edition. London, International Trust for Zoological Nomenclature,
xxix + 306 pp. & Irestedt, M., Fabre, P. H., Batalha-Filho, H., Jonsson, K. A., Roselaar, C. S., Sangster, G. & Ericson, P. G. (2013): The spatio-temporal colonization
and diversifi cation across the Pacifi c by a great “speciator” (Aves, Erythropitta erythrogaster). & Kok, P. J. R. & Ernst, R. (2007): A new species of Allobates (Anura:
Aromobatidae: Allobatinae) exhibiting a novel reproductive behaviour. Zootaxa 1555: 21–38. & Kossak, U. (2006): How climate change translates into ecological
change: Impacts of warming and desalination on prey properties and predator-prey interactions in the Baltic Sea. Ph. D. dissertation, IFM-GEOMAR, Christian-Albrechts-
Universität, Kiel. & Mende, M. B. & Hundsdoerfer, A. K. (2013): Mitochondrial lineage sorting in action – historical biogeography of the Hyles euphorbiae complex
(Sphingidae, Lepidoptera) in Italy. BMC Evolutionary Biology 13: 83. doi:10.1186/1471-2148-13-83. & Mende, M. B., Stuckas, H. & Hundsdoerfer, A. K. (2011): Eight
new microsatellite loci of the Western Palearctic Hyles euphorbiae complex (Lepidoptera, Sphingidae). Annales Zoologici Fennici 48:142–146. & Mikulíček, P.,
Jandzik, D., Fritz, U., Schneider, C. & Široký, P. (2013): AFLP analysis shows high incongruence between genetic differentiation and morphology-based taxonomy in a
widely distributed tortoise. Biological Journal of the Linnean Society 108: 151–160. & Mora, C., Tittensor, D. P., Adl, S., Simpson, A. G. B. & Worm, B. (2011): How
many species are there on earth and in the ocean? PLOS Biology 9: e1001127. & Päckert, M., Martens, J., Liang, W., Hsu, Y.-C. & Sun, Y.-H. (2013): Molecular genetic
and bioacoustic differentiation of Pnoepyga wren babblers. Journal of Ornithology 154: 329–337. & Pentzold, S., Tritsch, C., Martens, J., Tietze, D. T., Giacalone, G.,
LoValvo, M., Nazarenko, A. A., Kvist, L. & Päckert, M. (2013): Phylogeography and secondary contact of western Palearctic coal tits (Periparus ater: Aves, Passeriformes,
Paridae). Zool. Anz. 252: 367–382. & Praschag, P., Sommer, R. S., McCarthy, C., Gemel, R. & Fritz, U. (2008): Naming one of the world’s rarest chelonians, the southern
Batagur. Zootaxa 1758: 61–68. & Praschag, P., Hundsdörfer, A. K. & Fritz, U. (2007): Phylogeny and taxonomy of endangered South and South-east Asian freshwater
turtles elucidated by mtDNA sequence variation (Testudines: Geoemydidae: Batagur, Callagur, Hardella, Kachuga, Pangshura). Zoologica Scripta 36: 429–442. & Raupach,
M. J., Hannig, K. & Wägele, J.-W. (2010): DNA Barcoding – Perspektiven und Chancen: Eine Fallstudie am Beispiel der Laufkäfer (Coleoptera: Carabidae).
Entomologie Heute 22: 171–190. & Schlick-Steiner, B. C., Steiner, F. M., Seifert, B., Stauffer, C., Christian, E. & Crozier, R. H. (2010): Integrative Taxonomy: A multisource
approach to exploring biodiversity. Annual Review of Entomolpgy 55: 421–438. & Stuckas, H., Stoof, K., Quesada, H. & Tiedemann, R. (2009a): Evolutionary
implications of discordant clines across the Baltic Mytilus hybrid zone (Mytilus edulis, Mytilus trossulus). Heredity 103:146–156. & Stuckas, H., Messerschmidt, K.,
Putzler, S., Baumann, O., Schenk, J. A., Tiedemann, R. & Micheel, B. (2009b): Detection and characterization of gamete specifi c molecules in Mytilus edulis using selective
antibody production. Molecular Reproduction and Development 76: 4–10. & Stuckas, H., Gemel, R. & Fritz, U. (2013): One extinct turtle species less: Pelusios
seychellensis is not extinct, it never existed. PLOS ONE 8: e57116. & Tietze, D. T., Martens, J., Sun, Y. H., Liu Severinghaus, L. & Päckert, M. (2011): Song evolution
in the Coal Tit (Parus ater). Journal of Avian Biology 42: 1–23. & Turtle Conservation Coalition (2011): Turtles in trouble: The world’s 25+ most endangered tortoises
and freshwater turtles – 2011. Lunenburg, MA: IUCN/SSC Tortoise and Freshwater Turtle Specialist Group, Turtle Conservation Fund, Turtle Survival Alliance, Turtle
Conservancy, Chelonian Research Foundation, Conservation International, Wildlife Conservation Society, and San Diego Zoo Global, 54 pp. & Vargas-Ramírez, M.,
Vences, M., Branch, W. R., Daniels, S. R., Glaw, F., Hofmeyr, M. D., Kuchling, G., Maran, J., Papenfuss, T. J., Široký, P., Vieites, D. R. & Fritz, U. (2010): Deep genealogical
lineages in the widely distributed African helmeted terrapin: evidence from mitochondrial and nuclear DNA (Testudines: Pelomedusidae: Pelomedusa subrufa). Molecular
Phylogenetics and Evolution 56: 428–440.
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